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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

Djison Silvestre dos Santos

DESEMPENHO E PREDAÇÃO DE Eriopis connexa (GERMAR, 1824)
(COLEOPTERA: COCCINELLIDAE) COM DIFERENTES PRESAS E RESPOSTA
OLFATIVA AOS VOLÁTEIS EMITIDOS POR ADULTOS

Rio Largo, AL
2016

DJISON SILVESTRE DOS SANTOS

DESEMPENHO E PREDAÇÃO DE Eriopis connexa (GERMAR, 1824)
(COLEOPTERA: COCCINELLIDAE) COM DIFERENTES PRESAS E RESPOSTA
OLFATIVA AOS VOLÁTEIS EMITIDOS POR ADULTOS

Tese apresentada ao Programa de Pós Graduação
em Proteção de Plantas, do Centro de Ciências
Agrárias, da Universidade Federal de Alagoas,
como parte dos requisitos para obtenção do título de
Doutor em Proteção de Plantas.

Orientadora: Profa Dra Roseane Cristina Predes Trindade
Coorientadores: Prof. Dr. Jorge Braz Torres
Prof. Antônio Euzébio Goulart Santana

Rio Largo, AL
2016

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Bibliotecária Responsável: Janaina Xisto de Barros Lima
S237d

Santos, Djison Silvestre dos.
Desempenho e predação de Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
Coccinellidae) com diferentes presas e resposta olfativa aos voláteis emitidos por
adultos / Djison Silvestre dos Santos. – 2016.
79 f. : il.
Orientadora: Roseane Cristina Predes Trindade.
Coorientador: Jorge Braz Torres.
Coorientador: Antônio Euzébio Goulart Santana.
Tese (doutorado em Proteção de Plantas) – Universidade Federal de Alagoas.
Centro de Ciências Agrárias. Rio Largo, 2017.
Inclui bibliografia e anexo.
1. Coccinelídeos. 3. Predação. 4. Ecologia química. I. Título.
CDU: 595.763

A Deus, pela força a mim concedida a cada
dia de labuta na realização deste trabalho, a
minha amada esposa Josilene e ao meu filho
Arthur,
Dedico

AGRADECIMENTOS
A Deus, por ser Luz na minha vida.
À Universidade Federal de Alagoas, ao Centro de Ciências Agrárias e ao
Programa de Pós-graduação em Proteção de Plantas pela oportunidade de realização deste
curso.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal do Nível Superior (CAPES), pela
concessão de bolsa de estudos.
Ao Laboratório de Entomologia: controle alternativo de pragas e ao Laboratório
de Pesquisa em Recursos Naturais (LPQRN) (UFAL) indispensáveis na realização dos
bioensaios.
À Professora Drª Roseane Cristina Predes Trindade, pela orientação, confiança,
apoio, paciência ensinamentos e parceria na realização deste estudo. Muito Obrigado!
Aos professores do Programa de Pós-graduação em Proteção de Plantas da UFAL
por todos os ensinamentos e por não medirem esforços no desenvolvimento do Programa
de Pós-graduação. Em especial a Prof.ª Drª Sônia Maria Forti Broglio por toda ajuda durante
todo o curso e conhecimentos transmitidos

Ao Prof. Dr. Antônio Euzébio Goulart de Sant’Ana, pela receptividade,
disponibilidade e pelos inúmeros favores prestados.
Ao Professor Dr. Jorge Braz Torres, pelo apoio e conhecimento que me foi
passado.
À minha amada esposa Josilene Mota pela amizade, amor, companheirismo,
compreensão, dedicação e paciência nesta minha trajetória acadêmica e ao meu pequeno
Arthur Mota dos Santos, que me fez descobrir a fantástica sensação de ser pai.
Aos meus pais, Mauro Aureliano dos Santos e Maria José Silvestre dos Santos,
que desde cedo me transmitiram o incentivo aos estudos e o vigor de lutar sempre pela
concretização dos meus sonhos.
Ao meu irmão, Dalison Silvestre dos Santos pela confiança e amizade.
À Simone Silva da Costa que entre brigas e reconciliações nos tornamos irmãos,
pelo carinho, risadas e viagens.
Aos amigos que me provaram o valor de uma verdadeira amizade, Paulo Henrique
Tavares Santos Farias (Amigão), Mirandy Dias, Pedro Silva, Lindinalva dos Santos,
Maria Inajal Rodrigues da Silva das Neves, Anderson Rodrigues Sabino, Ronycleide da
Silva Sousa Bernardo, Gilson Bernardo dos Santos, Emerson dos Santos Ferreira, Anilde

da Graça Maciel, Hully Monaíse Alencar Lima, Letice Souza da Silva, Izabel Vieira de
Souza e José Rosildo Tenório dos Santos.

RESUMO
O conhecimento da ecologia trófica e química de insetos predadores é algo bastante
importante, pois ajuda a compreender a dinâmica da população de inimigos naturais e
melhorar as estratégias para o uso destes no controle biológico de pragas. Neste sentido,
este trabalho objetivou estudar o desempenho e a taxa de predação da joaninha Eriopis
connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) sobre diferentes presas e resposta
olfativa de adultos do predador, visando o conhecimento da comunicação química
intraespecífica. Os estudos foram conduzidos no Laboratório de Entomologia: controle
alternativo de pragas e no Laboratório de Pesquisa em Recursos Naturais (LPQRN) da
Universidade Federal de Alagoas. O consumo dos afídeos B. brassicae e A. craccivora
pelos diferentes estádios de E. connexa foi determinado empregando-se presas de três
idades: ninfas neonatas; ninfas de terceiro instar e adultos nas densidades de 120, 50 e 50
pulgões, respectivamente. No bioensaio de resposta funcional foram avaliados o
comportamento de larvas de quarto ínstar e adultos de E. connexa nas densidades de 20,
30, 40 50, 60 e 70 pulgões para ambas as presas. Joaninhas alimentadas com B. brassicae
apresentaram maior tempo de desenvolvimento com 15,8 dias e viabilidade larva-adulto
de 36,6%, enquanto que os tratamentos com A. craccivora e ovos de A. kuehniella
obtiveram 13,8 e 13 dias e viabilidade de 76,6 e 80%, respectivamente. O consumo de
ninfas e adultos dos pulgões B. brassicae e A. craccivora por larvas e adultos de E.
connexa, aumentou com a idade do predador independentemente da idade da presa,
também não foi observado diferença sobre preferência na predação entre as espécies de
presas. Quanto a resposta funcional de larvas de quarto ínstar e adultos de E. connexa,
ambas apresentaram resposta funcional tipo II para os pulgões B. brassicae e A.
craccivora com máximo consumo/dia, respectivamente, de 30,3 e 31,8 por larvas e 36,3
e 34,6 por adultos. A atividade biológica dos extratos dos insetos (macho e fêmeas) foram
comprovadas através de análise de bioensaios em olfatômetro de dupla escolha em Y.
Para os resultados comportamentais de E. connexa foram observados que a maior
predominância de cópula ocorreu entre o quarto e quinto dia. Já para os resultados da
resposta olfativa, os insetos testados não mostraram-se atraídos pelos extratos coletados
pelos machos e fêmeas. Os resultados sobre os aspectos biológicos e predação permite
concluir que o pulgão B. brassicae não apresenta qualidades nutricionais adequadas para
um bom desenvolvimento da joaninha E. connexa, em comparação ao pulgão A.
craccivora. No entanto, as larvas e adultos da joaninhas exibiram resposta funcional com
aumento de predação em ambos os pulgões. Para os resultados da resposta olfativas não
foi verificada atração de nenhum extrato coletados dos insetos.
Palavras-chave: Coccinelídeos. Predação. Ecologia química.

ABSTRACT
Knowledge of the trophic and chemical ecology of predatory insects is quite important
because it helps to understand the population dynamics of natural enemies and to improve
strategies for their use in the biological control of pests. In this sense, the objective of this
work was to study the performance and rate of predation of the Eriopis connexa (Germar,
1824) (Coleoptera: Coccinellidae) on different preys and adult olfactory response of the
predator, aiming at the knowledge of intraspecific chemical communication. The studies
were conducted at the Entomology Laboratory: alternative pest control and at the Natural
Resources Research Laboratory (LPQRN) of the Federal University of Alagoas. The
consumption of B. brassicae and A. craccivora aphids by the different stages of E.
connexa was determined using prey of three ages: neonatal nymphs; Third instar nymphs
and adults at densities of 120, 50 and 50 aphids, respectively. In the functional response
bioassay the behavior of fourth instar larvae and adults of E. connexa at densities of 20,
30, 40, 50, 60 and 70 aphids for both prey were evaluated. Ladybugs fed B. brassicae had
a longer development time of 15.8 days and larva-adult viability of 36.6%, whereas
treatments with A. craccivora and A. kuehniella eggs obtained 13.8 and 13 days and
viability Of 76.6 and 80%, respectively. The consumption of nymphs and adults of B.
brassicae and A. craccivora aphids by larvae and adults of E. connexa increased with the
age of the predator regardless of the age of the prey, nor was there any difference in prey
preference among prey species . Regarding the functional response of fourth instar larvae
and adults of E. connexa, both presented functional response type II for aphids B.
brassicae and A. craccivora with maximum consumption / day, respectively, of 30.3 and
31.8 per larvae And 36.3 and 34.6 per adult. The biological activity of the extracts of the
insects (male and female) were verified through analysis of bioassays in double-choice
olfactometer in Y. For the behavioral results of E. connexa, it was observed that the
highest predominance of copulation occurred between the fourth and fifth day. As for the
results of the olfactory response, the insects tested were not attracted to extracts collected
by males and females. The results on the biological aspects and predation allows to
conclude that the B. brassicae aphid does not present adequate nutritional qualities for a
good development of the E. connexa ladybug compared to the A. craccivora aphid.
However, larvae and adults of the ladybugs exhibited functional response with increased
predation in both aphids. For the olfactory response results no attraction of any extract
collected from the insects was observed.
Key-words: Coccinellidae. Predation. Chemical ecology.

LISTA DE TABELAS

Tabela 1- Características biológicas (± EP) e viabilidade (%) das fases imaturas e peso de
adultos de Eriopis connexa alimentados com os pulgões Brevicoryne brassicae, Aphis
craccivora e da presa alternativa ovos de Anagasta kuehniella. Temp.: 25 ± 2 ºC e 12h de
fotofase. . ......................................................................................................................... 54

Tabela 2 - Consumo médio diário (± EP) de ninfas e adultos de Brevicoryne brassicae e
Aphis craccivora predadas por larvas e adultos de Eriopis connexa. ............................ 55
Tabela 1 - Equação de disco de Holling e tipo de resposta funcional de larvas e adultos de
Eriopis connexa predando os pulgões Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora .... ........ 66

Tabela 2 - Tempo de manipulação e taxa de ataque de larvas e adultos de Eriopis connexa
alimentadas com os pulgões Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora. ...................... 67
Tabela 1 - Frequência de cópula observada em Eriopis connexa de diferentes idades (n =
15 casais). ....................................................................................................................... 75

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Resposta funcional de larvas de quarto instar (A) e adultos (B) de Eriopis
connexa submetidas a diferentes densidades do pulgão Brevicoryne brassicae
.........................................................................................................................................68
Figura 2 - Resposta funcional de larvas de quarto instar(A) e adultos (B)de Eriopis
connexa

em

submetidas

diferentes

densidades

do

pulgão

Aphis

craccivora........................................................................................................................69
Figura 1 - Resposta olfativa em olfatometros em Y, utilizando extratos de macho e fêmea
de Eriopis connexa vs. Controle (Hexano), testados para macho e fêmeas desta espécie
.........................................................................................................................................77

SUMÁRIO

INTRODUÇÃO GERAL ................................................................................. 12
REVISÃO DE LITERATURA ........................................................................ 14
Coccinelídeos ................................................................................................. 14
Joaninha Eriops connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) .. 17
Pulgão Preto Aphis craccivora Koch 1854 (Hemiptera: Aphididae) ........ 18
Pulgão-da-Couve Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae) .... 19
Resposta Funcional ....................................................................................... 20
Comunicação Química em insetos .............................................................. 21
Feromônios .................................................................................................... 22
Feromônio sexual ...................................................................................... 22
Feromônio de alarme................................................................................ 23
Feromônio de marcação ou território ..................................................... 23
Feromônio de trilha .................................................................................. 24
Feromônio de Agregação ......................................................................... 24
Aleloquímico ................................................................................................. 24
Alomônios .................................................................................................. 24
Cairomônios .............................................................................................. 25
Sinomônios ................................................................................................ 25
Evidência de Feromônios em Coccinellidae ............................................... 26
Interação tritrófica: planta x herbívoro x inimigo .................................... 26
REFERÊNCIAS ............................................................................................... 27

Biologia de Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae) e
predação de pulgões Brevicoyne brassicae (L.) e Aphis craccivora Kock (Hemiptera:
Aphididae) ..................................................................................................................... 40
RESUMO........................................................................................................... 40
ABSTRACT ...................................................................................................... 41
INTRODUÇÃO ................................................................................................ 42
MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 43
Origem e Criação do Predador e Presas .................................................... 43
Aspectos Biológicos de Eriopis connexa ...................................................... 44
Consumo de Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora por Eriopis connexa.
.................................................................................................................................... 45
RESULTADOS ................................................................................................. 46
Aspectos Biológicos de Eriopis connexa ...................................................... 46
Consumo de Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora por Eriopis connexa.
.................................................................................................................................... 47
DISCUSSÃO ..................................................................................................... 47
CONCLUSÕES................................................................................................. 50
REFERÊNCIAS ............................................................................................... 50
Resposta funcional de Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
Coccinellidae) para os pulgões Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) e Aphis
craccivora Koch, 1858 (Hemiptera: Aphididae)......................................................... 56
RESUMO........................................................................................................... 56
ABSTRACT ...................................................................................................... 57
INTRODUÇÃO ................................................................................................ 58
MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 59
Obtenção e Criação do Predador e Presas ................................................. 59
Resposta Funcional de Eriopis connexa sobre os pulgões Brevicoryne
brassicae e Aphis craccivora ..................................................................................... 60
RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 61

CONCLUSÃO................................................................................................... 64
Resposta Olfativa da joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
Coccinellidae) para voláteis de machos e fêmeas. ...................................................... 70
RESUMO........................................................................................................... 70
ABSTRACT ...................................................................................................... 71
INTRODUÇÃO ................................................................................................ 72
MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................. 73
Criação dos Insetos. ...................................................................................... 73
Determinação da idade de resposta. ........................................................... 73
Coleta de voláteis de macho e fêmeas. ........................................................ 73
Resposta comportamental............................................................................ 74
RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................... 75
Determinação da idade de resposta. ........................................................... 75
Resposta comportamental............................................................................ 76
CONCLUSÃO................................................................................................... 78
REFERÊNCIAS ............................................................................................... 78

INTRODUÇÃO GERAL

Insetos predadores têm recebido bastante atenção, pois são considerados
reguladores eficazes de populações de insetos-praga, constituindo-se num importante
instrumento para o controle biológico (OBRYCKI; KRING, 1998; CARDOSO;
LAZZARI, 2003). Existe uma grande diversidade de espécies de insetos predadores de
importância econômica, sendo Coccinellidae representada por coleópteros conhecidos
como joaninhas ou coccinelídeos. Os membros desta família são controladores naturais
de muitas pragas por serem predadores durante a fase larval e adulta, alimentam-se de
diferentes presas, principalmente daquelas pertencentes à ordem Hemiptera. Os
coccinelídeos são predadores vorazes, podendo ser encontrados em todos os
agroecossistemas, possuindo uma grande capacidade de busca por suas presas (HODEK,
1973).
Nesse grupo de predadores, a joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824)
(Coleoptera: Coccinellidae) possui destaque, uma vez que é uma espécie que possui
hábitos alimentares bastante diversificados, predando uma grande gama de pragas
(MILLER; PAUSTIAN, 1992; MILLER, 1995; SARMENTO et al., 2007; SILVA et al.,
2009). Este predador pertence à subfamília Coccinellinae, a qual possui como principal
presa insetos pertencentes à família Aphididae (SLIPINSKI, 2007). Contudo, esses
predadores ainda podem sobreviver alimentando-se de outras presas, como ovos de
alguns lepidópteros e outros artrópodes (SILVA et al., 2013).
Os recursos alimentares utilizados pelas joaninhas predadoras dependem muito da
abundância da presa disponível, como também, da qualidade nutricional dessas no
ambiente onde vivem, pois estes fatores podem influenciar no bom desempenho e
estratégia destes inimigos naturais (DIXON, 2000). Silva et al. (2013), estudando os
aspectos biológicos da joaninha E. connexa alimentada com ninfas de Rhopalosiphum
maidis (Fitch, 1856), (Hemiptera: Aphididae), verificaram que este predador apresentou
um período médio para fase larval de 8,5 dias e 12,3 dias para larva-adulto. Oliveira;
Wilcken; Matos (2004), também estudando esta espécie, observaram que uma larva de
E.connexa pode consumir até 21,3 pulgões/dia e os adultos predam uma média de 31,03
pulgões/dia da espécie Cinara atlantica Wilson, 1919 (Hemiptera: Aphididae), podendo
contribuir para redução desta praga em campo.

12

Insetos benéficos são sensíveis aos sinais químicos liberados no ambiente, sendo
capaz de detectar e processar substâncias químicas que conduzem informações
importantes para a sobrevivência e reprodução (VILELA; PALLINI, 2002). Os sinais
químicos utilizados pelos insetos são divididos em dois grupos: os aleloquímicos, que
atuam no processo de busca pelo alimento como hospedeiro, podendo agir como
alomônios, cairomônios, sinomônios entre outros, dependendo dos organismos que
emitem e recebem os sinais (LEAL, 2005). Os feromônios, por sua vez, também podem
exercer importantes funções na procura de hospedeiros, marcadores de trilha em direção
a uma fonte alimentar, como estímulo à agregação ou atraentes sexuais, facilitando o
encontro de parceiros, para acasalamento e oviposição (VILELA; DELLA LUCIA,
2001). Até o momento, os dados sobre feromônios de coccinelídeos ainda são bastante
limitados, poucos dos estudos relacionados a este grupo de insetos, são voltados ao
comportamento de agregação durante a hibernação ou mecanismos de defesa destes
insetos (coloração aposemática) (VILELA; DELLA LUCIA; OLIVEIRA, 1986;
HEMPTINNE et al. 2001; WHEELER; CARDÉ, 2013).
A utilização da informação química de menores níveis tróficos pelos predadores
de insetos herbívoros aumenta de forma adaptativa a eficiência do predador, reduzindo o
tempo que procura e aumentando as taxas de ataque sobre a presa (NINKOVIC; ABASSI;
PETERSSON, 2001). Inimigos naturais conseguem diferenciar a emissão de voláteis de
planta danificada pelo complexo planta-herbívoro de uma planta saudável, sem danos
(DICKE, 1994). É o caso da joaninha Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1763)
(Coleoptera: Coccinellidae), que localiza suas presas devido à emissão de voláteis
liberados por plantas de tomate atacadas pelo pulgão Macrosiphum euphorbiae Thomas
(Hemiptera: Aphididae) MOREIRA et al. 2004). A manipulação e conhecimento sobre a
ecologia trófica e química de inimigos naturais, possuem alto potencial para melhorar
estratégias de controle de pragas. Sendo assim, o objetivo do estudo foi avaliar o
desempenho e capacidade predatória da joaninha E. connexa sobre diferentes presas e
resposta olfativa, visando o conhecimento da comunicação química intraespecífica de
indivíduos.

13

REVISÃO DE LITERATURA

Coccinelídeos
O controle biológico é um dos principais pilares do manejo integrado de pragas
(MIP), que consiste no emprego de inimigos naturais como predadores, parasitoides e
entomopatógenos para manter o equilíbrio populacional de pragas nos sistemas agrícolas.
Dentre estes agentes de controle biológico, os predadores vêm recebendo bastante
atenção, pois são considerados uma das principais defesas extrínsecadas das plantas
contra insetos fitófagos (WHITCOMB, 1981), apresentando inúmeras famílias
importantes, como: Pentatomidae, Reduviidae, Carabidae, Chrysopidae, Syrphidae,
Formicidae e Coccinellidae, sendo esta última considerada o grupo mais importantes de
predadores (GRAVENA; CUNHA, 1991; OLIVEIRA et al., 2004).
Os insetos conhecidos como joaninhas, pertencentes a família Coccinelidae são
importantes predadores, apresentando aproximadamente 360 gêneros e 6.000 espécies
distribuídas em todo mundo (VANDENBERG, 2002). Os integrantes pertencentes a esta
família possuem um diversificado hábito alimentar e, por esse motivo são classificados
como: micófagos, aqueles que consomem fungos, que muitas vezes são prejudiciais a
várias plantas cultivadas; fitófagos, que se alimentam de material vegetal, sendo
consideradas pragas de algumas culturas e entomófagos, que se alimenta exclusivamente
de insetos (MAJERUS, 1994). As joaninhas entomófagas podem ser consideradas
polífagas, mesmo sendo conhecidas como principal modelo de predadores de afídeos
(WEBER; LUNDGREN, 2009). Em épocas de escassez de alimentos (presas) as
joaninhas podem passar a se alimentar de pólen ou néctar, voltando a ovipositar após o
período de escassez (MEDEIROS et al., 2010; SANTOS, et al. 2016).
As joaninhas exibem grande capacidade de busca e voracidade, ocupando todos
os agroecossitemas, além de serem predadores, tanto no estágio de larva como no de
adulto e está qualidade as tornam bastante sensíveis as mudanças de densidade de presas,
devido a boa sincronização com as populações de artrópodes-praga. As fêmeas de
joaninhas, na sua maioria, ovipositam nos mais diferentes lugares, no entanto, tem
preferência para oviposição em locais colonizados por presas de suas larvas (HODEK
1967). Após a eclosão das larvas, essas se dispersam sobre a planta à procura de presas,
permanecendo restritas as condições daquele lugar, devido à baixa capacidade de busca e

14

dispersão (FERRAN; DIXON, 1993). Os adultos podem voar a procura de um novo
habitat, ainda havendo disponibilidade de alimento no local (HODEK, 1967).
O reconhecimento de alimentos pelos adultos de joaninhas não é um processo
totalmente aleatório, sendo parcialmente direcionado por pistas visuais e olfativas
(SEAGRAVES, 2009). No entanto, o forrageamento das larvas se dá através da
mecanopercepção e quimiopercepção (STORCH, 1976; HEIDARI; COPLAND, 1992).
Estes inimigos naturais quando comparados com outros, apresentam algumas vantagens,
como maior agressividade, maior tamanho corporal, além de serem bem protegidas contra
a predação (WEBER; LUNDGREN, 2009).
As principais espécies de joaninhas predadoras no Brasil são Cycloneda
sanguinea (Linnaeus, 1763), E. connexa (Germar, 1824), Hippodamia convergens
(Guérin, 1842), Coleomegilla maculata (De Geer, 1775), Olla v-nigrum (Mulsant, 1866),
Harmonia axyridis (Pallas, 1773), Scymmus spp. Cryptolaemus montrouzieri Mulsant e
Zagreus bimaculosus (GASSEN, 1986; GRAVENA, 2005; ARAUJO-SIQUEIRA;
ALMEIDA, 2006; CORRÊA, 2008; TORRES et al., 2009; MEDEIROS et al. 2010).
Estes insetos predadores são considerados reguladores eficientes de populações
de pragas, minimizam a necessidade da intervenção do homem no agroecossitema. O
hábito predador destes insetos, faz com que muitas espécies sejam consideradas para
implantação em programas de controle biológico (BALDUF, 1935; CALTAGIRONE;
DOUTT, 1989). O comportamento do predador, a cultura que é utilizada e o modo de
utilização são características importantes na introdução de membros desta família como
agentes de controle biológico (HODEK; HONEK, 1996).
A introdução da joaninha Rodolia cardinalis (Mulsant 1850) em 1888, na
Califórnia, EUA, visando ao controle da cochonilha Icerya purchasi Maskell (Hemiptera:
Margarodidae) conhecida como pulgão-branco-dos-citros, foi considerada o início do
controle biológico clássico no mundo, além de ser um dos principais exemplos de sucesso
do controle biológico com joaninhas (CALTAGIRONE; DOUTT, 1989). A entrada foi
tão bem sucedida que o controle desta praga foi alcançado nos dois primeiros anos após
a liberação de R. cardinalis. No Brasil, em 1998, a joaninha predadora C. montrouzieri
Mulsant foi introduzido pela Embrapa Mandioca e Fruticultura, com a finalidade de ser
utilizada em programas de controle biológico da cochonilha-branca-dos-citros
Planococcus citri Risso (Hemiptera: Pseudococcidae) (GRAVENA, 2003). Outro caso
de introdução de joaninhas no Brasil, foi o da Harmonia axyridis (Pallas, 1773)
15

(Coleoptera: Coccinellidae), conhecida como joaninha multicolorida da Ásia, embora
introduzida acidentalmente no país (ALMEIDA; SILVA, 2002). Foi registrado pela
primeira vez em abril de 2002, no Estado do Paraná na cidade de Curitiba alimentandose de Tinocallis kahawaluokalani (Kirkcaldy) (Hemiptera: Aphididae) e Cinara spp.
(Hemiptera: Aphididae). Esta espécie é considerada muito voraz, podendo ocorrer nos
mais distintos habitats, além de possuir uma ampla gama de presas, no entanto, esta
joaninha atua como um predador intraguilda, o que acarreta impactos ambientais (KOCH,
2003)
Os coccinelídeos são insetos holometábolos, que tem desenvolvimento completo
e passam pelos estágios de ovo, quatro ínstares larvais, que ao final do último ínstar
paralisam a alimentação e se fixam ao substrato pela parte final do abdome, bem como
ocorrem o escurecimento e endurecimento do tegumento, durante este período ocorre a
fase de prepupa, pupa até a emergência do adulto (OLIVEIRA et al., 2004, SILVA et al.,
2004, SILVA et al., 2009). No entanto, existem algumas espécies cujo o desenvolvimento
pode se dar em três ou cinco ínstares (HODEK; HONEK, 1996). A duração do ciclo de
desenvolvimento varia de menos duas semanas até mais de dois meses, dependendo do
tamanho, das condições térmicas e da quantidade e qualidade do alimento consumido
(HODEK; HONEK, 1996; DREYER et al. 1997, GYENGE et al., 1998; CARDOSO;
LÁZZARI, 2003, PERVEZ; OMKAR, 2004, LUNDGREN, 2009).
Os

ovos

são

pequenos,

alongados

e

podem

apresentar

coloração

amarelada/alaranjada no início da oviposição e escurecida um pouco antes da eclosão das
larvas. A maioria das espécies depositam seus ovos em grupos que permanecem presos
ao substrato pela sua região basal, em folhas, galhos ou outros substratos sólidos. As
espécies afidófagas e fitófagas depositam os ovos em grupos de 10 a 100; espécies
coccidófagas depositam posturas menores ou com ovos isolados (HAGEN, 1962;
IPERTI, 1999).
As larvas que se alimentam de afídeos e psilídeos eclodem após 5 dias; nas
espécies coccidófagas, a incubação requer um tempo bem maior, em torno de 7 a 9 dias.
Antes da ecdise, a larva cessa sua alimentação e utiliza seu órgão anal para se fixar ao
substrato. A fase de prepupa é caracterizada pela larva de quarto ínstar que se prende ao
substrato, permanecendo encurvada e não se alimenta. O quarto e último ínstar é
geralmente os mais longos, e o consumo total de alimento bem como o tamanho dos

16

indivíduos são determinados nesse período (COSTA LIMA, 1953; ALMEIDA;
RIBEIRO-COSTA, 2009).
As pupas não apresentam revestimento nas espécies que se alimentam de afídeos
e psilídeos e nas espécies coccidófagas, as pupas são parcialmente cobertas e se
desenvolvem dentro da exúvia larval. A pupa não é inteiramente imóvel, se molestada
pode se mover empurrando o corpo para frente. Os adultos emergem com os élitros
frágeis, claros e geralmente sem um padrão de coloração fixo. As asas membranosas
permanecem estiradas para fora dos élitros até endurecer e aí então se dobram para
encaixar sob os élitros (COSTA LIMA, 1953; IPERTI, 1999; MILLÉO et al., 2007;
AGUIAR-MENEZES et al., 2008; ALMEIDA; RIBEIRO-COSTA, 2009).

Joaninha Eriops connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae)
Dentre os coccinelídeos de importância agrícolas, destaca-se a E. connexa que
tem ocorrência em países sul-americanos (GYENGE et al., 1998), sendo comumente
encontrada em diversos cultivo (RODRIGUES et al., 2013), principalmente em cultivos
olerícolas e associadas a infestações com pulgões. É uma espécie que possui hábitos
alimentares polífagos (MILLER; PAUSTIAN, 1992; MILLER, 1995; SARMENTO et
al., 2007; SILVA et al., 2009), atuando como predador de um grande número de
artrópodes-praga.
A joaninha E. connexa pertence a subfamília Coccinellinae, a qual é representada
principalmente por predadores de afídeos (GORDON, 1985). Segundo Oliveira et al.,
(2004) esta espécie é capaz de reduzir populações do pulgão-gigante-do-pinus Cinara
atlantica (Wilson) (Hemiptera: Aphididae), em campos de Pinus taeda (L.) (Pinaceae).
Sarmento et al., (2007), também estudaram o comportamento predatório deste predador
e observaram que a E. connexa apresentou resposta funcional exponencial (Tipo II) para
a presa Tetranychus urticae (Koch) (Acari: Tetranychidae) e sigmoidal (Tipo III) para o
pulgão Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (Hemiptera: Aphididae). Tal alteração de
comportamento indica que esse predador adota estratégias diferentes de predação em
função do tipo de presa.
Uma fêmea de E. connexa pode depositar, em média, 26 ovos por postura, em sua
maioria os ovos são colocados em grupos. A fecundidade é variável, em fução de vários
fatores, em especial da alimentação, condições ambientais e de populações. Em média,
17

1746,9 ovos por fêmea foram encontrados por Lira et al. (2016), para fêmeas de uma
população oriunda de cruzamento de populações em laboratório alimentadas com ovos
de Anagasta kuehniella. O período de incubação é de aproximadamente três dias,
dependendo da temperatura. Os ovos são de formato elíptico e de coloração amareloclara, medido 1mm de comprimento e 0,5 de largura, quando estes ovos estão próximos
à eclosão das larvas eles ficam com a coloração acinzentada.
A larva é de corpo alongado, possuindo segmentações abdominais distintas com
pernas bem desenvolvidas. Próximo a mudança de cada ínstar, a larva se fixa na parte
dorsal das folhas da planta hospedeira. Após a ecdise a exúvia fica aderida ao local. A
fase larval tem duração de 14 dias, a larva em seu último ínstar tem 7 mm de comprimento
e 4 mm de largura. Antes de se transformar em pupa a larva para de se alimentar e também
se fixa na parte dorsal da folha, permanecendo por um período ao redor de um dia. Esta
fase é chamada de pré-pupa (5 mm de comprimento) e (4 mm de largura). A fase de pupa
possui a mesma dimensão da pré-pupa, no entanto, apresentando uma duração média de
quatro dias.
Após a emergência do adulto, o élitro inicialmente é de coloração clara, mas com
o passar do tempo vai se tornando negro, como manchas brancas e alaranjadas.
Normalmente as fêmeas são mais robustas que os machos com dimensões de (6 mm de
comprimento por 3 mm de largura), enquanto o macho possui (4 mm de comprimento por
3 mm de largura). Um particularidade desta espécie é não apresentar dimorfismo sexual
(OGAS, 1970).

Pulgão Preto Aphis craccivora Koch 1854 (Hemiptera: Aphididae)
O pulgão preto, A. craccivora, é um inseto-praga cosmopolita, que ataca
aproximadamente 50 espécies de plantas cultivadas distribuídas em 19 famílias, sendo
que, apresenta maior associação com as plantas pertencentes à família Fabaceae
(CAPINERA, 2001; BLACKMAN; EASTOP, 2007), sendo considerada a principal
praga do feijão caupi, Vigna unguiculata (L. Walp.) na África, Ásia e América Latina
(SINGH; JACKAI, 1985; PETTERSSON et al.,1998). No Brasil, este inseto ocorre em
toda região Nordeste, especialmente nas estações sem chuva (LAVOR, 2006).
Os adultos e ninfas de A. craccivora sugam a seiva dos brotos terminais e pecíolos
das plantas, injetando toxinas, além de disseminar vírus do grupo Potyvirus (LIMA, 1981;
18

QUINTELA et al., 1991). A alta infestação desta praga pode acarretar na morte de mudas,
ao passo que as plantas mais velhas apresentam sintomas como baixa estatura,
enrugamento e ondulação das folhas, atraso na floração, murchamento de vagens e, por
fim, resultando na redução do rendimento da cultura. Devido a sua alimentação, acabam
eliminando uma grande quantidade de um liquido açucarado (honeydew) que serve de
alimento para formigas, mas, em compensação, protegem os pulgões dos inimigos
naturais. Além disso, o honeydew também serve de substrato para o desenvolvimento da
fumagina (LAAMARI et al., 2008). Os adultos de A. craccivora são brilhantes e pretos
com tamanho entre 1,5 a 2 mm de comprimento e a cor das ninfas pode variar de marrom
claro a escuro. Possui antenas com cerca de 2/3 do comprimento do corpo, apresentando
os cornículos cilíndricos e de tamanho maiores que a cauda. Os fêmures e as tíbias têm
as partes basais mais claras do que as partes distais. Os ápices das tíbias, tarsos e
tarsômeros são escuros e a nervura mediana das asas anteriores é ramificada (URIAS;
RODRIGUEZ; ALEJANDRE, 1992; OFUYA, 1997).
A reprodução é por partenogênese e, em condições de alimento farto e clima
adequado, produzem sucessivamente fêmeas ápteras que irão dar início a uma nova
colônia. O crescimento, desenvolvimento, fecundidade e longevidade desses afídeos
depende da fertilidade do solo, umidade, condições climáticas e da planta hospedeira
(OFUYA, 1997; SOGLIA et al., 2003).
As colônias destes insetos normalmente desenvolvem-se nos brotos terminais,
principalmente, nos pecíolos das folhas. Até atingir a fase adulta o inseto passa por 4
ínstares ninfais. Os adultos podem viver até 15 dias. Sua progênie se dá diariamente
podendo variar de 20 a 100 indivíduos, dependendo da fêmea (OFUYA, 1997).

Pulgão-da-Couve Brevicoryne brassicae (L.) (Hemiptera: Aphididae)
O pulgão da couve, é uma praga que se encontra difundida em todo mundo, tendo
as plantas da família Brassicaceae como principais hospedeiras (ELLIS; SINGH, 1993).
É considerada uma das principais espécies de pulgão causadoras de diversos danos às
culturas olerícolas no Brasil (LONGHINI; BUSOLI, 1993).
Os danos diretos são causados por sua alimentação, através da sucção do floema,
acarretando deficiência de nutrientes, injeção de toxinas levando a uma má formação das
folhas (PONTOPPIDAN et al., 2003; GRIFFIN; WILLIAMSON, 2013; OPFER;
19

MCGRATH, 2013). No entanto, os danos indiretos acontecem pela redução da
fotossíntese devido ao recobrimento de honeydew, substância com alta concentração de
açúcares excretada pelos pulgões, além da transmissão de víroses, como o Vírus do anel
negro da couve e Mosaico da couve flor, rabanete e nabo (FERERES; MORENO, 2009;
ELLIS et al., 1998, BARTON; IVES, 2014). Os pulgões atacam preferencialmente folhas
jovens e brotações (BLACKMAN; EASTOP, 2007; PETTERSSON et al., 2007). A
espécie apresenta ciclo de vida curto e alta capacidade reprodutiva, portanto, quase
sempre atinge altas densidades populacionais no campo.
Os insetos adultos alados de B. brassicae apresentam comprimento médio do
corpo de 1,6 a 2,2 mm, com cabeça e tórax escuros e abdome verde-amarelado com várias
faixas transversais, irregulares, estreitas e de coloração enegrecida, as antenas apresentam
o mesmo comprimento do corpo e os cornículos muito curtos. Os adultos ápteros
apresentam a cabeça escura, tórax e abdome verde acinzentado ou verde opaco, com
manchas escuras na parte dorsal, corpo recoberto por cera branca-acinzentada e
comprimento de 1,8 a 2,1 mm (MARICONI et al., 1963; BLACKMAN; EASTOP, 1984).
As antenas são mais curtas que o corpo. A cauda e os cornículos têm um tamanho
sensivelmente igual. Apresenta ciclo de vida curto, alta capacidade reprodutiva,
apresentando reprodução partenogenética (DIXON, 1985).

Resposta Funcional
O controle biológico, como complemento do programas de manejo integrado de
pragas (MIP), ainda necessita muitos estudos referentes à dinâmica predador-presa. Um
fato importante que deve ser levado em consideração na utilização de um predador no
controle biológico de pragas é o conhecimento do seu potencial de predação (LOPES,
1996). Pois alguns fatores podem influenciar diretamente na taxa de predação, como as
características do ambiente, presa e do predador (HOLLING, 1959). Um bom
desempenho de um predador pode ser conduzido por três fatores fundamentais: a
densidade do predador e da presa, a distribuição da presa e sua área de ação e a preferência
pelas espécies de presas disponíveis (RIDGWAY; MURPHY ,1984).
A resposta dos predadores às mudanças na densidade da presa influencia
expressivamente na relação predador-presa. Uma dessas constatações baseia-se na
resposta funcional, que é o número de presas atacadas pelo predador em função da sua
densidade. O aumento na disponibilidade de presas pode levar o predador a um aumento
20

do consumo, até um determinado limite, uma vez que as oportunidades de encontro para
ataque da presa serão maiores com o tempo (SOLOMON, 1949).
A resposta funcional é determinada por dois parâmetros: tempo de manipulação
da presa (Th) que consiste no tempo demandado para capturar, matar e ingerir cada presa
e a taxa de ataque (a’) que é o tempo requerido para encontrar e capturar a presa em
função da área disponível (SOLOMON, 1949, HASSELL, 1978, CASAS et al. 1993,
ALJETLAWI et al. 2004).
Existem três tipos basícos de resposta funcional de predadores: Tipo I, em que
existe um ampliação linear no número de presas consumidas até um valor máximo, à
medida que a densidade de presa aumenta; Tipo II, em que há um aumento no número de
presas consumidas em função de uma maior disponibilidade delas até uma determinada
densidade, quando a intensidade de ataque diminui, tendendo a um certo nível de
estabilidade e Tipo III, no qual o consumo aumenta de forma sigmoide, aproximando-se
de uma assíntota superior. (HOLLING, 1959),
A resposta funcional Tipo II está associado aos insetos predadores e parasitoides,
enquanto que, o modelo Tipo III é mais típico para predadores vertebrados, por
aprenderem a se concentrar mais em uma presa à medida que ela se torna abundante. A
essencialidade da resposta do Tipo III é que os predadores são capazes de distinguir
densidades de presas e ajustar seu esforço de busca de acordo com elas (O’NEIL, 1990).
Os modelos de resposta funcional às densidades de presa podem ser esclarecidos
pelas combinações de cinco componentes: tempo em que predador e presa ficam
expostos; tempo de busca; tempo de manuseio, incluindo identificação, captura e
consumo; fome e estímulo do predador para cada presa reconhecida. Os três primeiros
são considerados componentes básicos que, sozinhos ou em conjunto, explicam as curvas
de resposta funcional (HOLLING, 1959). Esses componentes são afetados pelas
características do predador, da presa e do ambiente.

Comunicação Química em insetos
A comunicação entre animais é definida como um processo que envolve
transferência de sinais visuais, acústicos, táteis e/ou químicos (LEWIS; GOWER, 1980;
NASCIMENTO et al., 2001). A classe Insecta, de maneira geral, utilizam todos estes
sinais no processo de comunicação; porém, esta comunicação difere sensivelmente entre
21

espécies. O sinal usado por uma determinada espécie está intimamente relacionado com
a natureza de seu habitat, seu comportamento e da sua interação com seu ambiente
(PENG; LEAL, 2001).
Apesar de cada tipo de sinal ter sua importância, os sinais químicos são os grandes
responsáveis pela comunicação entre insetos e seu meio ambiente. A percepção dos sinais
pelos insetos podem ser a curta ou longa distância, no entanto, a recepção destes sinais
depende da quantidade e volatilidade das substâncias, velocidade e turbulência do vento
e barreiras físicas a partir da fonte de liberação (PAIVA; PEDROSA-MACEDO, 1985).
Os odores são as substâncias mais utilizadas pelos insetos para determinar suas
funções vitais, como comportamento de corte, acasalamento, escolha de local para
oviposição, localização e seleção de hospedeiro, do habitat e defesa (VILELA; DELLA
LUCIA, 2001; TEGONI et al., 2004). Qualquer substância química que, quando liberada
por um certo organismo, possa promover mudanças na fisiologia ou comportamento de
outro organismo é denominado de infoquímicos. Estas sustância podem ter ação entre
organismo da mesma espécie, relação intraespecífica (feromônio) ou entre espécies
diferentes interespecífica aleloquímicos (VILELA; DELLA LUCIA, 2001).
Feromônios
O termo feromônio (pherein = transferir, hormon = excitar), foi criado em 1959
por Karlson e Lüsher (1959), e são substâncias secretadas e liberadas externamente pelos
insetos para causar uma série de reações, dependendo de seu tipo. Entre os infoquímicos,
os feromônios são os mais estudados, podendo ser classificado segundo o benefício para
o receptor ou emissor, os feromônios podem ser sexual, de alarme, marcação ou território,
trilha e agregação (PEDROSA, 1985; VILELA; DELLA LUCIA, 2001; PAIVA;).
Feromônio sexual
Os feromônios sexuais são substâncias emitidas por um indivíduo para atração do
sexo oposto (macho ou fêmea), com o propósito de acasalamento. Estes compostos estão
entre as substâncias fisiologicamente mais ativas, por causarem respostas quando usadas
em concentrações muito baixas. Segundo Frensch (2010), a ordem Coleoptera representa
um dos principais exemplos de identificação de ferômonios sexuais, evidenciando a
importância destes compostos e mostrando uma grande diversidade estrutural.
O besouro Phyllophaga anxia (Coleoptera: Scarabaeidae), era uma importante
praga das plantações de oxicoco Vaccinium sp. (Ericaceae) nos EUA e Canadá, teve sua
22

mistura feromonal identificada por Zhang et al. (1997), apresentando dois compostos
majoritários, L-valina e éster de metil L-isoleucina.
Feromônio de alarme
São compostos extremamente voláteis que serve para sinalizar perigo e ameaça,
provocando a fuga. Confere dispersão rápida e curta duração, são usados principalmente
por insetos com estrutura social organizada em situações de perigo. Em colônias de
formigas o feromônio de alarme desencadeia um comportamento de defesa na colônia,
estes voláteis emitidos por estes indivíduos são compostos químicos constituídos
basicamente de heptanonas e octanonas (MOSER et al., 1968, CREWE; BLUM, 1972),
estas substâncias são produzidas e armazenadas nas glândulas mandibulares das
operárias. Quando uma formiga é alarmada, ela libera uma pequena quantidade deste
feromônio, que provoca de imediato um aumento na taxa de locomoção e a abertura das
mandíbulas das companheiras ao redor e, numa segunda etapa, o recrutamento de novas
formigas para a defesa da colônia. A magnitude do fenômeno depende da ameaça ao
formigueiro.
Os pentatomídeos também são um grupo de inseto que são bem conhecidos pela
produção de odores desagradáveis, na qual, possui uma dupla finalidade, de defesa contra
a predação e feromônio de alarme. Em alguns estudos anteriores sobre estes insetos,
foram observados que os compostos com características defensivas e feromônio de
alarme fazem parte de grupos como aldeídos insaturados, hidrocarbonetos alifáticos
saturados e insaturados; oxo-alcenais e ésteres (MORAES et al., 2008).
Feromônio de marcação ou território
Os feromônios de marcação de território são frequentemente usados por insetos
sociais para marcar uma área específica onde a colônia está estabelecida, identificar a
entrada do ninho e diferenciar ninhos de colônias diferentes. Um exemplo prático do uso
de feromônio de marcação é o realizado por formigas que marcam e reconhecem o próprio
território, garantindo à colônia alimento e defesa (SALZEMANN et al., 1992). A formiga
Atta cephalotes (L) (Hymenoptera: Formicidae), é responsável por corta e marcar as
folhas cortadas, possibilitando assim, o transporte para o ninho em um processo de dois
passos, ou seja: as operárias que transportam as folhas cortadas reconhecem estes
materiais ainda frescos quando devidamente marcados com secreções depositadas através
da extremidade final do abdomen das operárias que cortam o material (BRADSHAW et

23

al., 1986). A origem desta substância parece ser da glândula de Dufour, conhecida
também como glândula de veneno, cuja secreção principal é o (Z)-9-nonadeceno.
Feromônio de trilha
São feromônios comumente empregados pela família Formicidae e ordem
Isoptera. Muitas espécies de formiga apresentam dois tipos de trilhas, sendo uma
principal e outras secundárias, que auxiliam na coleta de alimentos, sendo marcante o
feromônio no processo de orientação (VILELA; DELLA LUCIA, 1987). Outro exemplo
é o da abelha Trigona recursa Smith (Hymenoptera: Apidae), que utilizam o decanoato
de hexila como feromônio de marcação de trilha, para orientar as operárias no caminho
entre a colmeia e a fonte de alimento (JARAU et al., 2006).
Feromônio de Agregação
São substâncias liberadas por um organismo que provocam a agregação de
indivíduos da mesma espécie para uma atividade específica (alimentação, reprodução ou
hibernação), servindo para manutenção da população de insetos. Um exemplo de
feromônio de agregação encontrados é o (4S,2E) -6-metil-2-hepten-4-ol, de
Rhynchophorus palmarum (Coleoptera: Curculionidae), como componente majoritário
da sua mistura feromonal (GIBLIN-DAVIS et al.,1996).
Aleloquímico
Os infoquímicos são compostos químicos que mediam interação entre indivíduos
de espécies diferentes (NORDLUND; LEWIS, 1976; DICKE; SABELIS, 1988). Estas
substâncias desempenham importante função em todos os grupos de animais, ampliandose, em diversos casos, além de duas classes tróficas, mediando interação entre três ou
mais níveis (PRINCE et al., 1980). Os aleloquímicos, por sua vez, são classificados de
acordo com o tipo de organismo que está sendo beneficiado na comunicação. Alomônios
que são compostos que mediam comunicação interespecífica favorável ao emissor,
cairomônios, que favorecem o receptor, e sinomônios, que mediam interações que
favorecem tanto o emissor quanto o receptor (WHITMAN, 1980).
Alomônios
São sinais químicos que o organismo receptor em uma resposta comportamental
ou fisiológica é prejudicado, ao mesmo tempo, que o organismo emissor é beneficiado
(LEAL, 2005). Os alomônios são compostos largamente utilizados no mecanismo de
defesa de insetos. Como exemplos, temos a joaninha Epilachna varivestis (Coleoptera:
Coccinellidae) que produz macrolactonas, como defesa contra o seu inimigo natural, a
24

formiga negra Lasius niger (Hymenoptera: Formicidae) (GRIBBLE; SILVA, 1996). O
percevejo Lygus lineolaris (Hemiptera: Miridae) uma praga bastante importante de
plantações na América do Norte, produz uma mistura de compostos que são usuais na
defesa contra predadores (WARDLE et al., 2003).
Cairomônios
Cairomônio são sinais químicos que quando liberados favorecem somente o
organismo receptor, não favorecendo o emissor, quando os sinais químicos são
desprendidos pelo emissor entram em contato com o receptor e, provocam nesse último
uma resposta comportamental ou fisiológica favorável, mas desfavorável ao emissor
(NORDLUND; LEWIS, 1976; DICKE; SABELIS, 1988). Um exemplo da ação de
cariomônio é o do besouro Scolytus spp. (Coleoptera: Curculionidae) que é atraído pela
substancia α-cubebeno, produzida por árvores da família Ulmaceae quando atacadas pelo
fungo Ceratosystis ulmi (GULLAN; CRANSTON, 2005). Outro exemplo é o do
parasitoide Aphidius ervi (Hymenoptera: Braconidae) que apresenta uma comportamento
de oviposição, ao perceber a presença de compostos voláteis presentes na secreção
liberadas pelos pulgões-da-ervilha, Acyrthosiphon pisu, (Hemiptera: Aphididae)
(FELLOWES; VAN ALPHEN; JERVIS, 2005). Inimigos naturais como parasitoides e
predadores, também podem empregar feromônios de outros insetos para distinguir seus
hospedeiros ou presas, como a joaninha Adalia bipunctata (Coleoptera: coccinellidae),
que reconhece suas presas, os pulgões Myzus persicae e Acyrthosiphon pisum
(Hemiptera: Aphididae), através do feromônio de alarme destas espécies, (E)-β-farneseno
(FRANCIS; LOGNAY; HAUBRUGE, 2004).
Sinomônios
São substâncias voláteis relacionadas à biologia de um organismo (emissor) que,
quando em contato com um indivíduo (receptor) de outra espécie, provoca neste último
uma resposta fisiológica ou comportamental favorável a ambos os indivíduos
(NORDLUN; LEWIS, 1976; DICKE; SABELIS, 1988). Os sinomônios são comuns nas
interações entre planta e animais, um exemplo típico é o caso da orquídea Bulbophyllum
cheiri Spreng. 1826 (Orchidaceae) que produz uma substancia chamada de metil-eugenol
que é responsável pela atração de moscas da fruta. Os voláteis florais favorecem os
vegetais por atraírem insetos polinizadores e estes se beneficiam por garantir sua
alimentação, além da localização de parceiros para o acasalamento (TAN; NISHIDA;
TOONG, 2002). Segundo Schroder (1999), plantas de milho quando atacadas por lagartas
25

de Spodoptera exígua (Lepidoptera: Noctuidae) emitem voláteis que atraem o parasitoide
Cortesia marginiventris (Hymenoptera: Braconidae).
Evidência de Feromônios em Coccinellidae
Coccinellidae compreende diveras espécies de predadores exploradas no controle
biológico de pragas, no entanto, poucas informações ainda existem sobre sua ecologia
química, principalmente aquelas mediadas por infoquímicos. Um dos motivos para tal
falta de informação para este predador, deve-se que a maioria dos estudos estão voltados
aos insetos pragas. As informações intercedidas pelos infoquímicos contribuem não
somente para o conhecimento dos aspectos comportamentais dos inimigos naturais, mas
também pode ser usado com uma alternativa favorável ao controle biológico. É bem
conhecido que algumas espécies de joaninhas formem agregações durante o período de
diapausa no outono (GRAMMER; FINK; NEAVE, 2005), entretanto, os maiores estudos
sobre ecologia química de coccinelídeos estão concentrados nos mecanismo de defesa
destes insetos (coloração aposemática) (VILELA; DELLA LUCIA; OLIVEIRA, 1986;
KREMER, 1998). Abassi et al. (1997), estudando o comportamento de agregação de
Coccinella septempunctata (Coleoptera: Coccinellidae), identificaram e isolaram 2isopropil-3-metopirazina como um possível composto de feromônio de agregação desta
espécie.
Christopher e Ring (2013), avaliaram três compostos para o comportamento de
agregação da joaninha Hippodamia convergens (Coleoptera: Coccinellidae) e verificaram
que o composto alkylmethoxypyrazines 2-isobutil-3-metoxipirazina provocou maior
efeito na atração de H. convergens. Quanto aos estudos sobre feromônios sexuais de
coccinelídeos são raros, (KLOPFER; HATCH, 1968; WILSON, 1971). No entanto, os
autores Fassotte et al. (2014), evidenciaram tal feito sobre a Harmonia axyridis
(Coleoptera: Coccinellidae), encontrando o composto (-) - B-cariofileno como
constituinte majoritário, além de confirmar que apenas as fêmeas liberam feromônio
sexual para atração do sexo oposto.
Interação tritrófica: planta x herbívoro x inimigo
Os insetos desempenham importantes relações com o ambiente e com os outros
organismos de várias maneiras, sendo uma das mais importantes a comunicação através
de compostos químicos (ZARBIN et al., 2009). Muitos parasitoide e predadores se guiam
pelo odor liberado da planta hospedeira, inclusive pelos sinais químicos específicos
liberados após a alimentação de insetos herbívoros ((AGRAWAL, 2000; THALLER,
26

1999). As plantas apresentam distintos mecanismos para reagir a herbivoria. O ataque de
herbívoros provoca alterações metabólicas, produzindo uma reação ao ferimento
provocado. Estes metabólicos produzidos, incluem monoterpenos, sesquiterpenos,
homoterpenos, compostos aromáticos e voláteis, e servem como mecanismo de defesa da
planta pela atração de inimigos naturais para o ataque das espécies pragas, reduzindo
assim injúrias à planta (TUMLINSON et al., 1993; (ARIMURA; KOST; BOLAND,
2005; BRUCE; PICKETT; SMART, 2003; TAIZ; ZEIGER, 2004).
Os compostos químicos de defesa que afetam diretamente herbívoros, são
chamados de defesa direta. No entanto, a defesa indireta dos vegetais é caracterizada pela
ação de um terceiro nível trófico, mobilizando organismos carnívoros, inimigos naturais
para o local (DICKEVET, 1999). O termo defesa indireta foi utilizado pela primeira vez
por Dicke e Sabelis (1988), após observações de que o ácaro predador era atraído por
plantas de feijão Phaseulus lunatus (Fabaceae) infestados pelo ácaro Tetranychus urticae
(Acari: Tetranychidae). Tumlinson et al. (1993), também estudando o comportamento de
insetos a voláteis de plantas, observaram que plantas de milho e algodão quando
danificadas por lagartas, induziam a liberação de substâncias voláteis que atraíam vespas
parasitoides, no processo de orientação até as lagartas. Segundo Turlings et al. (1995),
os inimigos naturais são capazes de distinguir diferentes compostos voláteis no
ambientes. Tais combinações de voláteis apresentam algumas peculiaridades, pois são
específicas para cada espécie de planta e emitidas em grandes quantidades, sendo
facilmente distinguíveis, pelos insetos, de outros odores aos quais sejam submetidos.

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39

Biologia de Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae) e
predação de pulgões Brevicoyne brassicae (L.) e Aphis craccivora Kock (Hemiptera:
Aphididae)

RESUMO
Entre os coccinelídeos, a espécie Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae)
tem demonstrado potencial para o controle de espécies-praga tanto por conservação como
de forma aplicada. Neste sentido, este estudo determinou as características biológicas de
E. connexa alimentada com os pulgões Brevicoyne brassicae (L.) e Aphis craccivora
Kock (Hemiptera: Aphididae) em comparação à presa alternativa de criação, ovos de
Anagasta kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) e a taxa de consumo sobre esses
pulgões. O bioensaio para determinar as características biológicas de joaninhas constaram
de três tratamentos: (i) ninfas e adultos de B. brassicae; (ii) ninfas e adultos de A.
craccivora; e (iii) ovos de A. kuehniella. O experimento de consumo dos pulgões B.
brassicae e A. craccivora por larvas de primeiro, segundo, terceiro e quarto ínstares e
adultos de E. connexa foi conduzido empregando-se presas de três idades: ninfas neonatas
(i); ninfas de terceiro instar (ii); e adultos (iii) nas densidades de 120, 50 e 50 indivíduos,
respectivamente. Joaninhas alimentadas com B. brassicae apresentaram maior tempo de
desenvolvimento com 15,8 dias e uma viabilidade larva-adulto de 36,6%, enquanto que
os tratamentos com A. craccivora e ovos de A. kuehniella obtiveram 13,8 e 13,2 dias e
viabilidade de 76,6 e 80%, respectivamente. O consumo de ninfas e adultos dos pulgões
B. brassicae e A. craccivora por larvas e adultos de E. connexa, aumentou com a idade
do predador independentemente da idade da presa, bem como não foi observada diferença
na taxa de predação entre as espécies de pulgões. Os resultados permitiram concluir que
ambos os pulgões foram presas para a joaninha E. connexa não apresentando diferença
na predação, embora o pulgão A. cracicivora proporcionou melhores características de
desenvolvimento da joaninha E. connexa, em comparação à B. brassicae.
Palavras-chave: Coccinelídeos. Biologia. Predação. Aphididae.

40

ABSTRACT
Among the coccinellids, the species Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera:
Coccinellidae) has shown potential for control of pest species both for conservation and
for applied biological control. In this sense, this study determined the biological
characteristics of E. connexa fed the aphids Brevicoyne brassicae (L.) and Aphis
craccivora Kock (Hemiptera: Aphididae) in comparison to the factitious prey, Anagasta
kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) and the rate of consumption of these aphids.
The bioassay to determine the biological characteristics of the lady beetle consisted of
three treatments: (i) nymphs and adults of B. brassicae; (ii) nymphs and adults of A.
craccivora; and (iii) A. kuehniella eggs. The consumption of B. brassicae and A.
craccivora aphids by first, second, third and fourth instar and adults of E. connexa was
conducted using prey of three ages: neonatal nymphs (i); third instar nymphs (ii); and
adults (iii) at densities of 120, 50 and 50 aphids, respectively. Lady betle fed B. brassicae
had a longer development time (15.8 days) and a larva-adult viability of 36.6%, whereas
those larvae fed A. craccivora and A. kuehniella eggs fullfil development at 13.8 and 13.2
days and viability of 76.6% and 80%, respectively. The consumption of nymphs and
adults of the B. brassicae and A. craccivora aphids by larvae and adults of E. connexa
increased with the age of the predator regardless of the age of the prey, and no difference
was observed in the rate of predation among the species of aphids. The results showed
similar predation rate and preference toward both aphids species, although the A.
cracicivora promoted better developmental characteristics of E. connexa compared to B.
brassicae.
Key-words: Coccinellidae. Biology. Predation. Aphididae.

41

INTRODUÇÃO

A joaninha Eriopis connexa (Germar) (Coleoptera: Coccinellidae) destaca-se nas
regiões Neotropicais como um importante predador de várias pragas, principalmente de
pulgões (SARMENTO et al., 2007; FERREIRA et al. 2013). No Brasil esta espécie é
frequentemente encontrada em diversas culturas (SARMENTO et al., 2004, VENZON et
al., 2009; RODRIGUES et al., 2013), especialmente em hortaliças. Segundo Oliveira et
al. (2004), o predador E. connexa pode contribuir para redução do pulgão-gigante-dopinus Cinara atlantica (Wilson) (Hemiptera: Aphididae), devido ao seu alto potencial
predatório, consumindo quase 3 mil ninfas deste pulgão durante sua vida.
Os pulgões formam um dos principais grupos de insetos-praga em diversas
culturas, tanto devido a sua alimentação (sucção da seiva), como inoculação de vírus em
plantas. Neste grupo destacam-se duas espécies de pulgão, Brevicoryne brassicae (L.) e
Aphis craccivora Kock (Hemiptera, Aphididae), ambos de grande importância
econômica, sendo a primeira espécie cosmopolita e que ataca principalmente plantas
Brassicaceae (SILVA; MICHELOTTO; JORDÃO, 2004), e pode ocasionar perda de até
80% desses cultivos (RAZAQ et al., 2011). A. craccivora é conhecido como o pulgãopreto-do-feijoeiro, sendo considerado também uma praga cosmopolita (RAKHSHANI et
al., 2005). Este pulgão suga a seiva dos brotos e pecíolos das folhas, provocando
deformações nas folhas, atraso no desenvolvimento, além da disseminação de viroses
(QUINTELA et al., 1991).
Apesar de Coccinellidae ser amplamente estudada, esta família é composta de
muitas espécies com papel benéfico no controle de pragas. Para obter sucesso no uso
dessas espécies é importante o conhecimento detalhado de sua relação com as presas alvo
devido sua ocorrência em variados habitats, permitindo a predação de uma gama de
espécies de pragas (WEBER; LUNDGREN, 2009). Portanto, para a utilização de
inimigos naturais no controle biológico seja por conservação ou de forma aplicada é
necessário o conhecimento dos hábitos alimentares; bem como o seu desempenho usando
as potenciais presas. Apesar de Coccinellinae, ser uma subfamília com diversas espécies
oligófagas predadoras de pulgões incluindo E. connexa, nem todos os pulgões são presas
adequadas para essas joaninhas. Segundo Tsaganou et al. (2004), os pulgões B. brassicae,
e Megoura viciae Buckton (Hemiptera: Aphidoidea), não se apresentaram
nutricionalmente adequados para a joaninha Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera:
42

Coccinellidae), no caso do B. brassicae isso pode ser justificado pela presença de
cerosidade existente em seu corpo, como também pela capacidade destes indivíduos
capturarem substâncias tóxicas das plantas hospedeiras, no caso sequestro do glucosilato
de plantas da família Brassicaceae (BRIDGES et al., 2002).
Informações referentes a biologia, ecologia e conservação de Coccinellidae ainda
são muito incipientes, por isto, o presente estudo tem por objetivo determinar as
características biológicas de E. connexa alimentada com os pulgões B. brassicae e A.
craccivora e a taxa de predação desses.

MATERIAL E MÉTODOS

O presente estudo foi conduzido no Laboratório de Entomologia: Controle
Alternativo de Pragas do Centro de Ciência Agrárias (CECA) da Universidade Federal
de Alagoas (UFAL), Rio Largo, AL.
Origem e Criação do Predador e Presas
As joaninhas foram provenientes da criação mantida no Laboratório de Controle
Biológico de Insetos da UFRPE. Os insetos adultos e larvas foram criados conforme
metodologia descrita em Rodrigues et al. (2013). Os adultos foram criados em recipientes
plásticos de 500 mL, contendo abertura na tampa fechada com tecido voil para permitir a
circulação de ar. Pedaços de papel toalha foram colocados no interior dos recipientes
como substrato para oviposição. As posturas eram coletadas diariamente e transferidas
para recipientes plásticos de 500 mL, e mantidas até a eclosão das larvas, posteriormente,
as larvas eram transferidas na densidade de duas por recipiente plástico de 80 mL. No
interior dos recipientes foram colocados pedaços de papel toalha de aproximadamente 2
x 2 cm como substrato para pupação. Os insetos foram alimentados com ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), sendo que na fase adulta também era
oferecida uma dieta à base de levedura de cerveja e mel de abelha (1: 1).
Os pulgões A. craccivora foram oriundos de infestações naturais em plantas de
feijão-fava (Phaseolus lunatus L.) (Fabaceae) cultivadas em campo experimental da
UFAL, em Rio Largo, AL. Estes pulgões foram criados em plantas de feijão-caupi (Vigna
unguiculata (L.) Walp.) (Fabaceae), cultivar Vita 7, caracterizado como sendo de alta
43

suscetibilidade ao pulgão-preto. Plantas de feijão-caupi foram cultivadas em copos
plásticos de 500 mL contento solo e substrato na proporção de (1:1) dentro de gaiolas
protegidas com tela antiafídica (4,0m largura x 4,0m comprimento x 0,4m de altura),
mantidas em casa de vegetação, sendo que após 15 dias do plantio, as plantas eram
infestadas por fêmeas ápteras com o auxílio de um pincel. Em intervalos de cinco dias,
os insetos eram transferidos para novas plantas. Este procedimento foi realizado
rotineiramente de modo a manter uma criação estoque para a utilização nos estudos.
Os pulgões B. brassicae também foram coletados em plantas de couve-manteiga
cv. Geórgia, B. oleracea var. acephala D.C. (Brassicaceae), infestadas naturalmente em
campo, no Setor de Olericultura da UFAL, em Rio Largo, AL. Estes insetos foram
transportados ao laboratório onde passaram por triagem, e foram transferidos para plantas
de couve-manteiga cultivadas em vasos e mantidas em casa-de-vegetação no interior de
gaiolas protegidas por tela antiafídica (1,0m x 1,0m x 0,5m).
Aspectos Biológicos de Eriopis connexa
O experimento foi conduzido para determinar a viabilidade de ovos, duração e
viabilidade de cada ínstar e/ou fase, bem como a razão sexual, peso dos adultos e
fecundidade da joaninha E. connexa alimentadas com às diferentes presas incluindo
espécies-praga alvo de controle e presa alternativa de criação como padrão de
comparação. Assim, larvas neonatas (< 12h) de E. connexa provenientes da criação
mantida em laboratório foram individualizadas com auxílio de pincel de cerdas macias
em placas de Petri (6,5cm de diâmetro) forradas com papel filtro, onde foi ofertada a presa
de acordo com o tratamento: (i) ninfas e adultos de B. brassicae; (ii) ninfas e adultos de
A. craccivora; e ovos de A. kuehniella (iii). Cada tratamento/presa foi iniciado com 60
larvas, sendo uma larva considera como uma repetição. As larvas foram observadas
diariamente para determinar a mudança de instar, fase e/ou mortalidade, momento no qual
se removia da placa o excedente de presas do dia anterior introduzindo-se novas presas,
sempre em abundância. Esta avaliação foi realizada até a emergência dos adultos. As
pupas foram observadas diariamente para se determinar a duração e viabilidade desta fase.
Os adultos recém-emergidos, antes de se alimentarem foram pesados individualmente em
balança analítica de precisão 0,001g (Shimadzu AUY 220). Os casais foram formados
por meio de observações, onde aqueles insetos que apresentaram abdome mais dilatado
em função da ovogênese foram consideradas fêmeas e, assim pareados sendo os insetos

44

remanescentes separados para dissecação e observação da genitália para determinação do
sexo.
Adultos com cinco dias de idade foram pareados para todos os tratamentos, sendo
constituídos diferentes números de casais devido a viabilidade das fases imaturas e
similares idades dos adultos emergidos: B. brassicae (n = 6), A. craccivora (n = 12) e
ovos de A. kuehniella (n = 12). Os casais formados foram mantidos em recipientes
plásticos de 80 mL, contendo um pedaço de papel toalha em seu interior como substrato
para oviposição. Os números de ovos e de larvas eclodidas foram registrados quando
realizada a alimentação dos adultos durante um período de 30 dias após o pareamento.
Assim, o período de 30 dias cobre o máximo período reprodutivo com base na
longevidade média para a espécie alimentada com a presa padrão de criação, A. kuehniella
(FERREIRA et al. 2013). As posturas realizadas no papel toalha foram transferidas para
outro recipiente, entretanto, quando as fêmeas ovipositaram na parede do recipiente, os
adultos foram transferidos para outro local com a finalidade de evitar danos às mesmas.
Os dados foram submetidos aos testes de normalidade homogeneidade de variância
(Kolgomorov e Bartlett) e transformados em em raiz (x+0,5) e em seguida submetidos a
ANOVA e comparados pelo teste de Tukey HSD a 5% de probabilidade (SAS Institute
2001).
Consumo de Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora por Eriopis connexa.
O consumo de ninfas neonatas (i); ninfas de terceiro ínstar (ii) e adultos ápteros
dos afídeos (iii) B. brassicae e A. craccivora por larvas e adultos da joaninha E. connexa
foi determinado. Os afídeos foram empregados como presa nas densidades de 120, 50 e
50 indivíduos/dia. Estas densidades foram previamente determinadas observando-se que
as mesmas caracterizavam abundância de presa. O experimento foi instalado em
delineamento inteiramente casualizado, tendo as idades da presa como tratamentos (n =
3) e 15 repetições representadas por uma larva ou adulto do predador. As presas foram
ofertadas sobre discos de folhas de 3,5 cm de diâmetro de couve para o pulgão B.
brassicae e de folhas de feijão caupi para A. craccivora. As folhas foram colhidas,
mergulhadas em solução de água e hipoclorito de sódio a 0,5% (v/v) e, posteriormente,
lavadas com água. Após secar a umidade excedente, os discos foram distribuídos em
placas de Petri (6,5 cm de diâmetro) onde se procedeu à infestação dos mesmos com as
respectivas presas.

45

Os pulgões foram transferidos com auxílio de pincel de cerdas macias para os
discos foliares, nas densidades estabelecidas. Em seguida, as placas foram fechadas com
filme plástico de PVC. Após averiguação do número de presas, as larvas neonatas foram
transferidas para cada placa de Petri de acordo com o tratamento correspondente. A
avaliação da taxa de predação da joaninha E. connexa ocorreu anotando-se o consumo de
presas de cada ínstar, no período de 24 horas. Os dados que não assumiram distribuição
normal foram submetidos a testes não-paramétricos, e inicialmente submetidos ao teste
de Kruskal-Wallis e Wilcoxon (SAS Institute 2001).

RESULTADOS

Aspectos Biológicos de Eriopis connexa
Larvas de E. connexa alimentadas com o pulgão B. brassicae prolongaram o
desenvolvimento larval em relação às larvas que consumiram o pulgão A. craccivora ou
ovos de A. kuehniella (Tabela 1). O período pupal não apresentou diferença entre os
tratamentos, contudo, os insetos alimentados com os pulgões B. brassicae apresentaram
maior tempo de duração larva-adulto diferindo dos outros tratamentos (Tabela1). Os
insetos alimentados com B. brassicae apresentaram uma razão sexual de 61%, enquanto
que as joaninhas que se alimentaram de A. craccivora e ovos de A. kuehniella exibiram
razão sexual 57% e 44% de fêmeas, respectivamente (Tabela 1). Quanto ao peso de
machos e fêmeas de E. connexa, não foi observada diferença estatística entre os
tratamentos e, entre todos as presas, os machos pesaram menos que as fêmeas (Tabela 1).
Com relação aos resultados de viabilidade larval, não foi observada diferença
estatística entre as joaninhas alimentadas com as presas A. craccivora e ovos de A.
kuehniella, e que foi superior àquelas alimentadas com B. brassicae. A viabilidade pupal
entre os insetos alimentados com o pulgão-preto e ovos de A. kuehniella apresentaram-se
similar, diferindo apenas do tratamento com B. brassicae. Insetos que tiveram como presa
B. brassicae apresentaram a menor viabilidade larva-adulto de 36,6%, diferindo dos
outros tratamentos(Tabela1).

46

Consumo de Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora por Eriopis connexa.
O consumo de ninfas e adultos dos pulgões B. brassicae e A. craccivora por larvas
e adultos de E. connexa aumentou com a idade do predador, independentemente da idade
da presa. Larvas de quarto ínstar apresentaram maiores taxas de predação para as duas
espécies de pulgão estudadas. No entanto, a predação de ninfas neonatas pelo predador
E. connexa foi significativamente maior para ambas as presas. Em seguida, o segundo
maior consumo foi de ninfas de terceiro instar e adultos. Não foi observada diferença
estatística na predação de E. connexa entre os pulgões B. brassicae e A. craccivora em
nenhum dos estágios de desenvolvimento, apresentando consumo similar entre as presas
(Tabela 2). Comparando-se os estágios das presas, independente da espécie, ninfas
neonatas foram as mais predadas, sem diferença da fase do predador, seguidas das outras
fases (Tabela 2).

DISCUSSÃO

Os resultados obtidos neste estudo comprovam que a joaninha E. connexa
apresenta grande potencial para o controle de pragas (ALMEIDA-SARMENTO et al.
2007, DUARTE GÓMEZ; ZENNER DE POLANÍA 2009). É notório neste estudo que,
para todos os tratamentos, a maior duração larval ocorreu nas joaninhas alimentadas com
o pulgão B. brassicae, isto provavelmente pode ter ocorrido devido ao fato deste pulgão
ser uma presa menos nutritiva (TSAGANOU, et al. 2004), pois uma dieta inadequada,
geralmente pode causar um prolongamento do período larval. Quando comparada a
duração larva-adulto do predador alimentado com B. brassicae em relação àqueles
alimentados com A. craccivora e ovos de A. kuehniella, nota-se que os insetos que tiveram
como presa o pulgão B. brassicae, apresentaram maior período de desenvolvimento
(Tabela 1).
Levando-se em consideração o tempo de desenvolvimento larva-adulto de E.
connexa alimentada com B. brassicae, A. craccivora e ovos de A. kuehniella é o esperado
em relação a outros estudos. Oliveira; Wilcken; Matos (2004), também estudando a
biologia de E. connexa alimentada com Cinara atlantica (Wilson) (Hemiptera,
Aphididae) na temperatura de 23ºC, obtiveram resultados próximos deste estudo, quando
47

comparamos o desenvolvimento de joaninhas alimentadas com B. brassicae. Uma vez
que, as joaninhas alimentadas com o pulgão C. atlântica exibiram duração do período
larva-adulto de aproximadamente 16 dias. Para larvas de E. connexa alimentadas com
ninfas de Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae), Resende et al. (2015) também
alcançaram resultados próximos ao deste estudo.
Segundo Stampi; Erskine; Paradise (1991), uma presa nutricionalmente
inadequada pode promover um aumento no período de desenvolvimento, provocando
maior mortalidade do predador. No entanto, quando uma presa é adequada
nutricionalmente, ocasiona redução do tempo de desenvolvimento. Scriber; Slansky
(1981) e Thompson (1999) também corroboram com a ideia de que uma dieta inadequada
pode aumentar o tempo de desenvolvimento do inseto.
Quanto a razão sexual (Tabela 1), Silva et al. (2013) também verificaram que
independente da dieta, a joaninha E. connexa apresentou razão sexual similar,
aproximadamente de 1:1, considerada ideal para um bom crescimento populacional. Os
insetos machos apresentaram peso menor que as fêmeas independente da presa oferecida
(Tabela 1). Semelhantemente, como em outros estudos, machos de E. connexa
apresentam peso reduzido em relação a fêmeas, o que pode ser utilizado como dimorfismo
sexual para a espécie (KATSAROU et al., 2005).
O pulgão A. craccivora e ovos de A. kuehniella mostraram-se mais adequados
como alimento a E. connexa, pois as larvas alimentadas com essas presas completaram o
desenvolvimento em menor tempo e apresentaram maior percentual de sobrevivência que
aquelas alimentadas com B. brassicae (Tabela 1). Estudos têm demonstrado que ovos de
A. kuehniella e Sitotroga cerealella Oliver (Lepidoptera: Pyralidae), são eficientes dietas
para a criação de Coccinellidae (KATO et al., 1999; ABDEL-SALAM; ABDEL-BAKY,
2001; BERKVENS et al., 2008). Hodek; Honek (2009) também descrevem que ovos de
Lepidoptera podem ser utilizados com sucesso na criação de joaninhas predadoras em
laboratório, mostrando-se adequados quando comparados às presas naturais (PILIPJUK
et al., 1982; KATO et al. 1999; SPECTY et al., 2003; DE CLERCQ et al., 2005).
De acordo com Kushad et al. (1999), a baixa viabilidade de larva-adulto de E.
connexa alimentada com B. brassicae, pode estar relacionada ao efeito tóxico do teor de
glucosilato das plantas de Brassicaceae pois, ao se alimentar de plantas desta família, o
pulgão B. brassicae acumula este composto em seu corpo, utilizando isto como defesa
contra predadores (KANZANA et al., 2007). No entanto, alguns organismos conseguem
48

lidar muito bem com este pulgão, como é o caso do crisopídeo Ceraeochrysa caligata
(Banks) (Neuroptera: Chrysopidae), que apresenta uma adaptação satisfatória para esta
presa (SOUZA et al., 2015). Contudo, crisopídeos e coccinelídeos apresentam diferente
estratégia de alimentação, sendo que os primeiros apresentam digestão extra-oral,
enquanto as larvas e adultos de coccinelídeos ingerem toda a presa por partes incluindo a
pulverulência presente no pulgão. Ao contrário do que aconteceu com as larvas de E.
connexa, os adultos apresentaram desempenho reprodutivo satisfatório, sugerindo que
estes adultos, provavelmente conseguem tolerar de maneira mais eficiente o efeito tóxico
do B. brassicae. Segundo Michaud (2005), joaninhas adultas possuem mandíbulas mais
fortes e sistema digestivo mais desenvolvido que as larvas, o que permite processar certos
alimentos mais eficientemente, à medida que, suas larvas dificilmente completam o seu
desenvolvimento quando providas com alimento inadequado (SILVA et al., 2009).
O consumo crescente de ninfas e adultos dos pulgões B. brassicae e A. craccivora
pela joaninha E. connexa se deu devido ao aumento da idade do predador, pois os insetos
nos instares iniciais exibiram menor predação devido a um baixo requerimento
nutricional das larvas menores, além do pequeno tamanho. No entanto, larvas de quarto
ínstar apresentaram maiores índices de predação para as duas espécies de pulgão
estudadas, neste caso, a necessidade nutricional é maior, principalmente devido à fase
seguinte, que é a de pupa, além destas possuírem uma maior mobilidade e tamanho,
resultando em uma maior área de busca para a presa (GARCIA et al.,1975).
Em relação a predação de E. connexa para os pulgões B. brassicae e A. craccivora
não foi observada diferença estatística entre as espécies, em nenhum dos estágios de
desenvolvimento, apresentando consumo numericamente similar, supostamente devido à
semelhança no tamanho destes pulgões. Mesmo o pulgão B. brassicae não apresentando
características nutricionais adequadas para o desenvolvimento das larvas, a joaninha E.
connexa ainda exibiu o consumo satisfatório para este inseto. Souza et al. (2005), ao
estudar a predação de C. caligata, relataram aumento no consumo de B. brassicae por
larvas de C. caligata, que ocorreu de maneira concomitante ao aumento de tamanho das
larvas do predador e da densidade.

49

CONCLUSÕES

Joaninhas E. connexa alimentadas com pulgão B. brassicae apresentam maior
tempo de desenvolvimento e menor viabilidade larva-adulto, entretanto, apresentam
fecundidade similar aos outros tratamentos.
Larvas de quarto ínstar de E. connexa exibem maior capacidade predatória para
ambas as espécies de pulgão.
Larvas e adultos de E. connexa não apresentam diferença para predação de B.
brassicae e A. craccivora.

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53

Tabela 1- Características biológicas (± EP) e viabilidade (%) das fases imaturas e peso de
adultos de Eriopis connexa alimentados com os pulgões Brevicoryne brassicae, Aphis
craccivora e da presa alternativa ovos de Anagasta kuehniella. Temp.: 25 ± 2 ºC e 12h de
fotofase.
Estatística
Características

Brevicoryne brassicae Aphis craccivora

Anagasta kuehniella

Valor de P

Duração Larval (Dias)

10,8 ± 0,21a

9,1± 0,22b

8,4± 0,12b

<0, 0001

Duração Pupa (Dias)

3,9±0,12a

3,7±0,08a

3,9±0,02a

0,1202

Duração Larva-adulto

15,6±0,29a

13,8±0,25b

13,2±0,15b

<0,0001

Razão sexual

61±1,65ª

57±3,23a

44±2,21b

0,0009

Peso macho (mg)

7,3±0,52a

8,1±0,28a

7,9±0,36a

0,4566

Peso fêmea (mg)

9,3±0,41a

9,7±0,24a

9,8±0,27a

0,5063

Número de ovos

319,2±50,60a

378,2±9,49a

328,5±38,75a

0,3957

Eclosão de larvas

48,8±4,08a

48,7± 2,57a

46,5±3,37 a

0,8397

(Dias)

Viabilidade (%)
Larval

48,3±6,50b

80,0±5,20a

86,6±4,42a

<0,0001

Pupa

92,6±5,13b

100,0±0,00a

100,0±0,00a

0,0245

Larva-Adulto

36,6±6,27b

76,6±5,50a

80,0±5,20a

0,0245

Médias seguidas pela mesma letra nas colunas, não diferem estatisticamente pelo teste de Tukey HSD
(P<0,05).

54

Tabela 2- Consumo médio diário (± EP) de ninfas e adultos de Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora predadas por larvas e adultos de Eriopis
connexa.
Presas
Brevicoryne brassicae

Aphis craccivora

Predador

Ninfas neonatas

Ninfas de 3ºinstar

Adultos

Estatística

Ninfas neonatas

Ninfas de 3ºinstar

Adultos

Estatística

Larva 1ºínstar

4,2 ± 0, 27 Ae

1,4±0,13Ad

1,2±0, 10Bd

P<0,0001

4,7±0, 31Ad

1,5±0,13Bd

1,3±1,12Be

P<0,0001

Larva 2º instar

10,3 ± 0,86 Ad

4,2±0,51Bc

1,9±0,18Cc

P<0,0001

8,9±0,45Ac

4,8±0,35Bc

2,7±0,22Cd

P<0,0001

Larva 3º instar

39,6 ±2,62 Ac

18,0±1,40Bb

18,0±1,65Bb

P<0,0001

40,7±1,76Ab

26,5±1,54Bb

20,5±2,04Bc

P<0,0001

Larva 4º instar

86,3 ±2,71 Aa

33,4±1,27Aa

32,2±2,06Ba

P<0,0001

83,8±2,93Aa

35,6±2,26Ba

33,8±3,62Ba

P<0,0001

Adultos

71,2 ± 5,60 Ab

29,7±1, 50Ba

30,2±0,82Ba

P<0,0001

81,4±2,84Aa

32,0±1,42Ba

27,1±1,42Cb

P<0,0001

Estatística

P<0,0001

P<0,0001

P<0,0001

P<0,0001

P<0,0001

P<0,0001

Médias (± EP) seguidas da mesma letra maiúscula na linha e minúscula na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey HSD (P>

55

Resposta funcional de Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae)
para os pulgões Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) e Aphis craccivora Koch,
1858 (Hemiptera: Aphididae)

RESUMO
Em campo, predadores são expostos a diferentes espécies de presas, bem como sob
variável disponibilidade delas. Assim, o objetivo do trabalho foi avaliar a resposta
funcional da joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae)
submetida a diferentes densidades dos pulgões Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) e
Aphis craccivora Koch, 1858 (Hemiptera: Aphididae). Para tanto, a taxa de predação da
joaninha E. connexa foi determinada sobre os pulgões B. brassicae e A. craccivora. Nos
bioensaios foram utilizadas larvas de quarto ínstar e adultos de E. connexa com um dia
de idade e submetidas a seis densidades de presas: 20, 30, 40, 50, 60 e 70 pulgões para
ambas as espécies de pulgões com 15 repetições por densidade. Os pulgões foram
ofertados sobre discos de folhas da planta hospedeira de 5,0 cm de diâmetro. O tempo de
manipulação e taxa de ataque, respectivamnete foram 0,03h-1 e 0,27h-1 para larvas e 0,03h1
e 0,15h-1 para adultos da joaninhas alimentadas com B. brassicae e 0,59h-1 e 0,35h-1 e
0,70h-1 e 0,0,95h-1 para larvas e adultos alimentados com A. craccivora. Tanto para larvas
como para adultos de E. connexa, a quantidade de pulgões predados aumentou com o
incremento da densidade da presa, até atingir assíntota consumindo um máximo de 30,3
e 31,6 B. brassicae e 36,3 e 34,6 A. craccivora para larvas e adultos, respectivamente.
Em conclusão, larvas e adultos de E. connexa exibiram resposta funcional do tipo II
predando os pulgões B. brassicae e A. craccivora.
Palavras-chave: Predador. Presas. Densidades. Resposta Funcional.

56

ABSTRACT
Under field conditios, predator specis face different prey species and to variable prey
densities. This work determined the functional response of the lady beetle Eriopis
connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) subjected to different densities of
the aphids Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) and Aphis craccivira Koch, 1858
(Hemiptera: Aphididae). Thus, predation rates of 4th-instar larvae and adults with 1-day
old of the lady beetle preying upon the aphids B. brassicae e A. craccivora were studied
using 20, 40, 50, 60 and 70 aphids with 15 replication per density. The aphids wereoffered
on 5-cm leaf-discs made from leaves of each aphid plant host. The handling times and
attack rates, respectively, were 0.03h-1 and 0.27h-1 for larvae and 0.03h-1 and 0.15h-1 for
adults fed B. brassicae and 0.59h-1 and 0.35h-1 for larvae, and 0.70h-1 and 0.95h-1 for
adults fed A. craccivora. Both larvae and adults lady beetles increased predation rate as
function of prey density offered reaching a maximmum predation rate of 30.3 and 31.6
B. brassicae and 36.3 and 34.6 of A. craccivor by larvae and adults of lady beetle at the
highest predy density respectively. In conclusion, larvae and adults of E. connexa
exhibited a type II functional response.
Keywords: Predator. Prey. Densities. Functional Response.

57

INTRODUÇÃO

Os coccinelídeos predadores desempenham papel relevante no controle biológico
de pragas em muitas culturas agrícolas (WEBER; LUNDGREN, 2009; OBRYCKI et al.
2009, BIDDINGER; WEBER; HULL, 2009; MICHAUD, 2012), devido à sua capacidade
de busca e voracidade sobre as presas (VANDENBERG, 2002; OLIVEIRA et al., 2004).
Para a maioria das espécies destes predadores, tanto os adultos quanto as larvas predam
uma ampla gama de presas, incluindo pulgões (HAGEN, 1962; OLIVEIRA et al., 2004).
Em Coccinellidae, a joaninha Eriopis conexxa (Genmar, 1824) (Coleoptera:
Coccinellidae), tem recebido bastante atenção, pelo fato de ser um agente potencial para
o biocontrole de pragas em culturas hortícolas na região Neotropical (ALMEIDASARMENTO et al., 2007; DUARTE GÓMEZ; ZENNER DE POLANÍA, 2009). No
Brasil, esta espécie também é comumente encontrada associada alimentando-se de muitas
pragas hortícolas, consideradas chaves para algumas culturas (VENZON et al., 2009;
RODRIGUES et al., 2012).
A predação é considerada um dos fatores biótico de mortalidade que mais reduzem
as populações de insetos-praga no ambiente natural. Sua importância se faz, devido a
atual necessidade de reduzir o uso de inseticidas para o controle de pragas (SARMENTO
et al. 2007; WIEDENMANN; SMITH, 1997). No controle biológico, a relação entre a
densidade de presas e a taxa de consumo é conhecida como resposta funcional
(ABRAMS; GINZBURG, 2000; JESCHKE et al., 2002). A resposta funcional é um
fenômeno importante, que descreve o comportamento do predador em função da sua presa
em diferentes densidades, determinando assim, a eficiência de um predador na regulação
de populações de presas (MURDOCH; OATEN, 1975). Segundo Solomon (1969), o
aumento na disponibilidade de presas pode levar o predador a um aumento de consumo,
até um determinado limite, uma vez que as oportunidades de encontro para ataque da
presa serão maiores com o tempo.
De acordo com os autores Holling (1959) e Jervis; Kidd (1996), existem quatro
tipos fundamentais de curvas de resposta funcional: (Tipo I), que corresponde ao
consumo de presas pelo predador resultando em aumento linear; (Tipo II), ocorre quando
há uma desaceleração na taxa de predação atingindo uma assíntota, ou uma relação
sigmóide chamada também de ascensão em forma de S (tipo III); e a última (tipo IV)
estabelece uma curva em forma de cúpula. Um predador que exibe uma resposta funcional
58

do tipo III apresenta maior potencial em regular a população de presas porque, neste caso,
a proporção de presas atacadas aumenta com o aumento da sua densidade
(FERNANDEZ-ARHEX; CORLEY, 2003). Contudo, a resposta funcional tipo II, é a
mais comumente observada para predadores invertebrados (VAN LENTEREN;
BAKKER 1976).
Sendo assim, este estudo objetivou obter a resposta funcional da joaninha E.
connexa submetidas aos pulgões Brevicoryne brassicae e Aphis craccivira em diferentes
densidades.

MATERIAL E MÉTODOS

Os experimentos foram realizados no Laboratório de Entomologia: controle
alternativo de pragas do Centro de Ciência Agrárias (CECA) da Universidade Federal de
Alagoas (UFAL), Rio Largo, AL.
Obtenção e Criação do Predador e Presas
As joaninhas utilizadas no experimento foram provenientes da criação mantida no
Laboratório de Controle Biológico de Insetos da UFRPE. Os adultos e larvas dos insetos
foram criados conforme metodologia descrita em Rodrigues et al. (2013). Os adultos
foram criados em recipientes plásticos de 500 mL contendo abertura na tampa fechada
com tecido voil para permitir a circulação de ar. Pedaços de papel toalha foram colocados
no interior dos recipientes como substrato para as oviposição. Diariamente, as posturas
foram transferidas para recipientes plásticos de 500 mL, e mantidas até a eclosão das larvas.

Em seguida, as larvas eram transferidas na densidade de duas larvas por recipiente
plástico de 80 mL. No interior dos recipientes foram colocados pedaços de papel toalha
de aproximadamente 2 x 2 cm como substrato para pupação. Os insetos foram
alimentados com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), sendo
que na fase adulta também era oferecida uma dieta à base de levedura de cerveja e mel
(1: 1).
Os pulgões A. craccivora foram oriundos de infestações naturais em plantas de
feijão-fava (Phaseolus lunatus L.) (Fabaceae) cultivadas em campo experimental da
UFAL, em Rio Largo, AL. Estes pulgões foram criados em plantas de feijão-caupi (Vigna
unguiculata (L.) Walp.) (Fabaceae), cultivar (Vita 7), com suscetibilidade ao pulgão59

preto. Plantas de feijão-caupi foram cultivadas em copos plástico de 500 mL contento
solo e substrato na proporção de (1:1) dentro de gaiolas protegidas com tela antiafídica
(4,0cm x 4,0cm x 0,4cm), mantidas em casa-de-vegetação, sendo que após 15 dias do
plantio, as plantas eram infestadas por fêmeas ápteras com o auxílio de um pincel. Em
intervalos de cinco dias, os insetos eram transferidos para novas plantas. Este
procedimento foi realizado rotineiramente de modo a manter uma criação estoque e
utilização nos estudos.
Os pulgões B. brassicae foram coletados em plantas de couve-manteiga cv.
Geórgia, B. oleracea var. acephala D.C. (Brassicaceae), infestadas naturalmente em
campo, no Setor de Olericultura da UFAL, em Rio Largo, AL. Estes insetos foram
transportados ao laboratório, onde passaram por triagem. A seguir foram transferidos para
plantas de couve-manteiga cultivadas em vasos e mantidas em casa-de-vegetação dentro
de gaiolas com tela antiafídica (1,0m x 1,0m x 0,5m).

Resposta Funcional de Eriopis connexa sobre os pulgões Brevicoryne
brassicae e Aphis craccivora
A taxa de predação da joaninha E. connexa foi determinada sobre os pulgões B.
brassicae e A. craccivora em diferentes densidades. Neste bioensaio foram utilizadas
larvas de quarto ínstar e adultos de E. connexa com um dia de idade e adultos dos pulgões
B. brassicae e A. craccivora. Foram testadas seis densidades: 20, 40, 50, 60 e 70 pulgões
para ambas as espécies com 15 repetições por densidade, respectivamente. As densidades
foram estabelecidas a partir da taxa média de consumo diária obtida em testes
preliminares. Também, as joaninhas utilizadas no estudo foram privadas de alimentação
por 24h para igualar o nível de saciedade.
Os pulgões foram ofertados sobre discos de folhas de 5,0 cm de diâmetro. No caso
do pulgão B. brassiace estes eram ofertados em discos de folhas de couve- manteiga,
enquanto que o pulgão A. craccivora foi ofertado em discos de folhas de feijão-caupi. As
folhas foram previamente lavadas com água, detergente neutro e hipoclorito de sódio a
0,5%. Ao secarem, os discos de folhas foram colocados em placas de Petri de 6,5 cm de
diâmetro forradas com papel filtro levemente umedecido com água destilada e,
posteriormente, infestados com as presas nas respectivas densidades. A transferência das
presas foi realizada com auxílio de pincel de cerdas macias. Após feita a transferência
dos pulgões para as placas, estas foram fechadas com filme plástico de PVC por 24h para
60

que os insetos se estabelecessem. Posteriormente, as larvas de quarto instar, assim como
os adultos de joaninhas, foram transferidos individualmente para as placas de Petri de
acordo com o tratamento correspondente, onde permaneceram por 24h. Após esse período
foi contabilizado o número de presas vivas remanescentes em cada repetição, bem como
o número de joaninhas vivas em cada tratamento.
Na primeira etapa de análise deste experimento, a forma da curva de resposta
funcional foi investigada através de regressão logística da proporção de presas
consumidas em função das densidades originais de presas por predador usando Proc
CATMOD do programa SAS. Inicialmente, foi testado o modelo cúbico devido à
capacidade de capturar todas as possíveis variações das curvas de resposta funcional. Em
seguida, fizeram-se as reduções dos termos da equação até a obtenção de significância
desses. O sinal do termo linear da equação gerada a partir da proporção de presas
consumidas/mortas pela densidade de presas foi utilizado para determinar o tipo de
resposta funcional, este quando não significativo indica resposta funcional Tipo I, quando
negativo indica resposta funcional Tipo II e quando positivo resposta funcional Tipo III.
Na segunda etapa determinaram-se os parâmetros: tempo de manipulação (Th) e taxa de
ataque (a’) da resposta funcional. Estes parâmetros foram estimados por regressão não
linear empregando o método dos quadrados mínimos (PROC NLIN do SAS) de acordo
com a metodologia descrita por Juliano (1993) e comparados pelo intervalo de confiança
a 95%.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

O consumo médio de presas por larvas de quarto ínstar e adultos de E. connexa,
nas diferentes densidades de adultos de B. brassicae e A. craccivora apresentaram uma
tendência de estabilização nas densidades mais altas, originando uma curva de resposta
funcional tipo II, com taxa de ataque e tempo de manipulação respectivamnete de 0,03 h1

e 0,27 h-1 para larvas e 0,03 h-1 e 0,15 h-1 para adultos predando B. brassicae e de 0,59

e 0,35 e 0,70 e 0,95 para larvas e adultos predando A. craccivora (Tabelas 1 e 2). Tanto
para larvas como para adultos de E. connexa, a quantidade de pulgões predados aumentou
com o incremento da densidade da presa, até atingir assíntota consumindo um máximo

61

de 30,3 e 31,6 B. brassicae e 36,3 e 34,6 A. craccivora para larvas e adultos,
respectivamente.
Segundo Veeravel; Baskaran (1997), o tempo de manipulação é uma ótima
referência sobre a efetividade e taxa de consumo de um predador, pois reflete o tempo
para matar, consumir e digerir a presa. No presente estudo, foi observado que a taxa de
ataque e o tempo de manipulação das joaninhas foram variáveis entre as diferentes presas,
sendo notório que, as joaninhas que tiveram como presas o pulgão B. brassicae
apresentaram menor tempo de manipulação e menor taxa de ataque, quando comparadas
com o A. craccivora (Tabela 1). Provavelmente, estes resultados variados entre as presas
podem ter tido influência da qualidade e tamanho da presa.
Os resultados foram semelhantes aos estudados por Bortoli et al. (2014), que
avaliaram a resposta funcional de Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, 1850 (Coleoptera:
Coccinellidae)

alimentada

com

Planococcus

citri

Risso,

1813

(Hemiptera:

Pseudococcidae) em diferentes substratos (abóbora, citros e batata). Estes autores
verificaram que o tempo de manipulação da presa pode variar a depender do substrato em
que a presa se estabelece.
A equação de disco de Holling ajustou-se bem aos dados para as diferentes fases
da joaninha E. connexa sobre as diferentes densidades dos pulgões B. brassicae e A.
craccivora (Tabela 1). Quanto à proporção de presas consumidas foi observado um
decréscimos tanto para larvas como para adultos de E. connexa para ambas as espécies
de pulgões, ao mesmo tempo que, ocorreu um aumento no número de presas consumidas
(Figuras 1 e 2). Pervez; Omkar (2005), estudando o comportamento de predação de três
espécies de joaninhas Cheilomenes sexmaculata (Fabr.), Propylea dissecta (Mulsant) e
Coccinella transversalis Autor (Fabr.) (Coleoptera: Coccinellidae) sobre os pulgões A.
craccivora e Myzus persicae Autor (Sulzer), observaram que todas as joaninhas
apresentaram resposta funcional tipo II para ambas as presas. No entanto, o tempo de
manipulação foi bastante variado entre as espécies predadoras. Quando comparados, os
predadores utilizados no estudo de Pervez; Omkar (2005) apresentaram tempo de
manipulação maiores que o encontrado neste estudo, sugerindo que, predadores podem
possuir diferentes habilidades para responder ao aumento da densidade de presas
(MILLS, 1982; OFUYA; AKINBOHUNGBE 1988; OMKAR; PERVEZ, 2004).
Em relação ao tempo de manipulação, Vieira; Bueno; Auad (1997) constataram
que larvas de quarto ínstar apresentaram menor tempo de manipulação em diferentes
62

densidades de ninfas de Schizaphis graminum (Rond.) (Hemiptera: Aphididae), quando
comparadas aos ínstares inferiores desta espécie. Esta resposta do predador pode ser
atribuída às oportunidades de encontro ao acaso, que são maiores no tempo e tamanho.
Um aumento na disponibilidade de presas pode acarretar aumento no consumo, uma vez
que as oportunidades de encontro da presa um número adicional de presas após saciado
(GARCIA,1990).
A resposta funcional tipo II encontrada para larvas e adultos (Figuras 1 e 2) de E.
connexa para ambas as espécies de pulgão, consiste na desaceleração do número de presas
consumidas em função do aumento na sua disponibilidade, e corresponde ao tipo de
resposta de predação mais comum entre os coccinelídeos (ATLIHAN; ÖZGÖKÇE, 2002;
PERVEZ; OMKAR 2005; BRITTO et al., 2009; SALEH et al., 2010; ATLIHAN et al.,
2010). Este dados do presente estudo são também coerentes com aqueles obtidos por
Ofuya; Akingbohungbe (1988), cujo predador Cheilomenes luneta (Fabr.), alimentandose do pulgão Aphis craccivora (Koch), apresentou uma resposta funcional Tipo II. Bortoli
et al. (2014), ainda avaliando o resposta funcional de larvas e adultos da joaninha C.
montrouzieri sobre a cochonilha P. citri, obtiveram também resposta funcional tipo II
para ambas as fases.
Sarmento et al. (2007), também estudando o comportamento predatório de adultos
da joaninha E. connexa para diferentes densidades de Macrosiphum euphorbiae
(Hemiptera: Aphididae) e Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae), observaram que
este predador apresentou respostas predatórias diferentes para cada presa, exibindo
resposta funcional tipo III para o M. euphorbiae e tipo II para T. evansi. Essa mudança
de comportamento evidencia que esses coccinelídeos adotam estratégias diferentes de
acordo com o tipo de presa disponível.
Estes resultados são relevantes, pois não se conhecia o potencial de consumo das
espécies de pulgões pela joaninha E. connexa. Futuras pesquisas ainda precisam ser
realizadas, principalmente aquelas voltadas ao desempenho, adaptação e papel desta
joaninha em campo de feijoeiro, uma vez que, não se tem nenhum relato sobre a predação
de A. craccivora por E. connexa na literatura. Da mesma forma, validar a predação de B.
brassicae por esta joaninha em campo.

63

CONCLUSÃO

Larvas e adultos de E. connexa exibem resposta funcional tipo II, quando
confinadas a diferentes densidades dos pulgões B. brassicae e A. craccivora.

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Tabela 1 - Equação de disco de Holling e tipo de resposta funcional de larvas e adultos de
Eriopis connexa predando os pulgões Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora.
Equação de
consumidos
Brevicoryne brassicae
Tratamentos

Holling/Proporção

de

RF4

Coeficientes da regressão logística
I¹ (P)
L² (P)
Q³ (P)

exp⁡(5,48 − 0,22𝑥 + 0,0035𝑥 2 )
1 + exp⁡(5,48 − 0,22𝑥 + 0,0008𝑥 2 )
Adultos
exp⁡(4,91 − 0,25𝑥 + 0,0051𝑥 2 )
𝑦=
1 + exp⁡(4,91 − 0,25𝑥 + 0,0051𝑥 2 )
Aphis craccivora

5,48
(<,0001)
4,91
(<,0001)

0,22
(<,0001)
0,254
(<,0001)

0,0035
(0,0070)
0,0051
(<,0001)

II

exp⁡(5,83 − 0,14𝑥 + 0,0008𝑥 2 )
1 + exp⁡(5,83 − 0,14𝑥 + 0,0008𝑥 2 )
exp⁡(6,78 − 0,17𝑥 + 0,001𝑥 2 )
𝑦=
1 + exp⁡(6,78 − 0,17𝑥 + 0,001𝑥 2 )

5,83
(<,0001)

0,14
(<,0001)

0,0008
(<,0001)

II

6,78
(<,0001)

0,17
(<,0001)

0,001
(<,0001)

II

Larvas

𝑦=

Larvas

𝑦=

Adultos

¹ Intercepto
² Coeficiente linear
³ Coeficiente quadrático
4

Resposta funcional

Tabela 2 - Tempo de manipulação e taxa de ataque de larvas e adultos de Eriopis
connexa alimentadas com os pulgões Brevicoryne brassicae e Aphis craccivora.

Tratamentos

B. brassicae
Larvas
Adultos
A.craccivora
Larvas
Adultos

Tempo de manipulação
(Th, h-1) (IC a 95%)

Taxa de ataque (a', h-1)

0,03 (0,0305 – 0,035)
0,03 (0,0293-0,0331)

0,27 (0,11 – 0,42)
0,15 (0,10 – 0,21)

0,59 (0,529-0,653)
0,70 (0,6529-0,7627)

0,35 (0,1253 – 0,5917)
0,95 (0,3370 – 1,2245)

(IC 95%)

67

II

Figura 1 - Resposta funcional de larvas de quarto instar (A) e adultos(B) de Eriopis
connexa em diferentes densidades do pulgão Brevicoryne brassicae

1,0

Número de presas consumidas

30
0,8
25
0,6

20

15

0,4

10
0,2
5

Proporção de presas consumidas

35

Número de presas consumidas
Proporção de presas consumidas

A
0

0,0
10

20

30

40

50

60

70

Densidade de presas

1,0

Número de presas consumidas

30
0,8
25
0,6

20

15

0,4

10
0,2
5

Proporção de presas consumidas

35

Número de presas consumidas
proporção de presas consumidas

B
0

0,0
10

20

30

40

50

60

70

Densidade de presas

68

Figura 2 - Resposta funcional de larvas de quarto instar(A) e adultos (B)de Eriopis

1,0

35

0,8

30

0,6

25

0,4

20

0,2

Proporção de presas consumidas

40

A
15

0,0
20

30

40

50

60

70

40

1,0

35

0,8

30

0,6

25

0,4

20

0,2

Proporção de presas consumidas

Densidades

Número de presas consumidas

.

Número de presas consumidas

connexa em diferentes densidades do pulgão Aphis craccivora

B
15

0,0
20

30

40

50

60

70

Densidades

69

Resposta Olfativa da joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera:
Coccinellidae) para voláteis de machos e fêmeas.

RESUMO

A joaninha Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinellidae) faz parte de um
grupo importante de predadores, sendo considerada um agente em potencial para controle
de várias pragas em diversas culturas. Os insetos predadores são seres que utilizam os
odores para desempenhar suas funções vitais. Essa comunicação pode ser efetuada entre
organismos da mesma espécie (feromônios) ou entre espécies diferentes (aleloquímicos).
Sendo assim, o objetivo do trabalho foi estudar a ecologia química da joaninha E. connexa
visando o conhecimento da comunicação química intraespecífica de indivíduos.
Inicialmente, foi realizado com os insetos um bioensaio para determinar a idade mais
adequada para montagem dos bioensaios seguintes com o inseto. O estudo da ecologia
química foi feito com a extração dos voláteis de E. connexa, realizada pelo sistema de
aeração. Para aeração foram utilizados 80 insetos, de ambos os sexos. A atividade
biológica dos extratos dos insetos (machos e fêmeas) foram comprovadas através de
análise de bioensaios em olfatômetro de dupla escolha em Y, onde para cada experimento
foram testados pelo menos 20 machos e 20 fêmeas, por amostra e cada indivíduo testado
foi considerado como uma repetição. Quanto ao resultado comportamental, de E. connexa
foram observados que a maior predominância de cópula ocorreu entre o quarto e quinto
dias. Já os resultados para resposta olfativa, os insetos testados não se mostraram atraídos
pelos extratos coletados.

Palavras-chave: Predador. Comunicação Química. Feromônio.

70

ABSTRACT

The ladybird Eriopis connexa (Germar, 1824) (Coleoptera: Coccinelid, ae) is part of an
important group of predators, being considered a potential agent for the control of several
pests in diverse cultures. Predatory insects are beings that use odors to perform their vital
functions. This communication can be done between organisms of the same species
(pheromones) or between different species (allelochemicals). Thus, the objective of this
work was to study the chemical ecology of the ladybug E. connexa aiming at the
knowledge of intraspecific chemical communication of individuals. Initially, a bioassay
was carried out to determine the most suitable age for assembling the following bioassays
with the insect. The study of the chemical ecology was done with the extraction of the
volatiles of E. connexa, made by the aeration system. For aeration, 80 insects were used,
for both male and female insects. The biological activity of the extracts of the insects
(male and female) was verified through biassay analysis of double - choice olfactometer
in Y, where for each experiment at least 20 males and 20 females were tested per sample
and each individual tested was considered as A repetition. This same procedure will be
performed for volatile plants infested with aphids. As for the behavioral results of E.
conexa, it was observed that the greatest predominance of copulation occurred between
the fourth and fifth day. As for the results for olfactory response, the insects tested were
not attracted by extracts collected.
Key-words: Coccinellidae. Chemical Communication. Pheromone.

71

INTRODUÇÃO

A família Coccinellidae representa os insetos conhecidos popularmente como
joaninhas, cuja grande maioria apresenta hábito predador. As joaninhas são amplamente
empregadas no controle biológico de diversas pragas, principalmente de pulgões
(HODEK; HONEK, 2009). Dentre tantas espécies, a Eriopis connexa (Germar, 1824)
(Coleoptera: Coccinellidae) destaca-se, pois apresenta um alto potencial para redução de
populações de insetos-praga (ALMEIDA-SARMENTO et al., 2007). Esta espécie pode
ser encontrada em vários países da América do Sul (GYENGE et al., 1998) e várias
culturas (RODRIGUES et al., 2013). No entanto, seu uso na agricultura depende do
acúmulo de conhecimento sobre diversos aspectos, entre este sua ecologia química,
visando ampliar sua utilização para atrair e manter adultos nas áreas alvo.
Os insetos predadores são capazes de detectar e processar substâncias químicas
que transportam informações vitais para a sobrevivência e reprodução (VILELA;
PALINI, 2002). Os semioquímicos são substâncias químicas utilizadas pelos insetos,
configurando, de maneira geral, o meio de comunicação mais utilizado (ZARBIN et al.
2009). Esse termo, semioquímico, engloba os compostos químicos envolvidos nas
interações intraespecífica (feromônios) e interespecíficas (aleloquímicos) dos insetos
(LEAL, 2005).
Os feromônios estão entre as substâncias químicas fisiologicamente mais ativas
conhecidas atualmente em insetos por provocarem respostas em concentrações
extremamente baixas (VILELA; DELLA LUCIA, 2001). Entre os insetos, vários tipos
de feromônios são reconhecidos com base nos comportamentos induzidos por esses. Os
comportamentos mediados por feromônios incluem a atração do sexo oposto para
acasalamento, chamados de feromônio sexual, feromônio de agregação, este tem a função
de atrair indivíduos de ambos os sexos para um local específico para alimentação, sinais
para a proteção contra predadores. Como exemplo temos o caso de algumas joaninhas
que liberam feromônio de agregação para atrair indivíduos para hibernação durante o
inverno (MAJERUS, 1994; BROWN et al. 2006), estes são um dos poucos trabalhos
relacionados a comunicação intraespecíficas entre coccinelídeos.
A manipulação da abundância e distribuição de inimigos naturais por
semioquímicos tem potencial para melhorar as estratégias do controle biológico.
Entretanto, poucos são os estudos voltados para ecologia química de insetos predadores,
72

principalmente os coccinelídeos que são predadores vorazes, porém pouco estudados
quanto ao seu comportamento mediante a emissão de feromônio ou aleloquímicos.
Sendo assim, o presente estudo teve como objetivo investigar a existência e
prevalência na comunicação química entre indivíduos de joaninha E. connexa.

MATERIAL E MÉTODOS

O presente estudo foi conduzido no Laboratório de Entomologia: controle
alternativo de pragas e no Laboratório de Pesquisa em Recursos Naturais (LPQRN) da
UFAL.
Criação dos Insetos.
As joaninhas E. connexa foram provenientes de insetos cedidos da criação
mantida no Laboratório de Controle Biológico de Insetos da Universidade Federal Rural
de Pernambuco-UFRPE. Os insetos adultos e larvas foram criados conforme metodologia
descrita em Rodrigues et al. (2013). Os insetos foram alimentados com ovos de Anagasta
kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae), sendo que na fase adulta também foi
oferecida uma dieta à base de levedura de cerveja e mel (1:1).
Determinação da idade de resposta.
Adultos com um, dois, três, quatro e cinco dias de idade foram pareados em grupos
de 12 machos e 12 fêmeas para determinar a idade de maior frequência de cópula. Os
indivíduos foram agrupados em recipientes de 20x30x40cm de acrílico transparente. O
procedimento foi realizado às 8h, após 12h de escotofase e anotado o tempo para início
da cópula, duração de cada cópula e número de pares formados. A partir desses resultados
foi determinada a idade de machos e fêmeas que foram empregadas nos estudos de
aeração para a coleta de voláteis.
Coleta de voláteis de macho e fêmeas.
Os voláteis emitidos pelos adultos de E. connexa foram realizadas pelo sistema
de aeração utilizando câmaras de vidro (40 cm comprimento x 4 cm diâmetro), com
aberturas laterais para entrada e saída de ar. No interior de cada câmara foram mantidos
80 insetos com idade entre 5 a 10 dias. As aerações foram realizadas com machos e
73

fêmeas separadamente para a averiguação, totalizando 160 insetos. Uma corrente de ar
umidificado e filtrado era passada pelas câmaras, carregando os voláteis liberados pelos
insetos. Neste caso o fluxo de ar utilizado foi de 400mL/min para entrada e 200mL/min
para saída. Estes compostos foram retidos por um adsorvente (0,06 g Porapak Q)
localizado na extremidade de saída da câmara. O período de realização da aeração foi de
24h. Em seguida foi realizada a dessorção dos compostos liberados com hexano grau
HPLC (bidestilado). Para a dessorção dos voláteis foram utilizado 1 mL de hexano. Após
cada coleta de voláteis, machos e fêmeas foram trocados e uma nova coleta realizada,
totalizando quatro coletas para cada sexo. Os extratos foram armazenados em freezer para
análises e bioensaios.
Resposta comportamental.
A resposta comportamental de adultos de E. connexa para voláteis coletados
foram verificadas usando o olfatômetro em Y, com dimensão de 15 cm em cada braço e
2,5 cm de diâmetro, operado com um fluxo de ar contínuo de 200 mL/min, previamente
umidificado e filtrado com carvão ativado. As fontes de odor utilizadas foram um pedaço
de papel de filtro (2 x 2 cm) impregnado com 10 μL do extrato ou hexano (controle), que
foram colocados na base de cada braço do olfatômetro. A cada teste foram colocados nos
braços dois quadrados de papel de filtro, em um braço continha 10μL dos extratos a serem
testados e no outro braço, o papel de filtro embebido com hexano na mesma concentração.
Um macho e/ou uma fêmea foi introduzido na base do tubo principal do olfatômetro e
seu comportamento foi observado durante 10 min. A resposta era registrada quando o
inseto caminhava contra o fluxo de ar até o final do braço escolhido que contenha a fonte
de odor (extrato de machos, fêmeas ou controle). E como não resposta, quando a joaninha
não caminhar contra o fluxo de ar e/ou não tocar nenhuma das fontes de odor. Após
realizada a observação de 10 insetos, o olfatômetro era limpo com álcool e um fluxo de
ar limpo era passado por 5 min, invertendo a posição dos braços do olfatômetro.
Os bioensaios com extratos de machos e fêmeas foram desenvolvidos em quatro
experimentos: (i) resposta de machos para extrato de machos versus controle; (ii) resposta
de fêmeas para extrato de machos versus controle; (iii) resposta de machos para extrato
de fêmeas versus controle; e (iv) resposta de fêmeas para extrato de fêmeas versus
controle. Os experimentos foram realizados durante a fotofase (entre 8:00 e 17:00 horas).
Para cada experimento foram testados 20 machos e 20 fêmeas e cada indivíduo testado
foi considerado como uma repetição. Cada inseto foi testado apenas uma vez. Os dados
74

da resposta de machos e fêmeas para os diferentes tratamentos em olfatômetro foram
analisados utilizando-se o teste Qui-quadrado através do Software Genes (CRUZ, 2013).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Determinação da idade de resposta.
Dentre os casais de E. connexa nas diferentes idades foi verificado que houve
inicio das atividades de cópula a partir do terceiro dia, com predominância no quarto e
quinto dias. Quanto a atividade sexual não foi observada diferença durante a fotofase,
pois ocoreram cópulas entres os casais durante todo o dia de observação. Além disso foi
notado que a maioria dos casais copulam várias vezes durante o dia (Tabela 1).

Tabela 1 - Frequência de cópula observada em Eriopis connexa de diferentes idades (n
= 15 casais).
Idade (Dias)

Frequência de cópula

1

0,00

2

0,08

3

0,75

4

0,92

5

1,00

Joaninhas são predadores importantes, e podem ser exploradas eficazmente como
agentes de controle biológico pelo uso de semioquímicos, produtos estes que podem
influenciar no comportamento destes organismos (PICKETT, et al. 1992, PICKETT;
WADHAMS; WOODCOCK, 1994). Muitas espécies de insetos dependem de feromônios
sexuais para se comunicarem e acasalarem (WITZGALL; KIRSCH; CORK, 2010), por
outro lado, a maioria dos estudos sobre a ecologia química dos coccinelídeos têm se
concentrado na química associada à sua coloração aposemática (DALOZE;
BRACKMAN; PASTEELS, 1995; KING; MEINWALD, 1996). Estudos sobre
comportamento reprodutivo de insetos são de extrema relevância para auxílio às
75

interpretações biológicas e evolutivas das espécies envolvidas. No entanto, os estudos
voltados ao comportamento sexual de coccinelídeos ainda são pouco abordados.
As joaninhas do presente estudo apresentaram comportamento de cópula mais
frequente durante o quarto e quinto dia de idade durante 12 horas de fotofase (Tabela 1).
Uma hipótese que deve ser considerada neste caso, é que os adultos de E. connexa
necessitam de um período de maturação sexual para acasalarem e reproduzirem
descendentes, possivelmente, isto justifique o resultado do estudo. Segundo Santos
(2016), machos de Tenuisvalvae notata (Coleoptera: Coccinellidae) precisam de, em
média quatro dias para atingir sua maturidade sexual, já que 70% dos machos avaliados
desde a sua emergência só acasalaram após este período, mesmo sendo-lhes ofertada uma
fêmea com mais de dez dias de idade. Por sua vez, 90% das fêmeas com <24 horas de
emergidas, quando ofertadas a machos com mais de dez dias de idade copularam a partir
do primeiro dia de emergência.
Provavelmente, o número reduzido de cópulas das joaninhas antes do terceiro,
quarto e quinto dia de idade pode ser atribuído a possível condição de imaturidade das
gônadas, o que foi observado em outras espécies de joaninhas, como Coccinella
septempunctata, Propylea dissecta e Cryptolaemus montrouzieri Mulsant e está última
levando cerca de 15 dias para alcançar a maturidade sexual (OMKAR; SRIVASTAVA,
2002, OMKAR; PERVEZ, 2005). Uma outra hipótese que pode ser levantada sobre o
aumento no número de copula, é a ocorrência da liberação de feromônios e ou do estímulo
resultante por fêmeas mais velhas. Um padrão semelhante na incidência de acasalamento foi
observado em, A. bipunctata (HEMPTINNE et al. 2001), e Cheilomenes sexmaculata Fab.
(BIND, 2007).

Resposta comportamental.
No bioensaio em que foi avaliada a atividade biológica dos extratos coletados de
machos e fêmeas de E. connexa em olfatometro, não foi verificada diferença entre os
extratos testados e o tratamento controle (hexano) (Figura 1). A atividade de cópula foi
realizada apenas no período de fotofase, devido a evidencias que comprovam que a maior
atividade sexual de coccinelídeos ocorre no período diurno, no qual, pode ser justificado pelas
condições favoráveis dos fatores abióticos, como temperatura e fotoperíodo (BERKVENS et
al. 2008, SANTOS, 2016).

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Diferente dos resultados esperados, joaninhas E. connexa não apresentaram atração
para os extratos de machos e fêmeas em olfatometria, quando avaliados entre o mesmo sexo
e sexo oposto (Figura 1). No entanto, Oliveira (2014), estudando a ecologia química das
joaninhas Zagreus bimaculosus (Mulsant) e Chillocorus nigrita (Fabricius), observou
atratividade de extratos de machos e de fêmeas para machos da espécie Z. bimaculosus,
enquanto que as fêmeas foram atraídas apenas pelos extratos de fêmeas. Para a espécie C.
nigrita foi observada a atração de machos e fêmeas pelos extratos de machos. Nos resultados
obtidos por este autor, é evidenciada a comunicação química tanto Z. bimaculosus como para
C. nigrita, supondo a presença de um possível feromônio de agregação para ambas as
espécies.

Figura 1 - Resposta olfativa em olfatômetros em Y, utilizando extratos de macho e fêmea
de Eriopis connexa vs. Controle (Hexano), testados para machos e fêmeas desta espécie.

Extrato de macho
P= 0, 635

P= 0, 751
Extrato de fêmea
P= 1,0

P= 0, 526

Santos (2016), também estudando o envolvimento dos semioquímicos sobre o
comportamento da joaninha T. notata, evidenciou através de aerações de machos e fêmeas a
presença de 22 compostos, inclusive uma série de ácidos carboxílicos, como ácido octanóico,
decanóico e dodecanóico, este último em maior quantidade nas aerações das fêmeas;
apresentando ainda um pico específico do macho, um composto nitrogenado. Nos rastros das
joaninhas também foram encontrados 11 compostos, como pentacosano, heptacosano e
nonacosano, todos com cadeia linear e com 25 carbonos ou mais. Os resultados dos estudos

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comportamentais sugerem que tanto os compostos da aeração como dos rastros podem
exercer algum tipo de irritabilidade nos insetos, servindo como marcação do substrato para
redução da competição entre adultos.
Uma possível hipótese da não atratividades dos extratos coletados no presente estudo,
pode estar relacionada ao número de insetos utilizados na aeração, talvez o número de insetos
não seja suficiente para causar algum efeito no comportamento do predador E. connexa. Os
estudos com feromônios sexuais ou outros semioquímicos de coccinelídeos, ainda são
limitados (SLOGGETT et al. 2011, PETTERSSON, 2012), muitas vezes por problemas de
obtenção das substâncias, a qual pode se dar pela necessidade de um grande número de insetos
para coleta; ou ainda por questões comportamentais destes, que podem liberar a substância
apenas quando submetidos a condições específicas, como em aglomeração de indivíduos.

CONCLUSÃO

O presente estudo mostra que a joaninhas E. connexa não apresenta resposta
olfativa para voláteis extraídos de machos e fêmeas.

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