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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
UNIDADE ACADÊMICA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

JAKELINE MARIA DOS SANTOS

Relação entre parasitoides nativos de moscas-das-frutas e Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) em pomares no município de
Maceió-AL, Brasil

Rio Largo, AL
2015

JAKELINE MARIA DOS SANTOS

Relação entre parasitoides nativos de moscas-das-frutas e Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) em pomares no município de
Maceió-AL, Brasil

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Proteção de Plantas da
Universidade Federal de Alagoas, como requisito
parcial para obtenção do grau de Doutor em
Proteção de Plantas.
Orientadora: Prof. Drª. Sônia Maria Forti Broglio
Coorientador: Prof. Dr. Júlio Marcos Melges Walder

Rio Largo, AL
2015

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
S237r

Santos, Jakeline Maria dos.
Relação entre parasitoides nativos de moscas-das-frutas e Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead,1905) (Hymenoptera:Braconidae) em pomares no município
de Maceió –AL, Brasil / Jakeline Maria dos Santos. – Maceió, 2015.
126f. : il. tabs., grafs.
Orientadora: Sônia Maria Forti Broglio.
Tese (doutorado em Proteção de Plantas) – Universidade
Federal de Alagoas. Centro de Ciências Agrárias. Rio Largo, 2015.
Inclui bibliografia.
1. Pragas – Controle. 2. Controle biológico – Braconidae. 3. Insetos nocivos –
Moscas frugívoras. I. Título.
CDU: 632.937

Dedico ao meu esposo, Jaedson Pereira da
Silva, pelo companheirismo, apoio, incentivo e
por confiar em meus objetivos, e aos meus pais,
José Cícero dos Santos e Severina Maria da
Silva, que sempre acreditaram em minhas
conquistas

AGRADECIMENTOS

A Deus, por ter estado ao meu lado por todo esse tempo, me dando forças e coragem
para tomar iniciativas e seguir meus objetivos;
À Profa. Drª. Sônia Maria Forti Broglio, pela orientação científica ao longo de toda
minha carreira acadêmica, meus sinceros e eternos agradecimentos;
Ao Dr. Júlio Marcos Melges Walder, pela coorientação e apoio à ideia de
desenvolvermos esta pesquisa;
Aos Biólogos Maria de Lourdes Zamboni Costa e Luis Anselmo Lopes pelo apoio e
dedicação no Laboratório de Irradiação de Alimentos e Radioentomologia durante a
multiplicação dos parasitoides;
À Drª. Nivia da Silva Dias-Pini por ter dado a ideia de ampliarmos os trabalhos com
moscas-das-frutas no Estado de Alagoas;
À Drª. Keiko Uramoto e ao Prof. Dr. Roberto Antônio Zucchi pela confirmação das
espécies de moscas-das-frutas;
Ao Biólogo Pedro Carlos Strikis, pela identificação dos lonqueídeos;
Ao pesquisador Valmir Antônio Costa, pela identificação e confirmação dos
parasitoides;
Ao Engenheiro Agrônomo Ricardo Ramalho, pela permissão para liberar os
parasitoides na área de cultivo orgânico;
Ao Engenheiro Agrônomo e meu segundo pai Sr. George Lins da Cunha, por permitir
a realização da pesquisa na área de cultivo convencional e, pelo companheirismo, conselhos e
exemplos de vida que me passou durante todo esse tempo, meus sinceros e eternos
agradecimentos;
Ao Prof. Dr. Sinval Silveira Neto, por ter me acolhido no Museu de Entomologia da
Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz durante o período no qual realizava a
multiplicação dos parasitoides. Seus conhecimentos na identificação de insetos foram muito
valiosos;
Ao Prof. Dr. Eurico Eduardo Pinto de Lemos, pela identificação do material botânico;
Ao Diretor do Centro de Ciências Agrárias, Prof. Dr. Gaus Silvestre de Andrade Lima
e sua esposa, Iraildes Pereira de Assunção, pelo apoio e confiança em meu trabalho;
Aos graduandos do Curso de Agronomia, Thiago Ramos da Silva, Conrado Kaique de
Oliveira Silva, Ingrid Maria dos Santos Fausto, Tiago Max Monterio de Oliveira, Caio
Henrique Loureiro de Hollanda Ferreira e todos os integrantes do Laboratório de Entomologia
que contribuíram para a realização desta pesquisa;
Ao Engenheiro Agrônomo Anderson Rodrigues Sabino pela longa amizade e apoio
nas liberações dos parasitoides em campo;
Aos mestrandos Natanael Silva Batista e José Rosildo Tenório dos Santos pelo apoio
nos trabalhos de laboratório e campo;
Aos doutorandos Simone Silva da Costa, Djison Silvestre dos Santos, Emerson dos
Santos Ferreira, Márcia Daniela dos Santos e Mércia Elias Duarte pela amizade,
companheirismo e apoio ao longo de todo projeto, meus sinceros agradecimentos;

Às Doutoras Vanessa de Melo Rodrigues, Ellen Carine Neves Valente, Hully Monaísy
Alencar Lima e Maria Quiteria Cardoso dos Santos pela confiança que depositaram nas
minhas iniciativas;
Ao técnico em informática, Manoel Gouveia da Silva, pelo suporte nas necessidades
ao longo de minha carreira acadêmica;
A todos os amigos e colegas do Centro de Ciências Agrárias (CECA-UFAL) pela
convivência durante todo esse tempo e principalmente aos que passaram pelo Laboratório de
Entomologia;
A todos os professores com os quais pude compartilhar as disciplinas durante o curso,
muito obrigada por terem passado conhecimentos valiosos e pela confiança que em mim
depositaram;
Aos motoristas do CECA-UFAL, que me acompanharam nas viagens para a coleta de
frutos;
A todos, que Deus dê em dobro tudo aquilo que de bom desejam ao próximo e que
continuem sendo as pessoas especiais e iluminadas que são.

Na busca da felicidade, meio mundo segue o caminho errado. Pensam que ela consiste em ter
e em conseguir, em ser servido pelos outros. A felicidade encontra-se, na verdade, no dar e
servir os outros.
Henry Drummond

RESUMO

A introdução de uma espécie de inseto em um ambiente com sua entomofauna estável pode
gerar um desequilíbrio neste agroecossistema e levar até ao deslocamento das espécies
nativas. No caso das moscas-das-frutas , a espécie exótica Diachasmimorpha longicaudata
(Ashmead , 1905) (Hymenoptera: Braconidae ) foi introduzido e liberado em diferentes
regiões do Brasil para aumentar o controle biológico dessas moscas usando este parasitoide,
bem como as espécies nativas. Desde então, várias pesquisas foram realizadas para avaliar
ainteração de D. longicaudata com estas espécies, bem como sua interação tritrófica
associada a diferentes hospedeiros em diversas frutíferas. Este trabalho teve como objetivo
determinar os efeitos da liberação, o estabelecimento e as relações de competitividade
interespecífica do parasitoide exótico D. longicaudata sobre o complexo de parasitoides
nativos de moscas-das-frutas e conhecer os índices de infestação, a porcentagem de
parasitismo e as interações tritróficas associadas aos frutos coletados no solo e presentes na
planta em pomares orgânico e convencional em Maceió, estado de Alagoas. 112.350
parasitoides exóticos (5-8 days-old) foram liberados no período de 08 de junho a 12 de julho
de 2013 e recapturados durante um ano (julho de 2013 a junho de 2014). Verificou-se que a
introdução deste parasitoide não deslocou as espécies nativas, porque as mesmas espécies
foram encontradas antes e depois da liberação de D. longicaudata em ambos os pomares. No
período de recaptura foram obtidos 44 exemplares do parasitoide exótico, mostrando
estabelecimento nas áreas estudadas. Quanto à associação tritrófica foram identificadas as
moscas frugívoras: Anastrepha antunesi Lima, 1938, Anastrepha fraterculus (Wiedemann,
1930), Anastrepha obliqua (Maquart, 1835), Anastrepha pickeli Lima, 1939, Anastrepha
serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha sororcula Zucchi, 1979, Anastrepha turpiniae
Stone, 1942, Anastrepha zenildae Zucchi, 1939, Anastrepha sp.1, Anastrepha sp.2, Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824) (Diptera: Tephritidae) e Neosilba sp. (Diptera: Lonchaeidae) e
seis espécies de parasitoides: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara
anastrephae (Muesebeck, 1958), Utetes anastrephae (Viereck, 1913); Opius bellus (Gahan,
1930), Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) e
Aganaspis pelleranoi (Bréthes, 1924) (Hymenoptera: Figitidae), além de exemplares de
Pteromalidae associados a frutos de solo e planta no cultivo orgânico e convencional. Os
frutos de cajá coletados no solo e os de araçá coletados na planta apresentaram os maiores
índices de infestação por Tephritidae e os de pitanga coletados no solo e na planta foram os
mais infestados por Lonchaeidae. Não houve diferença estatística no índice de infestação dos
frutos coletados no solo e na planta. As maiores porcentagens de parasitismo ocorreram nos
frutos menores. Este se constitui no primeiro registro de O. bellus e A. pelleranoi parasitando
larvas-pupas de Anastrepha no Estado de Alagoas.
Palavras-chave: Controle biológico. Braconidae. Moscas frugívoras.

RELATIONSHIP BETWEEN NATIVE PARASITOIDS OF THE FRUIT FLIES AND
Diachasmimorpha
longicaudata
(ASHMEAD,
1905)
(HYMENOPTERA:
BRACONIDAE) IN ORCHARDS IN THE CITY OF MACEIÓ - AL, BRAZIL

ABSTRACT

The introduction of a species insect in an environment with a stable insect fauna can generate
an imbalance in the agro-ecosystem and lead to the displacement of native species. In the case
of the fruit flies, the exotic species Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905)
(Hymenoptera: Braconidae) was introduced and released in different regions of Brazil to
increase the biological control of these flies using this parasitoid as well as the native species.
Since then, several researches were corried out evaluate the interaction of D. longicaudata
with these species as well as its tritrofic interaction associated with different hosts on several
fruits. This study aimed to evaluate the effects of the release, the establishment and
interspecific competitive relationships of the exotic parasitoid D. longicaudata on the
complex of native parasitoids of fruit flies and to determine the infestation, the parasistism
and tritrophic interactions associated with the fruits present in the plant and found in the soil
in organic and conventional orchards in the Maceió, state of Alagoas. 112.350 exotic
parasitoids (5-8 days-old) were released from the June 8th July to 12nd 2013 and recaptured
in one year period (July 2013 to June 2014). It was found that the introduction this parasitoid
did not displace native species because the same species were found before and after of
release of D. longicaudata in both orchards. In the recapture period were obtained 44
specimens of the exotic parasitoid, showing establishement in the studied areas. As for
tritrofic association were identified the frugivorous flies: Anastrepha antunesi Lima, 1938,
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Maquart, 1835),
Anastrepha pickeli Lima, 1939, Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha
sororcula Zucchi, 1979, Anastrepha turpiniae Stone, 1942, Anastrepha zenildae Zucchi,
1939, Anastrepha sp.1, Anastrepha sp.2, Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (Diptera:
Tephritidae) and Neosilba sp. (Diptera: Lonchaeidae) and six species of parasitoids:
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958), Utetes
anastrephae (Viereck, 1913); Opius bellus (Gahan, 1930), Diachasmimorpha longicaudata
(Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) and Aganaspis pelleranoi (Bréthes, 1924)
(Hymenoptera: Figitidae) and specimens of Pteromalidae associated with the fruits of the
plant and soil in organic and conventional orchards. The fruits of yellow mombim collected in
the soil and strawberry guava collected in the plant were more infested by tephritids and the
surynam cherry collected soil and plant were the most infested by Lonchaeidae. There wasn‟t
statistical difference in the infestation rate of the frutis collected in soil and the plant. The
highest parasitism percentages occurred in smaller fruits. This study constitutes the first
repord of O. bellus and A. pelleranoi parasitizing larvae-pupae of Anastrepha in the State of
Alagoas.
Keywords: Biological control. Braconidae. Frugivorous flies.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1 -

Sequência da criação de D. longicaudata em laboratório: A) Gaiola para criação
dos adultos de A. fraterculus; B) Tela com ovos de A. fraterculus aderidos; C)
Processo de aeração dos ovos; D) Acondicionamento dos ovos em bandejas para
posterior desenvolvimento larval; E) Sala de desenvolvimento larval; F) Larvas
coletadas da dieta após lavagem; G) Exposição das larvas ao parasitismo; H) Pupas
em bandejas com vermiculita; I) Acondicionamento das pupas em caixa de isopor
para envio.................................................................................................................... 49

Figura 2 -

Procedimentos realizados até a liberação de Diachasmimorpha longicaudata: A)
Recebimento das pupas no Laboratório de Entomologia do CECA/UFAL; B e C)
“Baldes de acondicionamento” com pupas para posterior liberação dos adultos de
Diachasmimorpha longicaudata; D e E) liberação dos parasitoides em campo; F e
G) Fêmeas de Diachasmimorpha longicaudata sobre frutos de manga e pitanga;
H) Sacos de papel com pupas em frutífera hospedeira de moscas-das-frutas; I)
Equipe com os “baldes de acondicionamento” rumo à liberação dos parasitoides.... 51

Figura 3 -

Abundância das espécies de parasitoides antes da liberação de Diachasmimorpha
longicaudata em cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL. Levantamento
realizado no período de março de 2010 a fevereiro de 2011....................................... 54

Figura 4 -

Índice de infestação de moscas frugívoras (Pupários/kg de fruto) no cultivo
orgânico: A) índice de infestação por Tephritidae em frutos coletados no solo e
planta; B) índice de infestação por Lonchaeidae em frutos coletados no solo e
planta. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.......... 84

Figura 5 -

Índice de infestação de moscas frugívoras (Pupários/kg de fruto) no cultivo
convencional: A) índice de infestação por Tephritidae em frutos coletados no solo
e planta; B) índice de infestação por Lonchaeidae em frutos coletados no solo e
planta. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.......... 88

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 -

Tabela 2 -

Tabela 3 -

Tabela 4 -

Tabela 5 -

Tabela 6 -

Tabela 7 -

Tabela 8 -

Tabela 9 -

Tabela 10 -

Relação das frutíferas amostradas nos cultivo orgânico e convencional
em Maceió-AL antes da liberação de Diachasmimorpha longicaudata.
Levantamento realizado no período de março de 2010 a fevereiro de
2011..........................................................................................................

46

Ingredientes e quantidades utilizadas no preparo de dieta artificial para
desenvolvimento larval de Anastrepha fraterculus. Composição para
preparo de1 L de dieta. Dieta de Salles (1992), modificada por Walder
et al., 2014................................................................................................

48

Datas das liberações, volumes de pupas obtidos e número de adultos
liberados...................................................................................................

50

Número de parasitoides nativos antes da liberação de
Diachasmimorpha longicaudata em diferentes espécies de frutíferas
nos cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL. Levantamento
realizado no período de março de 2010 a fevereiro de 2011....................

53

Número de parasitoides obtidos após a liberação de Diachasmimorpha
longicaudata em diferentes espécies de frutíferas nos cultivos orgânico
e convencional em Maceió, AL. Levantamento realizado no período de
julho de 2013 a junho de 2014.................................................................

56

Abundância média (%) das espécies de parasitoides nativos e de
Diachasmimorpha longicaudata em cultivo orgânico e convencional e
antes e após sua liberação........................................................................

57

Porcentagem de parasitismo de cada espécie antes da liberação de
Diachasmimorpha longicaudata em diferentes frutíferas no cultivo
orgânico e convencional. Maceió, AL. Levantamento realizado no
período de março de 2010 a fevereiro de 2011........................................

59

Porcentagem de parasitismo de cada espécie após a liberação de
Diachasmimorpha longicaudata em diferentes frutíferas em cultivo
orgânico e convencional. Maceió, AL. Levantamento realizado no
período de julho de 2013 a junho de 2014...............................................

60

Número de moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos
coletados no solo e na planta no cultivo orgânico e convencional em
Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a
junho de 2014...........................................................................................

76

Espécies e número de moscas frugívoras (Tephritidae (♀) e
Lonchaeidae (♂)) em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
orgânico e convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no
período de julho de 2013 a junho de 2014...............................................

77

Tabela 11 -

Tabela 12 -

Tabela 13 -

Tabela 14 -

Tabela 15 -

Tabela 16 -

Tabela 17 -

Tabela 18 -

Tabela 19 -

Tabela 20 -

Tabela 21 -

Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae)
em frutos coletados no solo no cultivo orgânico em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

79

Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae)
em frutos coletados na planta no cultivo orgânico em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

80

Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae)
em frutos coletados no solo no cultivo convencional em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

82

Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae)
em frutos coletados na planta no cultivo convencional em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014.........................................................................................................

83

Médias do índice de infestação em frutos de araçá coletados no solo e
na planta nos cultivos orgânico e convencional. Levantamento
realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014..........................

90

Médias do índice de infestação (pupas/kg de fruto) em frutos coletados
no solo e na planta e nos cultivos orgânico e convencional para cada
espécie de fruto. Levantamento realizado no período de julho a de
2013 a junho de 2014..............................................................................

90

Espécies e número de parasitoides em frutos coletados no solo e planta
no cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL. Levantamento
realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014...........................

92

Interação fruto x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos
coletados no solo e na planta em cultivo orgânico em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

94

Interação fruto x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos
coletados no solo e na planta no cultivo convencional em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

96

Médias da porcentagem de parasitismo em frutos de araçá coletados no
solo e na planta nos cultivos orgânico e convencional. Levantamento
realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014...........................

98

Médias da porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e
na planta e nos cultivos orgânico e convencional. Levantamento
realizado no período de julho a de 2013 a junho de 2014.......................

98

Tabela 22 -

Tabela 23 -

Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos
coletados no solo e na planta no cultivo orgânico em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014..........................................................................................................

99

Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos
coletados no solo e na planta no cultivo convencional em Maceió-AL.
Levantamento realizado no período de julho a dezembro de
2013..........................................................................................................

102

SUMÁRIO

1

INTRODUÇÃO GERAL..................................................................................

17

2

REVISÃO DE LITERATURA........................................................................

19

2.1

Fruticultura........................................................................................................

19

2.2

Moscas-das-frutas..............................................................................................

20

2.2.1

Aspectos gerais e fatores que influenciam na infestação..................................... 20

2.2.2

Plantas hospedeiras..............................................................................................

21

2.3

Métodos de controle de moscas-das-frutas......................................................

23

2.3.1

Controle químico.................................................................................................. 23

2.3.2

Controle cultural e mecânico...............................................................................

23

2.3.3

Controle autocida.................................................................................................

24

2.3.4

Controle físico...................................................................................................... 25

2.3.4.1 Tratamento témico: calor.....................................................................................

25

2.3.4.2 Tratamento témico: frio.......................................................................................

26

2.3.5

Controle Biológico............................................................................................... 26

2.4

Diachasmimorpha longicaudata........................................................................

27

2.4.1

Aspectos gerais....................................................................................................

27

2.4.2

Frutos e tefritídeos hospedeiros...........................................................................

28

2.4.3

Fatores que afetam o nível de parasitismo...........................................................

29

2.4.4

Relações ecológicas do parasitoide introduzido e os nativos..............................

30

REFERÊNCIAS................................................................................................

33

3

3.1

ESTABELECIMENTO E COMPETIÇÃO INTERESPECÍFICA ENTRE
O PARASITOIDE EXÓTICO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS
Diachasmimorpha longicaudata (ASHMEAD, 1905) (HYMENOPTERA:
BRACONIDAE) E OS NATIVOS EM POMARES DIVERSIFICADOS
EM MACEIÓ-AL.............................................................................................. 42
RESUMO............................................................................................................

42

ABSTRACT.......................................................................................................

43

INTRODUÇÃO.................................................................................................. 44

3.2

MATERIAL E MÉTODOS..............................................................................

45

3.2.1

Levantamento preliminar das espécies de parasitoides nativos...........................

45

3.2.2

Criação do parasitoide Diachasmimorpha longicaudata em laboratório............

47

3.2.3

Liberação do parasitoide exótico em campo........................................................ 50

3.2.4

Recaptura de Diachasmimorpha longicaudata.................................................... 51

3.2.5

Porcentagem de parasitismo e frequência das espécies de parasitoides..............

3.2.6

Análise estatística da frequência das espécies de parasitoides nativos antes e
após a liberação de Diachasmimorpha longicaudata.......................................... 52

3.2.7

Identificação dos parasitoides btidos...................................................................

52

3.3

RESULTADOS E DISCUSSÃO......................................................................

53

3.3.1

Frequência das espécies de parasitoides antes da liberação de
Diachasmimorpha longicaudata.......................................................................... 53

3.3.2

Competição interespecífica e frequência das espécies de parasitoides após a
liberação de Diachasmimorpha longicaudata.....................................................

52

56

3.3.3

Porcentagem de parasitismo antes e após a liberação de Diachasmimorpha
longicaudata......................................................................................................... 59

3.3.4

Recaptura e estabelecimento de Diachasmimorpha longicaudata......................

62

3.4

CONCLUSÕES.................................................................................................

65

REFERÊNCIAS...............................................................................................

66

INTERAÇÕES TRÓFICAS EM FRUTOS COLETADOS NO SOLO E
NA PLANTA EM POMAR ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM
MACEIÓ-AL.....................................................................................................

70

RESUMO............................................................................................................

70

ABSTRACT.......................................................................................................

71

4.1

INTRODUÇÃO.................................................................................................

72

4.2

MATERIAL E MÉTODOS..............................................................................

73

4.2.1

Locais de coleta e obtenção das moscas frugívoras (Tephritidae e
Lonchaeidae) e parasitoides................................................................................. 73

4.2.2

Cálculos do índice de infestação e porcentagem de parasitismo.........................

4.2.3

Análises estatísticas do índice de infestação (II) e porcentagem de parasitismo

4

74

(PP)....................................................................................................................... 74
4.2.4

Identificação das moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) e
parasitoides........................................................................................................... 75

4.2.5

Identificação dos frutos hospedeiros.................................................................... 75

4.3

RESULTADOS E DISCUSSÃO.......................................................................

4.3.1

Espécies de moscas frugívoras em frutos de solo e de planta.............................. 76

4.3.2

Interação planta x moscas frugívoras em frutos de solo e de planta.................... 79

4.3.3

Índice de infestação em frutos coletados no solo e na lanta................................

4.3.4

Análise estatística do índice de infestação em frutos coletados no solo e na
planta no cultivo orgânico e convencional........................................................... 89

4.3.5

Espécies de parasitoides em frutos coletados no solo e na planta.......................

4.3.6

Interação planta x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos
coletados no solo e na planta................................................................................ 93

4.3.7

Análise estatística da porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo
e na planta no cultivo orgânico e convencional...................................................

97

4.3.8

Associação tritrófica............................................................................................

99

4.4

CONCLUSÕES..................................................................................................

107

5

CONSIDERAÇÕES FINAIS............................................................................

108

REFERÊNCIAS.................................................................................................

109

76

84

91

GLOSSÁRIO...................................................................................................... 117
APÊNDICES....................................................................................................... 118
ANEXOS.............................................................................................................

122

17

1

INTRODUÇÃO GERAL
Atualmente, o Brasil vem apresentando colheitas de frutas frescas superiores a 40

milhões de toneladas ao ano, detendo o título de terceiro maior produtor de frutas no ranking
mundial, ficando atrás apenas da China e da Índia. Deste total, cerca de 53% é destinado ao
mercado de frutas frescas, dos quais 50% fica no mercado interno e 3% são enviados para o
mercado internacional. Os outros 47% são destinados para a indústria de processamento,
sendo 26% exportado e 21% comercializado no mercado interno (ANUÁRIO DA
FRUTICULTURA BRASILEIRA, 2014).
As grandes perdas na produtividade de frutas no País se devem ao ataque de pragas,
principalmente das moscas-das-frutas, as quais se constituem nas principais pragas de
frutíferas em todo o mundo. Sua importância está relacionada aos danos diretos, devido à
depreciação dos frutos e, aos indiretos, por favorecerem o desenvolvimento de organismos
oportunistas e as exigências quarentenárias, restringindo a comercialização internacional de
frutos in natura.
As principais espécies de moscas-das-frutas que apresentam importância econômica
no Brasil são classificadas nos gêneros Anastrepha Schiner, 1868; Ceratitis MacLeay, 1829;
Bactrocera Macquart, 1835 e Rhagoletis Loew, 1862. O problema da presença dessas
espécies aumenta pelo fato de muitas serem polífagas, pois uma mesma espécie tem
capacidade de infestar grande diversidade de frutos hospedeiros (ZUCCHI, 2000).
Entre os gêneros mencionados, Anastrepha engloba o maior número de espécies. No
Brasil, são registradas 115 espécies em 45 famílias de plantas hospedeiras identificadas, sendo
as mais infestadas Sapotaceae, Myrtaceae, Anacardiaceae e Passifloraceae (ZUCCHI, 2008).
O gênero Ceratitis é representado pela espécie Ceratitis capitata (Wiedemann, 1830)
conhecida como mosca-do-mediterrâneo. Embora seja a única espécie do gênero no País, é
considerada a mais cosmopolita e invasora dentre todos os tefritídeos (MALAVASI, 2009).
Ceratitis capitata já foi encontrada infestando 88 espécies de plantas, representadas por 26
famílias, destacando-se Myrtaceae, Rutaceae, Rosaceae, Anacardiaceae e Sapotaceae
(ZUCCHI, 2012).
O gênero Bactrocera também é representado apenas por uma espécie, a mosca-dacarambola (Bactrocera carambolae Drew & Hancock, 1994). Até há pouco tempo sua
presença estava restrita ao Oiapoque, município do estado do Amapá, onde foi registrada pela
primeira vez no País e se encontrava sob controle oficial (GODOY; PACHECO;
MALAVASI, 2011). Recentemente, o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento,

18

diante da Instrução Normativa nº 59, de 18 de dezembro de 2013, registrou o estado de
Roraima com a presença de B. carambolae (MAPA, 2013). O gênero Rhagoletis é
representado por quatro espécies, mas de modo geral, não são de expressão econômica, sendo
encontradas em espécies silvestres de solanáceas (ZUCCHI, 2000).
Para a redução das populações de moscas-das-frutas de forma racional, o método de
controle biológico vem sendo bem aceito no País, tanto a partir do controle biológico clássico,
através de liberações inoculativas, como do aplicado, através de liberações inundativas. O
parasitoide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera:
Braconidae) vem sendo criado em laboratórios para liberações em áreas em que não se
encontra presente visando o controle destes tefritídeos. Esta espécie foi introduzida no Brasil
em 1994, tendo como principal objetivo avaliar o potencial de sua utilização em diferentes
ecossistemas do País, visando à implantação de um programa de controle biológico de
Anastrepha e de C. capitata (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
Além de D. longicaudata, outras espécies exóticas também foram introduzidas no
País. Em 1937, no estado de São Paulo, o parasitoide Tetrastichus giffardianus Silvestri, 1915
(Hymenoptera: Eulophidae) foi liberado para o controle de C. capitata, havendo relatos de sua
incidência no Vale do São Francisco (PARANHOS et al., 2008a). A espécie mais
recentemente liberada foi o braconídeo Fopius arisanus (Sonan, 1932), nativo da Malásia, e
que além de parasitar ovos e larvas de primeiro instar, apresenta preferência por frutos que
ainda estão nas árvores e se adapta em altitudes desde o nível do mar até 1000 m
(PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009).
No Brasil são registradas 15 espécies de parasitoides de moscas-das-frutas, sendo os
braconídeos Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Doryctobracon brasiliensis
(Szépligeti, 1911), Doryctobracon fluminensis (Lima, 1938), Opius bellus (Gahan, 1930) e
Utetes anastrephae (Viereck, 1913); o figitídeo Aganaspis pelleranoi (Bréthes, 1924) e o
pteromalídeo Pachycrepoideus viriendemmiae (Rondani, 1875), as espécies nativas
encontradas com maior frequência e em diferentes regiões do País parasitando larvas e pupas
de Anastrepha e Ceratitis (ZUCCHI; CANAL DAZA, 1996; ZUCCHI, 2008)1
Das 15 espécies registradas no Brasil, cinco estão registradas no estado de Alagoas: D.
areolatus, U. anastrephae, Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958), O. bellus e A. pelleranoi
(GONÇALVES et al., 2006; COSTA, 2012; SANTOS, 2012). Esse dado, estimula a
realização de levantamentos para detectar outras espécies de parasitoides nativos no Estado,

1

Atualizado em março de 2015.

19

tendo a oportunidade de avaliar a população obtida antes e após a liberação de D.
longicaudata.
Quando se realiza liberação de qualquer espécie exótica ou até mesmo nativa, mas que
não pertença ao nicho ou ecossistema onde será liberado, é importante realizar levantamentos
preliminares das espécies já existentes visando avaliar posteriormente se a espécie liberada
influenciou positiva ou negativamente nas espécies estabelecidas. Isso porque a liberação de
uma espécie exótica pode provocar competição interespecífica levando ao deslocamento de
nichos, perda da biodiversidade e ocorrência de hiperparasitismo (BENNET, 1993; DUAN et
at., 1997; DUAN; MESSING, 1998).
Assim, esta pesquisa aborda no primeiro capítulo os resultados obtidos após a
liberação do parasitoide exótico D. longicaudata no controle biológico de moscas-das-frutas e
sua interação com as espécies de parasitoides nativos. Tendo como objetivo avaliar os efeitos
de sua liberação, seu estabelecimento e sua relação de competitividade interespecífica sobre
as espécies nativas em pomar orgânico e convencional. Outro resultado discutido encontra-se
no segundo capítulo, no qual aborda a comparação da porcentagem de parasitismo e o índice
de infestação por moscas frugívoras das famílias Tephritidae e Lonchaeidae em frutos que são
coletados nas plantas e os que são coletados no solo nos dois tipos de cultivos no município
de Maceió, Alagoas, a fim de mostrar para os fruticultores que diante de um hábito bem
comum, o de não adotar medidas para eliminar os frutos inviáveis à comercialização, pode
aumentar a disseminação deste grupo de praga.

2

REVISÃO DE LITERATURA

2.1

Fruticultura

A produção mundial de frutas se caracteriza pela grande diversidade de espécies cultivadas,
tendo o Brasil como um dos três maiores produtores, com uma produção anual que supera 40
milhões de toneladas. A base agrícola da cadeia produtiva das frutas no País abrange 3
milhões de hectares e gera 6 milhões de empregos diretos (BRASIL, 2012).
Muitas regiões no País apresentam condições favoráveis para produzirem frutas, tanto
que hoje se estimam que existam cerca de 30 pólos de fruticultura espalhados por todo o
território brasileiro, abrangendo mais de 50 municípios e a região Nordeste tem se destacado
de forma bastante positiva na produção e exportação de frutas tropicais (FERREIRA et al.,
2014).

20

Mesmo diante dos benefícios que a fruticultura proporciona um dos maiores
obstáculos à produção e livre comercialização de frutos frescos, no Brasil e no mundo, é a
presença das moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), nas áreas comerciais, devido aos danos
diretos causados por suas larvas, no interior dos frutos, e às restrições quarentenárias impostas
por países importadores destes produtos (MALAVASI, 2000).
2.2

Moscas-das-frutas

2.2.1 Aspectos gerais e fatores que influenciam na infestação
O nome popular moscas-das-frutas refere-se aos insetos frugívoros da ordem Diptera,
sendo classificadas na subordem Brachycera por possuírem antenas curtas, série Schizophora
caracterizada pela presença de fissura ptilinal, seção Acalyptratae devido à ausência de
caliptra e à família Tephritidae por apresentar a nervura subcostal dobrada em ângulo reto
(ZUCCHI, 2000a).
As moscas-das-frutas são cosmopolitas, com maior riqueza de espécies nos trópicos.
No mundo, são descritas 4.632 espécies em 537 gêneros (THOMPSON, 2008). O gênero
Anastrepha, que engloba o maior número de espécies de importância econômica, ocorre na
região Neotropical, podendo ser encontrado também no sul da região Neártica. Está
estabelecido na América Central e Caribe, no México, no sul dos EUA e em toda a América
do Sul, exceto no Chile, onde ocorre esporadicamente em algumas áreas ao norte do deserto
de Atacama (MALAVASI; ZUCCHI; SUGAYAMA, 2000).
Do gênero Anastrepha são descritas 217 espécies no mundo, sendo que deste total,
115 ocorrem no Brasil (ZUCCHI, 2008; URAMOTO; ZUCCHI, 2009). No estado de Alagoas
são registradas 14 espécies: A. fraterculus (Wiedmann, 1830); A. obliqua (Macquart, 1835);
A. sororcula Zucchi, 1979; A. pickeli Lima, 1934; A. serpentina (Wiedmann, 1830); A.
zenildae Zucchi, 1979; A. consobrina (Loew, 1873); A. montei Lima, 1934; A. alveata Stone,
1942; A. turpiniae Stone, 1942; A. daciformis Bezzi, 1909; A. distincta Greene, 1934; A.
dissimilis Stone, 1942; A. nascimentoi Zucchi, 1979, além de C. capitata (GONÇALVES et
al., 2006; COSTA, 2012; SANTOS, 2012; SANTOS, 2014). Diante destes dados, mostra-se a
importância da realização de monitoramento para obter em diferentes regiões o conhecimento
da distribuição biogeográfica destas espécies, principalmente quando se deseja adotar o
método de controle biológico, visando conhecer os hospedeiros existentes, a flutuação
populacional, a densidade destes tefritídeos e seus parasitoides.

21

Nos últimos anos, as regiões tropicais e subtropicais vêm aumentando a diversidade de
espécies frutíferas, e consequentemente, o aumento de frutos hospedeiros de moscas-dasfrutas, tanto nativos como exóticos. Este fator favorece o desenvolvimento de espécies
multivoltinas, as quais apresentam várias gerações durante um ano, uma vez que terão uma
diversidade de frutos hospedeiros em abundância durante todo o ano. Algumas espécies de
moscas-das-frutas são favorecidas pela abundância de frutos aos quais apresentam maior
preferência, como espécies nativas têm preferências por hospedeiros nativos e, as exóticas,
por frutos introduzidos. Um exemplo típico para este caso é a espécie exótica C. capitata, que
no Nordeste do Brasil, tem importância acentuada nos pomares comerciais de manga, que
também é uma frutífera introduzida, e se adaptou muito bem às condições edafo-climáticas
dessa região nas duas últimas décadas (MALAVASI, 2000; MALAVASI, 2009).
A infestação de moscas-das-frutas é bastante variável em diferentes regiões. Dos
fatores que podem influenciar no desenvolvimento de seu ciclo, o clima e o hospedeiro são
primordiais (SALLES, 2000). Esses fatores podem influenciar negativa ou positivamente,
aumentando ou reduzindo a infestação, dependendo da disponibilidade de frutos hospedeiros
e da temperatura favorável.
Outro fator que favorece a infestação de moscas-das-frutas é a ausência ou baixa
incidência de inimigos naturais, sendo este então, mais um motivo para serem estudadas as
espécies de parasitoides nativos a fim de buscar meios de aumentar sua população, como
adoção do controle biológico natural ou liberação de outras espécies. Estudos vêm sendo
realizados para avaliar a liberação de parasitoides exóticos e a redução da infestação de
moscas-das-frutas, como observado por pesquisadores em diferentes regiões do País
(ALVARENGA et al., 2005; CARVALHO, 2005; BOMFIM; CARVALHO; CARVALHO,
2009; LEAL et al., 2009; ALVES, 2010).

2.2.2 Plantas hospedeiras

Uma das grandes dificuldades de se conhecer as plantas hospedeiras de moscas-dasfrutas se dá pelo fato de a maioria dos levantamentos de espécies de tefritídeos ser realizado
com armadilhas. Como estas geralmente são instaladas em pomares diversificados, com várias
espécies de frutos, a associação dessas espécies com a planta hospedeira fica comprometida,
proporcionando apenas o conhecimento das moscas existentes nos pomares.
As moscas-das-frutas são encontradas infestando uma grande quantidade de espécies
de frutíferas, introduzidas e silvestres, de clima tropical, subtropical e temperado (ZUCCHI,

22

2007); o que dificulta seu controle, pois estas adaptações favorecem seu desenvolvimento em
várias regiões e diferentes hospedeiros em todo o Brasil.
Das 115 espécies de Anastrepha registradas no País, apenas 59 têm hospedeiros
conhecidos (ZUCCHI, 2008). Isso significa que pelo menos 51% dessas espécies foram
obtidas a partir de frutos e, as demais, possivelmente por armadilhas ou outras formas de
captura. De acordo com o mesmo autor, há 45 famílias de plantas hospedeiras de moscas-dasfrutas do gênero Anastrepha infestando 265 espécies de frutíferas. As famílias hospedeiras
registradas com maior número de espécies de Anastrepha são: Sapotaceae, associada a 19
espécies; Myrtaceae, a 16; Anacardiaceae, a 11 e Passifloraceae, associada a nove espécies do
gênero. Dentre os tefritídeos mais polífagos, destacam-se A. fraterculus, associada a 109
espécies hospedeiras, e A. obliqua, associada a 48 espécies de frutíferas.
Alguns dos hospedeiros com registro de infestação por espécies de Anastrepha na
região Nordeste são goiaba (Psidium guajava L.), jambo (Jambosia sp. L.), azeitona preta
(Syzygium cumini (L.)) e pitanga (Eugenia uniflora L.) (Myrtaceae); citros (Citrus spp.)
(Rutaceae); carambola (Averrhoa carambola L.) (Oxalidaceae); manga (Mangifera indica L.),
cajarana (Spondias dulcis Forst.), seriguela (Spondias purpurea L.), umbu (Spondias sp.)
(Anacardiaceae); juá (Zizyphus joazeiro Mart.) (Rhamnaceae) e acerola (Malpighia glaba L.)
(Malpighiaceae) (ARAÚJO; ZUCCHI, 2002a; GONÇALVES, 2006; SOUZA et al., 2008).
Na região Sudeste, em mamão (Carica papaya L.) (Caricaceae); café (Coffea arabica
L.) (Rubiaceae); mandioca (Manihot esculenta Crantz) (Euphorbiaceae); cereja (Eugenia
involucrata DC), uvaia (E. pyriformis Cambess), jabuticaba (Myrciaria cauliflora (Mart.)),
pitanga, goiaba e cambucá (Plinia edulis (Vell.)) (Myrtaceae); acerola (Malpighiaceae); cajá
(Spondias mombin L.) (Anacardiaceae); maracujá (Passiflora edulis Sims) (Passifloraceae);
sapoti (Manilkara zapota L.), abiu roxo e amarelo (Chrysophyllum cainito L. e Pouteria torta
(Mart.)) (Sapotaceae) (MARTINS; URAMOTO; LANI, 2005; MARTINS et al., 2008).
Dentre os hospedeiros registrados na região Sul e Centro Oeste estão pêssego (Prunus
persica L.) (Rosaceae); manga (Anacardiaceae); laranja (Citrus sinensis (L.)) (Rutaceae);
sete-copas (Terminalia catappa L.) (Combretaceae); grão-de-galo (Andira humilis Mart. ex
Benth.) (Fabaceae) (GARCIA; CORSEUIL, 1998; VELOSO, FERNANDES; ZUCCHI,
2000; UCHÔA FERNANDES et al., 2002; FERREIRA, et al., 2003; ZILLI; GARCIA, 2010).
Na região Norte, os hospedeiros de moscas-das-frutas foram descritos por Silva,
Lemos e Zucchi (2011), que relatam não apenas os frutos hospedeiros destes tefritídeos, como
a biodiversidade e seus inimigos naturais encontrados nos estados circunvizinhos do
Amazonas. Dentre estes hospedeiros estão alguns que encontramos naturalmente com

23

infestação e outros que não são comumente encontrados nas demais regiões, tais como caju
(Anacardium occidentale L.) (Anacardiaceae); bacaba (Oenocarpus bacaba Mart.)
(Arecaceae); sorva (Couma utilis (Mart.)) (Apocynaceae); Inga spp. (Fabaceae); murici
(Byrsonima crassifolia (L.)) (Malpighiaceae); goiaba de anta (Bellucia grossularioides (L.))
(Melastomataceae) e pitomba-da-bahia (Eugenia luschnathiana Klotzsch ex B.D. Jacks)
(Myrtaceae) (DEUS et al., 2009; MARSARO JÚNIOR, 2010; JESUS-BARROS, et al., 2012).

2.3

Métodos de controle de moscas-das-frutas

Para determinar o método de controle mais adequado é de fundamental importância
realizar o monitoramento para acompanhar a flutuação populacional da praga e até detectar
possíveis espécies exóticas ou quarentenárias. Com este acompanhamento e dependendo das
práticas de manejo que on produtor adota, é possível escolher diferentes métodos de controle,
tendo como os principais: o químico, cultural e mecânico, técnica do inseto estéril,
tratamentos quarentenários e o biológico.

2.3.1 Controle químico

Baseia-se no emprego de inseticidas em cobertura total ou na forma de isca tóxica. Sua
forma de menor impacto é mediante o uso de iscas tóxicas, que são preparadas utilizando-se
os atrativos alimentares, como os recomendados para os frascos caça-moscas, acrescidos de
um inseticida. A isca tóxica geralmente é aplicada em linhas alternadas de plantio visando à
folhagem e aos ramos (não aos frutos), atingindo apenas uma parte da copa das plantas (não
superior a 1 m2) e a intervalos de 7-10 dias. O tratamento deve ser implantado após os frutos
alcançarem 50% do desenvolvimento (RAGA, 2005).

2.3.2 Controle cultural e mecânico

Há certa divergência na definição entre estes dois métodos de controle. O controle
cultural consiste no emprego de práticas culturais voltadas ao cultivo das plantas. Estas
práticas estão relacionadas à época de plantio, que visa dessincronizar a fase suscetível da
cultura com o pico de ocorrência da praga e a antecipação de colheita dos talhões altamente
infestados. A retirada de frutos temporãos é uma prática muito importante para se evitar
infestações fora de época, pois a eliminação destes em época adequada pode funcionar como

24

uma armadilha para reduzir as populações da praga. Esta prática é recomendada para pomares
caseiros ou em situações de muita disponibilidade de mão-de-obra (BRAGA SOBRINHO;
MESQUITA; BANDEIRA, 2001; RAGA, 2005).
Já o controle mecânico, consiste na utilização de medidas de controle que causem a
destruição direta dos insetos ou que impeçam ou dificultem seu acesso à planta, tais como: a
catação manual, que consiste na coleta e destruição direta dos insetos que estão causando
prejuízos, sendo também recomendado em pequenas áreas e, o uso barreiras, que consiste no
uso de qualquer prática que impeça ou dificulte o acesso dos insetos à planta, como o
ensacamento dos frutos (EMBRAPA, 2000; RAGA, 2005; PICANÇO, 2010).
Independente dessas definições, ambos têm a função de evitar e/ou reduzir a
infestação de pragas nos frutos nas áreas produtoras.

2.3.3. Controle autocida

A técnica do inseto estéril (TIE) também conhecida como controle autocida ou
genético, no qual a praga é empregada para seu próprio controle, foi idealizada e criada pelo
entomologista americano, E. F. Knipling, como uma possibilidade de controle ou até mesmo a
erradicação da mosca varejeira, Cochliomyia hominivorax (Coquerel, 1858) (Diptera:
Calliphoridae). A expansão do uso desta técnica tem provado sucesso em proteger áreas de
fruticultura contra a infestação de mosca-do-mediterrâneo, C. capitata, e prevenir embargos
de bilhões de dólares em programas de exportação (MALAVASI; NASCIMENTO, 2003).
Esta técnica pode ser empregada em pomares comerciais e domésticos, matas com
hospedeiros nativos, áreas urbanas com plantas hospedeiras, sem a contaminação do meio
ambiente ou dos operadores e com alta eficiência. Uns dos requisitos para a utilização da TIE
é de o inseto apresentar reprodução sexual e facilidade de criação massal em dieta artificial.
Desta forma, a TIE consiste na criação massal do inseto-praga que se deseja controlar, na sua
esterilização com radiação gama e na liberação semanal de uma população no mínimo nove
vezes maior do que a selvagem no campo. Este macho estéril copula com a fêmea selvagem
(da mesma espécie presente no campo) e, por ser estéril, não geram descendentes (WALDER,
2000; PARANHOS, 2005).
É importante ressaltar que, dentre os fatores que podem influenciar no sucesso desta
técnica, a compatibilidade sexual é imprescindível para que os machos estéreis copulem com
as fêmeas selvagens de C. capitata. Existe uma linhagem mutante de C. capitata (tsl-Vienna
8) utilizada para a TIE, onde as pupas das fêmeas apresentam coloração branca e a dos

25

machos, marrom. E, para aumentar a eficiência desta técnica, outro tipo de mutação foi
realizado, onde, as larvas fêmeas possuem sensibilidade letal a temperaturas acima de 34ºC.
Estudos realizados no Submédio do Vale do São Francisco (SVSF) mostram que machos
estéreis da linhagem mutante Vienna 8, utilizada na Biofábrica Moscamed Brasil, apresentam
compatibilidade sexual com as fêmeas selvagens presentes na referida região, pois revelaram
um índice de cópula maior que 0,2 ou 20% (PARANHOS, 2005; PARANHOS et al., 2008b).

2.3.4 Controle físico

O tratamento quarentenário visando a desinfestação de frutas inclui métodos químicos
e físicos, aplicados de forma simples e combinados. Sendo que o método químico a partir da
aplicação de brometo de metila já não é mais permitido, pois apresentava alta toxicidade e
baixa eficiência no controle de moscas-das-frutas (ISMAIL, 1986). Fazem parte dos métodos
físicos a atmosfera controlada, o tratamento térmico (uso de calor ou de frio), radiação
ionizante e energias de alta frequência, sendo os tratamentos térmicos os mais utilizados.

2.3.4.1 Tratamento térmico: calor

O principal obstáculo ao uso do calor para controle de insetos em pós-colheita ou
doenças é a suscetibilidade de muitos frutos à temperatura e os tempos requeridos por um
tratamento efetivo. A superfície do produto deve estar sujeita a temperatura suficientemente
elevada para garantir que a interna seja alta o suficiente para matar os insetos (HAYES, 1984;
DUARTE; MALAVASI, 2000).
A segurança quarentenária deste tratamento tem sido atingida somente contra ovos de
moscas-das-frutas, pois o tratamento requer que os frutos sejam colhidos com menos de um
quarto de sua maturação, ou seja, quando estão pouco suscetíveis à infestação e, portanto, sem
a presença de larvas (COUEY; HAYES, 1986).
Mangas enviadas aos Estados Unidos, Japão e Chile devem ser submetidas ao
tratamento hidrotérmico, visando o controle das moscas-das-frutas. O tratamento consiste na
imersão das frutas em tanques com água a 46.1 ºC. O tempo de permanência das frutas nesta
temperatura depende de seu peso: 75 minutos para manga com peso inferior a 425 g e 90
minutos para fruta com peso acima de 425 g. O controle da temperatura deve ser bastante
rigoroso e geralmente monitorado por sistema computadorizado, acompanhado sempre por
um técnico do Departamento de Agricultura dos Estados Unidos. Antes deste tratamento, a

26

temperatura da polpa das frutas deve estar ao redor de 21 ºC. Após o tratamento, as mangas
são colocadas em outro tanque, com temperatura da água a 21ºC, nele permanecendo por 30
minutos (SIGRIST, 2004).

2.3.4.2 Tratamento térmico: frio

A estocagem utilizando baixas temperaturas foi usada originalmente para inibir o
apodrecimento e, portanto, aumentar o tempo de prateleira dos produtos. A tecnologia de
refrigeração em instalações e no transporte capacitou a expansão da indústria de frutas frescas
(DUARTE; MALAVASI, 2000).
A grande vantagem é que o tratamento a frio pode ser realizado durante o trânsito de
frutos de áreas produtoras aos mercados de destino, já que as temperaturas são próximas
àquelas usadas na conservação. Ovos e larvas de moscas-das-frutas são mortos por exposição
a temperaturas inferiores a 10°C. Entretanto, temperaturas inferiores a 5°C são mais
utilizadas, pois quanto menor a temperatura menor é o período requerido para completar a
desinfestação. Este fator limita a estocagem prolongada da maioria dos frutos tropicais por
muitas vezes danificá-los quando abaixo de 10°C (COUEY, 1982).
Para a exportação de frutos com exigência quarentenária para os Estados Unidos, ou
seja, dos frutos que podem favorecer a infestação de moscas-das-frutas no país importador, o
principal requisito exigido é o Selo do Serviço de Inspeção Sanitária de Animais e Plantas
(APHIS). No caso da uva, este tratamento é exigido para prevenir a introdução de C. capitata
no território americano e requer que a uva fique armazenada por 15 dias em temperatura de
1,11ºC (34ºF) ou 1,67ºC (35ºF) por 17 dias, podendo ser realizado antes ou durante a viagem
marítima, ou ainda em solo americano. Para a emissão do APHIS pelo Departamento de
Agricultura dos Estados Unidos (USDA), há a obrigatoriedade do monitoramento por um
representante do próprio USDA, custeado pelos exportadores brasileiros, o que onera
significativamente o processo de exportação (PINHEIRO; PINHEIRO, 2009).

2.3.5 Controle Biológico

Dentre os diferentes organismos que efetuam o controle biológico de moscas-dasfrutas (vírus, bactérias, fungos, nematoides e insetos parasitoides ou predadores), os
parasitoides da família Braconidae são os mais efetivos, com utilização prática em vários
países. O controle biológico de moscas-das-frutas em uma fruticultura moderna exige a

27

liberação inundativa de parasitoides. Exemplos bem sucedidos do uso do parasitoide D.
longicaudata controlando espécies de terfritídeos são relatados por Newell e Haramoto (1968)
e Wong, Nishimoto e Mochizuki (1983) para o Havaí e por Baranowski et al. (1993), para a
Flórida.

2.4

Diachasmimorpha longicaudata

2.4.1 Aspectos gerais

Esta espécie é um endoparasitoide cenobionte, que oviposita no último ínstar larval
das moscas-das-frutas e que completa seu desenvolvimento no pupário do hospedeiro. Todas
as espécies de Diachasmimorpha atacam apenas tefritídeos e não se tem conhecimento de seu
desenvolvimento em outros hospedeiros (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
No campo, o parasitoide localiza o hospedeiro no interior do fruto com suas antenas, a
partir das vibrações produzidas pela larva ao se alimentar. Em seguida, a fêmea introduz seu
ovipositor pelo fruto e realiza a postura internamente ao corpo da larva da mosca. Ovos
fecundados do parasitoide originam machos e fêmeas e os não fecundados geram apenas
machos (WALDER; COSTA; MASTRANGELO, 2009).
O braconídeo D. longicaudata tem sido a espécie mais utilizada, em nível mundial, no
controle biológico clássico de moscas frugívoras, com exemplos de utilização prática em
diversos países. É considerado um dos agentes de controle biológico mais eficiente contra
espécies de mosca-das-frutas de importância econômica em vários países latino-americanos.
Na Flórida, essa espécie destaca-se pela facilidade de criação em laboratório e rápida
adaptação aos ambientes onde é liberada, bem como pela capacidade de parasitar grande
número de espécies de tefritídeos (BARANOWSKI; GLENN; SIVINSKI, 1993; MONTOYA
et al., 2007; PARANHOS et al., 2008a; LÓPEZ et al., 2009).
A espécie D. longicaudata foi introduzida no Brasil em 1994, pela Embrapa
Mandioca e Fruticultura (Cruz das Almas, BA), e, ao contrário de D. areolatus, apresenta
facilidade na criação massal e também tem sido multiplicada na Embrapa Mandioca e
Fruticultura, no Centro de Energia Nuclear na Agricultura - CENA/USP (Piracicaba, SP) na
Embrapa Semi-Árido (Petrolina, PE), na Universidade de Montes Claros (UNIMONTES,
MG) e na Embrapa Clima Temperado (Pelotas, RS) (WALDER et al., 1995; PARANHOS;
NASCIMENTO; WALDER; COSTA; MASTRANGELO, 2009).

28

Para garantir e ampliar a chance de sucesso no estabelecimento de D. longicaudata no
País, vários exemplares foram enviados para grupos de pesquisas interessados em avaliar sua
eficiência: Laboratório de Entomologia da Embrapa Clima Temperado, em Pelotas, RS;
Laboratório de Entomologia da Empresa de Pesquisa Agropecuária e Extensão Rural
(Epagri), em Caçador, SC; Seção de Entomologia do Centro de Energia Nuclear na
Agricultura (Cena/USP), em Piracicaba, SP; e Laboratório de Moscas-das-frutas do Instituto
de Biociências/USP, em São Paulo, SP. Para tanto, todas as regiões do País seguiram a
metodologia de realizar coletas de frutos antes da liberação de D. longicaudata para ter
conhecimento das espécies de parasitoides nativos e avaliar o impacto após a liberação da
espécie exótica (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).

2.4.2 Frutos e tefritídeos hospedeiros

Um dos motivos que levaram D. longicaudata ser introduzido no Brasil foi o registro
de seu parasitismo em diferentes espécies de moscas-das-frutas em outros países. Tais como
em C. capitata na Guatemala, Costa Rica e Chile; em A. ludens conhecida como mosca
mexicana, no México e Texas; em Toxotrypana curvicauda Gerstaecker, no México; em A.
suspensa, chamada de mosca do caribe, na Flórida; e outras espécies de Anastrepha nesses
países (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002; OVRUSKI, 2004; JIMÉNEZ-PÉREZ, VILLAAYALA, LÓPEZ-MARTÍNEZ; 2007).
No Brasil, D. longicaudata, além de ter sua eficiência avaliada em laboratório,
também foi avaliada em campo, com a liberação em pomares diversificados de frutíferas em
diferentes estados para o controle de diversas espécies de moscas-das-frutas. Em São Paulo, a
espécie foi liberada em plantações de citros para o controle de A. fraterculus e, no Amapá,
para mosca da carambola, B. carambolae (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009).
No Rio Grande do Sul, em laboratório, foi constatada a capacidade de D. longicaudata
parasitar larvas de A. fraterculus em guabiroba (Campomanesia xanthocarpa) e feijoa (Feijoa
sellowiana) (Myrtaceae) (SUGAYAMA, 2000).
Na Bahia, dos 50.000 espécimes de D. longicaudata liberados em campo, entre
setembro de 1995 a setembro de 1996, 104 (0,21%) indivíduos foram recuperados em
carambola, manga, goiaba e pitanga, concluindo que o parasitoide exótico foi capaz de
parasitar moscas-das-frutas nativas (CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO,
2000).

29

O parasitoide também foi recapturado na região do Recôncavo Baiano, nos municípios
de Cabaceiras do Paraguaçu e Cruz das Almas, de A. obliqua em frutos de umbú-cajá
(Spondias sp.) (Anacardiaceae) e em Conceição do Almeida em goiaba, carambola e umbucajá (CARVALHO, 2005; BONFIM; CARVALHO; CARVALHO, 2009).
Na região do Submédio Rio São Francisco, entre os estados de Pernambuco e Bahia,
após a liberação em áreas com acerola, goiaba, manga, mamão, castanhola e seriguela com
histórico de ocorrência de moscas-das-frutas, D. longicaudata foi recapturado em acerola e
goiaba, o que mostrou seu desenvolvimento no ecossistema do semi-árido (CARVALHO;
NASCIMENTO, 2002).
Uma das grandes dificuldades encontradas para associar o tefritídeo hospedeiro das
espécies de parasitoides se dá pelo fato de muitos levantamentos não proceder com a
individualização dos frutos. A forma mais comum é pelo acondicionamento de frutos de uma
mesma espécie em bandejas. Neste caso, se emergir mais de uma espécie de tefritídeo, essa
metodologia só estará permitindo o conhecimento das moscas e dos parasitoides que
emergirem deste fruto. Essa dificuldade tem sido contornada considerando-se apenas os
dados obtidos quando, desta bandeja, emergir uma única espécie de mosca e seus parasitoides.
Dessa forma é possível admitir que os demais exemplares de parasitoides devessem estar
associados à mesma espécie de mosca-das-frutas (ZUCCHI, 2000b).

2.4.3 Fatores que afetam o nível de parasitismo

O parasitismo pode ser influenciado pelos fatores bióticos e abióticos. Os fatores
relacionados à capacidade de parasitismo, à disponibilidade de tefritídeos hospedeiros e às
características dos frutos são os mais relatados. Vários autores observaram os diferentes
aspectos relacionados aos frutos. Para Wang, Messing e Batista (2003), um dos grandes
obstáculos para o controle biológico de moscas-das-frutas é o tamanho do fruto, visto que o
parasitoide não consegue alcançar com seu ovipositor as larvas que estão em maior
profundidade. Para Canal e Zucchi (2000), o fruto hospedeiro talvez seja o principal fator que
influencia o parasitismo de Tephritidae.
Em frutos menores, com polpa e casca fina, o índice de parasitismo é maior, pela
facilidade que o parasitoide encontra em localizar as larvas da mosca no interior do fruto
(CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000). Esse resultado também foi
observado por Carvalho (2005), que em frutos menores com polpa rasa, como os de umbu-

30

cajá, seriguela e pitanga, e em frutos de casca fina, como os de jambo vermelho e jambo
d'água, obteve maior número de parasitoides.
A melhor forma de realizar levantamentos de espécies de moscas-das-frutas e seus
parasitoides é a partir da coleta de frutos. Mas, quando se deseja obter o índice de parasitismo
esses dados podem ser mascarados pelo fato de evitar que as larvas presentes no fruto sejam
parasitadas, embora, em trabalhos como estes, a coleta de frutos é realizada uniformemente
para cada espécie de frutífera, dando condições iguais para obtenção destes índices. Para
Sivinski et al. (1996), a remoção do fruto do campo durante a amostragem diminui o período
em que as larvas são suscetíveis ao ataque, tendo um parasitismo subestimado.
Outros autores atribuíram que o parasitismo pode ser afetado pela densidade larval e o
comprimento do ovipositor do parasitoide, pois quanto maior a quantidade de larvas no fruto
e maior o ovipositor, maiores níveis de parasitismo serão obtidos (SIVINSKI; ALUJA;
LOPEZ, 1997; SIVINSKI, 1998).
Em uma pesquisa realizada em Santa Catarina, foi obtido o maior nível de parasitismo
(46,9%) em pitanga (Eugenia involucrata) (Myrtaceae) e o menor (1,2%) em pêssego
(GARCIA; CORSEUIL, 2004). Esse fato pode ser justificado pela facilidade dos parasitoides
com ovipositor de tamanhos variados alcançarem as larvas presentes na pitanga, já que em
frutos menores as larvas ficam mais suscetíveis ao parasitismo, diferentemente do que ocorre
em frutos maiores, onde o parasitismo fica mais restrito aos parasitoides com ovipositor mais
desenvolvido.
Em coletas de frutos realizadas em três municípios de Minas Gerais, observou-se que a
quantidade de parasitoides obtidos estava diretamente relacionada ao nível de infestação do
hospedeiro pelas larvas, ou seja, nos hospedeiros com maior infestação de moscas-das-frutas
(no caso goiaba e umbu), emergiram mais parasitoides (ALVARENGA et al., 2009).
Outro fator que pode influenciar na incidência de inimigos naturais, e
consequentemente, em uma menor porcentagem de parasitismo é a prática de manejo adotado
nos pomares. Poucos trabalhos são voltados para avaliar a ifluência do tipo de cultivo
(orgânico e convencional) sob os índices de infestação e a porcentagem de parasitismo em
moscas-das-frutas.

2.4.4 Relações ecológicas do parasitoide introduzido e os nativos

A competição interespecífica ocorre quando indivíduos de uma das espécies que
interagem sofre redução em fecundidade, crescimento ou sobrevivência. Esse processo pode

31

resultar da exploração de um recurso ou por interferência no acesso a um recurso, e é
intensificado com o aumento da densidade, coocorrência espacial e similaridade ecológica
entre as espécies competidoras (BEGON; TOWNSEND; HARPER, 2006; KAPLAN;
DENNO, 2007).
São por estes motivos que a introdução de uma espécie exótica em um ecossistema
levanta dúvidas em relação ao possível impacto que possa vir a causar sobre a população de
inimigos naturais nativos que ocupam o mesmo nicho (CARVALHO; NASCIMENTO,
2002). Sem os devidos cuidados, essa introdução pode levar à competição interespecífica com
deslocamento de nichos, perda da biodiversidade e ocorrência de hiperparasitismo. O
conhecimento básico sobre a biologia, comportamento e a distribuição geográfica dos
parasitoides são importantes para o sucesso dos programas de controle biológico
(WHARTON, 1989; CANAL; ZUCCHI, 2000).
Tradicionalmente, a medida do impacto causada pelos parasitoides introduzidos é feita
com base no índice de parasitismo, que permite avaliar a mortalidade que o inimigo natural
pode causar sobre a população de determinada espécie hospedeira (WAAGE; MILLS, 1992).
Segundo Bonfim, Carvalho e Carvalho (2009), é fundamental a realização de
levantamentos prévios das espécies nativas antes de qualquer liberação de um inimigo natural
exótico, pois a falta de informações sobre a bioecologia de inimigos naturais em seu habitat
pode levar a falhas no estabelecimento de uma espécie introduzida e/ou trazer os efeitos
negativos salientados anteriormente. Os mesmos autores, ao realizar liberações de D.
longicaudata em dois municípios do estado da Bahia concluíram que esta espécie não
apresenta efeitos negativos na ocorrência dos parasitoides nativos e contribui para
complementar o controle biológico natural de A. obliqua em frutos de umbu-cajá, nas
condições em que o estudo foi realizado.
Em liberações realizadas no município de Conceição do Almeida, Bahia, tendo como
um dos objetivos avaliar a frequência das espécies nativas após a liberação de D.
longicaudata verificou-se que as cinco espécies de parasitoides nativos presentes na área
antes da liberação foram mantidas no ambiente, ocorrendo apenas alterações nos percentuais
da frequência das espécies (CARVALHO, 2005).
Alvarenga et al. (2005), ao avaliarem a competição deste parasitoide exótico sobre a
população do nativo, D. areolatus, em dois municípios de Minas Gerais, observaram que
durante o período estudado (fevereiro a agosto de 2003), não houve competição pelo nicho
entre as espécies de braconídeos, pois a ação do parasitoide exótico não reduziu a população

32

dos nativos. Nos dois pomares, D. areolatus predominou sobre D. longicaudata após as
liberações.
Aparentemente, a diversidade de frutos e moscas-das-frutas hospedeiras de D.
longicaudata descritos no Brasil são poucos, mas isso se deve ao tempo, relativamente
pequeno, em que esta espécie foi introduzida, em comparação com o período em que foram
iniciados os primeiros trabalhos taxonômicos sobre os parasitoides de moscas-das-frutas em
diferentes regiões brasileiras por Lima (1937, p. 29-32, 1938, p. 69-72 apud MALAVASI;
ZUCCHI, 2000)2, o que favoreceu registrar mais hospedeiros de parasitoides nativos.

2

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42

3

ESTABELECIMENTO E COMPETIÇÃO INTERESPECÍFICA ENTRE O
PARASITOIDE EXÓTICO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS Diachasmimorpha
longicaudata (ASHMEAD, 1905) (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) E OS
PARASITOIDES NATIVOS EM POMARES DIVERSIFICADOS EM
MACEIÓ-AL

RESUMO

A liberação de uma espécie exótica em um novo nicho pode despertar muitas dúvidas quanto
à sua interação com as espécies nativas. Para complementar o controle biológico de moscasdas-frutas, em 1994, a espécie exótica Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905)
(Hymenoptera: Braconidae) foi introduzida e liberada em diferentes regiões do Brasil. Assim,
o presente trabalho objetivou conhecer os efeitos da liberação, do estabelecimento e das
relações de competitividade interespecífica entre o parasitoide exótico D. longicaudata e as
espécies de parasitoides nativos de moscas-das-frutas em pomar orgânico e convencional no
município de Maceió, Alagoas, após um levantamento preliminar a fim de conhecer as
espécies de parasitoides nativos em duas áreas com pomares diversificados de frutíferas. Este
parasitoide exótico foi criado no Laboratório de Radioentomologia do Centro de Energia
Nuclear na Agricultura da Universidade de São Paulo, em Piracicaba-SP, e enviado em via
aérea na fase de pupa para posterior liberação dos adultos de parasitoides nas referidas áreas
em Alagoas. Foram liberados 112.350 indivíduos entre cinco e oito dias de idade, no período
de 08 de junho a 12 de julho de 2013. Uma semana antes da última liberação, iniciou-se o
processo de recaptura dos parasitoides a partir da coletas de frutos hospedeiros. As coletas
foram realizadas semanalmente, de forma aleatória, em plantas e em frutos caídos no solo,
sendo estes encaminhados para o Laboratório de Entomologia do CECA-UFAL, onde
passaram por uma triagem e individualização em recipientes plásticos contendo uma camada
de um cm de areia para pupação das larvas do hospedeiro. Após dez dias, os pupários obtidos
foram acondicionados em placas de Petri com uma camada de areia até a emergência dos
adultos, sendo estes conservados em microtubos plásticos contendo álcool 70%. A
identificação das espécies de parasitoides foi baseada nas diferenças das nervuras alares, na
disposição das mandíbulas e na morfologia do propódio, sendo confirmada pelo Prof. Dr.
Valmir Antônio Costa (Instituto Biológico de Campinas-SP). A liberação do parasitoide
exótico não deslocou as espécies nativas, sendo obtidas as mesmas espécies antes e após a
liberação em ambos os cultivos: os braconídeos D. areolatus; A. anastrephae; U. anastrephae
e O. bellus; o figitídeo A. pelleranoi e exemplares da família Pteromalidae. Um ano após a
última liberação, 44 exemplares do parasitoide exótico foram obtidos, mostrando
estabelecimento nas áreas estudadas. Os espécimes voucher estão depositados no Laboratório
de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da UFAL, Rio Largo, Alagoas.
Palavras-chave: Controle biológico. Parasitoides. Fruticultura.

43

ESTABLISHMENT AND INTERSPECIFIC COMPETITION BETWEEN THE
EXOTIC PARASITOID OF FRUITS FLIES Diachasmimorpha longicaudata
(ASHMEAD, 1905) (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) AND THE NATIVE
PARASITOIDS IN DIVERSIFIED ORCHARDS IN MACEIÓ-AL

ABSTRACT

The release of an exotic species in a new niche can rise many questions regarding its
interaction with the native species. In 1994 to increase the biological control of the fruit flies,
the exotic species Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera:
Braconidae) was introduced and released in different regions of Brazil. This study aimed to
find out the effects of the release, the establishment and interspecific competitive relationships
between the exotic parasitoid D. longicaudata and the native species of fruit flies parasitoids
in organic and conventional orchards in Maceió, Alagoas, after a preliminary survey in order
to know which species of native parasitoids in two areas with diversified fruit orchards. This
exotic parasitoid was reared in the Laboratory of Radioentomology on the Center for Nuclear
Energy in Agriculture of the University of Sao Paulo in Piracicaba-SP, and sent by air plane
in the pupal stage for subsequent release of adults in those areas in Alagoas. 112.350
individuals from five to eight days old were released in the period from June 8th to July 12nd
2013. One week before the last release, the recapture process of parasitoids began from the
fruits collected. Samples were collected weekly at random in plants and fruits fallen on the
ground, and were sent to the Laboratory of Entomology of the CECA-UFAL, screened and
individualized in plastic containers containing a 1 cm layer of sand for host larvae pupation.
After ten days, the pupae were placed in Petri dishes with a layer of sand until the emergence
of adults, which were kept in plastic microtubes containing 70% alcohol. The parasitoids
species identification was based on differences in wing ribs, the provision of the jaws and
morphology of propódio, being confirmed by Prof. Dr. Valmir Antonio Costa (Biological
Institute of Campinas-SP). The release of exotic parasitoid did not displace native species, the
same species being obtained before and after the release in both crops: the braconids D.
areolatus; A. anastrephae; U. anastrephae and O. bellus; the figitid A. pelleranoi and
specimens of Pteromalidae. One year after the last release 44 specimens of the exotic
parasitoid were obtained, showing establishement in the studied areas. Voucher specimens are
deposited at the Entomology Laboratory of Agricultural Sciences Center UFAL, Rio Largo,
Alagoas.
Keywords: Biological control. Parasitoids. Fruiticulture.

44

3.1

INTRODUÇÃO
Dos agentes de controle biológico de moscas-das-frutas, os parasitoides da família

Braconidae são os mais importantes e os mais utilizados (PARANHOS; NASCIMENTO;
WALDER, 2009). Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905) está entre as cinco
espécies desta família que apresentam grande importância na regulação da população de
moscas-das-frutas, parasitando preferencialmente larvas de 2º e 3º ínstares (PURCELL et al,
1994).
Dos parasitoides nativos encontrados comumente em campo controlando diferentes
tefritídeos, Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911) (Hymenoptera: Braconidae) destacase pela incidência em relação à diversidade de frutos e pela distribuição geográfica, sendo
encontrado em diversas regiões do Brasil. No entanto, apesar de ser mais agressivo e eficiente
em campo, não se obteve até o momento sucesso em sua criação massal em condições
artificiais (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009). Segundo Cancino e Ruiz
(2004), a larva da mosca hospedeira sozinha não apresenta atratividade ao parasitismo e a
utilização de frutos pode encarecer demasiadamente a sua criação massal, além de se tratar de
uma espécie com alto risco de ocorrer perdas de atributos comportamentais e degeneração
genética no processo de colonização.
Diante dos fatores expostos, em 1994, o parasitoide exótico D. longicaudata foi
introduzido no Brasil pela Embrapa Mandioca e Fruticultura para incrementar o controle de
moscas-das-frutas no País, e, ao contrário de D. areolatus, apresenta facilidade na criação
massal (WALDER et al., 1995). Estas facilidades podem ser atribuídas pelo fato de D.
longicaudata conseguir obter parasitismo de 50 a 70% e manter-se por várias gerações em
laboratório.
A introdução de uma espécie exótica em um ecossistema levanta dúvidas quanto ao
distúrbio que pode vir a causar sobre a população dos parasitoides nativos já estabelecidos
(CARVALHO; NASCIMENTO, 2002). Porém, desde a introdução de D. longicaudata no
Brasil, estudos vêm sendo conduzidos em vários estados para avaliar a competição
interespecífica com os parasitoides nativos e seu estabelecimento nas regiões onde foram
liberados, os quais mostram não haver interferência negativa sobre as espécies já
estabelecidas.
No estado da Bahia, no município de Conceição do Almeida, foram realizadas
liberações entre julho de 1995 a agosto 1996, recapturando-o até abril de 1998. No entanto,

45

durante as safras de 2004 e 2005, foram realizadas novas coletas de frutos no mesmo local e
não se coletou nenhum espécime de D. longicaudata. Segundo o autor, esse resultado obtido
leva a conclusão que a competição interespecífica imposta pelo complexo de espécies de
parasitoides nativos ao braconídeo exótico pelos sitios de oviposição, aliada ao número
relativamente pequeno de indivíduos de D. longicaudata liberado de forma inoculativa, não
permitiram o seu estabelecimento efetivo na área liberada (CARVALHO, 2005).
Em Minas Gerais, nos municípios de Jaíba e Nova Porteirinha, ocorreram liberações
durante o período de 18 de fevereiro a 25 de agosto/2003. No período estudado, não houve
competição pelo nicho entre as espécies de braconídeos, pois a ação do parasitoide exótico
não reduziu a população dos nativos. Nesta situação, foi sugerido um período maior para
avaliar o estabelecimento do parasitoide exótico (ALVARENGA et al., 2005). Em coletas de
frutos realizadas em três municípios do mesmo estado, incluindo os dois anteriores, no
período de maio/1999 a abril/2001 e junho/2002 a julho/2004, ou seja, conciliando com o
período em que houve liberações nessas áreas, foi possível obter alguns exemplares de D.
longicaudata (ALVARENGA et al., 2009).
Resultados demonstram a capacidade que D. longicaudata tem para se estabelecer em
regiões distintas sem afetar a população dos parasitoides nativos, mesmo após determinados
períodos sem novas liberações. Isso pode ser visto não só no Brasil, como em outros países.
Na província de Misiones, Argentina, mesmo com a obtenção de aproximadamente 1% do
total de parasitoides liberados inicialmente, foi comprovado o estabelecimento de D.
longicaudata

sobre

A.

fraterculus

40

anos

após

a

primeira

liberação

massal

(SCHLISERMAN; OVRUSKI; De COLL, 2003).
Nesse contexto, este trabalho teve como objetivo conhecer se com a liberação de D.
longicaudata ocorrerá competição com as espécies de parasitoides nativos de moscas-dasfrutas e seu estabelecimento em pomar orgânico e convencional no município de Maceió,
Alagoas.

3.2

MATERIAL E MÉTODOS

3.2.1 Levantamento preliminar das espécies de parasitoides nativos

Para obtenção das espécies de parasitoides já presentes nas áreas de estudo, foram
realizadas coletas em diferentes espécies de frutos em duas áreas no município de Maceió,
uma de cultivo orgânico (9º 40' Sul, 35º 42' Oeste e 110m de altitude), localizada no Bairro

46

Guaxuma e outra de cultivo convencional (9,5º 35' Sul, 35º 42' Oeste e 65 m altitude) (Tabela
1), localizada no Bairro Serraria, no período de março de 2010 a fevereiro de 2011 (SANTOS,
2012).

Tabela 1 - Relação das frutíferas amostradas nos cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL antes da
liberação de Diachasmimorpha longicaudata. Levantamento realizado no período de março de 2010
a fevereiro de 2011.
Família
Espécie
Anacardiaceae
Anacardium occidentale L. (Cajú)
Mangifera indica L. (Manga)
Spondias dulcis Forst. (Cajarana)
Spondias lutea L. (Cajá)
Spondias purpurea L. (Seriguela)
Annonaceae
Anonna muricata L. (Graviola)
Euphorbiaceae
Manihot esculenta Crantz (Mandioca)
Malpighiaceae
Malpighia glaba L. (Acerola)
Myrtaceae
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Myrciaria trunciflora Berg. (Jabuticaba)
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
Oxalidaceae
Averrhoa carambola L. (Carambola)
Passifloraceae
Passiflora edulis f. flavicarpa Deg. (Maracujá)
Sapotaceae
Manilkara zapota L. (Sapoti)
Total
Fonte: Autora (2015)

Cultivo
orgânico
Nº
Peso
fruto
(kg)

Cultivo
convencional
Nº
Peso
fruto
(kg)

5
272
492
502

0,16
127,07
6,35
4,98

79
28
797
553

30,46
2,21
7,83
5,57

5

4,3

43

51,8

431

0,8

303

0,6

2.078

10,48

1.536

9,48

3.486
2.130
665
343

10,10
40,31
50,05
22,29

2.389
190
156
797
-

6.8
0,8
0,99
108,39
-

874

26,74

342

14,86

4

0,3

-

-

124
8.764

7,7
287,89

52
5.113

6,1
174,9

As coletas foram realizadas semanalmente durante 52 semanas, de forma aleatória em
diferentes alturas da copa das frutíferas e frutos recém-caídos no solo, caracterizados por
estarem em boas condições de conservação e sem orifícios de saída das larvas. O número de
frutos coletados foi variável para cada semana, pois, de acordo com a sazonalidade de
frutificação de cada espécie, havia semana que se encontrava muitos frutos e semanas com
poucos frutos disponíveis.
As amostras, devidamente rotuladas (data da coleta, local e fruto hospedeiro), foram
transportadas para o Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias (CECA) da
Universidade Federal de Alagoas (UFAL). Posteriormente foi realizada uma triagem, visando

47

principalmente o descarte de frutas atacadas por organismos oportunistas; efetuando-se,
também, a contagem, pesagem e identificação da espécie de frutífera. Em seguida, foi
realizada a desinfecção externa dos frutos, através da imersão dos mesmos em água e
hipoclorito de sódio a 1% para evitar possíveis proliferações de fungos.
Os frutos foram acondicionados individualmente em potes plásticos, com tamanho
proporcional ao seu tamanho, contendo uma camada de um centímeto de areia peneirada e
esterilizada em estufa com circulação de ar por 48h a 80 ºC, para servir de substrato para
pupação dos tefritídeos hospedeiros. Em seguida os potes eram fechados com tampas
contendo pequenos orifícios para permitir a aeração, etiquetados com o código da amostra e
mantidas em temperatura média de 26 ± 1 ºC e umidade relativa média de 70 ± 10%, medidas
com termohigrômetro digital.
Após dez dias, os frutos foram retirados dos recipientes e realizava-se a triagem para
obtenção e contagem dos pupários, os quais eram transferidos para placas de Petri contendo
uma camada de 0,5 cm de areia, onde permaneciam até a emergência dos adultos em uma sala
sob as mesmas condições de temperatura e umidade em que os frutos ficavam
acondicionados. Os parasitoides obtidos foram conservados em microtubos contendo álcool a
70% para posterior identificação.

3.2.2 Criação do parasitoide Diachasmimorpha longicaudata em laboratório

A criação dos parasitoides foi realizada no Laboratório de Radioentomologia do
Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA/USP), em Piracicaba-SP, a partir de uma
população já domesticada. Em maio de 2013, teve início o processo de aumento desta
população para a realização da pesquisa. A multiplicação dos parasitoides

ocorreu

em

larvas de A. fraterculus, sendo realizadas diferentes metodologias para cada fase de
desenvolvimento da mosca (obtenção dos ovos e das larvas de A. fraterculus, exposição ao
parasitismo e manutenção da criação do hospedeiro) até a multiplicação dos parasitoides
(WALDER et al., 2014).
Os adultos de A. fraterculus foram mantidos em gaiolas com dimensões de 75 x 30 x
150 cm, confeccionadas com alumínio e acrílico, com laterais de tecido voil, as quais serviam
para oviposição. As colônias foram mantidas em uma sala de 20 m² com temperatura de 25 ±
2 °C, UR de 75 ± 5% e 14h de fotofase. Cada gaiola continha um recipiente plástico com 600
mL de pupas e 600 mL de dieta para os adultos, composta de açúcar, germe de trigo e
proteína hidrolizada, na proporção de 3:1:1, respectivamente. Os ovos foram coletados

48

diariamente, sendo volumetrados e destinados à aeração por 24 horas, tendo como objetivo
proporcionar maior viabilidade e homogeneidade da eclosão larval.
Após este período de 24 horas, 2 mL de ovos eram colocados sobre um filete de papel
filtro e acomodados sobre uma bandeja com 2 kg de dieta para posterior alimentação das
larvas. As bandejas foram cobertas com tecido escuro para simular a situação real de
desenvolvimento no interior dos frutos e acomodadas em estantes em uma sala com 28 a 30°C
e UR de 85 a 95%. A dieta utilizada e respectiva metodologia foi baseada em Walder et al.
(2014) (Tabela 2). A coleta das larvas procedia-se quando estas se apresentavam prestes a
pupar, no terceiro estádio larval, sendo separadas das dietas por lavagem em água corrente e
filtrada por uma peneira plástica. Destas, 30% eram destinadas à manuntenção da criação de
moscas-das-frutas e 70%, expostas ao parasitismo.
Tabela 2- Ingredientes e quantidades utilizadas no preparo de dieta artificial para desenvolvimento larval de
Anastrepha fraterculus. Composição para preparo de1 L de dieta. Dieta de Salles (1992), modificada
por Walder et al., 2014.
Ingrediente
Levedura de cerveja (g)
Gérmem de trigo (g)
Açúcar refinado (g)
Ágar (g)
Benzoato de sódio (g)
Nipagin (mL)
Ácido clorídrico 37% (mL)
Água destilada (mL)

Quantidade
60,0
60,0
60,0
3,4
1,0
8,0
6,0
806,6

Fonte: Walder et al. (2014)

As larvas destinadas ao parasitismo eram acondicionadas em placas de PVC com uma
tela de tecido voil na parte inferior, em seguida colocadas sobre as gaiolas (50 x 50 x 30 cm
de dimensões) com adultos de parasitoides, ficando expostas ao parasitismo por 30 a 40
minutos, dependendo da quantidade de parasitoides e/ou de larvas disponíveis. Em seguida, as
larvas eram acondicionadas em bandejas contendo vermiculita fina umedecida, mantidas em
temperatura entre 23 e 25 ºC, UR de 65 a 75% e ausência de luz. Após 24 horas as larvas
começavam a pupar e entre 17 a 20 dias após o parasitismo iniciava a emergência dos
primeiros adultos de parasitoides.
As pupas eram volumetradas, colocadas em sacolas plásticas e acondicionadas em
caixas de isopor contendo bolsas térmicas congeladas, para evitar que a temperatura ficasse
elevada no interior da caixa durante o envio, e uma camada de flocos de isopor para evitar
atrito entre as pupas. Assim, esse material foi transportado por via aérea (Transportadora Azul
Cargo) para Maceió, AL, até cinco dias antes da emergência dos parasitoides para evitar stress

49

na fase final de desenvolvimento. Todos os envios foram realizados no segundo horário e
recebidos no primeiro horário do dia seguinte, evitando o máximo de stress para não
inviabilizar a emergência dos parasitoides sadios.
A Figura 1 ilustra a sequência da criação de D. longicaudata em laboratório. O
controle de qualidade era realizado em cada fase da criação de A. fraterculus, sendo retirada
uma quantidade de aproximadamente 100 unidades de cada estágio de desenvolvimento da
mosca (ovo, larva e pupa) para avaliar a viabilidade de cada uma dessas fases e evitar possível
redução na criação em laboratório. As pupas oriundas das larvas que foram destinadas ao
parasitismo também passavam por este controle de qualidade para avaliar a viabilidade pupal,
a porcentagem de parasitismo e a razão sexual dos parasitoides.
Figura 1 - Sequência da criação de Diachasmimorpha longicaudata em laboratório: A) Gaiola para criação dos
adultos de Anastrepha fraterculus; B) Tela com ovos de Anastrepha fraterculus aderidos; C) Processo
de aeração dos ovos; D) Acondicionamento dos ovos em bandejas para posterior desenvolvimento
larval; E) Sala de desenvolvimento larval; F) Larvas coletadas da dieta após lavagem; G) Exposição
das larvas ao parasitismo; H) Pupas em bandejas com vermiculita; I) Acondicionamento das pupas em
caixa de isopor para envio.

A

B

D

G
Foto: Autora (2013)

C

E

F

H

I

50

3.2.3 Liberação do parasitoide exótico em campo

O volume de pupas enviado para Maceió variou de acordo com sua disponibilidade no
laboratório de criação, sendo realizados cinco envios em um volume total de 7,49 L de pupas
(Tabela 3). Ao chegar, independente da quantidade que era enviada, as pupas eram divididas
igualmente para as duas áreas nas quais foram realizadas as liberações, sendo acondicionadas
em sacos de papel e colocadas em “potes de acondicionamento” contendo duas aberturas
laterais protegidas com tecido voil para permitir a aeração durante o transporte ao campo.
Nesse recipiente também continha duas placas de Petri com alimento para os adultos de
parasitoides se alimentar. Para a alimentação dos parasitoides era oferecido mel orgânico
misturado com papel higiênico para evitar que ficassem aderidos (Figura 2).
Realizaram-se cinco liberações, de 08 de junho a 12 de julho de 2013, no total de
112.350 mil parasitoides (56.175 mil fêmeas e 56.175 mil machos) (Tabela 3), já que a razão
sexual observada foi de 1: 1 nas amostras de pupas retiradas para o controle de qualidade. Os
adultos foram liberados com cinco a oito dias de idade, pois, D. longicaudata atinge maior
eficiência de parasitismo no período compreendido entre o quinto e décimo segundo dia de
idade (WALDER, 2002).

Tabela 3 - Datas das liberações, volumes de pupas obtidos e número de adultos liberados.
Datas das liberações
08-06-13
14-06-13
21-06-13
29-06-13
12-07-13
Total
Fonte: Autora (2013)

Volumes de pupas (L)
1,10
1,69
2,65
1,75
0,30
7,49

Nº de parasitoides liberados
16.500
25.350
39.750
26.250
4.500
112.350

As liberações ocorreram pela manhã, sendo este um horário com temperatura mais
amena. Os recipientes com os parasitoides foram abertos na mesma direção do vento e
voltados para as plantas, para que os insetos tivessem facilidade de voar. Os locais de
liberações foram os que apresentavam plantas com frutos, favorecendo o encontro do
parasitoide com o seu hospedeiro. Para permitir iguais condições na dispersão dos
parasitoides, tomou-se o cuidado de formar duas equipes de trabalho, uma para cada área,
para que as liberações ocorressem simultaneamente nos dois cultivos. Os sacos de papel que
continham as pupas foram pendurados nas plantas para possível emergência tardia de
parasitoides (Figura 2).

51

Figura 2 – Procedimentos realizados até a liberação de Diachasmimorpha longicaudata: A) Recebimento das pupas no
Laboratório de Entomologia do CECA/UFAL; B e C) “Baldes de acondicionamento” com pupas para
posterior liberação dos adultos de Diachasmimorpha longicaudata; D e E) liberação dos parasitoides em
campo; F e G) Fêmeas de Diachasmimorpha longicaudata sobre frutos de manga e pitanga; H) Sacos de
papel com pupas em frutífera hospedeira de moscas-das-frutas; I) Equipe com os “baldes de
acondicionamento” rumo à liberação dos parasitoides.

A

B

C

D

E

F

G

H

I

Foto: Costa, S. S. (2013)

3.2.4 Recaptura de Diachasmimorpha longicaudata

A coleta dos frutos para recaptura de D. longicaudata foi iniciada antes da última
liberação dos parasitoides, sendo continuada por um ano, de julho de 2013 a junho de 2014.
As coletas foram realizadas semanalmente seguindo a metodologia do levantamento
preliminar das espécies de parasitoides nativos, descritas no item 3.2.1.

52

3.2.5 Competição interespecífica

Para saber se a introdução de D. longicaudata ocasionou competição interespecífica
nas áreas de estudo foram utilizadas a porcentagem de parasitismo e a abundância das
espécies de parasitoides nativos antes da liberação do parasitoide exótico.
Para calcular o índice de parasitismo (IP) e na abundância (A) de cada espécie nativa,
utilizaram-se as fórmulas:


Índice de parasitismo = (nº de parasitoides emergidos / nº de pupários obtidos)
x 100.



Abundância = (nº de parasitoides das espécies / nº total de parasitoides) x 100.

3.2.6 Análise estatística da abundância das espécies de parasitoides nativos antes e após a
liberação de Diachasmimorpha longicaudata

Para obtenção deste resultado foi calculada a abundância de cada espécie de
parasitoide em cada semana de coleta de frutos no cultivo orgânico e convencional antes e
após a liberação do parasitoide exótico, onde cada semana foi considerada como uma
repetição.
Como a abundância é dada em porcentagem, os dados foram transformados em raiz de
x e submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Tukey (P≤0,05).

3.2.7 Identificação dos parasitoides obtidos

A identificação específica dos parasitoides foi baseada nas diferenças das nervuras
alares, na disposição das mandíbulas e na morfologia do propódio, seguindo as chaves
dicotômicas descritas por Canal e Zucchi (2000). A confirmação das espécies foi realizada
pelo Prof. Dr. Valmir Antônio Costa (Instituto Biológico de Campinas-SP).
Os espécimes voucher estão depositados no Laboratório de Entomologia do Centro de
Ciências Agrárias da Universidade Federal de Alagoas.

53

3.3

RESULTADOS E DISCUSSÃO

3.3.1 Abundância

das

espécies

de

parasitoides

nativos

antes

da

liberação

de

Diachasmimorpha longicaudata

Nas duas áreas emergiram 5.680 parasitoides, sendo 4.320 no cultivo orgânico e 1.360
no convencional, havendo uma diferença de aproximadamente três vezes entre os dois
cultivos. Essa diferença possivelmente ocorreu devido ao uso de inseticidas e outros insumos
químicos no cultivo convencional, além da menor disponibilidade de frutos em alguns
períodos ao longo das coletas devido a falta de irrigação nos momentos em que não havia
mão-de-obra disponível na propriedade.
Foram obtidos parasitoides em oito espécies de frutíferas coletadas no cultivo orgânico
e, em sete no convencional. Observaram-se as mesmas espécies de parasitoides em ambos os
cultivos: os braconídeos D. areolatus; A. anastrephae; U. anastrephae e O. bellus; o figitídeo
A. pelleranoi e exemplares da família Pteromalidae (Tabela 4).
Tabela 4 – Número de parasitoides nativos antes da liberação de Diachasmimorpha longicaudata em diferentes
espécies de frutíferas nos cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL. Levantamento realizado no
período de março de 2010 a fevereiro de 2011.
Cultivo orgânico
Frutíferas
Averrhoa carambola L. (Carambola)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Mangifera indica L. (Manga)
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Spondias lutea L. (Cajá)
Spondias purpurea L. (Seriguela)
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
Total

1
2
3
46
84
0
370
31
119
20
0
1
1.249
237
30
184
1
2
868
167
31
72
0
4
106
0
42
2.915
520
229
Cultivo convencional

Parasitoides
4
5
2
13
307
4
0
2
34
29
0
19
160
12
1
0
18
0
522
79

6
10
1
0
9
1
34
0
0
55

Total
155
832
23
1.588
207
1.272
77
166
4.320

Parasitoides
Frutíferas
1
2
3
4
5
6
Total
Averrhoa carambola L. (Carambola)
34
2
0
0
0
0
36
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
65
3
14
95
0
0
177
Mangifera indica L. (Manga)
1
0
0
0
0
0
1
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
1
0
0
0
0
17
18
Psidium guajava L. (Goiaba)
13
0
0
0
4
0
17
Spondias lutea L. (Cajá)
686
164
35
12
22
19
938
Spondias purpurea L. (Seriguela)
166
0
1
5
0
1
173
Total
966
169
50
112
26
37
1.360
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis
pelleranoi; 6: Pteromalidae
Fonte: Autora (2015)

54

A variação no número de parasitoides obtidos em algumas frutíferas da mesma espécie
no cultivo orgânico e convencional ocorreu devido a diferença do número de frutos coletados
nos dois cultivos. Nos frutos de araçá, por exemplo, foram obtidos 1.249 espécimes de D.
areolatus no cultivo orgânico e apenas um exemplar no cultivo convencional por ter
apresentado uma diferença considerável no número de frutos coletados (Tabela 1).
Doryctobracon areolatus foi a espécie de parasitoide nativo predominante em ambas
as áreas, representando 67,5 e 71,0% do total das espécies obtidas nas áreas de cultivo
orgânico e convencional, respectivamente (Figura 3).

Figura 3 - Abundância das espécies de parasitoides antes da liberação de Diachasmimorpha longicaudata em
cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL. Levantamento realizado no período de março de
2010 a fevereiro de 2011.
Cultivo Convencional

E
s
p
é
c
i
e
s

Pteromalidae

2,7
1,3

Aganaspis pelleranoi

2
1,8
8,24
12,1

Opius bellus
Utetes anatrephae
Asobara anastrephae

Cultivo Orgânico

3,68
5,3
12,43
12
71,02
67,5

Doryctobracon areolatus
Abundância (%)

Fonte: Autora (2012)

Em outros levantamentos, esta espécie nativa predominou sobre as demais encontradas
nas áreas de estudo. Doryctobracon areolatus vem sendo relatada como de maior incidência
não só no Brasil, mas também em outros países, como México e Argentina (LOPES; ALUJA;
SIVINSKI, 1999; COVA; BITTENCOURT, 2003; OVRUSKI et al., 2005).
No Brasil, muitos levantamentos de espécies de parasitoides têm sido realizados em
diferentes municípios dentro do mesmo estado, detectando assim, não apenas as espécies
existentes, como as mais frequentes nas diferentes regiões. Um exemplo disto é o estado da
Bahia. Em um levantamento preliminar das espécies de parasitoides nativos no município de
Conceição do Almeida, foram obtidas as mesmas espécies encontradas no presente trabalho,
D. areolatus, A. anastrephae, U. anastrephae, Opius sp. e A. pelleranoi, e dos 7.178
espécimes obtidos, D. areolatus representou 96,1%, sendo o mais frequente nas nove espécies
de frutíferas coletadas (CARVALHO, 2005).

55

Em três municípios do Sudoeste baiano, foram coletadas moscas em 21 espécies
vegetais, mas apenas em acerola, juá (Ziziphus joazeiro Mart.) (Ramnacaeae), seriguela
(Spondias purpurea L.) e umbu (Spondias tuberosa Arruda) (Anacardiaceae) os autores
capturaram 71 espécimes de parasitoides, representados por duas espécies. Desses, D.
areolatus representou 88,7 %, nas quatro frutíferas, enquanto A. anastrephae ocorreu apenas
em frutos de umbu e seriguela, representando 11,3 % (SÁ et al., 2012).
No município de Ferreira Gomes - Amapá, de seis espécies de frutíferas pesquisadas,
apenas em cajá foi obtido os parasitoides D. areolatus, O. bellus, Opius sp. e U. anastrephae,
com percentuais de 50; 33,3; 12,7 e 1%, respectivamente (SILVA et al., 2007). No mesmo
estado, no município de Itaubal do Piririm, de dez espécies de frutíferas coletadas, novamente
foram obtidos parasitoides apenas em cajá. No entanto, neste município, ocorreram apenas
duas espécies: D. areolatus, que representou 57,1% e A. anastrephae, 42,9% (SILVA;
SILVA, 2007).
Thomazini e Albuquerque (2009), em levantamento realizado nos municípios de
Bujari e Rio Branco, no Acre, obtiveram três espécies de braconídeos, totalizando 142
parasitoides e, diferente do que ocorreu em outros estados, O. bellus foi a espécie mais
frequente com 70,4%, sendo encontrada apenas em frutos de cajá. D. areolatus e U.
anastrephae representaram 28,9 e 0,7%, respectivamente, sendo obtidos de cajá e goiaba.
Aganaspis pelleranoi foi uma das espécies menos abundante neste estudo, com 1,8% e
2,0% no cultivo orgânico e convencional, respectivamente, obtidos em araçá, carambola,
goiaba, manga e pitanga. Resultado diferente foi observado por Matrangolo et al. (1998), que
constataram pela primeira vez na Bahia, a ocorrência de 61% de A. pelleranoi em frutos de
goiaba, 2,1% em carambola e 0,5% em pitanga.
Em um levantamento abrangendo 71 municípios de São Paulo, foram obtidos
parasitoides em 33 deles, sendo coletados 42.134 frutos de 26 espécies de plantas. Do total de
parasitoides (3.008), D. areolatus foi a espécie mais abundante, com 77,5%. As demais
espécies obtidas foram: U. anastrephae (8,8%), D. brasiliensis (7,6%), A. anastrephae (3,8%)
e O. bellus (2,3%) (MARINHO et al., 2009).
Dados confirmam que D. areolatus trata-se de uma espécie de ampla distribuição
geográfica e a mais frequente em várias regiões do Brasil, estando registrada em 18 estados
do País, inclusive em Alagoas, obtidos de diferentes espécies frutíferas (GONÇALVES et al.,
2006; ZUCCHI, 2008; SANTOS, 2012; COSTA, 2012).

56

3.3.2 Abundância das espécies de parasitoides após a liberação de Diachasmimorpha
longicaudata

Durante um ano (julho de 2013 a junho de 2014), foi coletado no cultivo orgânico um
total de 16.861 frutos (393,4 kg) em 13 espécies frutíferas (Apêndice A e B). Destes, foram
obtidos 7.719 parasitoides em nove espécies de frutos. Na área de cultivo convencional
coletaram-se 8.924 frutos (273,7 kg) em 13 espécies de frutíferas (Apêndice C e D), sendo
obtidos 2.293 parasitoides em nove espécies de frutos. Neste período, apenas o número de
pteromalídeos obtidos no cultivo convencional foi menor que os espécimes de D.
longicaudata (Tabela 5).

Tabela 5 - Número de parasitoides obtidos após a liberação de Diachasmimorpha longicaudata em diferentes espécies
de frutíferas nos cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL. Levantamento realizado no período de
julho de 2013 a junho de 2014.
Cultivo orgânico
Frutíferas
Averrhoa carambola L. (Carambola)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Mangifera indica L. (Manga)
Manilkara zapota L. (Sapoti)
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Spondias lutea L. (Cajá)
Spondias purpurea L. (Seriguela)
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
Total

1
2
3
159
41
0
328
3
23
21
0
0
49
0
0
1.510
377
33
88
12
0
2.650
480
249
217
0
13
162
0
41
5.184
913
359
Cultivo convencional

Parasitoides
4
5
9
17
448
2
0
0
1
2
209
39
0
78
312
11
31
0
10
0
1.020
149

6
0
3
3
0
14
1
7
1
1
30

7
2
3
0
0
25
1
33
0
0
64

Total
228
810
24
52
2.207
180
3.742
262
214
7.719

Parasitoides
Frutíferas
1
2
3
4
5
6
7
Total
Averrhoa carambola L. (Carambola)
206
82
5
5
45
7
4
354
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
36
0
14
216
0
0
1
267
Malpighia glaba L. (Acerola)
0
0
0
0
1
0
0
1
Mangifera indica L. (Manga)
20
4
1
0
3
0
0
28
Manilkara zapota L. (Sapoti)
10
0
0
0
0
1
0
11
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
8
0
0
4
0
0
0
12
Psidium guajava L. (Goiaba)
79
0
0
2
4
0
6
91
Spondias lutea L. (Cajá)
1.016
170
156
3
0
6
0
1.351
Spondias purpurea L. (Seriguela)
168
0
5
2
1
0
0
176
Total
1.543
256
181
232
54
14
11
2.291
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis pelleranoi;
6: Diachasmimorpha longicaudata; 7: Pteromalidae.
Fonte: Autora (2015)

Com a liberação de uma espécie exótica de parasitoide, espera-se a possibilidade da
frequência das espécies nativas serem reduzidas, já que irão interagir no ambiente de forma
competitiva pelos hospedeiros existentes, havendo ainda a possibilidade da espécie

57

introduzida ser mais agressiva do que as nativas, podendo algumas dessas serem eliminadas
ou deslocadas deste ambiente.
Nesta pesquisa, foi observado que, após a liberação de D. longicaudata, as espécies de
parasitoides nativos coletados antes da liberação mantiveram-se nas duas áreas amostradas.
Não se observou perda de diversidade ou deslocamento de nenhuma espécie nativa, ocorrendo
apenas alterações na abundância destas. Não foi obtida interação significativa na abundância
das espécies de parasitoides nativos quanto ao tipo de cultivo (orgânico e convencional)
versus época de avaliação (antes e após a liberação de D. longicaudata). Isso significa que
estes tratamentos são independentes, ou seja, a presença de D. longicaudata não influencia na
abundância dos parasitoides nativos. Logo, a abundância destas espécies pode ser comparada
separadamente quanto ao tipo de cultivo e a época de avaliação (Tabela 6). As análises de
variância da abundância de cada espécie de parasitoide nos cultivos orgânico e convencional
encontram-se no Anexo A.

Tabela 6 - Abundância média (%) das espécies de parasitoides nativos e de Diachasmimorpha longicaudata em
cultivo orgânico e convencional e antes e após sua liberação.

Espécie de parasitoide
Doryctobracon areolatus
Asobara Anastrephae
Utetes anastrephae
Opius bellus
Aganaspis pelleranoi
Pteromalidae
Diachasmimorpha longicaudata

Doryctobracon areolatus
Asobara Anastrephae
Utetes anastrephae
Opius bellus
Aganaspis pelleranoi
Pteromalidae

Tipo de cultivo
Orgânico
61,5 a
10,4 a
6,1 a
17,8 a
2,8 a
1,2 a
0,4 a
Época de avaliação
Antes
56,3 a
9,1 a
7,5 a
22,6 a
2,0 a
2,6 a

Convencional
52,8 b
7,4 a
7,4 a
26,4 b
3,7 a
2,2 a
0,3 a
Após
59,1 a
9,1 a
5,8 a
20,6 a
4,3 a
0,8 a

Médias seguidas pela mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
Fonte: Autora (2015)

Ao comparar a abundância das espécies em relação ao tipo de cultivo, observa-se que
a abundância dos parasitoides D. areolatus e O. bellus foram influenciadas, sendo D.
areolatus com maior incidência no cultivo orgânico e O. bellus, no convencional.
Possivelmente, as populações de moscas hospedeiras para estas duas espécies e o manejo
adotado nestes cultivos tenham contribuído para tal resultado. Pode-se observar ainda, que a
abundância de D. longicaudata não foi afetada em relação ao tipo de cultivo.

58

A abundância das espécies nativas não foi influenciada após a liberação de D.
longicaudata. Também foi constatado que D. areolatus continuou sendo mais abundante em
relação às demais espécies nos dois cultivos e após a liberação do parasitoide exótico. Outras
pesquisas também mostram a prevalência deste parasitoide nativo após a liberação de D.
longicaudata.
Em dois pomares em Minas Gerais, embora obtida apenas D. areolatus como espécie
nativa, esta continuou predominante após as liberações de D. longicaudata (ALVARENGA et
al, 2005). Para os autores não houve competição pelo nicho entre as espécies de braconídeos,
pois a ação do parasitoide exótico não reduziu a população dos nativos.
Em liberações realizadas em uma área que não utiliza agrotóxicos do estado da Bahia,
após a liberação de D. longicaudata, o braconídeo nativo D. areolatus também continuou
sendo o mais frequente, havendo apenas uma redução de 18,1% em sua frequência após a
liberação do parasitoide exótico. Segundo Carvalho (2005), essa redução pode ser ocasionada
devido à competição interespecífica pela ocupação dos mesmos sítios de oviposição. Este
mesmo autor observou ampliação na frequência dos braconídeos nativos A. anastrephae,
passando de 0,2 para 1,0%; de U. anastrephae, passando de 1,77 para 9% e de A. pelleranoi,
passando de 0,1 para 1,0%.
Carvalho e Nascimento (2002) após a liberação do parasitoide exótico no Oiapoque,
obtiveram as mesmas espécies de parasitoides nativos antes e após a liberação, não havendo
grande variação nas frequências destes, com exceção de Opius sp., que diminuiu de 17% para
9%. D. areolatus continuou sendo mais frequente antes e após a liberação, no entanto, Opius
sp., que era a segunda mais frequente antes da liberação, passou a ser a terceira e D.
longicaudata ocupou seu status na classificação.
O que vem sendo observado em alguns trabalhos é que a frequência de D.
longicaudata é decrescente ao longo dos dias após a liberação. Ao avaliar a frequência de
parasitoides antes e após 24 e 48 horas da liberação de D. longicaudata em dois municípios
baianos, foi observado que a frequência do parasitoide exótico após 48 horas da sua liberação,
foi relativamente baixa quando comparada com os resultados obtidos após 24 horas. No
entanto, a espécie nativa D. areolatus foi sempre a mais frequente antes e após as liberações,
cocluindo-se que a liberação da espécie exótica D. longicaudata não apresentou efeitos
negativos na ocorrência dos parasitoides nativos (BOMFIM; CARVALHO; CARVALHO,
2009).

59

Nas duas áreas estudadas no Estado de Alagoas, a liberação de D. longicaudata
também não influenciou de forma negativa na abundância das espécies nativas, havendo
interferência apenas do tipo de cultivo sobre as A. anastrephae e O. bellus.

3.3.3 Porcentagem de parasitismo antes e após a liberação de Diachasmimorpha
longicaudata

No cultivo orgânico, as maiores porcentagens de parasitismo antes da liberação de D.
longicaudata foram observadas em frutos de cajá (18,4%), seriguela (17,4%), jambo (13,3%),
pitanga (12,6%) e araçá (11,5%), todos por D. areolatus. No cultivo convencional, além de D.
areolatus, destaca-se a porcentagem de parasitismo por O. bellus em pitanga (17,0%) (Tabela
7).
Tabela 7 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie antes da liberação de Diachasmimorpha longicaudata em
diferentes frutíferas no cultivo orgânico e convencional. Maceió, AL. Levantamento realizado no
período de março de 2010 a fevereiro de 2011.
Cultivo orgânico
Frutíferas (nº de pupários)
1
2
Averrhoa carambola L. (Carambola) (2.326)
2,0
3,6
Eugenia uniflora L. (Pitanga) (2.935)
12,6
1,1
Mangifera indica L. (Manga) (759)
2,6
0
Psidium cattleianum Sabine (Araçá) (11.190)
11,5
2,1
Psidium guajava L. (Goiaba) (8.076)
2,3
0,01
Spondias lutea L. (Cajá) (4.710)
18,4
3,5
Spondias purpurea L. (Seriguela) (415)
17,4
0
Syzigium malaccence (L.) (Jambo) (794)
13,3
0
Total
81,1
12,3
Cultivo convencional

Parasitismo (%)
3
4
0
0,1
4,1
10,5
0,1
0
0,3
0,3
0,02
0
0,7
3,4
1,0
0,2
5,6
2,4
14,8
20,9

5
0,6
0,1
0,3
0,3
0,2
0,3
0
0
6,8

6
0,4
0,04
0
0,08
0,01
0,7
0
0
7,2

Frutíferas (nº de pupários)

Parasitismo (%)
1
2
3
4
5
6
Averrhoa carambola L. (Carambola) (1.271)
2,7
0,2
0
0
0
0
Eugenia uniflora L. (Pitanga) (559)
11,6
0,5
2,5
17,0
0
0
Mangifera indica L. (Manga) (148)
1,0
0
0
0
0
0
Psidium cattleianum Sabine (Araçá) (100)
1,0
0
0
0
0
17,0
Psidium guajava L. (Goiaba) (1.477)
1,0
0
0
0
0,3
0
Spondias lutea L. (Cajá) (2.618)
26,2
6,3
1,3
0,5
0,8
0,7
Spondias purpurea L. (Seriguela) (1.135)
14,6
0
0,1
0,4
0
0,1
Total
58,1
7,0
3,9
17,9
1,1
17,8
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis
pelleranoi; 6: Pteromalidae.
Fonte: Autora (2015)

Em uma área de cultivo orgânico na Bahia, o índice de parasitismo por D. areolatus
também foi elevado em frutos de pitanga (36,1%), seriguela (34%), jambo (24,7%) e umbucajá (24%) (CARVALHO, 2005).

60

Na maioria dos trabalhos, D. areolatus é sempre relatado com alto índice de
parasitismo, sendo poucos os que relatam maior taxa de parasitismo por outros braconídeos.
Em um município do Acre, decorrente de um levantamento das espécies de parasitoides na
região, foi constatado parasitismo de 21,4% por O. bellus em frutos de cajá, enquanto D.
areolatus mostrou parasitismo de 8,0% a mesma espécie (THOMAZINI; ALBUQUERQUE,
2009).
Após a liberação de D. longicaudata no cultivo orgânico, o parasitismo nos frutos de
cajá por D. areolatus aumentou consideravelmente em comparação ao parasitismo obtido
antes da liberação, passando de 18,4% para 33,2%. Bem como em seriguela, que passou de
17,4% para 31,8% no cultivo orgânico e de 14,6% para 46,9% no convencional (Tabelas 8).

Tabela 8 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie após a liberação de Diachasmimorpha longicaudata em
diferentes frutíferas em cultivo orgânico e convencional. Maceió, AL. Levantamento realizado no
período de julho de 2013 a junho de 2014.
Cultivo orgânico
Frutíferas (nº de pupários)
Araçá (P. cattleianum) (18.482)
Cajá (S. lutea) (7.970)
Carambola (A. carambola) (4.289)
Goiaba (P. guajava) (14.628)
Jambo (Z. malacense) (1.175)
Manga (M. indica) (744)
Pitanga (E. uniflora) (4.095)
Sapoti (M. zapota) (1.566)
Seriguela (S. purpurea) (682)
Total

1
8,2
33,2
3,7
0,6
13,8
2,8
8,0
3,1
31,8
105,2

2
3
2,0
0,2
6,0
3,1
1,0
0,0
0,1
0,0
0,0
3,5
0,0
0,0
0,1
0,6
0,0
0,0
0,0
1,9
9,2
9,3
Cultivo convencional

Parasitismo (%)
4
5
1,1
0,2
3,9
0,1
0,2
0,4
0,0
0,5
0,9
0,0
0,0
0,0
10,9
0,0
0,1
0,1
4,5
0,0
21,6
1,3

6
0,1
0,4
0,0
0,0
0,0
0,0
0,1
0,0
0,0
0,6

7
0,1
0,1
0,0
0,0
0,1
0,4
0,1
0,0
0,1
0,9

Frutíferas (nº de pupários)

Parasitismo (%)
1
2
3
4
5
6
7
Acerola (M. glaba) (523)
0,0
0,0
0,0
0,0
0,2
0,0
0,0
Araçá (P. cattleianum) (313)
2,6
0,0
0,0
1,3
0,0
0,0
0,0
Cajá (S. lutea) (3.178)
32,0
5,3
4,9
0,1
0,0
0,0
0,2
Carambola (A. carambola) (3.707)
5,6
2,2
0,1
0,1
1,2
0,1
0,2
Goiaba (P. guajava) (11.252)
0,7
0,0
0,0
0,0
0,0
0,1
0,0
Manga (M. indica) (860)
2,3
0,5
0,1
0,0
0,3
0,0
0,0
Pitanga (E. uniflora) (1.015)
3,5
0,0
1,4
21,3
0,0
0,1
0,0
Sapoti (M. zapota) (165)
6,1
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,6
Seriguela (S. purpurea) (358)
46,9
0,0
1,4
0,6
0,3
0,0
0,0
Total
99,7
8,0
7,9
23,4
2,0
0,3
1,0
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis
pelleranoi; 6: Pteromalidae; 7: Diachasmimorpha longicaudata.
Fonte: Autora (2015)

Assim, D. longicaudata não influenciou na capacidade de parasitismo de D. areolatus,
levando a conclusão de que a liberação do parasitoide exótico pode melhorar a performance
de algumas espécies nativas, como D. areolatus, que foi a espécie nativa mais expressiva nos

61

dois cultivos, sendo obtida em todos os frutos em que emergiram parasitoides no cultivo
orgânico e exceto em acerola no convencional. As porcentagens de parasitismo de D.
longicaudata foram relativamente baixas, variando de 0,1% a 0,4% no cultivo orgânico,
obtido em seis espécies de frutíferas e, no convencional, em três com maior expressividade
em sapoti, com 0,6% de parasitismo.
No entanto, após a liberação de D. longicaudata, a porcentagem de parasitismo por
espécimes de Pteromalidae foi bastante reduzida no cultivo convencional, os quais antes da
liberação haviam alcançado parasitismo de 17% em araçá, após a liberação não foi obtido
nenhum exemplar de pteromalídeos nesta frutífera, e nos demais frutos obtiveram no máximo
0,1% de parasitismo. Havendo assim, uma possível competição de D. longicaudata com os
pteromalídeos no cultivo convencional, não havendo mudanças consideráveis no parasitismo
de espécies dessa família no cultivo orgânico.
Dados semelhantes, quanto ao parasitismo desta família, foram observados em Viçosa
- MG, em que a maior porcentagem de parasitismo em frutos de laranja foi decorrente de
espécies de Pteromalidae (21,43%), e a menor (0,34%) em nêspera (Eriobothrya japonica
(Thunb.)) (Rosaceae) pelo braconídeo D. areolatus (PIROVANI et al., 2010), tais
porcentagens dependem muito da região e das espécies de frutos existentes nas mesmas.
No geral, as maiores taxas de parasitismo foram observadas nos frutos menores
atingindo parasitismo de até 46,9% em seriguela. Nos frutos maiores, as porcentagens de
parasitismo mais elevadas não passaram de 6,1%, alcançado em sapoti. Esta observação
também é considerada por outros autores, que relatam que frutos de menor diâmetro
produzem maior número de parasitoides já que as fêmeas têm maior facilidade de acesso ao
hospedeiro com seu ovipositor, sendo o tamanho do fruto um fator importante na taxa de
parasitismo de tefritídeos (SIVINSKI, 1991; HERNÁNDEZ-ORTIZ; PÉRES-ALONSO;
WHARTON, 1994).
Embora o parasitoide exótico D. longicaudata apresente características morfológicas
semelhantes a D. areolatus quanto ao tamanho desenvolvido do ovipositor, por exemplo,
Matrangolo et al. (1998) atribuíram o fato desse braconídeo ser predominante em relação às
outras espécies nativas, não apenas devido à sua capacidade de localizar maior número de
hospedeiros com seu longo ovipositor, mas também a sua capacidade de se antecipar aos
outros parasitoides, inclusive D. longicaudata, parasitando larvas em estádios iniciais.

62

3.3.4 Recaptura e estabelecimento de Diachasmimorpha longicaudata

No presente trabalho, dos 112.350 parasitoides liberados, 56.175 em cada cultivo,
apenas 44, representando 0,04% do total liberado, foram recapturados após um ano da última
liberação, sendo 30 obtidos do cultivo orgânico nos frutos de araçá (14), cajá (7), manga (3),
pitanga (3), goiaba (1), seriguela (1) e jambo (1), e 14 exemplares no cultivo convencional
nos frutos de carambola (7), cajá (6) e sapoti (1). Embora, tenham sido obtidos poucos
exemplares após um ano de sua liberação, mostra que esta espécie procriou e se estabeleceu
nestes cultivos. Além de que, há possibilidade de existir espécimes de D. longicaudata nas
áreas de mata próximas a estes cultivos, parasitando larvas de mosca frugívoras infestantes de
frutos silvestres.
Alagoas é o terceiro estado do Nordeste em que foi realizada liberação de D.
longicaudata. Os primeiros estados que iniciaram liberações desta espécie no Brasil
objetivando seu estabelecimento foram Bahia, Pernambuco, Minas Gerais, São Paulo, Rio
Grande do Sul e Amazonas (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
Em regiões onde há registro de liberação de D. longicaudata, o número de insetos
recapturados é bem variável, pois depende muito do tempo em que se iniciaram as coletas dos
frutos para recaptura destes parasitoides após a primeira liberação. Mas, no geral, este número
é relativamente inferior ao total de adultos liberados. Além desse fator, possivelmente, esse
número reduzido de insetos recapturados se deve ao fato de D. longicaudata não apresentar
habilidade de encontrar seu hospedeiro como as espécies nativas, que já estão adaptadas em
diferentes regiões.
Na região do submédio Rio São Francisco, que abrange os estados de Pernambuco e
Bahia, durante 15 meses, houve a liberação de 77.400 indivíduos em pomares diversificados.
Recapturaram-se 151 espécimes de D. longicaudata, equivalendo a 0,2% do total liberado
(CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
No município de Conceição do Almeida, BA, foram liberados 42.963 parasitoides
referentes a 11 meses de liberação semanal (agosto de 1995 a junho de 1996). As coletas para
recaptura tiveram início no mês seguinte à primeira liberação, prosseguindo por 17 meses,
sendo recapturados 258 espécimes, aproximadamente 0,6% do total liberado. No entanto,
durante a safra dos anos de 2004 e 2005 foram realizadas novas coletas de frutos na mesma
área com a finalidade de confirmar o estabelecimento efetivo de D. longicaudata, não sendo
obtido nas amostras espécimes do referido parasitoide (CARVALHO, 2005).

63

Nos municípios de Cabaceiras do Paraguaçu e Cruz das Almas, também na Bahia, foi
realizada uma liberação de 9.600 adultos. No entanto, na metodologia usada pela autora,
foram liberadas apenas fêmeas acasaladas do parasitoide. Houve apenas duas coletas de frutos
para recaptura de D. longicaudata, 24 e 48 horas após a liberação, obtendo-se 16 (0,16%) e 22
(0,23%) parasitoides, respectivamente (BOMFIM; CARVALHO; CARVALHO, 2009).
Em pomares comerciais de goiaba no norte de Minas Gerais, foram liberados cerca de
3.600 indivíduos de D. longicaudata, dos quais foram recapturados 37 espécimes,
correspondendo, a aproximadamente 1,0% do total liberado (CORSATO, 2004).
Em Jaíba e Nova Porteirinha, norte de Minas Gerais, durante sete meses, foi liberado
um total de 68.900 parasitoides. As coletas de recaptura iniciaram uma semana após a
primeira liberação, recapturando 37 espécimes de D. longicaudata, 24 (0,03%) em Jaíba e 13
(0,02%) em Nova Porteirinha (ALVARENGA et al., 2005).
No estado do Amapá, ocorreram duas liberações de D. longicaudata, a primeira em
fevereiro e, a segunda em abril de 1999, sendo liberado um total de 850.000 parasitoides no
município de Oiapoque. Destes, apenas 66 espécimes foram recapturados oriundos de coletas
realizadas de maio a julho do mesmo ano, representando 0,008% do total liberado. No
entanto, embora tenha sido introduzido no estado, nenhum espécime foi recapturado nos
vários levantamentos posteriores ao primeiro (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002;
CARVALHO, 2003; MARINHO; SILVA; ZUCCHI, 2011).
Alguns fatores podem influenciar no estabelecimento de D. longicaudata. Um deles
pode estar relacionado com as liberações realizadas em períodos com baixa incidência de
frutos em campo, onde, consequentemente, não haveria hospedeiro de moscas-das-frutas para
propiciar seu desenvolvimento na área. Outro fator pode ser as condições ambientais da
região, como constatado por Sugayama (2000). Em uma pesquisa realizada na região de
Vacaria, RS, a autora observou que a chance de estabelecimento de D. longicaudata é baixa
por restrições fisiológicas desta espécie, que apresenta baixa tolerância a climas frios,
devendo-se concentrar as liberações durante o período de frutificação dos hospedeiros mais
suscetíveis ao parasitismo.
Diante das condições climáticas (temperatura média anual de 24,6°C; umidade relativa
78,42% e precipitação pluvial de 139,8 mm) (Anexo B) e disponibilidade de frutos
hospedeiros de mosca-das-frutas nas áreas de estudo durante o período em que a pesquisa foi
desenvolvida, possivelmente, não foram estas condições que influenciaram na baixa
incidência de D. longicaudata. Mas sim, a capacidade de exploração dos frutos pelas espécies

64

nativas, as quais não tiveram suas populações influenciadas com a presença da espécie
exótica.
Em outros países, o estabelecimento de D. longicaudata já foi comprovado. Na
província de Misiones, Argentina, foi capturado 40 anos após a primeira liberação massal
(SCHLISERMAN; OVRUSKI; De COLL, 2003). No Havaí, está estabelecido há mais de 70
anos (WALDER; COSTA; MASTRANGELO, 2009).
No Brasil, embora D. longicaudata seja uma espécie de interesse para o controle de
tefritídeos, as pesquisas mostram sua recaptura após liberações massais ou inoculativas. No
entanto, o ideal seria seu estabelecimento sem a necessidade de novas liberações, ocorrendo
de forma natural.
Entretanto, a obtenção de adultos deste parasitoide após sua liberação, significa que
este tem capacidade de se adaptar e se desenvolver nas condições de campo onde foi liberado,
ampliando o controle das moscas-das-frutas junto às espécies de parasitoides nativos dessas
regiões. Porém, para comprovar seu estabelecimento, há necessidade de coletas de frutos nas
áreas e estados em que foram liberados para avaliar sua recaptura por períodos maiores após a
liberação de D. longicaudata, pois, o que ocorre na maioria dos trabalhos são levantamentos
que não ultrapassam o período de um ano após a última liberação.
Outra possibilidade que justifica o baixo número de espécimes recapturados pode estar
relacionada ao fato de ser realizada uma ou poucas liberações de parasitoides nas áreas em
que D. longicaudata foi introduzido, mesmo que tenha sido uma quantidade considerada
inundativa. Assim, diante dos resultados das pesquisas realizadas em diferentes regiões do
Brasil, quanto ao número reduzido de insetos recapturados, talvez para nossas condições, o
ideal seria realizar liberações inoculativas sucessivas dessa espécie. Esse processo,
possivelmente aumentaria a chance do estabelecimento de D. longicaudata, podendo
confirmar esses resultados a partir da obtenção de um maior número de espécimes nos
trabalhos de recaptura.

65

3.4

CONCLUSÕES

Não houve deslocamento dos parasitoides nativos pelo exótico, sendo obtidas as
mesmas espécies após a liberação de D. longicaudata nos cultivos orgânico e convencional;
apesar de mostrar uma possível competição com os pteromalídeos no cultivo convencional e
ter sido recapturado apenas 44 exemplares de D. longicaudata foi obtido em nove frutíferas e
se estabeleceu nos dois cultivos no período estudado.

66

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70

4
ASSOCIAÇÕES TRITRÓFICAS EM FRUTOS COLETADOS NO SOLO E NA
PLANTA EM CULTIVO ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM MACEIÓ-AL

RESUMO

Nas áreas com pomares de frutíferas, comumente são encontrados frutos inviáveis à
comercilaização espalhados pelo solo. Estes, por sua vez, tornam-se suscetíveis a maiores
infestações pelas espécies de moscas frugívoras presentes. Diante disto, o objetivo deste
trabalho foi determinar os índices de infestação, a porcentagem de parasitismo e as
associações tritróficas em frutos de solo e planta em pomar orgânico e convencional em
Maceió, Alagoas. As coletas dos frutos foram realizadas semanalmente, no período de julho
de 2013 a junho de 2014, sendo que frutos de espécie frutífera do solo e da planta das duas
áreas amostradas foram acondicionados separadamente e encaminhada ao Laboratório de
Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da UFAL, onde eram lavados, pesados,
etiquetados e individualizados em recipientes plásticos contendo uma camada de um cm de
areia para pupação das larvas. Após dez dias, as pupas obtidas eram acondicionadas em placas
de Petri, com uma camada de areia, até a emergência dos adultos, sendo estes conservados em
microtubos plásticos contendo álcool a 70%. Foram coletadas 14 espécies de frutíferas no
cultivo orgânico e convencional e identificadas nove espécies de moscas frugívoras, duas
morfoespécies do gênero Anastrepha e espécies do gênero Neosilba: Anastrepha antunesi
Lima, 1938, Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Maquart,
1835), Anastrepha pickeli Lima, 1939, Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830),
Anastrepha sororcula Zucchi, 1979, Anastrepha turpiniae Stone, 1942, Anastrepha zenildae
Zucchi, 1939, Anastrepha sp.1, Anastrepha sp.2, Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)
(Diptera: Tephritidae) e espécimes de Neosilba spp. (Diptera: Lonchaeidae) e seis espécies de
parasitoides: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae (Muesebeck,
1958), Utetes anastrephae (Viereck, 1913); Opius bellus (Gahan, 1930), Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) e Aganaspis pelleranoi (Bréthes,
1924) (Hymenoptera: Figitidae), além de exemplares de Pteromalidae. Os frutos de cajá
coletados no solo e os de araçá coletados na planta apresentaram os maiores índices de
infestação por Tephritidae e os de pitanga coletados no solo e na planta foram os mais
infestados por Lonchaeidae. No geral, não houve diferença estatística no índice de infestação
dos frutos coletados no solo e na planta. As maiores porcentagens de parasitismo ocorreram
nos frutos menores. Este se constitui no primeiro registro de O. bellus e A. pelleranoi
parasitando larvas-pupas de Anastrepha no Estado de Alagoas.
Palavras-chave: Tephritidae. Lonchaeidae. Braconidae.

71

TRITROPHIC ASSOCIATIONS IN FRUITS OF SOIL AND PLANT IN ORGANIC
AND CONVENTIONAL ORCHARDS IN MACEIÓ-AL

ABSTRACT

In fruit orchards areas fruits unfeasible to commercialization are commonly found on the
ground, these in turn, become susceptible to infestation by the largest species of frugivorous
flies present. Hence, the aim of this study was determine the infestation indexes, the
percentage of parasistism and the tritrophic associations associated with the fruits present in
plant and in the soil in organic and conventional orchard in Maceió, Alagoas. The collections
of fruits were held weekly from July 2013 to June 2014, with each sampled fruit species
collected in the soil and in the plant the areas were separately placed in plastic containers and
transported to the Entomology Laboratory of Agricultural Sciences Center UFAL, where they
were washed, weighed, labeled and individually placed in plastic containers containing a one
cm layer of sand which function to the pupation. After ten days, the pupae obtained were
placed in Petri dishes with a layer of sand until the emergence of adults, which were kept in
plastic microtubes containing 70% alcohol. We collected 14 species of fruit in organic and
conventional orchards were collected and nine species of frugivorous flies, two
morphospecies of genus Anastrepha and species of Neosilba were identified: Anastrepha
antunesi Lima 1938, Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua
(Maquart, 1835), Anastrepha pickeli Lima 1939, Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830),
Anastrepha sororcula Zucchi 1979, Anastrepha turpiniae Stone, 1942, Anastrepha zenildae
Zucchi 1939, Anastrepha sp.1, Anastrepha sp.2, Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)
(Diptera: Tephritidae) and Neosilba spp. (Diptera: Lonchaeidae) and six species of
parasitoids: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae (Muesebeck,
1958), Utetes anastrephae (Viereck, 1913); Opius bellus (Gahan, 1930), Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead, 1905) (Hymenoptera: Braconidae) e Aganaspis pelleranoi (Bréthes,
1924) (Hymenoptera: Figitidae), and specimens of Pteromalidae. The fruits of yellow
mombim collected in the soil and strawberry guava collected in the plant were more infested
by tephritids and the surynam cherry collected in the soil and in the plant were the most
infested by Lonchaeidae. Overall, there wasn‟t statistical difference in the infestation rate in
the fruits collected in the soil and in the plant. The highest parasitism percentages was found
in smaller fruits.
Keywords: Tephritidae. Lonchaeidae. Braconidae.

72

4.1

INTRODUÇÃO
Todos os organismos ou conjunto destes organismos (populações) que compartilham

de um mesmo local, no tempo e no espaço, estão sujeitos a interagirem entre si. Esta interação
pode ocorrer caso eles tenham recursos (alimento, abrigo, etc) ou condições (clima, inimigos
naturais, etc) em comum, ou quando um é o recurso ou condição do outro. Se existe interação,
esta pode ser determinada em função do benefício (positivo ou negativo) que cada indivíduo
obtém desta interação. Em pesquisas entomológicas, o que se observa é o estudo de três
pontos dessa cadeia, geralmente estudos com planta (produtor), inseto fitófago (consumidor
primário) e a influência dessa interação no predador ou parasitoide (consumidor secundário)
(SILVA et al., 2012).
Embora cada componente de um sistema possa ser estudado separadamente, na
realidade eles estão interligados, formando a grande cadeia da existência do universo. Num
contexto ecológico, é fato que um organismo ou população de uma espécie não ocorre
isoladamente. Os indivíduos, na verdade, fazem parte de um sistema complexo e
interdependente com outros organismos, de tal maneira que a dinâmica de todos é afetada
mutuamente (PUTMAN, 1994).
Nesse ponto de vista, para a interação tritrófica entre moscas-das-frutas, planta
hospedeira e parasitoides, há uma dependência entre eles, uma vez que as moscas precisam do
fruto hospedeiro e os parasitoides das larvas destas moscas para se desenvolverem, havendo
para isto alguma forma de atração e detecção para ocorrer esta comunicação.
Os insetos exercem suas relações ecológicas com o ambiente e com os outros
organismos de várias maneiras, sendo uma das mais importantes a comunicação por meio de
compostos químicos (ZARBIN; RODRIGUES; LIMA, 2009). Com relação à interação
inseto-planta, as defesas da planta podem ser de forma direta, afetando o herbívoro, ou
indireta, em que os voláteis emitidos pela planta vão atrair seus inimigos naturais (DICKE,
1994).
As substâncias voláteis atrativas (cairomônios) frequentemente atraem o parasitoide ao
hábitat do hospedeiro, enquanto as substâncias menos voláteis podem exercer papel
importante na localização a poucas distâncias (VINSON, 1976; GREANY et al., 1976). No
caso das larvas das moscas-das-frutas, que se encontra no interior do fruto, a detecção pelo
parasitoide a curta distância se dá pela movimentação das larvas durante a atividade
alimentar. Esta movimentação produz vibrações e que associadas aos compostos químicos

73

oriundos de produto de fermentação produzem informações confiáveis para a localização da
larva (LAWRENCE, 1981; CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
No entanto, nesta interação tritrófica, o parasitismo de moscas-das-frutas pode ser
afetado pelo fruto hospedeiro, pela espécie de mosca hospedeira, pelo local e pela época de
coleta (CANAL; ZUCCHI, 2000), podendo ainda ocorrer variação no parasitismo e nas
espécies obtidas de acordo com a localização do fruto, no solo ou na planta. Dependendo do
modo de comportamento do parasitoide, alguns têm preferência por frutos infestados nas
partes altas das plantas e outros por frutos localizados em partes baixas e até mesmo no solo
(SILVA, 2005). Essa preferência, possivelmente, está associada à capacidade de voo de
determinadas espécies de parasitoides, justificando o porquê de algumas serem obtidas em
maior quantidade em frutos coletados no solo e outras em frutos coletados na planta. Este
atributo também cabe aos índices de infestação de algumas espécies de moscas-das-frutas.
Tendo como hipótese que os frutos que permanencem no solo favorecem o aumento
do índice de infestação nos pomares por estarem disponíveis a infetação por um período
maior, uma vez que, já estavam suscetíveis a infestação ainda na planta. Assim, este trabalho
teve como objetivo determinar os índices de infestação por Tephritidae e Lonchaeidae, a
porcentagem de parasitismo e as associações tritróficas associadas aos frutos coletados no
solo e na planta em pomar orgânico e convencional no município de Maceió, Alagoas.
4.2

MATERIAL E MÉTODOS

4.2.1 Locais de coleta e obtenção das moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) e
parasitoides
Para obtenção das espécies de moscas frugívoras e dos parasitoides, foram realizadas
coletas dos frutos presentes no solo e na planta em duas áreas no município de Maceió, uma
de cultivo orgânico (9º40' Sul, 35º42' Oeste e 110m de altitude), localizada no Bairro
Guaxuma, e outra de cultivo convencional (9,5º 35' Sul, 35º42' Oeste e 65 m altitude),
localizada no Bairro Serraria, no período de julho de 2013 a junho de 2014, equivalendo a um
total de 52 coletas.
Para avaliar as associações tritróficas, cada espécie frutífera das duas áreas amostradas
foi acondicionada separadamente desde o campo até a individualização em laboratório,
diferenciando através de etiquetas os frutos oriundos da planta e os do solo dos dois cultivos
avaliados. O número de frutos coletados foi variável de acordo com a sazonalidade de cada
espécie.

74

As amostras, devidamente rotuladas (data da coleta, local e hospedeiro), foram
transportadas para o Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias (CECA) da
Universidade Federal de Alagoas (UFAL), onde foi realizada uma triagem, visando
principalmente o descarte de frutas atacadas por doenças; efetuando-se, também, a contagem,
pesagem e identificação por espécie de frutífera. Em seguida, foi realizada a desinfecção dos
frutos, através da imersão dos mesmos em água e hipoclorito de sódio a 1%.
Os frutos foram acondicionados individualmente em potes plásticos contendo uma
camada de um centímeto de areia peneirada e esterilizada em estufa com circulação de ar por
48h a 80 ºC, para servir de substrato para pupação dos tefritídeos hospedeiros. Em seguida, os
potes eram fechados com tampas contendo pequenos orifícios para permitir a aeração,
etiquetados com o código da amostra e deixados em temperatura média de 26 ± 1 ºC e
umidade relativa média de 70 ± 10%, medidas com termohigrômetro digital. Após dez dias,
realizava-se a contagem dos pupários, os quais eram transferidos para placas de Petri
contendo uma camada de 0,5 cm de areia, onde permaneciam até a emergência dos adultos.
Todos os adultos (moscas e parasitoides) que emergiram de cada fruto foram conservados em
microtubos contendo álcool a 70% para posterior identificação.

4.2.2 Cálculos do índice de infestação e porcentagem de parasitismo

Baseado em Hernándes-Ortiz, Péres-Alonso e Wharton (1994); Matrangolo et al. (1998) e
Carvalho (2005), foi calculado o índice de infestação (II) para obter o número de
pupários/fruto e pupários/kg de fruto e a porcentagem de parasitismo (PP), utilizando as
seguintes fórmulas:


Índice de Infestação = (nº de pupários obtidos em cada frutífera / nº total de
frutos) e (nº de pupários obtidos em cada frutífera / peso total de frutos).



PP = (nº de parasitoides emergidos / nº de pupários obtidos) x 100.

4.2.3 Análises estatísticas do índice de infestação (II) e porcentagem de parasitismo (PP)

Para comparar estatisticamente se houve diferença no índice de infestação e
parasitismo nos frutos coletados no solo e na planta dos cultivos orgânico e convencional, foi
necessário utilizar os resultados apenas das espécies de frutos que foram coletados em ambos
os cultivos e nos dois locais de coleta (solo e planta).

75

Cada semana de coleta de frutos foi considerada uma repetição. Foi obtido um total de
quatro tratamentos para o índice de infestação e quatro para a porcentagem de parasitismo,
sendo: 1- o II nos frutos coletados no solo no cultivo orgânico; 2- o II nos frutos coletados na
planta no cultivo orgânico; 3- o II nos frutos coletados no solo no cultivo convencional; 4- o
II nos frutos coletados na planta no cultivo convencional. Do mesmo modo foi feito para a
porcentagem de parasitismo, sendo: 1- o IP nos frutos coletados no solo no cultivo orgânico;
2- o IP nos frutos coletados na planta no cultivo orgânico; 3- o IP nos frutos coletados no solo
no cultivo convencional; 4- o IP nos frutos coletados na planta no cultivo convencional.
Os dados obtidos foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas
pelo teste de Tukey (P≤0,05).
4.2.4 Identificação das moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) e parasitoides
A identificação das espécies de Anastrepha foi baseada nas fêmeas, principalmente no
ápice do acúleo, seguindo as chaves de identificação (ZUCCHI, 2000), os exemplares machos
foram apenas contabilizados. Como C. capitata é a única espécie desse gênero registrada no
Brasil, foi possível a identificação das fêmeas e dos machos. Enquanto os lonqueídeos foram
sexados e identificados até o nível de gênero baseando-se em McGowan (2012), ressaltando
que para a identificação das espécies de Neosilba, único gênero desta família obtido neste
trabalho, baseiam-se apenas nos espécimes machos.
A identificação específica dos parasitoides foi baseada nas diferenças das nervuras
alares, na disposição das mandíbulas e na morfologia do propódio, seguindo as chaves
dicotômicas descritas por Canal e Zucchi (2000). A confirmação das espécies foi realizada
pelo Prof. Dr. Valmir Antônio Costa (Instituto Biológico de Campinas-SP).
Os espécimes voucher estão depositados no Laboratório de Entomologia do Centro de
Ciências Agrárias da Universidade Federal de Alagoas.

4.2.5 Identificação dos frutos hospedeiros

A identificação das plantas amostradas no levantamento foi realizada pelo Prof. Dr.
Eurico Eduardo Pinto Lemos (Universidade Federal de Alagoas). As exsicatas estão
depositadas no Laboratório de Biotecnologia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade
Federal de Alagoas, Rio Largo-AL.

76

Na área de cultivo orgânico foram amostradas 13 espécies de frutíferas, representando
oito famílias: Anacardiaceae (cajá-Spondias lutea L., manga-Mangifera indica L. e seriguelaSpondias purpurea L.); Annonaceae (Annona muricata L.); (Euphorbiaceae (mandiocaManihot esculenta Crantz); Malpighiaceae (acerola-Malpighia glaba L.); Myrtaceae (araçáPsidium cattleianum Sabine, goiaba-Psidium guajava L., jambo-Syzigium malacense (L.) e
pitanga-Eugenia

uniflora

L.);

Oxalidaceae

(carambola-Averrhoa

carambola

L.);

Passifloraceae (maracujá-Passiflora edulis f. flavicarpa Deg.) e Sapotaceae (sapoti-Manilkara
zapota L.).
Na área de cultivo convencional também foram amostradas 13 espécies de frutíferas,
representando oito famílias: Anacardiaceae (cajá, manga e seriguela); Annonaceae (graviola);
Fabaceae (ingá-Inga sp.); Malpighiaceae (acerola); Myrtaceae (araçá, jabuticaba-Myrciaria
trunciflora Berg, goiaba e pitanga); Oxalidaceae (carambola); Passifloraceae (maracujá) e
Sapotaceae (sapoti).
4.3

RESULTADOS E DISCUSSÃO

4.3.1 Espécies de moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta
Foi obtido um total de 26.693 espécimes de tefritídeos e lonqueídeos no cultivo
orgânico, sendo 9.868 de frutos coletados no solo e 16.825 de frutos coletados nas plantas. Na
área de cultivo convencional, obteve-se um total de 11.630 espécimes, sendo 2.400 de frutos
coletados no solo e 9.230 de frutos coletados nas plantas (Tabela 9).

Tabela 9 - Número de moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados no solo e na planta no
cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a
junho de 2014.
Solo
Cultivos

Tephritidae

Planta

Lonchaeidae

Fêmea

Macho

Fêmea

Macho

Orgânico

4.453

5.135

160

120

Convencional

1.007

1.238

95

60

Total

Tephritidae

Lonchaeidae

Total

Fêmea

Macho

Fêmea

Macho

9.868

7.658

8.758

217

192

16.825

2.400

4.082

4.712

241

195

9.230

Fonte: Autora(2015)

A pequena quantidade de espécimes de moscas frugívoras obtida de frutos coletados
no solo na área de cultivo convencional, provavelmente se deu pela pequena disponibilidade
de frutos no solo em virtude da coleta frequente de frutos nas plantas para comercialização in
natura, evitando a queda destes e, consequentemente, menos frutos disponíveis para o

77

desenvolvimento deste trabalho. Já na área de cultivo orgânico, o mercado consumidor tinha
maior exigência pelos frutos coletados, permanecendo assim, os mais defeituosos nas plantas
e posterior queda destes. Isto favoreceu coletar frutos no solo em maior frequência do que no
cultivo convencional.
Foram identificadas 11 espécies de moscas frugívoras no cultivo orgânico e nove no
cultivo convencional (Tabela 10). Estas espécies já haviam sido registradas no estado de
Alagoas em diferentes frutíferas e municípios, no entanto, sem se diferenciar as espécies
obtidas de frutos coletados apenas no solo e apenas na planta, como a maioria dos trabalhos
com levantamentos de espécies de moscas-das-frutas (GONÇALVES et al.; 2006; COSTA,
2012; SANTOS, 2012; SANTOS, 2014).

Tabela 10 - Espécies e número de moscas frugívoras (Tephritidae (♀) e Lonchaeidae (♂)) em frutos coletados no
solo e na planta no cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no
período de julho de 2013 a junho de 2014.
Nº de exemplares
Espécies

Orgânico

Convencional

Solo

Planta

Total

Solo

Planta

Total

Anastrepha antunesi Lima, 1938

38

0

38

0

0

0

Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830)

1.496

4.186

5.682

79

3.063

3.142

Anastrepha obliqua (Macquart, 1835)

1.542

1.174

2.716

865

833

1.698

Anastrepha pickeli Lima, 1934

0

18

18

0

0

0

Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830)

161

170

331

21

23

44

Anastrepha sororcula Zucchi, 1979

1.116

1.878

2.994

8

45

53

Anastrepha turpiniae Stone, 1942

0

6

6

0

0

0

Anastrepha zenildae Zucchi, 1979

16

5

21

0

10

10

Anastrepha sp. 1

0

2

2

1

0

1

Anastrepha sp. 2

0

0

0

0

1

1

Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)

84

219

303

33

107

140

Neosilba spp.

120

192

312

60

195

255

Total

4.573

7.850

12.423

1.067

4.277

5.344

Fonte: Autora (2015)

Os espécimes de Anastrepha que não apresentaram características morfológicas
compatíveis às descritas na chave de identificação utilizada e não chegaram a ser enviados
para confirmação específica foram denominadas como duas morfoespécies: Anastrepha sp.1 e
Anastrepha sp.2. Os exemplares de lonqueídeos foram todos agrupados no gênero Neosilba
diante de análises morfológicas que determinaram todos pertencerem a esse gênero.

78

As espécies A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula, A. serpentina, C. capitata e
Neosilba spp. foram obtidas tanto em frutos coletados no solo como nas plantas, sendo
observada predominância de A. fraterculus, representando 45,7% e 58,8% do total das
espécies no cultivo orgânico e convencional, respectivamente.
Na maioria dos levantamentos de espécies de moscas-das-frutas realizados no Brasil,
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula são as mais coletadas; no entanto, A. fraterculus
geralmente se sobressai em relação às demais espécies do gênero. Em levantamentos
realizados em cinco municípios do Rio de Janeiro, em três municípios (São Francisco do
Itabapoana, Cambuci e Itaocara) A. fraterculus representou 56,3%, 68,1% e 77,0% do total
das espécies obtidas, respectivamente (LEAL et al., 2009).
Em um estudo conduzido em um pomar localizado no distrito de Belmonte, Bahia, de
nove espécies de moscas coletadas A. fraterculus e A. sororcula foram as mais abundantes,
com 59,37% e 29,14%, respectivamente (SANTOS et al., 2011).
Em outras regiões, podem ser observadas situações contrárias às citadas anteriormente.
No Acre, das espécies obtidas, A. obliqua foi a que predominou, com 98,8% do total de
espécimes coletados, não sendo coletadas A. fraterculus e A. sororcula (THOMAZINI;
ALBUQUERQUE; SOUZA FILHO, 2003). Isso pode significar que a predominância de
determinadas espécies, que geralmente mostram-se em baixa incidência, pode ocorrer pela
ausência das que comumente são mais abundantes ou principalmente pela ausência de frutos
hospedeiros destas.
As espécies de Neosilba também merecem destaque, pois foram a quinta e a terceira
mais coletadas no cultivo orgânico (2,5%) e convencional (4,8%), respectivamente. Outros
trabalhos também relatam quantidades significativas de espécies de Lonchaeidae coletadas em
diferentes regiões do Brasil. Em Jaboticabal-SP, aproximadamente 15% do total de moscas
frugívoras obtidas em um pomar diversificado foram lonqueídeos (FERNANDES et al.,
2013).
Em levantamento realizado em 25 municípios do Estado de São Paulo, dos adultos de
moscas obtidos, 78,1% foram espécies da família Tephritidae, dentre os gêneros Anastrepha e
Ceratitis, e 21,9% foram espécies de Neosilba (RAGA et al., 2004).

79

4.3.2 Interação hospedeiro x moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta

Dos hospedeiros coletados no cultivo orgânico, apenas os frutos de graviola e
mandioca não foram coletados no solo e nos de graviola não foram obtidas moscas frugívoras
(Tabela 11).
Tabela 11 - Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados no solo no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Espécie
1

2

3

Nº de exemplares
4
5
6

7

8

Total

Hospedeiro
Averrhoa carambola L. (Carambola)
0
1
280
0
1
0
54
0
336
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
0
16
0
0
50
0
1
6
73
Malpighia glaba L. (Acerola)
0
0
0
0
0
0
1
11
12
Mangifera indica L. (Manga)
0
1
92
0
0
0
0
0
93
Manilkara zapota L. (Sapoti)
0
0
0
161
0
0
0
1
162
Passiflora edulis f. flavicarpa Deg. (Maracujá)
0
0
0
0
0
0
0
12
12
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
0
1.110
31
0
1.046
11
4
25
2.217
Psidium guajava L. (Goiaba)
0
363
0
0
19
5
0
35
422
Spondias lutea L. (Cajá)
38
0
1.102
0
0
0
21
29
1.190
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
0
15
3
0
0
0
0
0
18
Spondias purpurea L. (Seriguela)
0
0
34
0
0
0
3
1
38
Total
38
1.496 1.542 161 1.116
16
84
120 4.573
1: Anastrepha antunesi; 2: Anastrepha fraterculus; 3: Anastrepha obliqua; 4: Anastrepha serpentina; 5: Anastrepha
sororcula; 6: Anastrepha zenildae; 7: Ceratitis capitata; 8: Neosilba spp.
Fonte: Autora (2015)

A maior incidência de moscas nos frutos coletados no solo ocorreu em araçá, dos
quais emergiram 2.217 espécimes, representando 48,5% do total de moscas. Embora este
fruto tenha sido infestado por seis espécies de moscas frugívoras, A. fraterculus e A.
sorororcula foram responsáveis pelas maiores incidências, com 50,1% e 47,2%,
respectivamente.
Além de araçá, o fruto de cajá foi a segunda espécie vegetal com maior incidência de
moscas frugívoras, sendo infestado por quatro espécies pertencentes a três gêneros
(Anastrepha, Ceratitis e Neosilba), com destaque para A. obliqua, que representou 92,6% do
total dos espécimes obtidos neste fruto.
Em geral, a família Anacardiaceae, notadamente as espécies de frutos do gênero
Spondias, são considerados hospedeiros preferenciais de A. obliqua (CARVALHO; SOARES
FILHO; RITZINGER, 2010). Em outros Estados, esta espécie também se mostra como a mais
frequente.
Em levantamento realizado no vale do rio Paraguaçu-BA foram coletados apenas
frutos de umbu-cajá (Spondias sp.), dos quais emergiram duas espécies de Anastrepha: A.

80

obliqua, com incidência de 99,32%, e A. sororcula, com 0,68%, sendo esta frutífera
considerada pelos autores como repositório natural de A. obliqua (LIMA JUNIOR; SANTOS;
CARVALHO, 2007).
Dentre as espécies de frutíferas coletadas em dois minicípios do Amapá, frutos de
Spondias sp. foram infestados por A. obliqua e A. antunesi, com frequência de 96,2% e 3,8%,
respectivamente (SILVA, et al., 2011), mostrando a predominância desta espécie em frutos
deste gênero.
Outro tefritídeo que foi encontrado infestando frutos de cajá foi A. antunesi, o qual
infestou apenas este fruto. Porém, essa espécie apresenta registro em nove hospedeiros: araçáboi (Eugenia stipitata L.)

e goiaba (Myrtaceae); jenipapo (Genipa americana

L.) (Rubiaceae); sapoti; goiaba-de-anta-vermelha (Bellucia imperialis Saldanha e Cogn.)
(Melastomataceae) e quatro espécies de Spondias (Anacardiaceae). Anastrepha antunesi está
distribuida em seis estados brasileiros, com predominância na Região Norte do Brasil, nos
estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima (SILVA; RONCHI-TELES, 2000; ZUCCHI,
2008; JESUS-BARROS et al., 2012).
Dentre as frutíferas presentes no cultivo orgânico, apenas em graviola não houve
infestação. Dos demais frutos, foram obtidos dez espécies de moscas frugívoras (Tabela 12).
Tabela 12 - Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados na planta no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Espécie
1

2

3

4

Nº de exemplares
5
6
7

8

9

10

Total

Hospedeiro
Averrhoa carambola L. (Carambola)
2
853
0
0
0
0
1
0 197
1
1.054
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
183
38
0
0
744
2
1
0
6
99
1.073
Malpighia glaba L. (Acerola)
0
0
0
0
0
0
0
0
9
40
49
Mangifera indica L. (Manga)
0
114
0
0
0
0
0
0
0
10
124
Manihot esculenta Crantz (Mandioca)
0
0
18
0
0
0
0
0
0
0
18
Manilkara zapota L. (Sapoti)
0
0
0 170
0
0
0
0
0
0
170
Passiflora edulis Deg. (Maracujá)
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
3
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
1.136
8
0
0
955
2
1
0
2
14
2.118
Psidium guajava L. (Goiaba)
2.811
2
0
0
170
2
2
0
5
25
3.017
Spondias lutea L. (Cajá)
0
97
0
0
0
0
0
2
0
0
99
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
54
2
0
0
8
0
0
0
0
0
64
Spondias purpurea L. (Seriguela)
0
60
0
0
1
0
0
0
0
0
61
Total
4.186 1.174 18 170 1.878 6
5
2 219 192
7.850
1: Anastrepha fraterculus; 2: Anastrepha obliqua; 3: Anastrepha pickeli; 4: Anastrepha serpentina; 5: Anastrepha
sororcula; 6: Anastrepha turpiniae; 7: Anastrepha zenildae; 8: Anastrepha sp.1; 9: Ceratitis capitata; 10: Neosilba spp.
Fonte: Autora (2015)

Anastrepha fraterculus, assim como A. sororcula, foram obtidas com maior incidência
nos frutos da família Myrtaceae (araçá, goiaba, jambo e pitanga). Segundo Salles (1995), A.

81

fraterculus consegue infestar frutos nas alturas de dois a dez metros. Isso pode ter favorecido
sua maior incidência em relação às demais espécies de moscas frugívoras obtidas nos frutos
coletados nas plantas.
Segundo Zucchi (2008), A. fraterculus é a espécie com maior número de frutos
hospedeiros registrados no Brasil, a qual se apresenta infestando 110 espécies vegetais, tendo
as mirtáceas como plantas hospedeiras primárias. Está presente em 23 estados do País, só não
sendo registrada no Acre, Amazonas e Rondônia. Assim, a principal justificativa de sua
predominância na área não foi apenas devido à sua capacidade de alcançar frutos em alturas
mais elevadas, mas devido à diversidade de frutos hospedeiros considerados preferenciais,
pois, das 12 espécies de frutíferas em que obtive-se moscas frugívoras, quatro são da família
Myrtaceae e as outras oito espécies são representadas por sete famílias, ou seja, 30,8% dos
frutos coletados nas plantas do cultivo orgânico foram mirtáceas.
Anastrepha sororcula foi a segunda espécie mais encontrada nos frutos oriundos das
plantas no cultivo orgânico, representado 23,9% do total dos espécimes deste cultivo. É
registrada em 21 estados do País, infestando 37 espécies hospdeiras, sendo estas semelhantes
às infestadas por A. fraterculus. Na região Nordeste, apenas no estado de Sergipe não há
registro de A. sororcula (ZUCCHI, 2008).
Os poucos exemplares obtidos de A. turpiniae também emergiram apenas de
mirtáceas. Embora, tenha apresentado baixa incidência, esse fato é considerado comum na
região Nordeste, uma vez que o único estado no qual está registrada nesta região é o
Maranhão. Os demais estados em que se tem conhecimento de sua presença estão localizados
nas regiões Norte e Centro-Oeste do Brasil, além de São Paulo na região Sudeste (ZUCCHI,
2008).
Apesar de A. turpiniae ter infestado apenas araçá, goiaba e pitanga dos frutos
coletados nas plantas do cultivo orgânico com frequência inferior a 0,1%, esta espécie tem
registro infestando outros hospedeiros no Tocantins, como o fruto conhecido como puçazeiro
(Mouriri pusa Gardner) (Melastomataceae) com frequência de 3,2%, além de goiaba e araçádo-mato (Psidium guineense Swartz) (Myrtaceae) (BOMFIM; UCHÔA-FERNANDES;
BRAGANÇA, 2007; BOMFIM; GISLOTI; UCHÔA, 2014).
Em Mato Grosso do Sul, a espécie também se mostrou associada à goiaba e, em São
Paulo, a pêssego (Prunus persica L.) (Rosaceae), jambo (Syzigium jambos (L.)) e uvaia
(Eugenia dodoneifolia Cambess.), ambos da família Myrtaceae (SOUZA FILHO, 1999;
TAIRA et al., 2013).

82

Das 12 espécies de frutos coletados no solo no cultivo convencional, em nove ocorreu
emergência de moscas frugívoras. Além de ter obtido menor diversidade de espécies em
comparação aos frutos coletados no solo do cultivo orgânico (Tabela 13). Este fato pode estar
relacionado ao menor número de frutos coletados no solo deste cultivo.

Tabela 13 - Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados no solo
no cultivo convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a
junho de 2014.
Espécie
1

2

3

Nº de exemplares
4
5

6

7

Total

Hospedeiro
Averrhoa carambola L. (Carambola)
0
403
0
0
0
8
0
411
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
11
7
0
6
0
1
10
35
Mangifera indica L. (Manga)
1
111
0
0
0
0
0
112
Malpighia glaba L. (Acerola)
0
0
0
0
0
12
49
61
Manilkara zapota L. (Sapoti)
0
0
21
0
0
0
0
21
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
39
0
0
1
0
11
1
52
Psidium guajava L. (Goiaba)
27
0
0
1
0
1
0
29
Spondias lutea L. (Cajá)
1
335
0
0
1
0
0
337
Spondias purpurea L. (Seriguela)
0
9
0
0
0
0
0
9
Total
79
865
21
8
1
33
60
1067
1: Anastrepha fraterculus; 2: Anastrepha obliqua; 3: Anastrepha serpentina; 4: Anastrepha sororcula; 5:
Anastrepha sp.1; 6: Ceratitis capitata; 7: Neosilba spp.
Fonte: Autora (2015)

Assim como ocorreu nos frutos coletados no solo do cultivo orgânico, nos frutos
oriundos do solo no cultivo convencional, a maior incidência também foi de A. obliqua,
observando-se maior frequência desta espécie nos frutos de carambola (46,6%), cajá (38,7%)
e manga (12,8%).
Em levantamentos realizados em outros estados, esta espécie também foi a de maior
incidência em relação às demais. No município de José de Freitas - Piauí, em diferentes
variedades de manga, foram obtidas quatro espécies de Anastrepha, sendo A. obliqua com
frequência de 71,59% (FEITOSA et al., 2008).
Em São Paulo foi realizado um levantamento de espécies de moscas-das-frutas em
carambola, em oito municípios, de onde as espécies C. capitata e A. obliqua foram obtidas e,
novamente, A. obliqua foi mais representativa, com incidência de 84,9% do total de
espécimes obtidos (SOUZA FILHO; RAGA; ZUCCHI, 2000).
No estado de Alagoas, A. obliqua já havia sido registrada infestando carambola e
manga, a qual também mostrou frequência superior às demais espécies de tefritídeos obtidas
nestes frutos (GONÇALVES et al., 2006; SANTOS, 2012)

83

Nas plantas do cultivo convencional, foram coletadas dez espécies de frutíferas.
Destas, apenas em jabuticaba não foram obtidas moscas. Nas demais, emergiram oito espécies
de moscas frugívoras (Tabela 14).

Tabela 14 - Interação hospedeiro x moscas frugívoras (Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados na planta no
cultivo convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014.
Espécie
1

2

3

4

Nº de exemplares
5
6

7

8

Total

Hospedeiro
Anonna muricata L. (Graviola)
0
0
0
0
0
0
0
6
6
Averrhoa carambola L. (Carambola)
0
655
0
0
0
1
17
0
673
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
63
26
0
27
1
0
5
46
168
Mangifera indica L. (Manga)
1
122
0
0
0
0
0
0
123
Malpighia glaba L. (Acerola)
0
1
0
0
0
0
42
65
108
Manilkara zapota L. (Sapoti)
0
0
23
0
0
0
0
0
23
Psidium cattleianum Sabine (Araçá)
22
0
0
0
0
0
0
0
22
Psidium guajava L. (Goiaba)
2.977
5
0
18
9
0
43
78
3.130
Spondias purpurea L. (Seriguela)
0
24
0
0
0
0
0
0
24
Total
3.063
833
23
45
10
1
107
195
4.277
1: Anastrepha fraterculus; 2: Anastrepha obliqua; 3: Anastrepha serpentina; 4: Anastrepha sororcula; 5: Anastrepha
zenildae; 6: Anastrepha sp.2; 7: Ceratitis capitata; 8: Neosilba spp.
Fonte: Autora (2015)

Destas espécies de moscas, além do exemplar não identificado, obtido em carambola,
A. zenildae foi a menos frequente nos frutos de goiaba e pitanga coletados nas plantas,
representada com 0,2% do total das espécies obtidas.
Anastrepha zenildae está amplamente distribuída nas diferentes regiões do Brasil. No
Nordeste, com exceção de Sergipe, está presente nos demais estados infestando diferentes
hospedeiros. Em Alagoas, já havia sido registrada nos frutos de araçá e goiaba (ZUCCHI,
2008; COSTA, 2012; SANTOS, 2012).
Na região do Pantanal brasileiro, de 53 espécies vegetais que foram infestadas por
moscas frugívoras, A. zenildae foi obtida em seis: fruta-de-tucano (Andira cuyabensis
Bentham) (Fabaceae), sardinheira (Banara arguta Briquet) (Flacourtiaceae), sete copas
(Terminalia

catappa

L.)

(Combretaceae),

croadinha

(Mouriri

elliptica

Martius)

(Melastomataceae), oiti (Licania tomentosa (Bentham)) (Chrysobalanaceae) e (Sorocea
sprucei saxicola (Baillon) (Moraceae) (NICÁCIO; UCHÔA, 2011).
Na Bahia, A. zenildae foi obtida com incidência de 1,8% do total das espécies
coletadas, sendo relatada como infestante de araçá-boi (Eugenia stipitata) (Myrtaceae)
(SILVA, et al., 2010). No Rio Grande do Norte, dentre as espécies de Anastrepha obtidas, A.
zenildae foi a que apresentou maior diversidade de frutos hospedeiros, sendo obtida nas

84

anacardiáceas seriguela (S. purpurea) e cajarana (Spondias sp.), castanhola, acerola (M.
emarginata) (Malpighiaceae), goiaba, juá (Ziziphus joazeiro) (Rhamnaceae), Kunquat
(Fortunella sp.) (Rutaceae) (ARAÚJO et al., 2005). Esses dados divergem dos obtidos nos
dois cultivos em Alagoas, em relação à diversidade de frutíferas hospedeiras de A. zenildae,
podendo ser considerada pouco infestante ou menos polífaga que as demais espécies para essa
região.

4.3.3 Índice de infestação em frutos coletados no solo e na planta

Ressalta-se que, para um fruto ser considerado infestado basta encontrar ao menos um
pupário no mesmo, no entanto, em nem todos os frutos que foram infestados, obtiveram-se
adultos de moscas frugívoras, como foi observado no item 4.3.2.
Das espécies de frutíferas coletadas no solo e na planta no cultivo orgânico, foram
obtidos 54.019 pupários (53.043 de Tephritidae e 976 de Lonchaeidae) (Apêndices A e B).
Destes frutos, apenas graviola não foi infestado por Tephritidae nem Lonchaeidae, nos demais
foram obtidos pupários de tefritídeos e/ou lonqueídeos (Figura 4).
Figura 4 - Índice de infestação de moscas frugívoras (Pupários/kg de fruto) no cultivo orgânico: A) índice de infestação por
Tephritidae em frutos coletados no solo e planta; B) índice de infestação por Lonchaeidae em frutos coletados no
solo e planta. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Índice de Infestação (pupário/kg de fruto)
Tephritidae
Solo

33,6
37,7

Manilkara zapota

173,8
260,8

Eugenia uniflora
Passiflora edulis

0,1
0,0

Mangifera indica

7,5
18,7

Manihot esculenta

-

122,7
183,7
96,8
124,3

Spondias lutea

223,4
261,5

Psidium cattleianum

Fonte: Autora (2015)

0,7
1,8

2,5
0,9

Manilkara zapota

0,2
0,0
7,5

Passiflora edulis

182,9

Averrhoa carambola

Spondias purpurea

Planta

Eugenia uniflora

31,3
58,7

Psidium guajava

Malpighia glaba

Solo

Planta

104,0
126,1

Spondias purpurea

Syzigium malaccence

Índice de Infestação (pupários/kg de fruto)
Lonchaeidae

5,2

Mangifera indica

0,0
0,5

Manihot esculenta

0,0

Syzigium malaccence

0,1
0,0

Psidium guajava

1,3

Averrhoa carambola

0,4
0,4

Spondias lutea

0,0

389,6

667,3

Psidium cattleianum

A

Malpighia glaba

20,0
9,7

5,5

3,7
2,7
3,2
4,2

6,6

B

85

Este é um dos trabalhos pioneiros em avaliar separadamente as espécies de Tephritidae
e Lonchaeidae infestantes e os índices de infestação em frutos coletados no solo e na planta.
Por esse motivo, as discussões foram feitas baseando-se em trabalhos em que esses
parâmetros foram avaliados em frutos coletados aleatoriamente no solo e na planta, como
grande parte dos trabalhos com levantamentos de moscas frugívoras.
Os maiores índices de infestação por espécies de tefritídeos foram obtidos em
seriguela, pitanga, mandioca, goiaba, carambola, cajá e araçá, destacando-se araçá e cajá com
667,3 e 389,6 pupários/kg de fruto, respectivamente. O índice de infestação em cajá foi bem
superior ao obtido no semi-árido do Rio Grande do Norte com 21,9 pupários/kg de fruto e em
cinco municípios do Amapá, com 21,43 pupários/kg de fruto (ARAÚJO et al., 2005; JESUSBARROS et al., 2012).
Os índices de infestação por moscas-das-frutas em plantios de goiaba é um dos mais
estudados em diferentes localidades, por ser uma cultura de interesse comercial,
principalmente na região Nordeste do Brasil. Dos frutos coletados no solo e planta do cultivo
orgânico, foram obtidos 122,7 e 183,7 pupários/kg de fruto, respectivamente.
Em um pomar de goiabeira em Fortaleza - CE, foi obtido 30,36 pupários/kg de fruto
(MOURA; MOURA, 2011), considerado um resultado abaixo do obtido nesta pesquisa. Na
Bahia, em um levantamento importante, que abrangeu 25 minicípios do estado, houve uma
variação de 5,0 a 197,6 pupários/kg de fruto com média de 44,68 pupários/kg de fruto
(SILVA et al., 2011). No município de Areia, na Paraíba, em duas variedades de goiaba
(vermelha e branca), foram obtidos diferentes índices de infestação: 61,70 e 31,32 pupários/kg
de fruto, respectivamente (SILVA, 2013).
Os frutos de carambola coletados nas plantas apresentaram índice de infestação
superior aos coletados no solo. Enquanto a infestação dos frutos de carambola coletados no
solo foi de 96,8, os da planta foi de 124,3 pupários/kg de fruto. No presente trabalho, foi
observado que carambola foi uma das espécies frutíferas mais infestadas por A. obliqua. Uma
possibilidade para que isto tenha ocorrido é a capacidade de A. obliqua conseguir infestar
frutos localizados em alturas mais elevadas, como foi observado com A. fraterculus por Salles
(1995).
Estes índices são bastante variáveis dependendo da região e da incidência das espécies
de moscas infestantes presentes. Frutos de carambola coletados em cinco municípios do Acre,
nos quais o índice de infestação variou de 0,9 a 12,3 pupários/kg de fruto e, em três
municípios de Rondônia variou de 0,8 a 85,7 pupários/kg de fruto, sendo infestados apenas
por A. obliqua (PEREIRA et al., 2010). Já na região do semi-árido do Rio Grande do Norte,

86

foram obtidos 119,0 pupários/kg de fruto; no entanto, a maior incidência foi de C. capitata
(ARAÚJO et al., 2005). Embora A. obliqua e C. capitata sejam da mesma família, se o fruto
presente for considerado hospedeiro primário de uma dessas espécies, e esta, por sua vez, for
mais abundante na região, o fruto apresentará um índice de infestação mais elevado do que na
região em que estas situações sejam contrárias.
Um fruto raramente citado nos levantamentos de espécies de moscas-das-frutas é o da
mandioca, talvez por ser pouco conhecido, já que a maior atenção é dada à parte de interesse
comercial, a raíz. No entanto, esses frutos são utilizados em estudos com melhoramento
genético de espécies do gênero e a depreciação destes por moscas frugívoras pode influenciar
nessas pesquisas. No presente levantamento, houve coleta apenas no cultivo orgânico, porém,
o índice de infestação por tefritídeos foi 182,9 pupários/kg de fruto, superior aos obtidos em
outras espécies coletadas como sapoti, acerola, manga, jambo e maracujá.
Índice elevado em frutos de mandioca, também foi obtido no Amapá, a partir de um
levantamento realizado em cinco municípios do estado, alcançando 130,43 pupários/kg de
fruto (JESUS-BARROS et al., 2012). Em Alagoas, já havia sido realizado um levantamento
de espécies de moscas-das-frutas para avaliar o índice de infestação em cinco municípios,
onde, em apenas um deles foi obtido 183,33 pupários/kg de fruto de mandioca (COSTA,
2012; SANTOS, 2012). Esta semelhança na infestação dos frutos coletados no presente
estudo, em comparação ao obtido no levantamento no ano de 2012 por estes autores em
Alagoas, confirma a suscetibilidade de infestação em frutos de mandioca por tefritídeos.
É importante ressaltar, que embora os frutos de mandioca tenham sido infestados
apenas por A. pickeli (Tabela 12), sendo este tefritídeo obtido apenas neste hospedeiro no
presente trabalho, há possibilidade desta espécie passar a infestar outros frutos de diferentes
famílias presentes nas áreas. Pois, se a oferta de frutíferas for considerada pequena diante da
grande quantidade de moscas frugívoras presentes nestas áreas, por questão de sobrevivência
poderá escolher outros frutos como hospedeiros alternativos.
Os frutos de mandioca foram coletados somente nas plantas, por não serem facilmente
destacados, muitos chegando a secar ainda nas plantas. Os demais frutos foram coletados
tanto no solo como nas plantas, no entanto, só houve infestação por tefritídeos em maracujá
oriundo do solo, divergindo dos frutos de maracujá infestados por lonqueídeos, onde tanto os
do solo como os da planta foram infestados, apresentando-se como a segunda espécie vegetal
mais infestada. Na região Sul da Bahia, este hospedeiro foi infestado por lonqueídeos ainda na
fase inicial de desenvolvimento, nos botões florais de maracujá (MELO et al., 2012).

87

Os lonqueídeos vêm sendo comumente relatados nos levantamentos realizados para
detecção de moscas frugívoras, já que antes o foco era mais voltado para espécies da família
Tephritidae. Em Alagoas, o primeiro registro de espécies de Lonchaeidae ocorreu em 2012,
associadas a pinhão manso (Jatropha curcas L.) (Euphorbiaceae) (DIAS et al., 2012). No
presente estudo, os maiores índices de infestação por Lonchaeidae no cultivo orgânico
ocorreram em pitanga, acerola, goiaba, maracujá e cajá, sendo o maior índice em frutos de
pitanga coletados na planta, com 20,0 pupários/kg de fruto.
Acerola foi a terceira espécie de fruto mais infestada por lonqueídeos, com índice de
4,2 pupários/kg de fruto nos coletados no solo e 6,6 pupários/kg de fruto nos coletados na
planta. Um trabalho semelhante que avaliou separadamente a infestação por lonqueídeos em
frutos de acerola oriundos do solo e da planta foi realizado no município de Mossoró, RN
(ARAÚJO; ZUCCHI, 2002b). No trabalho referido, além dos autores encontrarem infestações
mais elevadas do que a obtida nesta pesquisa, também observaram diferença significativa na
infestação dos frutos coletados no solo e na planta em uma das áreas amostradas, onde, os do
solo apresentaram infestação de 58,9 pupários/kg de fruto e, os da planta, 44,9 pupários/kg de
fruto.
Das espécies de frutíferas coletadas na área de cultivo convencional foram obtidos

21.398 pupários (20.646 de Tephritidae e 752 de Lonchaeidae) (Apêndices C e D). Destes
frutos, apenas jabuticaba não foi infestada por Tephritidae nem Lonchaeidae, nos demais
foram obtidos pupários de tefritídeos e/ou lonqueídeos (Figura 5).

88

Figura 5 - Índice de infestação de moscas frugívoras (Pupários/kg de fruto) no cultivo convencional: A) índice de
infestação por Tephritidae em frutos coletados no solo e planta; B) índice de infestação por Lonchaeidae
em frutos coletados no solo e planta. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.

Índice de Infestação (pupário/kg de fruto)
Tephritidae
Solo

Planta

Solo
348,2

Spondias purpurea

422,6
32,9
13,0

Manilkara zapota

262,7

Eugenia uniflora
Passiflora edulis

Anonna muricata

0,0
-

Manilkara zapota

1,4
0,0
38,3
22,1
0,6
0,0

Mangifera indica

0,0
0,0

-

Inga sp.

0,0

0,5
0,0

graviola

0,0
0,7

Psidium guajava

0,0
1,7

Averrhoa carambola

0,1
0,6

Spondias lutea

0,1
0,0

Psidium cattleianum

1,6
0,0

25,5
29,1
31,3

35,1
88,2
161,9
175,8

Averrhoa carambola

374,2
157,3
123,8

Psidium cattleianum

e: Autora
Malpighia(2015)
glaba

0,0
0,0

Passiflora edulis

Psidium guajava

Spondias lutea

Spondias purpurea

2,6
7,7

Planta

Eugenia uniflora

116,3

Mangifera indica
Inga sp.

Índice de Infestação (pupário/kg de fruto)
Lonchaeidae

A

Malpighia glaba

15,6

15,6
10,1

B

Fonte: Autora (2015)

Os maiores índices de infestação por Tephritidae no cultivo convencional foram
observados nas mesmas espécies que também apresentaram índices elevados no cultivo
orgânico, com exceção de jambo e mandioca, que não foram coletados no convencional. E, ao
contrário do que ocorreu no cultivo orgânico, a infestação por tefritídeos foi mais elevada nos
frutos coletados no solo. Isso pode ter ocorrido pelo fato de os frutos coletados no solo terem
passado mais tempo expostos à infestação, enquanto os das plantas possivelmente foram
colhidos antes de serem atacados.
Das espécies de frutos coletados neste cultivo, apenas maracujá não foi infestado por
tefritídeos. No entanto, sofreu infestação por lonqueídeos, apresentando 0,6 pupários/kg de
fruto. E, como ocorreu no cultivo orgânico, os frutos de pitanga e acerola foram os mais
infestados por lonqueídeos no convencional, sendo que os frutos coletados no solo atingiram
índices de infestação mais elevados do que os da planta, pitanga com 38,3 pupários/kg de
fruto, e acerola, com 15,6 pupários/kg de fruto.

89

Os frutos de ingá, embora tenham sido coletados apenas no solo, obteveram infestação
por Lonchaeidae de 15,6 pupários/kg de fruto, igual aos frutos de acerola, e 31,3 pupários/kg
de fruto por Tephritidae. A região Norte do Brasil é onde este fruto tem sido mais citado
como hospedeiro de lonqueídeos. Nos municípios desta região, as espécies de Neosilba
apresentam grande preferência por frutos de Fabaceae, no entanto, não foram calculados os
índices de infestação por Lonchaeidae (SILVA; LEMOS; ZUCCHI, 2011).
Por outro lado, nesta região comumente é calculado o índice de infestação em Inga
spp. por Tephritidae. Resultados obtidos em diferentes municípios do estado de Rondônia,
Amapá e Acre, os índices de infestação por espécies de Anastrepha foram bem variáveis, 7,2;
120,62 e 128,0 pupários/kg de fruto, respectivamente (PEREIRA et al., 2010; JESUSBARROS et al., 2012).
Os índices de infestação referentes ao número de pupários/fruto nas espécies coletadas
no solo e planta nos dois cultivos, bem como o número de frutos, o peso e o número de
pupários de Tephritidae e Lonchaeidae, encontram-se descritos nos apêndices A, B, C e D.

4.3.4 Análise estatística do índice de infestação em frutos coletados no solo e na planta no
cultivo orgânico e convencional

Como ocorreu coleta de algumas espécies de frutos no cultivo orgânico que não foi
coletada no convencional e vice versa, para realizar a análise estatística foi necessário utilizar
os dados apenas dos frutos coletados em ambos os cultivos e nos dois locais de coleta (solo e
planta): acerola, araçá, carambola, goiaba, manga, pitanga, sapoti e seriguela.
Foi utilizado o número total de pupários (Tephritidae e Lonchaeidae) obtido em cada
espécie de fruto para calcular se houve diferença estatística no índice de infestação dos frutos
coletados no solo e na planta nos dois cultivos.
Foi obtida interação significativa quanto ao tipo de cultivo (orgânico e convencional)
versus local de coleta dos frutos (solo e planta) apenas no índice de infestação de araçá. Isso
significa que estes tratamentos são dependentes, ou seja, o índice de infestação nos frutos
coletados no solo e na planta para esta espécie é influenciado pelo tipo de cultivo (Tabela 15).

90

Tabela 15 - Médias do índice de infestação em frutos de araçá coletados no solo e na planta nos cultivos
orgânico e convencional. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Índice de infestação (pupários/kg de fruto)
Tipo de cultivo
Orgânico
Convencional
Local de coleta
Solo
237,6 b
178,0 a
Planta
665,2 a
168,5 a
Média
2,94
Médias seguidas pela mesma letra na coluna não difere entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
Fonte: Autora (2015)

As demais espécies de frutos não apresentaram interação significativa. Logo, a
infestação destes frutos pode ser comparada separadamente quanto ao tipo de cultivo e ao
local de coleta.
Quanto ao tipo de cultivo, independente dos frutos terem sido coletados no solo ou na
planta, houve diferença estatística no índice de infestação em acerola, carambola, goiaba,
manga e seriguela. Já, os índices de infestação nos frutos coletados no solo e na planta,
independente do tipo de cultivo, não diferiram estatisticamente. Observando a maior
infestação em frutos de pitanga e, a menor, em acerola (Tabela 16).

Tabela 16 - Médias do índice de infestação (pupas/kg de fruto) em frutos coletados no solo e na planta e nos
cultivos orgânico e convencional para cada espécie de fruto. Levantamento realizado no período de
julho a de 2013 a junho de 2014.
Tipo de cultivo
Averrhoa carambola L. (Carambola)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Malpighia glaba L. (Acerola)
Mangifera indica L. (Manga)
Manilkara zapota L. (Sapoti)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Spondias purpurea L. (Seriguela)

Orgânico
103,52 a
262,80 a
8,91 a
11,78 a
38,18 a
156,12 a
128,14 a
Local de coleta

Convencional
155,80 b
209,20 a
18,27 b
40,84 b
16,42 a
76,21 b
383, 20 b

Fruto
Solo
Planta
Averrhoa carambola L. (Carambola)
103,35 a
133,24 a
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
275,03 a
230,29 a
Malpighia glaba L. (Acerola)
11,28 a
16,03 a
Mangifera indica L. (Manga)
20,50 a
19,38 a
Manilkara zapota L. (Sapoti)
32,36 a
32,00 a
Psidium guajava L. (Goiaba)
100,71 a
124,85 a
Spondias purpurea L. (Seriguela)
173,61 a
180,76 a
Médias seguidas pela mesma letra na linha não difere entre si pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade.
Fonte: Autora (2015)

91

Apenas em goiaba o índice de infestação foi mais elevado no cultivo orgânico em
relação ao convencional, com média de 156,1 pupários/kg de fruto. Esse fato possivelmente
ocorreu porque no cultivo convencional goiaba foi a única espécie coletada em que no plantio
era adotado o manejo integrado para moscas-das-frutas. Nas demais frutíferas presentes neste
cultivo não havia aplicação de insumos agrícolas, pois eram plantas que se encontravam
espalhadas de forma espontânea em meio à área, obtendo assim, índices de infestação
estatisticamente maior ou igual ao cultivo orgânico.
As Análises de Variância com os índices de infestação dos frutos coletados no solo e
na planta e no cultivo orgânico e convencional encontram-se no Anexo C.
4.3.5 Espécies de parasitoides em frutos coletados no solo e na planta
Em ambas as áreas amostradas, foram obtidas seis espécies de parasitoides mais
alguns exemplares classificados na família Pteromalidae. Destas seis espécies, cinco são da
família Braconidae: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae
(Muesebeck, 1958), Utetes anastrephae (Viereck, 1913); Opius bellus (Gahan, 1930) e
Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905), e uma da família Figitidae, Aganaspis
pelleranoi (Bréthes, 1924). Essas espécies apresentam uma ampla distribuição geográfica e
têm sido coletadas na maioria dos levantamentos de parasitoides de moscas-das-frutas
realizados no Brasil (ZUCCHI, 2008).
Diachasmimorpha longicaudata foi obtido neste levantamento por ter sido liberado
nessas áreas estudadas antes de ter início a coleta dos frutos com o objetivo de avaliar sua
competição com os parasitoides nativos e seu estabelecimento, como foi abordado no
primeiro capítulo.
No cultivo orgânico, foram obtidos 7.719 parasitoides (6.119 de frutos coletados no
solo e 1.600 de frutos coletados na planta) e, no convencional, 2.291 parasitoides (1.814 de
frutos coletados no solo e 477 da planta) (Tabela 17).

92

Tabela 17 - Espécies e número de parasitoides em frutos coletados no solo e planta no cultivo orgânico e
convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de
2014.
Número de exemplares
Espécies

Orgânico

Convencional

Solo

Planta

Total (%)

Solo

Planta

Total (%)

Doryctobracon areolatus

4.117

1.067

5.184 (67,2)

1.261

282

1.543 (67,4)

Asobara anastrephae

869

44

913 (11,8)

241

15

256 (11,2)

Utetes anastrephae

312

47

359 (4,7)

171

10

181 (7,9)

Opius bellus

651

369

1.020 (13,2)

76

156

232 (10,1)

Aganaspis pelleranoi

107

42

149 (1,9)

48

6

54 (2,4)

Diachasmimorpha longicaudata

27

3

30 (0,8)

13

1

14 (0,6)

Pteromalídeos

36

28

64 (0,4)

4

7

11 (0,5)

Total

6.119

1600

7.719 (100)

1.814

477

2.291 (100)

Fonte: Autora (2015)

Em Alagoas, D. areolatus, A. anastrephae e U. anastrephae já haviam sido registradas
em diferentes municípios (GONÇALVES et al., 2006; COSTA, 2012; SANTOS, 2012),
sendo observada a predominância de D. areolatus na maioria das áreas avaliadas por estes
autores.
Neste trabalho, D. areolatus continuou sendo a espécie mais obtida, representando
67,2% no cultivo orgânico e 67,4% no convencional, sendo a maior parte oriunda dos frutos
coletados no solo. Este braconídeo é, dentre as demais espécies de parasitoides de moscasdas-frutas registradas no Brasil, o que está presente em maior número de estados, abrangendo
pelo menos um em cada região do País (ZUCCHI, 2008).
Em ambos os cultivos, O. bellus e A. anastrephae foram as duas espécies com
frequências consideráveis depois de D. areolatus. Opius bellus com incidência de 13,2% no
cultivo orgânico, sendo obtido em maior quantidade dos frutos oriundos do solo e 10,1% no
convencional, com maior incidência nos frutos coletados na planta. Dentre as regiões
brasileiras com presença desta espécie, a região Norte é a que apresenta maiores incidências
(SILVA; RONCHI-TELES, 2000; BOMFIM; UCHÔA-FERNANDES; BRAGANÇA, 2007;
JESUS et al, 2008; DEUS et al., 2009; PEREIRA et al., 2010).
Essas frequências são bastante variáveis dependendo da região onde são encontrados,
enquanto neste trabalho, A. anastrephae apresentou frequência de 11,8% e 11,2% no cultivo
orgânico e convencional, respectivamente; no Amapá essa incidência foi bem inferior, com
1,07% em relação às outras espécies obtidas (JESUS-BARROS et al., 2012).

93

As demais espécies tiveram baixa ocorrência. No geral, para a maioria das espécies
obtida de frutos coletados no solo, reforçando a ideia de que quanto maior o tempo de
exposição do fruto no campo, maior a chance de ocorrer parasitismo. Dos 203 exemplares do
figitídeo A. pelleranoi e 75 de pteromalídeos coletados nas duas áreas, 155 e 40 exemplares
foram oriundos de frutos coletados no solo, respectivamente. Espécies destas duas famílias
provavelmente tenham capacidade de voo baixo para serem encontradas com mais frequência
em frutos coletados no solo. Em um trabalho realizado na região de Pelotas, RS, Salles
(1996), ao coletar frutos ainda nas árvores, obteve espécies de parasitoides apenas da família
Braconidae (Doryctobracon spp. e O. bellus) e, ao coletar frutos no solo, além destes
braconídeos também obteve espécies de Pteromalidae (P. vindemmiae) e Figitidae
(Odontosema sp. Kieffer, 1909).
Diachasmimorpha longicaudata foi outra espécie que, embora tenha apresentado
baixa frequência, 40 dos 44 exemplares obtidos foram de frutos de solo. No Hawai, D.
longicaudata também foi obtido em maior quantidade de frutos coletados no solo (PURCELL
et al., 1994). Embora nessa pesquisa a maioria das espécies nativas também foi obtida de
frutos coletados no solo, segundo Silva (2005), D. areolatus teve preferência por frutos
infestados nas partes mais altas das árvores e o exótico por frutos localizados em partes mais
baixas e até mesmo caídos.

4.3.6 Interação fruto x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos coletados no
solo e na planta

Foi utilizado o número dos pupários de Tephritidae e de Lonchaeidae (descritos nos
apêndices de A a D) para calcular a porcentagem de parasitismo. Porém, não houve
emergência de parasitoides dos pupários de Lonchaeidae.
Das 13 espécies de frutíferas coletadas no cultivo orgânico, 12 foram infestadas por
pelo menos uma espécie de mosca frugívora e, em nove, foram obtidos parasitoides, dos quais
emergiu pelo menos uma espécie de parasitoide.
Neste cultivo, a porcentagem de parasitismo nos frutos coletados no solo variou de
0,1% em araçá, cajá e sapoti a 43,1% em seriguela, e nos frutos coletados na planta, variou de
0,1% em carambola, goiaba, pitanga e sapoti a 24,9% em seriguela. A Tabela 18 mostra as
espécies de parasitoides obtidas e sua respectiva porcentagem de parasitismo em cada
frutífera.

94

Tabela 18 - Interação fruto x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e na planta em cultivo orgânico
em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Número de exemplares e porcentagem de parasitismo (%) em frutos coletados no solo
Frutíferas
1
2
3
4
5
6
Averrhoa carambola (Carambola)
73 (6,4)
19 (1,7)
0 (0,0)
4 (0,4)
7 (0,6)
0 (0,0)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
85 (15,3)
2 (0,4)
19 (3,4) 134 (24,1)
0 (0,0)
1 (0,2)
Psidium cattleianum Sab. (Araçá) 1.115 (10,9) 364 (3,6) 32 (0,3)
177 (1,7)
36 (0,4)
14 (0,1)
Psidium guajava L. (Goiaba)
19 (1,0)
4 (0,2)
0 (0,0)
0 (0,0)
52 (2,8)
0 (0,0)
Mangifera indica L. (Manga)
10 (2,9)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
3 (0,9)
Manilkara zapota L. (Sapoti)
23 (2,7)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
1 (0,1)
0 (0,0)
Spondias lutea L. (Cajá)
2.616 (34,6) 480 (6,3) 247 (3,3) 311 (4,1)
11 (0,1)
7 (0,1)
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
64 (15,0)
0 (0,0)
10 (2,3)
2 (0,5)
0 (0,0)
1 (0,2)
Spondias purpurea L. (Seriguela)
112 (43,1)
0 (0,0)
4 (1,5)
23 (8,8)
0 (0,0)
1 (0,4)
Total
4.117
869
312
651
107
27
Número de exemplares e porcentagem de parasitismo (%) em frutos coletados na planta

7
0 (0,0)
1 (0,2)
2 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
33 (0,4)
0 (0,0)
0 (0,0)
36

Total
103
242
1.740
75
13
24
3.705
77
140
6.119

Frutíferas
1
2
3
4
5
6
7
Total
Averrhoa carambola (Carambola)
86 (2,7)
22 (0,7)
0 (0,0)
5 (0,2)
10 (0,3)
0 (0,0)
2 (0,1)
125
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
243 (6,9)
1 (0,0)
4 (0,1)
314 (8,9)
2 (0,1)
2 (0,1)
2 (0,1)
568
Mangifera indica L. (Manga)
11 (2,7)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
11
Manilkara zapota L. (Sapoti)
26 (3,6)
0 (0,0)
0 (0,0)
1 (0,1)
1 (0,1)
0 (0,0)
0 (0,0)
28
Psidium cattleianum Sab. (Araçá)
395 (4,8)
13 (0,2)
1 (0,0)
32 (0,4)
3 (0,0)
0 (0,0)
23 (0,3)
467
Psidium guajava L. (Goiaba)
69 (0,5)
8 (0,1)
0 (0,0)
0 (0,0)
26 (0,2) 1 (0,01) 1 (0,01)
105
Spondias lutea L. (Cajá)
34 (8,5)
0 (0,0)
2 (0,5)
1 (0,3)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
37
Syzigium malaccence (L.) (Jambo)
98 (13,1)
0 (0,0)
31 (4,1)
8 (1,1)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
137
Spondias purpurea L. (Seriguela)
105 (24,9)
0 (0,0)
9 (2,1)
8 (1,9)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
122
Total
1.067
44
47
369
42
3
28
1.600
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis pelleranoi; 6:
Diachasmimorpha longicaudata; 7: Pteromalidae.
Fonte: Autora (2015)

O parasitismo natural em larvas/pupas de moscas-das-frutas pode ser afetado por
diversos fatores e, devido a isso, raramente ultrapassa 50%, podendo variar em função dos
locais, da época e/ou do período de frutificação da planta hospedeira (MENEZES; BIZETI;
ARAÚJO, 1997; CANAL; ZUCCHI, 2000).
Observou-se que D. areolatus foi a única espécie obtida de todos os frutos coletados
no solo e na planta, como também a que apresentou as maiores porcentagens de parasitismo;
no entanto, em nenhum fruto foi superior a 50%. Alguns autores afirmam que o maior índice
de parasitismo de D. areolatus se dá pelo fato de ser a primeira espécie a chegar aos frutos, ou
por apresentar o ovipositor mais desenvolvido que outras espécies como O. bellus e U.
anastrephae, conseguindo assim, estar associado a um maior número de frutos (LEONEL
JÚNIOR; ZUCCHI; WHARTON, 1995; MATRANGOLO et al., 1998; PARANHOS;
NASCIMENTO; WALDER, 2009).
Em várias outras regiões do País, também se verificou que o índice de parasitismo de
D. areolatus é superior às demais espécies obtidas. No Rio Grande do Norte, foi obtido de
todas as frutíferas com larvas parasitadas e com parasitismo superior ao de A. anastrephae e

95

U. anastrephae, sendo a maior porcentagem obtida em frutos de cajarana (Spondias sp.)
(10,2%) e a menor em carambola (0,1%) (ARAÚJO, 2002).
Na região Sul da Bahia, a maior porcentagem de parasitismo ocorreu em acerola
(44,44%) e a menor em goiaba (0,18%), ambas parasitadas por D. areolatus. Cajá foi a
segunda frutífera mais parasitada, com 39,17%, porém, desta espécie emergiram D. areolatus,
A. anastrephae, U. anastrephae e figitídeos (MELO et al., 2012).
No geral, os frutos de seriguela coletados no solo apresentaram a maior porcentagem
de parasitismo (43,1%) por D. areolatus e, a menor, em goiaba coletada na planta (0,01%) por
D. longicaudata e pteromalídeos. Em outros estados, essas duas espécies de frutos também
estavam entre as que apresentaram as maiores e menores porcentagens de parasitismo. No
Amapá, dos frutos coletados, em goiaba foi obtido índice de parasitismo de aproximadamente
2,0%, tendo D. areolatus como o parasitoide mais frequente (JESUS-BARROS et al., 2012).
Em um levantamento realizado em três municípios do norte do Estado de Minas Gerais,
seriguela foi a segunda espécie vegetal com maior índice de parasitismo, 10,22%. Os autores
atribuíram esse parasitismo ao fato deste fruto apresentar pericarpo fino e mesocarpo raso
(ALVARENGA et al., 2009).
Como ocorreu no cultivo orgânico, também ocorreu no convencional, com exceção
dos frutos de acerola coletados na planta, nas demais frutíferas que apresentaram larvas de
moscas-das-frutas parasitadas emergiram D. areolatus, sendo que nos frutos de seriguela
coletados no solo, a porcentagem de parasitismo foi superior a 50% (Tabela 19).

96

Tabela 19 - Interação fruto x parasitoides e porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Número de exemplares e porcentagem de parasitismo (%) em frutos coletados no solo
Frutíferas
1
2
3
4
5
6
7
Total
Averrhoa carambola (Carambola)
118 (7,4)
67 (4,2)
4 (0,2)
4 (0,2)
44 (2,7)
7 (0,4)
4 (0,2)
248
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
9 (4,1)
0 (0,0)
5 (2,3)
67 (30,5)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
81
Mangifera indica L. (Manga)
17 (3,4)
4 (0,8)
1 (0,2)
0 (0,0)
3 (0,6)
0 (0,0)
0 (0,0)
25
Manilkara zapota L. (Sapoti)
3 (3,0)
0 (0,0)
0 (0,9)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
3
Psidium cattleianum Sab. (Araçá)
4 (2,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
2 (1,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
6
Psidium guajava L. (Goiaba)
11 (4,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
11
Spondias lutea L. (Cajá)
1.016 (32,0) 170 (5,3) 156 (4,9)
3 (0,1)
0 (0,0)
6 (0,2)
0 (0,0) 1.351
Spondias purpurea L. (Seriguela)
83 (53,2)
0 (0,0)
5 (3,2)
0 (0,0)
1 (0,6)
0 (0,0)
0 (0,0)
89
Total
1.261
241
171
76
48
13
4
1.814
Número de exemplares e porcentagem de parasitismo (%) em frutos coletados na planta
Frutíferas
1
2
3
4
5
6
7
Total
Averrhoa carambola (Carambola)
88 (4,2)
15 (0,7)
1 (0,05)
1 (0,05)
1 (0,05)
0 (0,0)
0 (0,0)
106
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
27 (3,4)
0 (0,0)
9 (1,1)
149 (18,7)
0 (0,0)
0 (0,0)
1 (0,1)
186
Mangifera indica L. (Manga)
3 (0,8)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
3
Manilkara zapota L. (Sapoti)
7 (10,6)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
1 (1,5)
0 (0,0)
8
Psidium cattleianum Sab. (Araçá)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
1 (0,3)
0 (0,0)
0 (0,0)
1
Psidium guajava L. (Goiaba)
68 (0,6)
0 (0,0)
0 (0,0)
2 (0,02)
4 (0,04)
0 (0,0)
6 (0,1)
80
Spondias lutea L. (Cajá)
4 (3,4)
0 (0,0)
0 (0,0)
2 (1,7)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
6
Spondias purpurea L. (Seriguela)
85 (42,1)
0 (0,0)
0 (0,0)
2 (1,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
0 (0,0)
87
Total
282
15
10
156
6
1
7
477
1: Doryctobracon areolatus; 2: Asobara anastrephae; 3: Utetes anastrephae; 4: Opius bellus; 5: Aganaspis pelleranoi; 6:
Diachasmimorpha longicaudata; 7: Pteromalidae.
Fonte: Autora (2015)

Embora seja raro, em outros trabalhos realizados no estado do Rio de Janeiro,
observaram-se frutos com parasitismo maior que 50%. Gonçalves (1938) observou taxa de
parasitismo por D. areolatus de 56% em frutos de cajá-mirim (Spondias lutea); anos depois,
neste mesmo hospedeiro no município de Seropédica, foi obtido parasitismo de 58% e de até
80% em frutos de grumixama (Eugenia brasiliensis) (Myrtaceae) (AGUIAR-MENEZES,
2000; SOUZA et al., 2007).
Os frutos de pitanga coletados na planta no cultivo convencional tiveram a segunda
maior porcentagem de parasitismo (18,7%), podendo-se observar, que embora, tenha sido
parasitado por quatro espécies de parasitoides, O. bellus foi predominante.
Segundo Paranhos, Nascimento e Walder (2009), as espécies de parasitoides com
ovipositor menos desenvolvido, como O. bellus, atingem níveis mais altos de parasitismo em
frutos pequenos. Essa característica nas espécies de parasitoides justifica o fato de D.
areolatus, que tem ovipositor bem desenvolvido em relação às demais espécies, ter sido
obtido em frutos de diferentes tamnahos.
Inversamente de como se apresentou o parasitismo pelos espécimes de pteromalídeos
nos cultivos avaliados no presente estudo, o qual não foi superior a 0,2%; em Viçosa, MG, a
maior porcentagem de parasitismo ocorreu em laranja por espécies de Pteromalidae (21,43%)

97

e, a menor (0,34%) em nêspera (Eriobothrya japonica (Thunb.)) (Rosaceae) pelo braconídeo
D. areolatus (PIROVANI et al., 2010). Essa diferença na porcentagem de parasitismo e das
espécies predominantes pode ter ocorrido por dois fatores: devido às condições ambientais,
mais precisamente os fatores abióticos de cada região, ou simplesmente pelo fruto hospedeiro
presente nas diferentes localidades apresentar características que favoreça o parasitismo por
determinadas espécies.
De forma geral, nos dois cultivos, as maiores porcentagens de parasitismo foram
obtidas nos frutos de cajá, pitanga, seriguela e jambo, e as menores porcentagens em araçá,
goiaba, carambola, manga e sapoti. Ao observarem-se as características morfológicas destes
frutos, nota-se que os mais parasitados são os menores e que apresentam pouca polpa, ou seja,
o mesocarpo próximo da semente, o que facilita o encontro do ovipositor do parasitoide com
as larvas de moscas frugívoras.
Segundo Canal e Zucchi (2000), as larvas de moscas-das-frutas são mais facilmente
parasitadas em frutos pequenos, de pericarpo fino e mesocarpo raso. No entanto, enquanto em
determinadas regiões os frutos com estas características favoráveis ao parasitismo são
realmente os mais parasitados, em outras, estes mesmos apresentam baixa porcentagem de
parasitismo.
O resultado semelhante quanto ao alto parasitismo em cajá e baixo em goiaba; também
foi observado em dois municípios do Acre. No município de Bujari, foram encontrados os
braconídeos O. bellus, D. areolatus e U. anastrephae em frutos de taperebá (Spondias
mombin L.) (Anacardiaceae), que em Alagoas é conhecido como cajá, com parasitismo de
29,5% e no município de Rio Branco, em frutos de goiaba, ocorreu somente D. areolatus com
parasitismo de 2,7% (THOMAZINI; ALBUQUERQUE, 2009).
Já no Sul da Bahia, ocorreu o contrário, obtendo-se o menor índice de parasitismo
natural em pitanga com 0,63% e o maior em amora (Morus sp.) (Moraceae) com 8,97%
(BITTENCOURT et al., 2011).

4.3.7 Análise estatística da porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e na
planta no cultivo orgânico e convencional

Da mesma forma que ocorreu interação significativa no índice de infestação nos frutos
de araçá, também ocorreu para a porcentagem de parasitismo, havendo influência do tipo de
cultivo no parasitismo desse fruto quando coletado no solo e na planta no cultivo orgânico,

98

observando parasitismo de aproximadamente três vezes mais nos frutos coletados na planta
(13,5%) em relação aos do solo (4,1%) (Tabela 20).
Tabela 20 - Médias da porcentagem de parasitismo em frutos de araçá coletados no solo e na planta nos cultivos
orgânico e convencional. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Porcentagem de parasitismo (%)
Tipo de cultivo
Orgânico

Convencional
Local de coleta
Solo
4,1 a
2,0 a
Planta
13,5 b
3,9 a
Média
2,94
Médias seguidas pela mesma letra para cada espécie de fruto não difere entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade.
Fonte: Autora (2015)

Nos demais frutos, houve influência do tipo de cultivo, independente do local de
coleta (solo ou planta), em carambola e seriguela. Em relação à porcentagem de parasitismo
em frutos coletados no solo e na planta, independente do tipo de cultivo, houve diferença
estatística nos frutos de goiaba e pitanga. Ambos com maior porcentagem de parasitismo nos
frutos coletados no solo (Tabela 21).

Tabela 21 - Médias da porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e na planta e nos cultivos
orgânico e convencional. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a junho de 2014.
Tipo de cultivo
Fruto
Averrhoa carambola L. (Carambola)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Mangifera indica L. (Manga)
Manilkara zapota L. (Sapoti)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Spondias purpurea L. (Seriguela)

Averrhoa carambola L. (Carambola)
Eugenia uniflora L. (Pitanga)
Mangifera indica L. (Manga)
Manilkara zapota L. (Sapoti)
Psidium guajava L. (Goiaba)
Spondias purpurea L. (Seriguela)

Orgânico
3,84 a
22,93 a
2,57 a
4,14 a
1,13 a
28,27 a
Local de coleta
Solo
7,97 a
40,52 a
5,21 a
4,30 a
5,40 a
34,48 a

Convencional
9,67 b
24,39 a
8,36 a
5,66 a
2,53 a
49,34 b
Planta
4,22 a
16,40 b
3,26 a
4,89 a
0,60 b
30,17 a

Médias seguidas pela mesma letra para cada espécie de fruto não difere entre si pelo teste de Tukey a 5% de
probabilidade
Fonte: Autora (2015)

Mesmo não havendo diferença estatística na porcentagem de paratismo nos demais
frutos, observa-se que em ambos as maiores médias de parasitismo ocorreram nos frutos de
tamanhos menores. Podendo associar esse resultado ao tamanho do fruto, onde os menores

99

favorecem o alcance das larvas de moscas-das-frutas pelo ovipositor do parasitoide e, como já
discutido nesta pesquisa, os frutos presentes no solo favorecem o aumento da porcentagem de
parasitismo, pois, quanto maior o tempo de exposição dos frutos no campo, maior as chances
das larvas infestantes serem parasitadas.
As Análises de Variância com as porcentagens de parasitismo dos frutos coletados no
solo e na planta e no cultivo orgânico e convencional encontra-se no Anexo D.
4.3.8 Associação tritrófica
Embora tenham sido obtidos 976 pupários de Lonchaeidae no cultivo orgânico (424 de
frutos coletados no solo e 552 de frutos coletados na planta) e 752 no convencional (211 de
frutos coletados no solo e 541 de frutos coletados na planta), não foi obtido nenhum
parasitoide de larva/pupa desta família. Também não houve parasitismo em larvas-pupas de
C. capitata.
As seis espécies de parasitoides e os exemplares de Pteromalidae obtidos neste
trabalho foram registrados associados a pelo menos a uma espécie de Anastrepha em frutos
coletados no solo e planta do cultivo orgânico e convencional (Tabelas 22 e 23).

Tabela 22 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Frutos coletados no solo
Parasitoides
Doryctobracon areolatus

Asobara anastrephae

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula e A. zenildae

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus, A. sororcula e A. zenildae

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua e A. antunesi

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus e A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua e A. antunesi

100

Continua
Tabela 22 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Continuação
Frutos coletados no solo
Parasitoides
Utetes anastrephae

Diachasmimorpha longicaudata

Opius bellus

Aganaspis pelleranoi

Pteromalídeos

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua e A. antunesi

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua e A. antunesi

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua, A. antunesi

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua
Continua

101

Tabela 22 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Continuação
Frutos coletados na planta
Parasitoides
Doryctobracon areolatus

Asobara anastrephae

Utetes anastrephae

Diachasmimorpha longicaudata

Opius bellus

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus e A. sororcula

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus e A. sororcula

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Syzigium malaccence (L.) (Jambo)

A. fraterculus
Continua

102

Tabela 22 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho de 2013 a junho de 2014.
Continuação
Frutos coletados na planta
Parasitoides
Aganaspis pelleranoi

Pteromalídeos

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Tabela 23 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a dezembro de 2013.
Frutos coletados no solo
Parasitoides
Doryctobracon areolatus

Asobara anastrephae

Utetes anastrephae

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua
Continua

103

Tabela 23 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a dezembro de 2013.
Continuação
Frutos coletados no solo
Parasitoides
Diachasmimorpha longicaudata

Opius bellus

Aganaspis pelleranoi

Pteromalídeos

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Spondias lutea L. (Cajá)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Frutos coletados na planta
Parasitoides
Doryctobracon areolatus

Frutíferas

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Mangifera indica L. (Manga)

A. obliqua

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua

Asobara anastrephae

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Utetes anastrephae

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Diachasmimorpha longicaudata

Manilkara zapota L. (Sapoti)

A. serpentina

Opius bellus

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium cattleianum Sabine (Araçá)

A. fraterculus

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Spondias purpurea L. (Seriguela)

A. obliqua
Continua

104

Tabela 23 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas frugívoras em frutos coletados no solo e na planta no cultivo
convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a dezembro de 2013.
Continuação
Frutos coletados na planta
Parasitoides

Frutíferas

Aganaspis pelleranoi

Pteromalídeos

Moscas-das-frutas

Averrhoa carambola L. (Carambola)

A. obliqua

Malpighia glaba L. (Acerola)

A. obliqua

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Eugenia uniflora L. (Pitanga)

A. fraterculus e A. sororcula

Psidium guajava L. (Goiaba)

A. fraterculus

Nesta pesquisa, D. areolatus foi obtido de todas as frutíferas que apresentaram larvapupa de moscas-das-frutas, estando associado à A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula, A.
zenildae, A. antunesi e A. serpentina em nove espécies frutíferas: araçá, cajá, carambola,
goiaba, jambo, manga, pitanga, sapoti e seriguela. No Brasil, D. areolatus está associado a 21
espécies de moscas-das-frutas em diferentes hospedeiros e em diferentes regiões (ZUCCHI,
2008).
Algumas destas frutíferas também foram hospedeiras de larvas-pupas de moscas-dasfrutas parasitadas por D. areolatus em levantamento para se identificar as espécies infestantes
e seus parasitoides em mirtáceas em vários municípios do estado da Bahia, D. areolatus foi
obtido de A. fraterculus em goiaba, jambo e pitanga; de A. sororcula em goiaba e pitanga e de
A. zenildae apenas em goiaba (SILVA et al., 2011).
No entanto, dependendo da localidade em que se realizaram trabalhos semelhantes, as
espécies de tefritídeos hospedeiros deste parasitoide podem ser outras em razão da espécie do
fruto coletado. Em três municípios do Norte do estado de Minas Gerais, D. areolatus
mostrou-se associado a A. zenildae em goiaba, juá e seriguela; à A. obliqua em seriguela,
umbu e cajá; à C. capitata em goiaba, mamão e umbú; a A. fraterculus e A. sororcula em
goiaba e a A. pickeli em mandioca (ALVARENGA et al., 2009).
Das espécies de moscas hospedeiras de D. areolatus obtidas no presente trabalho,
apenas A. zenildae e A. serpentina não foram hospedeiras de A. anastrephae. Este por sua vez,
das nove frutíferas em que emergiram parasitoides, só não foi obtido em jambo, seriguela e
sapoti. Em uma reserva florestal em Manaus, A. anastrephae mostrou-se associado a A.
bahiensis Lima (1937) em Ampelocera edentula (Ulmaceae); em cinco localidades da região

105

central do estado do Tocantins, foi obtido de A. obliqua em frutos de manga e a Anastrepha
spp. em goiaba, cajá e seriguela (BOMFIM; UCHÔA-FERNANDES; BRAGANÇA, 2007;
COSTA et al., 2009).
As mesmas espécies de tefritídeos que foram parasitadas por A. anastrephae também
foram por U. anastrephae; porém, esta espécie não parasitou larva-pupa de moscas-das-frutas
em goiaba, diferentemente de como se apresentou na região do pantanal brasileiro, em que,
além de ter sido obtido em outros tefritídeos, também ocorreu em outras frutíferas. Na
referida região, mostrou-se associado a A. obliqua e A. striata Schiner (1868) em cajá; a A.
turpiniae e A. zenildae em fruta-de-tucano (A. cuyabensis); a C. capitata, A. sororcula, A.
striata e A. turpiniae em goiaba e a A. alveatoides Blanchard (1961) em ameixa-da-baia
(Ximenia americana L.) (Olacaceae) (NICÁCIO et al., 2011).
Diachasmimorpha longicaudata, embora tenha sido introduzido no estado de Alagoas
em meados de 2013 (visto no primeiro capítulo deste trabalho), mostrou-se associado a todas
as frutíferas que tiveram larva-pupa de moscas-das-frutas parasitadas e a cinco espécies de
tefritídeos. Foi obtido de A. fraterculus em araçá, goiaba e jambo; de A. sororcula em araçá e
pitanga; de A. obliqua em cajá, carambola, manga e seriguela; de A. antunesi em cajá e de A.
serpentina em sapoti.
Não se tem registro de ocorrência natural de D. longicaudata no Brasil; nas
localidades em que esta espécie foi encontrada houve introdução ou estava em locais
próximos de onde ocorreram as liberações. Oficialmente se tem registro desta espécie nos
estados da Bahia, Espírito Santo, Minas Gerais, Mato Grosso do Sul, Pernambuco e Rio de
Janeiro (ZUCCHI, 2008).
Em coletas de frutos realizadas em três municípios de Minas Gerais, dos que
apresentaram larva-pupa de moscas-das-frutas parasitadas, D. longicaudata foi obtido em
mandioca, associado a A. pickeli e A. montei Lima (1934); à A. fraterculus em pitanga e a A.
obliqua em umbu. Esta última associação também foi obtida na região do Recôncavo Baiano,
BA (ALVARENGA et al., 2009; BOMFIM; CARVALHO; CARVALHO, 2009).
Neste trabalho, O. bellus parasitou larvas-pupa de A. fraterculus, A. obliqua, A.
sororcula e A. antunesi em diferentes frutos hospedeiros. Na região Amazônica do País, foi
obtido de A. fractura Stone 1942 em frutos do gênero Salacia (Celastraceae), que engloba
espécies de frutos conhecidos como bacupari e de A. manihoti em mandioca; no Amapá
mostrou-se parasitando A. striata; em Minas Gerais foi obtido de A. furcata Lima (1934) e na
Bahia, de A. obliqua em umbu (MARTINS et al.; 2008; BOMFIM; CARVALHO;
CARVALHO, 2009; JESUS-BARROS et al., 2012; DUTRA et al., 2013).

106

Aganaspis pelleranoi foi a única espécie da família Figitidae nas duas áreas avaliadas,
mostrando-se associada a A. fraterculus em goiaba e araçá, a A. obliqua em cajá, carambola,
manga seriguela e a A. sororcula em araçá e pitanga. Em três municípios de Minas Gerais, foi
obtida de A. obliqua em frutos de umbu e de A. fractura em Maquira esclerofila (Moraceae)
(ALVARENGA et al., 2009; COSTA et al., 2009).
Os exemplares de Pteromalidae emergiram de larva-pupa de A. fraterculus, A. obliqua
e A. sororcula nos frutos de araçá, cajá, carambola, goiaba e pitanga coletados no solo; dos
frutos coletados na planta foram obtidos em carambola, goiaba e pitanga. Nos levantamentos
realizados no Brasil, exemplares desta famíla são coletados ocasionalmente e pertencem à
espécie Pachycrepoideus vindemmiae Rondani, 1875 (CANAL; ZUCCHI, 2000). No
município de Presidente Prudente – SP, P. vindemmiae foi obtido de pupários de Tephritidae
em frutos de pêssego (MONTES et al., 2011).

107

4.4

CONCLUSÕES
Anastrepha fraterculus e A. obliqua estavam associadas a um maior número de frutos

hospedeiros, sendo os frutos de cajá coletados no solo e os de araçá coletados na planta os que
obtiveram maiores índices de infestação por Tephritidae e, os de pitanga coletados no solo e
na planta, os mais infestados por Lonchaeidae. Os frutos do cultivo convencional são os mais
infestados por moscas frugívoras, não havendo diferença estatística no índice de infestação
dos frutos coletados no solo e na planta;
Seis espécies de parasitoides são identificadas: D. areolatus, A. anastrephae, U.
anastrephae, O. bellus; D. longicaudata; A. pelleranoi e exemplares de Pteromalidae em
Anastrepha spp., sendo os frutos de carambola e seriguela coletados no cultivo convencional
os que apresentaram maiores porcentagens de parasitismo em relação ao cultivo orgânico,
como os de goiaba e pitanga coletados no solo em relação aos coletados na planta;
Com exceção dos frutos de acerola coletados na planta no cultivo convencional, do
qual só foi obtido A. pelleranoi, D. areolatus é o único parasitoide associado a todas as
frutíferas que apresentaram larva-pupa de moscas-das-frutas parasitadas em frutos coletados
no solo e na planta nos dois cultivos.

108

5

CONSIDERAÇÕES FINAIS
Com esta pesquisa foi possível constatar que a liberação de D. longicaudata em dois

pomares (orgânico e convencional) no município de Maceió-AL, não desloca as espécies de
parasitoides nativos, e, apesar da grande vertente do índice de infestação em relação a
porcentagem de parasitismo, é que mesmo não havendo diferença estatística na infestação nos
frutos coletados no solo e na planta, sabe-se que na realidade este é um fator preocupante.
Pois, os frutos que permanecem no solo das propriedades somam com a infestação dos frutos
atacados nas plantas, favorecendo a infestação em todo o pomar.
Diante destes resultados, a recomendação para esta situação é uma forma simples, mas
pouco adotada pelos fruticultores. Que é a simples adoção do método de controle mecânico e
cultural, baseando-se na catação destes frutos e destinando-os para uma vala, que pode ser
feita em meio a propriedade, sendo esta coberta por uma tela com o diâmetro do orifício que
permita apenas a saída dos parasitoides, que por sua vez, irá à busca das larvas nos frutos
ainda nas plantas, e assim, contribuir para o controle desta praga.

109

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______. Análise faunística e flutuação populacional de Moscas-das-frutas (Diptera:
Tephritidae). 2013. 60f. Trabalho de Conclusão de Curso (Agronomia). Universidade
Federal da Paraíba, Centro de Ciências Agrárias. 2013.

SOUZA FILHO, M. F. de. Biodiversidade de moscas-das-frutas (Tephritidae) e seus
parasitóides (Hymenoptera: Braconidae e Figitidae) em plantas hospedeiras no Estado
de São Paulo. 1999. 173 f. Dissertação de Mestrado - Escola Superior de Agricultura “Luiz
de Queiroz”, Piracicaba. 1999.

______.; RAGA, A.; ZUCCHI, R. A. Incidencia de Anastrepha obliqua (Macquart) y
Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) en carambola (Averrhoa carambola
L.) en ocho localidades del estado de São Paulo, Brasil. Anais da Sociedade Entomológica
do Brasil, Londrina , v. 29, n. 2, p. 367-371, 2000.

SOUZA, S. A. A. et al. Índices de infestação de Spondias lutea L. por moscas-das-frutas
(Diptera: Tephritdae) e seus parasitóides no município de Seropédica, RJ. Magistra, Cruz das
Almas, v. 29, n. 1, p. 25-30, 2007.

TAIRA, T. L. et al . Fruit flies (Diptera, Tephritidae) and their parasitoids on cultivated and
wild hosts in the Cerrado-Pantanal ecotone in Mato Grosso do Sul, Brazil. Revista Brasileira
de Entomologia, São Paulo, v. 57, n. 3, p. 300-308, 2013. ISSN 0085-5626.

THOMAZINI, M. J.; ALBUQUERQUE, E. S. Parasitoides (Hymenoptera: Braconidae) de
Anastrepha Schiner (Diptera: Tephritidae) no estado do Acre. Acta Amazônica, Manaus. v.
39, n. 1, p. 245-248, 2009. ISSN 0044-5967.

______.; ______.; SOUZA FILHO, M. F. Primeiro registro de espécies de Anastrepha
(Diptera: Tephritidae) no Estado do Acre. Neotropical Entomology, Londrina, v. 32, n. 4, p.
723-724, 2003.

VINSON, S. B. Host selection by insect parasitoids. Annual Review of Entomology,
Stanford, v. 21, n. 1, p. 109-133, 1976.

ZARBIN, P. H. G.; RODRIGUES, M. A. C. M.; LIMA, E. R. Feromônios de insetos:
tecnologia e desafios para uma agricultura competitiva no Brasil. Química Nova, São Paulo,
v. 32, n. 3, p. 722-731, 2009.

116

ZUCCHI, R. A. Fruit flies in Brazil: Anastrepha species their host plants and parasitoids.
2008. Disponível em: <www.lea.esalq.usp.br/anastrepha/>. Atualizado em março de 2015.
Acesso em: 08 de jun. 2015.
______. Taxonomia. In: MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas de
importância econômica no Brasil: conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos.
2000a. p. 13-24.

117

GLOSSÁRIO

Voil: tecido fino, leve a transparente, confeccionado com seda ou algodão.
Voucher: exemplares que comprovam o registro das espécies de moscas frugívoras e
parasitoides descritas nesta pesquisa.

118

APÊNDICES

Apêndice A - Índice de infestação de moscas frugívoras (Dipera: Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados no solo
no cultivo orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a junho de 2014.
Famílias

Nº de pupários

Índices de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Teph.
Lonch.
Teph. Lonch.

Nº de
frutos

Peso
(Kg)

Teph.

Lonch.

Cajá (Spondias lutea L.)

1.953

19,3

7.500

71

3,8

0,0

389,6

3,7

Manga (Mangifera indica L.)

139

45,4

340

0

2,4

0,0

7,5

0,0

Seriguela (Spondias purpurea L.)

270

2,4

254

6

0,9

0,0

104,0

2,5

1.005

6,0

4

25

0,0

0,0

0,7

4,2

Araçá (Psidium cattleianum Sabine)

1.889

38,8

10.142

106

5,4

0,1

261,5

2,7

Goiaba (Psidium guajava L.)

188

14,5

1.776

79

9,4

0,4

122,7

5,5

Jambo (Syzigium malacense L.)

172

13,6

425

2

2,5

0,0

31,3

0,1

Pitanga (Eugenia uniflora L.)

742

3,1

532

23

0,7

0,0

173,8

7,5

106

10,5

1

102

0,0

1,0

0,1

9,7

355

11,7

1.132

5

3,2

0,0

96,8

0,4

Sapoti (Manilkara zapota L.)

329

25,5

840

5

2,6

0,0

33,6

0,2

Total

7.148

190,2

22.946

424

-

-

-

-

Hospedeiros
Anacardiaceae

Malpighiaceae
Acerola (Malpighia glaba L.)
Myrtaceae

Passifloraceae
Maracujá (Passiflora edulis f.
flavicarpa)
Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)
Sapotaceae

119

Apêndice B - Índice de infestação de moscas frugívoras (Dipera: Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados na planta
no cultivo orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a junho de 2014.
Famílias

Nº de pupários

Índices de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Teph.
Lonch.
Teph. Lonch.

Nº de
frutos

Peso
(Kg)

Teph.

Lonch.

Cajá (Spondias lutea L.)

163

1,8

399

0

2,4

0,0

223,4

0,0

Manga (Mangifera indica L.)

51

21,7

393

11

7,7

0,2

18,7

0,5

Seriguela (Spondias purpurea L.)

338

3,3

419

3

1,2

0,0

126,1

0,9

1

1,6

0

0

0,0

0,0

0,0

0,0

354

0,4

77

0

0,2

0,0

182,9

0,0

2.747

17,2

31

113

0,0

0,0

1,8

0,6

Araçá (Psidium cattleianum Sabine)

658

12,3

8.195

39

12,5

0,1

667,3

3,2

Goiaba (Psidium guajava L.)

771

69,1

12.685

88

16,5

0,1

183,7

1,3

Jambo (Syzigium malacense L.)

175

12,7

748

0

4,3

0,0

58,7

0,0

Pitanga (Eugenia uniflora L.)

3.535

12,6

3.288

252

0,9

0,1

260,8

20,0

59

6,8

0

35

0,0

0,6

0,0

5,2

691

25,3

3.141

11

4,5

0,0

124,3

0,4

Sapoti (Manilkara zapota L.)

170

19,1

721

0

4,2

0,0

37,7

0,0

Total

9.713

203,2

30.097

552

-

-

-

-

Hospedeiros
Anacardiaceae

Annonaceae
Graviola (Annona muricata L.)
Euphorbiaceae
Mandioca (Manihot esculenta Crantz)
Malpighiaceae
Acerola (Malpighia glaba L.)
Myrtaceae

Passifloraceae
Maracujá (Passiflora edulis f.
flavicarpa)
Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)
Sapotaceae

120

Apêndice C – Índice de infestação de moscas frugívoras (Dipera: Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados no
solo no cultivo convencional em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a
junho de 2014.
Famílias

Nº de pupários

Índices de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Teph.
Lonch.
Teph. Lonch.

Nº de
frutos

Peso
(Kg)

Teph.

Lonch.

Cajá (Spondias lutea L.)

864

8,5

3.177

1

3,7

0,0

374,2

0,1

Manga (Mangifera indica L.)

52

19,4

496

0

9,5

0,0

25,5

0,0

Seriguela (Spondias purpurea L.)

52

0,4

156

0

3,0

0,0

348,2

0,0

5

3,8

2

0

0,4

0,0

0,5

0,0

30

0,1

2

1

0,1

0,0

31,3

15,6

1.661

11,0

29

172

0,0

0,1

2,6

15,6

Araçá (Psidium cattleianum Sabine)

71

1,2

195

2

2,7

0,0

157,3

1,6

Goiaba (Psidium guajava L.)

63

7,9

278

0

4,4

0,0

35,1

0,0

Pitanga (Eugenia uniflora L.)

290

0,7

192

28

0,7

0,1

262,7

38,3

28

3,1

0

2

0,0

0,1

0,0

0,6

176

9,9

1.603

1

9,1

0,0

161,9

0,1

Sapoti (Manilkara zapota L.)

34

2,9

95

4

2,8

0,1

32,9

1,4

Total

3.326

69,0

6.225

211

-

-

-

-

Hospedeiros
Anacardiaceae

Annonaceae
Graviola (Annona muricata L.)
Fabaceae
Ingá (Inga sp.)
Malpighiaceae
Acerola (Malpighia glaba L.)
Myrtaceae

Passifloraceae
Maracujá (Passiflora edulis f.
flavicarpa)
Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)
Sapotaceae

121

Apêndice D - Índice de infestação de moscas frugívoras (Dipera: Tephritidae e Lonchaeidae) em frutos coletados na planta no
cultivo orgânico em Maceió-AL. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a junho de 2014.
Famílias

Nº de pupários

Índices de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Teph.
Lonch.
Teph. Lonch.

Nº de
frutos

Peso
(Kg)

Teph.

Lonch.

Manga (Mangifera indica L.)

22

12,5

364

0

16,5

0,0

29,1

0,0

Seriguela (Spondias purpurea L.)

50

0,5

202

0

4,0

0,0

422,6

0,0

27

27,4

0

20

0,0

0,7

0,0

0,7

2.737

18,1

139

183

0,1

0,1

7,7

10,1

Araçá (Psidium cattleianum Sabine)

54

0,9

116

0

2,1

0,0

123,8

0,0

Goiaba (Psidium guajava L.)

1.101

122,1

10.770

204

9,8

0,2

88,2

1,7

Jabuticaba (Myrciaria trunciflora Berg.)

73

0,4

0

0

0

0

0

0

Pitanga (Eugenia uniflora L.)

1.256

5,7

668

127

0,5

0,1

116,3

22,1

218

11,9

2.096

7

9,6

0,0

175,8

0,6

Sapoti (Manilkara zapota L.)

60

5,1

66

0

1,1

0,0

13,0

0,0

Total

5.598

204,7

14.421

541

-

-

-

-

Hospedeiros
Anacardiaceae

Annonaceae
Graviola (Annona muricata L.)
Malpighiaceae
Acerola (Malpighia glaba L.)
Myrtaceae

Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)
Sapotaceae

122

ANEXOS

Anexo A - Análise de variância das frequências das espécies de parasitoides nativos
em cultivo orgânico e convencional antes e após a liberação do exótico.
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Resíduo
CV

Doryctobracon areolatus
GL
1
1
1
177
Asobara anastrephae
GL
1
1
1
177
Utetes anastrephae
GL
1
1
1
177
Opius bellus
GL
1
1
1
177
Aganaspis pelleranoi
GL
1
1
1
177
Pteromalidae
GL
1
1
1
177
Diachasmimorpha longicaudata
GL
1
91

QM
72.36**
2.86ns
4.57ns
6.51
35.77
QM
32.34*
0.01ns
3.07ns
5.20
116.53
QM
3.86ns
0.00ns
5.86ns
3.12
94.29
QM
3.18ns
4.07ns
1.12ns
8.78
82.48
QM
7.18ns
3.39ns
0.38ns
2.58
212.59
QM
0.13ns
3.50ns
2.66ns
1.461
288.93
QM
0.28ns
0.68
245.86

123

Anexo B - Dados meteorológicos obtidos do Laboratório de Agrometeorologia e Radiometria Solar / Universidade Federal de
Alagoas – UFAL. Resumo Mensal de variáveis meteorológicas, Estação Agrometeorológica, Rio Largo-AL,
CECA/UFAL, julho de 2013 a junho de 2014.
2013
Variáveis

2014

Jul

Ago

Set

Out

Nov

Dez

Jan

Fev

Mar

Abr

Mai

Jun

23,1

23,0

23,5

24,3

24,7

25,6

25.5

25.5

25.8

25.9

24.5

23.7

82,2

81,5

78,2

77,3

76,5

74,3

73.7

76.2

76.4

79.5

82.9

82.3

324,6

184,2

82,8

230,4

53,1

12,7

53.5

68.3

44.7

188.7

303.5

131.1

Temperatura do Ar
(ºC)
Umidade Relativa do Ar
(%)
Precipitação Pluvial
(mm)

124

Anexo C - Análise de variância dos índices de infestação em frutos coletados no solo e na planta em
cultivo orgânico e convencional. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a
junho de 2014.
Acerola
Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
169

3772,31**
966,21ns
861.63ns
434.85
150.13

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
89

55537.55*
20373.15ns
7567.16 ns
11623.77
89.56

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
132

216695.56**
16206.52 ns
18504.45 ns
9150.86
81.11

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
41

7809.41**
11.50 ns
998.46 ns
882.85
147.26

Carambola

Goiaba

Manga

Pitanga
Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
106

73129.89 ns
45412.30 ns
14294.86 ns
40416.94
82.63

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
72

7191.45 ns
2.47 ns
92.35 ns
3729.17
189.82

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
22

262718.66**
332.65 ns
4548.98 ns
9030.53
53.63

Sapoti

Seriguela

Continua

125

Continuação
Araçá
Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

GL
1
1
1
82

QM
1005190.84**
1524338.75**
1109481.85**
121551.51
103,31

126

Anexo D - Análise de variância da porcentagem de parasitismo em frutos coletados no solo e na planta
em cultivo orgânico e convencional. Levantamento realizado no período de julho a de 2013 a
junho de 2014.
Carambola
Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
80

635.23**
287.19ns
225,1ns
84.06
158.39

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
124

62.86ns
573.35**
61.20 ns
50.17
376.53

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
32

278.40ns
27.46 ns
1.35 ns
102.26
216.53

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
92

45.81ns
11540.19**
983.76 ns
364.05
81.41

Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
32

16.08ns
2.79 ns
13.27 ns
112.48
230.15

Goiaba

Manga

Pitanga

Sapoti

Seriguela
Fonte de Variação

GL

QM

Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

1
1
1
22

1792.41*
120.61ns
142.60ns
270.45
50.87

Fonte de Variação
Tipo de Cultivo (T)
Local (L)
TxL
Resíduo
CV

GL
1
1
1
69

Araçá
QM
594.18**
866.71**
335.04*
64.79
101.49