Tese - Márcia Daniela dos Santos.pdf
Documento PDF (3.2MB)

Exibir conteúdo Baixar

                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

MÁRCIA DANIELA DOS SANTOS

DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS EDÁFICOS DA FAMÍLIA
RHODACARIDAE E PREDAÇÃO DE Ceratitis capitata (DIPTERA:
TEPHRITIDAE) COM Macrocheles roquensis MENDES &
LIZASO (ACARI: MACROCHELIDAE)

RIO LARGO-ALAGOAS
2018

MÁRCIA DANIELA DOS SANTOS

DESCRIÇÃO DE NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS EDÁFICOS DA FAMÍLIA
RHODACARIDAE E PREDAÇÃO DE Ceratitis capitata (DIPTERA:
TEPHRITIDAE) COM Macrocheles roquensis MENDES & LIZASO (ACARI:
MACROCHELIDAE)

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Proteção de Plantas, do Centro de Ciências Agrárias, da
Universidade Federal de Alagoas, como requisito parcial para
obtenção do grau de doutora em Proteção de Plantas.
Orientador: Prof. Dr. Edmilson Santos Silva
Coorientador: Gilberto José de Moraes

RIO LARGO-ALAGOAS
2018

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecário Responsável: Helena Cristina Pimentel do Vale
S237d

Santos, Márcia Daniela dos.
Descrição de novas espécies de ácaros edáficos da família Rhodacaridae
e predação de Ceratitis capitata (Díptera: Tephritidae) com Macrocheles
roquensis Mendes & Lizaso (Acari: Macrochelidae)/ Márcia Daniela dos
Santos. – 2018.
90 f.: il.
Orientador: Edmilson Santos Silva.
Coorientador: Gilberto José de Moraes.
Tese (Doutorado em Proteção de Plantas) – Universidade Federal de
Alagoas. Centro de Ciências Agrárias. Programa de Pós-Graduação em
Proteção de Plantas. Rio Largo, 2018.
Inclui bibliografia.
1. Taxonomia. 2. Rhodacaroides. 3. Macrochelidade. 4. Controle
biológico. 5. Ceratitis capitata. 6. Mosca-das-frutas. I. Título.

CDU: 632.7:595.773.4

A Deus, pela fé que me mantém viva e fiel à vida.

À minha família e aos meus “amigos” que sempre impulsionados
pelo desejo e alimentados pela esperança, me fazem acreditar
que sonhos são realizáveis.
Dedico

AGRADECIMENTOS
A Deus, à minha mãe Nossa Senhora de Fátima, que sempre me embala em seu colo, a
todos os anjos e arcanjos por toda proteção e cuidados dedicados a mim.
Ao meu orientador e amigo, Edmilson Santos Silva, agradeço de todo o coração pela
amizade sincera e confiança dedicadas à minha formação acadêmica e pelo convívio
sempre harmonioso com sua família. Espero que nossa parceria seja sempre consistente
e que possamos comemorar muitas conquistas juntos.
À minha amada e querida mãe, Maria J. dos Santos, ao meu padrasto José P. dos Santos,
à minha irmã Maria Silvanea dos Santos, ao meu irmão José Roberto dos Santos, aos
meus Sobrinhos Gabriel S. e Lucas S. e à minha sobrinha Maria Luiza S. que lutaram,
torceram, choraram e comemoraram, me deram sempre muito amor, força, carinho,
ânimo e incentivo, estando sempre ao meu lado nesta jornada.

À Ana Lúcia Correia Martins pela adoção, boa convivência, carinho e cuidados.

À minha “irmã” Mércia Elias Duarte por permitir que eu sempre me apresente de
acordo com meu estado emocional “isto não é fácil”, agradeço imensamente, sua
amizade sincera, companhia constante e apoio incondicional.
A Jandir C. Santos pelo acolhimento, convivência, paciência, disponibilidade e
ensinamentos.
Ao Prof. Dr. Gilberto José de Moraes que com sua imensa generosidade e
profissionalismo me acolheu, possibilitando grandes ensinamentos sobre os ácaros.
A todos do Laboratório de Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de
Alagoas Campus-Arapiraca pela amizade durante o período de convivência, em
especial, Alan Martins, Cleide de Lima, Emanuel H. do Nascimento, Emanuel
Monteiro, José Junio da Silva, a este agradeço imensamente, por ter cuidado das
colônias de manutenção dos ácaros predadores na minha ausência, Rogério Souza e
Tatiana V. Barbosa, pela parceria e convivência durante o período da minha pósgraduação.

A todos do Laboratório de Acarologia da Escola Superior de Agricultura “Luiz de
Queiroz”, Campus de Piracicaba da Universidade de São Paulo-USP. Em particular,
Adriane Duarte, Aldo Hanel, Camila T. Ferreira, Carlos Alberto Ortega, Diana Rueda,
Elias Figueiredo, Elsa Molina, Fernanda Esteca, Geovanny Barroso, Jandir C. Santos,
João B. V. da Cruz, Lásaro V. F. da Silva, Marcela Massaro, Marielle Moraes, Marina
Camargo, Michele Ennes, Naser Sourassou, Professor Dr. Carlos H. W. Flechtmann;
Rehan Abo-Shnaf, Letícia Azevedo e a todos os estagiários, pela amizade e apoio
durante todo o período de permanência em Piracicaba-SP.
Aos meus amigos, Ana Paula Costa, Anderson Sabino, Anilde Maciel, Célio
Cariolando, Djison Silvestre, Edileide Canabarro, Ezequias Correia, Fernanda Oliveira,
Izael Silva, Nancy Monteiro, Nelson A. do Nascimento, Pedro Thiago, Rui Fernando e
Simone Costa, sou grata a Deus por ter vocês como amigos.
Ao professor Raphael C. Castilho pela disponibilidade constante e colaboração na
execução de todas as descrições.
Ao Bruno Malaquias pelos ensinamentos com programa EthoVision e conhecimentos
estatísticos.
A todos do Laboratório de Irradiação de Alimentos e Radioentomologia do Centro de
Energia Nuclear na Agricultura, em especial Thiago Mastrangelo e Luís A. Lopes por
cederem as larvas de C. capitata e por toda estratégia criada especialmente para
realização dos testes de predação.
À Universidade Federal de Alagoas – UFAL e ao Centro de Ciências Agrárias - CECA
por me proporcionar um ensino gratuito e de qualidade.
À coordenação do curso de Pós-Graduação em Proteção de Plantas pela disponibilidade
de me ajudar sempre que solicitada.
A todos os professores do Programa de Pós-Graduação em Proteção de Plantas pelos
preciosos ensinamentos.
À CAPES, pela concessão de bolsa de estudos, possibilitando a realização deste
trabalho.
Obrigada a todos!

“A sabedoria é um paradoxo. O homem que mais sabe
é aquele que mais reconhece a vastidão da sua
ignorância”.

Friedrich Nietzche
“Não tenho certeza de nada, mas a visão das estrelas
me faz sonhar”.
Vincent Van Gog

RESUMO GERAL
O presente estudo teve por objetivo, consolidar recentes descobertas taxonômicas de
novos táxons de ácaros edáficos da família Rodacaridae, assim como verificar o
potencial do ácaro predador Macrocheles roquensis Mendes & Lizaso (Acari:
Rhodacaridae) sobre formas imaturas de Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera:
Tephritidae). As descrições das novas espécies foram realizadas de ácaros coletados em
folhedo e solo em área de pomar doméstico e vegetação nativa dos municípios de
Palmeira dos Índios e Teotônio Vilela/Alagoas. Caracteres morfológicos e
morfométricos foram observados a partir da literatura e de observações realizadas
diretamente nos exemplares, por meio de microscópios de contraste de fase e de
interferência. As estruturas taxonomicamente relevantes foram ilustradas com o uso de
uma câmera digital conectada ao microscópio de contraste de fase ou de interferência.
Posteriormente, estas foram processadas com auxílio de uma mesa digitalizadora
Wacom®, utilizando o programa Adobe Illustrator®. As medições foram feitas com uma
ocular graduada. As medidas de cada estrutura e suas médias (para medições variáveis)
foram dadas em micrômetros. O predador utilizado no teste de predação foi obtido em
esterco bovino no município de Craíbas, Alagoas. Colônias de manutenção com os
seguintes substratos alimentares: uma com nematoide Protorhabditis sp. e outra com
uma mistura deste nematoide e ovos de C. capitata foram mantidas no Laboratório de
Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de Alagoas, Campus Arapiraca.35
unidades experimentais de cada população acarina foram testadas. Para cada unidade,
transferiram-se quatro fêmeas adultas de M. roquensis e cinco larvas de terceiro instar
de C. capitata, sendo cada placa fechada com filme de PVC (Magipack®). Durante 11
dias consecutivos foram avaliados os níveis de predação e oviposição do predador com
o uso de um microscópio estereoscópico, substituindo-se diariamente todas as larvas
oferecidas como presa. Para análises feitas no EthoVision® XT, imagens de arenas
contendo 2 larvas de C. capitata na ausência e presença do ácaro predador foram
capturadas durante 30 minutos. Um novo gênero para Rhodacaridae e duas novas
espécies, Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho e Afrodacarellus xucurukariri
Santos & Castilho (Rhodacaridae), foram descritos. A proporção de insetos consumidos
foi de 23,0±4,4 e 25,3±6,0 respectivamente e a proporção de emergência dos insetos foi
de 51,7±5 e 49,4±6,5 respectivamente para os dois tratamentos, enquanto que no
controle a proporção de emergência foi de 79,3±16,2. A taxa de oviposição foi de
2,5±0,5 e de 2,5±0,3 ovos por unidade experimental por dia para os ácaros alimentados
respectivamente com nematoides ou com nematoides e ovos de C. capitata.
Palavras-chave: Taxonomia. Rhodacaroidea. Ologamasidae. Controle biológico.

GENERAL ABSTRACT
The objective of the present study was to consolidate recent taxonomic discoveries of
new soil mite taxons (Acari: Rhodacaridae), as well as to verify the potential of the
predatory mite Macrocheles roquensis Mendes & Lizaso on immature forms of
Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae). Descriptions of the new species
were made from mites collected in the decaying organic matter and soil in the domestic
orchard and native vegetation in the municipalities of Palmeira dos Índios and Teotônio
Vilela/Alagoas. Morphological and morphometric characters were observed from the
literature and from observations made directly on the specimens, using phase contrast
microscopes and interference microscopes. The taxonomically relevant structures were
illustrated with the use of a digital camera connected to the phase contrast or
interference microscope. Subsequently, these were processed with a digital tablet, using
the program Adobe Illustrator®. The measurements were made with the use of a graded
ocular. For each structure, the mean and the corresponding range (for variable
measurements) were given in micrometers. The predator used in the predation test was
obtained in cow manure in the city of Craíbas, Alagoas. Maintenance colonies with the
following food substrates: one with nematode Protorhabditis sp. and another with a
mixture of this nematode and C. capitata eggs were kept in the Laboratório de
Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de Alagoas, Campus Arapiraca. 35
experimental units of each acarine population were tested. Four adult females of M.
roquensis and five third instar larvae of C. capitata were transferred to each unit, each
plate being closed with PVC film (Magipack®). During 11 consecutive days predation
levels and oviposition of the predator were evaluated using a stereoscopic microscope,
replacing all larvae offered as prey daily. For analyzes done in EthoVision® XT, images
of arenas containing 2 C. capitata larvae in the absence and presence of the predatory
mite were captured during 30 minutes. A new genus for Rhodacaridae and two new
species, Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho and Afrodacarellus xucurukariri
Santos & Castilho (Rhodacaridae), have been described. The proportion of insects
consumed was 23.0 ± 4.4 and 25.3 ± 6.0 respectively and the insect emergence ratio
was 51.7 ± 5 and 49.4 ± 6.5 respectively for the two treatments, whereas in the control
the emergency proportion was 79.3 ± 16.2. The oviposition rate was 2.5 ± 0.5 and 2.5 ±
0.3 eggs per day per experimental unit for mites fed with nematodes or nematode and C.
capitata eggs, respectively.
Keywords: Taxonomy. Rhodacaroidea. Ologamasidae. Biological control.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 -

Epistoma contendo uma extensão anteromediana trifurcada
flanqueado por dois pares de extensões anterolaterais
41

Figuras 2–8 -

Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho Fêmea. 2.
Quelícera; 3. Fêmur e gêno do palpo; 4. Epistoma; 5. Hipostômio
e trocânter do palpo; 6. Vista dorsal do idiossoma; 7. Vista
ventral do idiossoma; 8. Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para
melhor visualização
47

Figuras 9–12 -

Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho. Fêmea. 9. Perna I;
10. Perna II; 11. Perna III; 12. Perna IV
48

Figuras 13–19 -

Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho Fêmea. 13.
Quelícera; 14. Gêno do palpo; 15. Epistoma; 16. Hipostômio e
trocânter do palpo; 17. Vista dorsal do idiosoma; 18. Vista
ventral do idiosoma; 19. Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para
melhor visualização
53

Figuras 20–23-

Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho Fêmea. 20. Perna
I; 21. Perna II; 22. Perna III; 23. Perna IV
54

Figuras 24–30 -

n. gen. n. sp. Fêmea. 24. Quelícera 25. Fêmur e gêno do palpo;
26. Epistoma; 27. Hipostômio e trocânter do palpo; 28. Vista
dorsal do idiossoma; 29. Vista ventral do idiossoma; 30.
Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para melhor visualização 71

Figuras 31–35 -

n. gen. n. sp. Fêmea. 31. Perna I; 32. Perna II; 33. Perna III; 34.
Seta pv2 do tarso III; 37. Perna IV
72

Figuras 36–38 -

n. gen. n. sp. Macho. 36. Quelícera; 37. Ventral idiosoma; 38.
Fêmur, gêno e tíbia da perna II. Lirifissuras ampliadas para
melhor visualização
75

Figuras 39 -

Extração dos ácaros (A); recipientes plásticos contendo colônias
de criação: com ácaros (B); com nematoides (C); ovos de
Ceratitis capitata nã colônia de ácaros
82

LISTA DE TABELAS
Tabela 1 -

Proporções de emergência e consumo de Ceratitis capitata por
Macrocheles roquensis e oviposição deste predador em função do
alimento (25 ± 2 ° C, 70% ± 10% de UR e no escuro
84

Tabela 2 -

Período de repouso e tempo de proximidade entre larvas de Ceratitis
capitata na ausência e presença do ácaro predador
86

SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO GERAL

13

2 REVISÃO DE LITERATURA

15

2.1 Ácaros

15

2.1.1 Ácaros edáficos

17

2.2 Fruticultura

18

2.3 Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae)

19

2.3.1 Ceratitis capitata Wiedemann

20

2.3.2 Ciclo biológico de Ceratitis capitata

20

2.3.3. Controle biológico de Ceratitis capitata

21

2.4. REFERÊNCIAS

25

3 DUAS NOVAS ESPÉCIES DE Afrodacarellus (ACARI: MESOSTIGMATA:
RHODACARIDAE) PARA O BRASIL COM UMA CHAVE DICOTÔMICA
PARA TODAS AS ESPÉCIES DESTE GÊNERO
38
RESUMO
ABSTRACT

39

3.1 INTRODUÇÃO

40

3.2 MATERIAL E MÉTODOS

41

3.3 RESULTADOS

41

3.3.1 Chave para as espécies mundiais de Afrodacarellus, com base em fêmeas adultas

54

3.4 DISCUSSÃO

58

3.5. REFERÊNCIAS

59

4 UM NOVO GÊNERO E UMA NOVA ESPÉCIE DE RHODACAROIDEA
(ACARI:
MESOSTIGMATA)
COM
CARACTERÍSTICAS
DE
OLOGAMASIDAE E RHODACARIDAE
RESUMO

62

ABSTRACT

63

4.1 INTRODUÇÃO

64

4.2 MATERIAL E MÉTODOS

64

4.3 RESULTADOS

65

4.5 REFERÊNCIAS

75

5 USO DE Macrocheles roquensis MENDES & LIZASO (ACARI:
MACROCHELIDAE) NA PREDAÇÃO DE Ceratitis capitata WIEDEMANN
(DIPTERA: TEPHRITIDAE)
76
RESUMO

ABSTRACT

77

5.1 INTRODUÇÃO

78

5.2 MATERIAL E MÉTODOS

81

5.2.1 Obtenção das larvas de Ceratitis capitata

81

5.2.2 Obtenção dos ácaros predadores

81

5.2.3 Testes de predação

82

5.2.4 Bioensaio comportamental

82

5.2.5 Análises estatísticas

83

5.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

83

5.4 CONCLUSÕES

86

5.4 REFERÊNCIAS

87

13

1

INTRODUÇÃO GERAL
Os ácaros são considerados pequenos organismos com diversos hábitos

alimentares e podem ser encontrados em diferentes habitats. São Arthropoda,
classificados no subfilo Chelicerata, classe Arachnida e subclasse Acari (KRANTZ;
WALTER, 2009). De modo geral, as espécies comumente estudadas são as fitófagas,
pois quando observadas em elevada população nas plantas cultivadas e causando dano
econômico, podem alcançar o status de praga agrícola, a exemplo, os Tetranychidae.
Existem alguns grupos, como os Rhodacaridae, que exercem papel essencial no controle
de espécies de Arthropoda indesejáveis à agricultura, pois podem ser empregadas no
controle biológico, atuando como inimigos naturais. E, as que causam algum tipo de
dano à saúde humana ou à de outros animais, como os causadores de alergias,
popularmente conhecidos como “ácaros da poeira” e os carrapatos que, além de se
alimentarem do sangue de seus hospedeiros, podem ser vetores de doenças (MORAES;
FLECHTMANN, 2008).
Os ácaros Mesostigmata são considerados de suma importância, por ser a
segunda maior ordem em número de espécies descritas e conter as principais famílias de
ácaros predadores. A família Rhodacaridae é composta por 15 gêneros, nos quais estão
descritas 154 espécies (CASTILHO; MORAES; HALLIDAY, 2012). Os ácaros desta
família são considerados cosmopolitas e de vida livre (LINDQUIST; KRANTZ;
WALTER, 2009; CASTILHO; MORAES; HALLIDAY, 2012) e a maioria das espécies
é descrita das regiões Afrotropical e Paleártica, com aproximadamente 42 e 27%,
respectivamente (CASTILHO; VENANCIO; NARITA, 2015). No Brasil, já foram
observados tanto na serrapilheira quanto no solo, em áreas de vegetação nativa e
agrícola (MINEIRO; MORAES, 2001; SILVA, 2002; DUARTE, 2013; SANTOS,
2013; DUARTE, 2016; AZEVEDO, 2017). Na literatura, são citados como predadores
de

organismos

edáficos

como

nematoides,

colêmbolas,

insetos

[Bradysia

matogrossensis Lane (Diptera), Frankliniella occidentalis Pergande (Thripidae) dentre
outros], e outros ácaros [Tyrophagus sp. e Rhizoglyphus echinopus Fumouze & Robin
(Acaridae)] (CASTILHO; VENANCIO; NARITA, 2015).
A fruticultura é uma das principais atividades econômicas desenvolvidas no
Brasil (LASAGNO; MAGALHÃES, 2016). Porém, o grande potencial da produção
frutícola encontra-se ameaçado pelas moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), devido
aos danos causados por estas (ARAÚJO et al., 2014).

14

Por atacarem diversas espécies vegetais de importância econômica, as moscasdas-frutas, geralmente, comprometem a produção comercial; especialmente, em cultivos
que visam exportações. Pequenas populações deste inseto podem prejudicar até 100%
da produção frutícola, de acordo com as condições climáticas, presença de plantas
hospedeiras e as restrições quarentenárias rígidas, impostas por diversos países
importadores de frutos in natura para impedir que estes insetos cheguem às áreas livres
dos mesmos (ALVARENGA; GIUSTOLIN; QUERINO, 2006; CARVALHO, 2006;
NAVA; BOTTON, 2010). Os principais gêneros de moscas-das-frutas de importância
econômica para o Brasil são: Anastrepha Schiner, Bactrocera Macquart, Ceratitis
MacLeay e Ragholetis Loew (ZUCCHI, 2000). Os gêneros Bactrocera e Ceratitis estão
representados cada um por uma única espécie no Brasil, Bactrocera carambolae Drew
& Hancock e Ceratitis capitata Wiedemann (PARANHOS, 2008; ARAÚJO et al.,
2009).
Os principais métodos de controle empregados para as mosca-das-frutas são:
culturais, técnica do inseto estéril (TIE), uso da resistência varietal e controles
legislativo, biológico e químico (OLIVEIRA et al., 2014). Destes, destaca-se o controle
químico, por ser eficiente e de fácil aplicação. Sendo realizado por meio de iscas tóxicas
ou pulverizações em cobertura. Contudo, esta prática tem causado sérios danos ao
ambiente, além dos resíduos tóxicos deixados nos frutos (BISSOLLI; CORREIA;
BEZERRA, 2014).
O controle biológico das moscas-das-frutas tem sido realizado principalmente
com o emprego de parasitoides, fungos e nematoides entomopatgênicos, além de alguns
predadores como as formigas, besouros (Staphylinidae) e aranhas. No Brasil, as
principais espécies de parasitoides são classificadas nas famílias Braconidae, Figitidae e
Pteromalidae (Hymenoptera). Sabe-se que os parasitoides buscam os primeiros estágios
larvais desta praga para parasitar. No entanto, a população de moscas-das-frutas, no seu
último instar larval, busca o solo para pupar e, nesse momento, podem ficar vulneráveis
a uma série de organismos considerados agentes de controle biológico, em especial
aqueles que visam à eliminação de larvas de 3º ínstar e pupas desta praga, como os
fungos entomopatogênicos e algumas espécies de ácaros edáficos (LEZAMAGUTIÉRREZ et al., 2000; BISSOLLI; CORREIA; BEZERRA, 2014).
Dentre os ácaros edáficos, há relatos de que as espécies da família
Macrochelidae são eficientes no controle de insetos da ordem Diptera, mas ainda são

15

poucos os estudos que visam à utilização efetiva destes organismos como agentes de
controle biológico (AZEVEDO et al., 2015). Neste sentido, alguns trabalhos têm sido
realizados, tanto em condições de laboratório quanto em campo, como é o caso da
utilização das espécies Glyptholaspis confusa Foá, Macrocheles glaber Müller, M.
muscadomesticae Scopolo, M. robustulus Berlese, M. subbadius Berlese, e Macrocheles
sp. (Macrochelidae) (GUANILHO; CORDERO, 2003; AZEVEDO et al., 2015;
AZEVEDO; CASTILHO; MORAES, 2016).
Sabendo-se que alguns ácaros edáficos têm potencial para o controle biológico
de dípteros, fez-se necessária a condução de trabalhos adicionais para tal finalidade.
Com isto, iniciou-se com estudos taxonômicos para reconhecimento das espécies,
seguidos por testes para verificar a eficiência de sua utilização prática. Sabe-se que, com
estudos que busquem estas estratégias, podem-se visualizar novas perspectivas para o
controle de pragas agrícolas que comumente passam parte de seu ciclo no solo, em
especial moscas-das-frutas em áreas agrícolas, reduzindo as perdas da produção e
embargos econômicos até então impostos em função da presença dessa praga.
Objetivou-se, com este trabalho, consolidar recentes descobertas taxonômicas de novos
táxons de ácaros edáficos da família Rhodacaride, assim como verificar o potencial do
ácaro

predador

Macrocheles

roquensis

Mendes

&

Lizaso

(Mesostigmata:

Macrochelidae) sobre formas imaturas de C. capitata.

2

REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Ácaros
Os ácaros são organismos classificados no filo Arthropoda, subfilo Chelicerata,
classe Arachnida e subclasse Acari, compreendidos em um enorme grupo de
organismos inclusos nas superordens Parasitiformes e Acariformes, sendo estas
compostas por seis subordens e aproximadamente 400 famílias. Na superordem
Parasitiformes, estão inseridas as ordens Opilioacarida, Holothyrida, Ixodida e
Mesostigmata, enquanto na superordem Acariformes, encontram-se as ordens
Trombidiformes e Sarcoptiformes (KRANTZ; WALTER, 2009).
Os ácaros estão inseridos no grupo de artrópodes que geralmente caracterizamse por terem quatro pares de pernas nas fases pós-larvais, corpo não segmentado,

16

apêndices articulados e exoesqueleto (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Existem na
litertura aproximadamente 55.000 espécies descritas mundialmente em diferentes
habitats (LIU et al., 2013). A maioria das espécies acarinas é parasita de plantas e
animais, outras podem ser utilizadas como alimento para alguns grupos de ácaros
predadores e há também as que exercem papel essencial no controle de espécies
indesejáveis, pois são empregadas no controle biológico, atuando como inimigos
naturais. Dentre estas, destacam-se os Gamasina, pela frequência que são observados e
pela diversidade que apresentam (MORAES; FLECHTMANN, 2008).
Os Mesostigmata constituem um grupo bastante diversificado e de grande
importância, por serem utilizados no controle de inúmeros organismos considerados
praga para culturas de importância agrícola (CASTILHO; VENANCIO; NARITA,
2015), contendo as principais famílias de ácaros predadores como Ascidae,
Blattisociidae, Laelapidae, Macrochelidae, Ologamasidae, Phytoseiidae e Rhodacaridae
(OLIVEIRA; MORAES, 2011; CARRILLO; MORAES; PEÑA, 2015). A maioria
destas é observada na serrapilheira, embora também sejam verificadas em solo,
principalmente nas camadas superficiais (MINEIRO; MORAES, 2001; SILVA, 2002;
KRANTZ; WALTER, 2009).
A ordem Mesostigmata é composta por cerca de 11.400 espécies descritas,
distribuídas em 25 superfamílias, 109 famílias e 878 gêneros (ZHANG, 2011). Em
Mesostigmata, estão agrupadas as espécies que agregam um par de estigmas localizados
lateralmente no idiossoma, entre as coxas do segundo e quarto pares de pernas
(MORAES; FLECHTMANN, 2008).
Dentre os Mesostigmata, uma família que se destaca é Phytoseiidae, por sua
utilização no controle biológico. Devido aos intensos estudos realizados com ácaros
desta família, um grande número de espécies tem sido observado, tendo cerca de 2.700
espécies descritas, das quais cerca de 230 já foram registradas no Brasil (DEMITE et
al., 2016), assim como um amplo conhecimento sobre a biologia, ecologia e
comportamento. Em todo o mundo, são comercializadas aproximadamente 16 espécies
para uso no controle biológico (BARBOSA et al., 2017). No Brasil, Neoseiulus
californicus McGregor e Phytoseiulus macropilis Banks têm sido utilizados para o
controle do ácaro-rajado (Tetranychus urticae Koch) em diferentes culturas (SATO et
al., 2007; POLETTI; OMOTO, 2012; SOUZA-PIMENTEL et al., 2014).

17

2.1.1 Ácaros edáficos
Os ácaros edáficos são considerados os artrópodes mais abundantes da
mesofauna especialmente, nas camadas mais superficiais do solo, de 0 a 5 cm (FREIRE,
2007). Porém, a distribuição destes organismos é intrínseca a cada espécie, dependendo
de fatores como preferência alimentar, níveis de resistência a intempéries, biologia e
habilidade de dispersão (HOFFMANN et al., 2009). A superfamília Rhodacaroidea é
composta pelas famílias: Digamasellidae Evans, abrigando 12 gêneros, Halolaelapidae
Karg, constituída por quatro gêneros, Laelaptonyssidae Womersley e Teranyssidae
Halliday compostas por apenas um gênero, respectivamente, Ologamasidae Ryke,
composta por 44 gêneros e Rhodacaridae Oudemans formada por 15 gêneros
(LINDQUIST; KRANTZ; WALTER, 2009; CASTILHO; MORAES; HALLYDAY,
2012; CASTILHO; VENANCIO; NARITA, 2015).
Ácaros desta superfamília são reconhecidos geralmente por terem a seta st4 no
escudo esternal e, por isso, agregam quatro pares de setas esternais e, comumente, de 19 pares de setas pré-anais no escudo ventrianal. São encontrados principalmente no solo,
mas também em folhedo, ninhos de roedores, musgos, líquens, ninhos de cupins, além
de ter associação com insetos pertencentes à ordem Coleoptera e família Curculionidae.
Estudos referentes às famílias Digamasellidae, Ologamasidae e Rhodacaridae são os
mais comuns e, por meio destes, têm-se observado espécies destas famílias predando
nematoides, pequenos insetos, outros ácaros e Collembola (CASTILHO; MORAES;
NARITA, 2010).
A família Rhodacaridae é constituída por 154 espécies descritas, principalmente,
das regiões Afrotropical (42%) e Paleártica (27%) (CASTILHO; MORAES;
HALLYDAY, 2012; ABO-SHNAF; CASTILHO; MORAES, 2013; RUEDARAMIREZ; CASTILHO; MORAES, 2013; CASTILHO; VENANCIO; NARITA,
2015; DUARTE et al., 2016. Os gêneros mais diversos são Afrodacarellus Hurlbutt e
Rhodacarus Oudemans e, nestes, estão contidos 20 e 19% das espécies descritas,
respectivamente (CASTILHO; VENANCIO; NARITA, 2015). São classificados
taxonomicamente por terem apotele trifurcada, os escudos dorsais e ventrais pouco
esclerotizados e com regiões punctadas nas extremidades, tíbia I com seis setas dorsais,
gêno IV com 8-10 setas e tíbia IV com 9-10 setas.

18

O gênero Afrodacarellus Hurlbutt é composto por 31 espécies, correspondendo a
19% das espécies descritas em Rhodacaridae (CASTILHO; VENANCIO; NARITA,
2015). Este gênero é reconhecido taxonomicamente por apresentar a extensão
anteromediana do epistoma com largura uniforme ao longo de seu comprimento,
podendo ter a base mais estreita ou mais larga, frequentemente ladeada por um ou dois
pares de extensões anterolaterais, região anterior a iv1 pouco esclerotizada e punctada,
com escudo genital comumente mais longo que a largura da sua margem posterior
(CASTILHO; MORAES; HALLYDAY, 2012).
Na família Ologamasidae já são conhecidas aproximadamente 460 espécies
(CASTILHO; NARITA; MORAES, 2012; KARG;

SCHORLEMMER, 2013;

MARCHENK; 2013; RUEDA-RAMIREZ; CASTILHO; MORAES, 2013; SANTOS et
al., 2013). Aproximadamente 32% das espécies de Ologamasidae foram descritas nas
regiões Australasiana e Neotropical. Os gêneros mais diversos são Gamasellus Berlese
e Gamasiphis Berlese, representando 16 e 15%, respectivamente (CASTILHO;
VENANCIO; NARITA, 2015). Taxonomicamente, são reconhecidos especialmente
pela apotele trifurcada, escudos podonotal e opistonotal fundidos ou separados,
geralmente bem esclerotizados; comumente sem escleronódulos; sem regiões punctadas
nas extremidades dos escudos dorsais e ventrais. Tíbia I com seis setas dorsais, gêno IV
com 8-10 setas e tíbia IV com 9-10 setas.
A família Macrochelidae é composta por 23 gêneros e cerca de 470 espécies
(AZEVEDO et al., 2015). A maior diversidade é observada em Macrocheles glaber
(Müller), neste estão inseridas 68 % das espécies descritas. São ácaros que têm alto grau
de esclerotização. O escudo dorsal é indiviso e com pelo menos 28 pares de setas. O
peritrema, normalmente, é observado enrolado em torno do estigma. A membrana
arthrodial na base do dígito móvel da quelícera tem um processo coroa franjada
alongado ou fimbriado e tarso I, geralmente, sem pretarso.

2.2 Fruticultura

No Brasil, a fruticultura é reconhecida como um dos setores com maior
evidência na área do agronegócio. Fatores como a grande variedade de culturas
produzidas em todas as regiões do país e, em diferentes climas, é que dão destaque ao
setor frutícola (ARAUJO et al., 2014; CIOLA; GAYET, 2015). Nesta perspectiva, a

19

fruticultura conquista resultados expressivos, produzindo uma condição favorável aos
negócios brasileiros. Com uma produção de 41,5 milhões de toneladas, o Brasil é o
terceiro maior produtor de frutas no mundo, ficando atrás apenas da China e da Índia, o
que demonstra a relevância deste setor para a economia nacional (LASAGNO;
MAGALHÃES, 2016).
Embora a fruticultura brasileira seja considerada uma das maiores do mundo, a
produção de frutas frescas, destinada à exportação, ainda é reduzida. Segundo SouzaFilho et al. (2002), o índice reduzido de exportação de frutas brasileiras se deve,
principalmente, ao baixo nível tecnológico aplicado ao cultivo das frutíferas, tendo
reflexo direto na qualidade dos frutos produzidos, com destaque para a presença de
pragas, doenças e plantas invasoras. Dentre as pragas que ocorrem nas frutíferas, as
espécies pertencentes à família Tephritidae são relatadas como as principais. Estas
causam prejuízos para o setor frutícola mundial, devido aos danos que causam aos
frutos, aos elevados custos de controle e aos prejuízos com as restrições fitossanitárias
impostas nas relações comerciais internacionais. Anualmente, no mundo, são perdidos
aproximadamente 1 bilhão de dólares devido aos danos causados por essas pragas
(GODOY; PACHECO; MALAVASI, 2011).

2.3 Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae)

As moscas-das-frutas (Brachycera: Tephritidae) são mundialmente consideradas
como uma das principais pragas da fruticultura (CARVALHO, 2005). Estes insetos
encontram-se amplamente distribuídas no globo

terrestre, sendo observadas

principalmente na região Neotropical, distribuídas nas Américas do Sul e Central,
Caribe e no sul dos Estados Unidos, apresentando 4.448 espécies, agrupadas em 484
gêneros (NORRBOM, 2004). Com exceção das áreas árticas e desérticas, praticamente
em todos os ambientes há perdas econômicas ocasionadas por moscas-da-frutas
(ZUCCHI, 2001; GARCIA, 2009; OVRUSKI et al., 2010).
As perdas são ocasionadas pelos danos indiretos, que estão relacionados à
oviposição da fêmea no fruto. Neste momento, as moscas-das-frutas causam uma lesão
no fruto, deixando porta de entrada para patógenos. Entretanto, o maior dano ocorre
com a eclosão das larvas e seu desenvolvimento no interior dos frutos pois, ao se
alimentar destes, promovem perdas qualitativas e quantitativas (SABEDOT-BORDIN et

20

al., 2011). Em função disso, inviabilizam a exportação de vários frutos por conta de
embargos ou restrições quarentenárias rígidas, impostas por diversos países para
impedir que estes insetos cheguem a áreas livres dos mesmos (NAVA; BOTTON,
2010). Segundo Godoy; Pacheco; Malavasi (2011), anualmente, são perdidos no mundo
cerca de 1 bilhão de dólares com danos causados por estes insetos.

2.3.1 Ceratitis capitata Wiedemann

Ceratitis capitata Wiedemann, também designada mosca-do-mediterrâneo, é
considerada a mosca-das-frutas mais prejudicial, cosmopolita e invasora dentre os
tefritídeos (GODOY; PACHECO; MALAVASI, 2011). De origem africana, esta
espécie ocorre em todas as regiões biogeográficas da terra (LIQUIDO; SHINODA;
CUNNINGHAM, 1991; MALAVASI; ZUCCHI; SUGAYAMA, 2000; HERNANDEZORTIZ; GUILLÉN-AGUILAR; LÓPEZ, 2010). Em 1901, foi constatada pela primeira
vez no Brasil em frutos de laranja, sendo considerada uma praga exótica (ZUCCHI,
2001). Mais recentemente, foi registrada infestando 88 espécies de frutos, os quais
correspondem a cerca de 26 famílias (ZUCCHI, 2012). Inicialmente, C. capitata foi
observada com mais frequência do que Anastrepha spp. em áreas urbanas, o oposto
ocorria nas áreas rurais (ALVARENGA et al., 2009; 2010). No entanto, trabalhos
recentes têm demonstrado a presença desta mosca em pomares comerciais de área rural
no Nordeste do Brasil (OLIVEIRA et al., 2009; RODRIGUES-BARRETO, 2010;
MORELLI; PARANHOS; COSTA, 2012; ARAUJO et al., 2013; SANTOS et al.,
2013).
Vale ressaltar que vários fatores como o clima, a altitude, a localização
geográfica, os hospedeiros, assim como os pomares adjacentes, podem influenciar na
diversidade e dominância das espécies de moscas-das-frutas nos pomares (SILVA et al.,
2010).

2.3.2 Ciclo biológico de Ceratitis capitata

As moscas-das-frutas passam por metamorfose completa (holometabolia),
compreendendo as fases de ovo, larva, pupa e adulto. Tal ciclo ocorre em três diferentes
habitats, onde os adultos habitam a vegetação; os ovos e larvas alojam-se no interior dos

21

frutos, e o período de pupa ocorre no solo, a uma profundidade de 2 a 7 centímetros
(PARANHOS, 2008).
A duração do ciclo de vida das moscas-das-frutas depende de vários fatores, em
especial da temperatura, do hospedeiro e da espécie de mosca. O período do ciclo de ovo
a adulto de C. capitata tem duração aproximada de 18 a 30 dias, em uma temperatura de
aproximadamente 25 ºC (MALAVASI; VIRGÍNIO, 2009).
Os ovos de C. capitata passam por um período de incubação de aproximadamente
2 dias, têm forma elíptica, com diferentes colorações, tendo como cor predominante o
branco-creme (PAPACHRISTOS et al., 2008; ZANARDI et al., 2011).
O período larval leva cerca de 10 a 15 dias, as larvas têm coloração branco-creme,
com formato ovoide, ápodas e possuem uma cabeça retrátil (ZANARDI et al., 2011). O
estágio pupal dura cerca de 6 a 13 dias. As pupas são do tipo coarctata, livres e cobertas
pelas exúvias do último estádio larval, que formam o pupário (MEDEIROS;
OLIVEIRA; GARCIA, 2007).
Os insetos adultos de C. capitata têm cerca de 4 a 5 mm de comprimento por 10 a
12 mm de envergadura. A coloração predominante é amarelo-escura, olhos castanhovioláceos, tórax preto na face superior, com desenhos simétricos brancos e abdômen
amarelo-escuro com duas listras transversais acizentadas e amarelas. O mesonoto tem
manchas brancas, asa com duas faixas transversais, e extensão posterior da célula cubital
alargada mediamente (ZUCCHI, 2000).
Em períodos frios ou em regiões de baixa temperatura, o ciclo pode ser
prolongado. É necessário, portanto, salientar que o desempenho do ciclo de vida desta
espécie está submetido a certas condições, tais como clima e planta hospedeira
(ZANARDI et al., 2011).

2.3.3 Controle biológico de Ceratitis capitata

O principal método de controle utilizado para moscas-das-frutas é o controle
químico (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000), porém, este método quando utilizado,
tanto em pulverização em cobertura, quanto em isca tóxica, pode ocasionar sérios
problemas ao agroecossistema, atingindo os inimigos naturais e outros organismos nãoalvo, além de deixar resíduos tóxicos nos frutos, prejudicando a comercialização e o
consumo do fruto in natura (HERNÁNDEZ et al., 2013; ROHDE et al., 2013).

22

O controle biológico tem sido uma alternativa promissora para reduzir a
população destes insetos-praga, pois aumenta a diversidade biológica, conserva os
recursos naturais e preserva espécies nativas (AZEVEDO et al., 2013). Diante destas
vantagens, este método para o controle de moscas-das-frutas tem sido empregado
principalmente por meio de parasitoides. Dentre os inimigos naturais nativos, destacamse os pertencentes à família Braconidae, como Doryctobracon areolatus Szepligeti,
Doryctobracon brasiliensis Szepligeti, Doryctobracon fluminensis Lima, Utetes
anastrephae Viereck e Opius bellus Gahan (CANAL; ZUCCHI, 2000). Deve-se
ressaltar ainda a família Figitidae, sobressaindo-se Aganaspis pelleranoi Brèthes
(GUIMARÃES; DIAZ; ZUCCHI, 2000).
O

parasitoide

exótico

Diachasmimorpha

longicaudata

(Ashmead)

(Hymenoptera: Braconidae), originário da região indo-pacífica, também tem sido
empregado para o controle das moscas-das-frutas em vários lugares do mundo, como
Argentina, Costa Rica, Flórida (USA), Havaí (USA), Guatemala, México e Nicarágua
(MONTOYA et al., 2000; OVRUSKI et al., 2000; CARVALHO, 2005; OROÑO;
OVRUSKI, 2007). Esse parasitoide foi introduzido no Brasil em 1994, pela Embrapa
Mandioca e Fruticultura Tropical e do Centro Nacional de Monitoramento Ambiental,
com material proveniente do “Department of Plant Industry”, Gainesville, Florida
(CARVALHO;

NASCIMENTO,

1998;

CARVALHO,

NASCIMENTO;

MATRANGOLO, 2000). Desde então, pesquisas têm sido realizadas para observar a
eficiência do mesmo nos ecossistemas brasileiros como em liberações realizadas nos
estados da Bahia, Pernambuco, Minas Gerais, São Paulo, Rio Grande do Sul e
Amazonas, com resultados positivos (CARVALHO; NASCIMENTO, 2002).
Vale ressaltar que os parasitoides atuam nos primeiros estágios larvais das
moscas-das-frutas, no entanto, se faz necessária a utilização de outros agentes de
controle que busquem controlar esses insetos em estágios larvais mais avançados.
Visando o controle das larvas de terceiro instar de C. capitata, têm-se
empregado fungos entomopatogênicos, sendo Metarhizium anisopliae (Metsch.)
Sorokin e Beauveria bassiana (Bals.) Vuillemin, considerados promissores no controle
deste inseto-praga (ALMEIDA et al., 2007; QUESADA-MORAGA et al., 2008; ALI;
HUANG; REN, 2010; OLIVEIRA et al., 2010; YOUSEF et al., 2013).
De acordo com resultados obtidos por Lezama-Gutiérrez et al. (2000) e Oliveira
et al. (2010), M. anisopliae teve alta virulência para larvas e pupas de espécies de

23

mosca-das-frutas. Bissolli; Correia; Barbosa (2014), avaliando a patogenicidade de
algumas espécies de fungos entomopatogênicos em larvas de 3º instar e pupas de C.
capitata, observaram que M. anisopliae causou maior índice de mortalidade. QuesadaMoraga; Ruiz-García; Santiago-Álvarez (2006), ao testarem diferentes isolados de B.
bassiana e M. anisopliae sobre pupas e adultos de C. capitata, verificaram que todos os
isolados testados foram patogênicos. Evangelos et al. (2013), ao testarem diferentes
isolados de fungos entomopatogênicos sobre pupas de C. capitata, obtiveram baixos
índices de mortalidade pupal, porém os adultos provenientes das pupas tratadas tiveram
altos índices de mortalidade, comparados com a testemunha.
A introdução dos fungos entomopatogênicos no controle de moscas-das-frutas
varia desde pulverizações em cobertura (ORTU; COCCO; DAU, 2009; DANIEL;
WYSS, 2009), até a integração desses fungos com a Técnica do Inseto Estéril (TIE),
utilizando como vetores os machos estéreis (EKESI; DIMBI; MANIANIA, 2007;
TOLEDO et al., 2007; FLORES et al., 2013).
Os

nematoides

entomopatogênicos

(Rhabditida:

Steinernematidae

e

Heterorhabditidae) também têm recebido destaque para o controle das mosca-das-frutas,
uma vez que, ao abandonar o fruto no terceiro instar larval e passar para o solo para
pupar, estes insetos ficam vulneráveis aos entomopatógenos em seu habitat natural
(CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000; GREWAL; DE NARDO;
AGUILLERA, 2001).
A suscetibilidade de C. capitata a algumas espécies de nematoides
entomopatogênicos foi verificada em condições de laboratório e campo. Grande
variabilidade nas taxas de mortalidade de larvas de C. capitata foi observada entre 12
isolados de Steinernema Travassos e Heterorhabditis Poinar, sendo que apenas dois
isolados (S. riobrave Cabanillas, Poinar; Raulston e Heterorhabditis sp.) apresentaram
mortalidade superior a 80%, seis mataram mais que 30% e quatro isolados não
causaram mortalidade acima de 20% (GAZIT; ROSSLER; GLAZER, 2000).
Em

relação

aos

trabalhos

que

avaliaram

o

efeito

dos

nematoides

entomopatogênicos no controle de moscas-das-frutas na fase de pupa, pode-se observar
que estes não apresentaram eficiência nesta fase do ciclo de vida. Laborda et al. (2003),
avaliando a suscetibilidade de larvas e pupas de C. capitata ao produto Biorend C
(mistura de Steinernema spp. e quitosano, idebio/ABF, Espanha), observaram

24

mortalidade larval superior a 90%, no entanto, a fase pupal não foi afetada por este
produto.
Ao longo dos anos, é possível observar estudos que avaliaram o impacto de
organismos predadores sobre as moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) (DEBOUZIE,
1989). Os grupos de predadores comumente estudados foram formigas (Formicidae),
besouros (Staphylinidae) (WONG et al., 1984; ESKAFI; KOLBE, 1990; HODGSON et
al., 1998) e aranhas (RAO; DÍAZ-FLEISCHER, 2012; GOBBI, 2014). No entanto, até o
momento, não se estudou o efeito dos ácaros predadores sobre as moscas-das-frutas.
Mesmo sabendo que a fauna acarina é bastante diversificada e que esses organismos
habitam principalmente as camadas superficiais do solo, ou seja, o possível habitat onde
as larvas de 3º instar das moscas-das-frutas costumam pupar. Porém, algumas famílias
principalmente algumas espécies de Macrochelidae e Laelapidae têm sido estudadas
como agente de controle de insetos da ordem Diptera.
Os Macrochelidae são considerados predadores potenciais para uso em controle
biológico, sendo encontrados no solo e na matéria orgânica em decomposição
(EMBERSON, 2010). Esta família tem sido relacionada principalmente ao controle de
algumas espécies de dípteros em granjas avícolas (HALL, 1985; AXTELL, 1986a;
1986b; AXTELL; ARENDS, 1990), e também no controle de espécies como Musca
domestica (L.), Stomoxys calcitrans L. e Haematobia irritans L., e criadouros em
regime de confinamento e semiconfinamento de bovinos (AZEVEDO et al., 2015;
AZEVEDO; CASTILHO; MORAES, 2016).
A família Laelapidae é composta por 90 gêneros, e cerca de 1.300 espécies
(BEAULIEU et al., 2011). Os ácaros desta família são conhecidos por terem diferentes
hábitos alimentares, alguns lelapídeos como Androlaelaps casalis Berlese, Gaeolaelaps
aculeifer Canestrini, Stratiolaelaps miles Berlese e Stratiolaelaps scimitus Womersley,
se destacam pela eficiência no controle biológico de algumas pragas agrícolas sendo,
por isso, considerados o segundo grupo de ácaros mais usados em programas de
controle biológico (MOREIRA; MORAES, 2015). S. scimitus é a principal espécie
entre os lelapídeos que têm sido utilizados para controlar dípteros da família Sciaridae,
em especial Bradysia matogrossensis Lane (MOREIRA; MORAES, 2015). Estudos
realizados em cultivo de cogumelos demonstraram a eficiência de S. scimitus no
controle de B. matogrossensis (FREIRE et al., 2007; CASTILHO et al., 2009). Na
cidade de Mogi Mirim, no estado de São Paulo, em uma área de produção orgânica de

25

cogumelo shitake, utilizando-se sachê contendo 100 ácaros de S. scimitus para cada
bloco, observou-se uma redução de 66 vezes da praga, quando comparada à avaliação
inicial (BARBOSA et al., 2017).
Considera-se, portanto, que os estudos taxonômicos sejam cada vez mais
valorizados, já que a partir destes é possível que trabalhos referentes à biologia e
ecologia sejam realizados e, desta forma, outros ácaros predadores possam ser
considerados agentes de controle biológico.

2.4

REFERÊNCIAS

ALI, S., HUANG, Z.; REN, S. Production of cuticle degrading enzymes by Isaria
fumosorosea and their evaluation as a biological agent against diamondback moth.
Journal of Pest Science, Berlin, v. 83, n. 4, p. 361-370, 2010.

ALMEIDA, J. E. M. et al. Patogenicidade de fungos e nematoide entomopatogênicos
em mosca-do-mediterrâneo Ceratitis capitata (Wied.) (Diptera: Tephritidae). BioAssay,
Piracicaba, v. 2, n. 7, p.1 7, 2007.

ALVARENGA, C. D.; GIUSTOLIN, T. A.; QUERINO, R. B. Alternativas para o
controle de moscas-das-frutas. In: VENZON, M.; PAULA JUNIOR, T. J.; PALLINI, A.
Tecnologias alternativas para o controle de pragas e doenças. Viçosa: EPAMIG,
2006. p. 227-252.

__________ et al. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e seus parasitoides em
plantas hospedeiras de três municípios do norte do Estado de Minas Gerais. Arquivos
do Instituto Biológico, São Paulo, v. 76, n. 2, p. 195-204, 2009.

__________ et al. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em pomares da área urbana
no norte de Minas Gerais. Revista Caatinga, Mossoró, v. 23, n. 2, p. 25-31, 2010.

ARAÚJO, A. A. R. et al. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) associadas às
frutíferas nativas de Spondias spp. (Anacardiaceae) e Ximenia americana L.
(Olacaceae) e seus parasitoides no estado do Piauí, Brasil. Semina: Ciências Agrárias,
Londrina, v. 35, n. 4, p. 1739-1750, 2014.

ARAÚJO, E. et al. Eficiência de acetamiprido e etofenproxi no controle de Ceratitis
capitata (Diptera: Tephritidae), na cultura da mangueira. Agropecuária Científica no
Semiárido, Patos, v. 9, n. 3, p. 99-103, 2013.

26

_________. Espécies de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) na região do baixo
Jaguaribe, estado do Ceará. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, v.76, n.4,
p.577-581, 2009.

AXTELL, R. C. Fly control in confined livestock and poultry production.
Greensboro: CIBA-GEICY Corporation, 1986a. 59p.

__________. Fly management in poultry production: cultural, biological, and chemical.
Poultry Science, North Carolina, v. 65, p. 657-667, 1986b.

__________. ARENDS, J. J. Ecology and management of arthropod pests of poultry.
Annual Review of Entomology, California, v. 35, p. 101-126, 1990.

AZEVEDO, E. B. Diversidade de ácaros edáficos, com ênfase nos mesostigmata, em
cultivos agrícolas e na vegetação natural do bioma cerrado no sul do estado do
Tocantins. 2013. 68 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia, área de concentração:
Entomologia) – Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal, 2017.

AZEVEDO, F. R. et al. Incremento do controle biológico natural de moscas das frutas
(Diptera: Tephritidae) em pomar de goiaba com valas. Revista Científica Eletrônica
de Agronomia, Garça, v. 23, n. 1, p. 46-55, 2013.

AZEVEDO, L. H. et al. Macrochelid Mites (Mesostigmata: Macrochelidae) as
Biological Control Agents. In: CARRILLO, D., MORAES, G.J.; PEÑA, J.E. (eds).
Prospects for biological control of plant feeding mites and other harmful
organisms. Florida: Springer, 2015. pp. 1–32.

__________. CASTILHO, R. C.; MORAES, G. J. Potencial de ácaros predadores no
controle de moscas em agroecossistemas e em ambientes urbanos. In: CONGRESSO
BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA/ CONGRESSO LATINO-AMERICANO DE
ENTOMOLOGIA. 26/10., 2016. Maceió, AL. Anais ... Brasília: Embrapa, 2016.

BARBOSA, M. F. C. et al. Controle biológico com ácaros predadores e seu papel no
manejo integrado de pragas. 1ª ed. Engenheiro Coelho: Promip, 2017. 70p.

BEAULIEU, F. et al. Superorder Parasitiformes Reuter, 1909. In: ZHANG, Z. Q.
Animal biodiversity: An outline of higher-level classification and survey of taxonomic
richness. Zootaxa, Auckland, v. 3148, p. 123-128, 2011.

27

BISSOLLI, G.; CORREIA, A. C. B.; BEZERRA, J. C. Seleção de fungos patogênicos
para controle de larvas e pupas da mosca-das-frutas Ceratitis capitata (Diptera:
Tephritidae). Científica, Jaboticabal, v. 42, n. 4, p. 338–345, 2014.

CANAL D., N. A.; ZUCCHI, R. A. Parasitoides – Braconidae. In: MALAVASI A.;
ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil:
conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos, 2000. p. 119-126.

CARVALHO, R. S.; NASCIMENTO, A. S. Criação e utilização de Diachasmimorpha
longicaudata para controle biológico de mosca-das-frutas (Tephritidae). In: PARRA, J.
R. P. et al. (Ed.). Controle biológico no Brasil: parasitoides e predadores. São Paulo:
Manole, 2002. p. 165-179.

__________. NASCIMENTO, A. S.; MATRANGOLO, W. J. R. Metodologia de
criação do parasitoide exótico Diachasmimorpha longicaudata (Heminoptera:
Braconidae). Cruz das Almas: EMBRAPACNPMF, 16p. 1998. (Circular Técnica, 30)

__________. Avaliação das liberações inoculativas do parasitoide exótico
Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae) em pomar
diversificado em Conceição do Almeida, BA. Neotropical Entomology, Londrina, v.
34, n. 5, p. 799-805, 2005.

__________. Biocontrole de moscas-das-frutas: histórico, conceitos e estratégias.
Bahia Agrícola. Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, 2006.5p. Circular Técnica
83.

__________. Biocontrole de moscas-das-frutas: histórico, conceitos e estratégias.
Bahia Agrícola. Embrapa Mandioca e Fruticultura Tropical, 2006.5p. Circular Técnica
83.
CARRILLO, D.; MORAES, G. J. de; PEÑA, J. E. Prospects for biological control of
plant feeding mites and other harmful organisms. Cham: Springer International,
2015. 328 p.

CASTILHO, R. C. et al. Predation potential and biology of Protogamasellopsis
posnaniensis Wisniewski & Hirschmann (Acari: Rhodacaridae). Biological Control,
Orlando, 48, n. 2, 164–167, 2009.

28

CASTILHO, R. C.; MORAES, G. J.; NARITA, J. P. Z. A new species of Gamasiphis
(Acari: Ologamasidae) from Brazil, with a key to species from the Neotropical Region.
Zootaxa, Auckland, v. 2452, p. 31-43, 2010.

__________. MORAES, G. J.; HALLIDAY, B. Catalogue of the mite family
Rhodacaridae Oudemans, with notes on the classification of the Rhodacaroidea (Acari:
Mesostigmata). Zootaxa, Auckland, v. 69, p. 1–69, 2012.

__________. VENANCIO, R.; NARITA, J.P.Z. Mesostigmata as biological control
agents, with Emphasis on Rhodacaroidea and Parasitoidea. In: CARRILLO, D.,
MORAES, G.J.; PEÑA, J.E. (eds). Prospects for biological control of plant feeding
mites and other harmful organisms. Florida: Springer, 2015. pp. 1–32.

CIOLA, F.; GAYET, J. Mercado de fruticultura: Panorama do setor no Brasil.
[Brasília, DF]: Sebrae, 2015. 5 p. Disponível em:
<http://www.bibliotecas.sebrae.com.br>. Acesso em: 20 de abril 2017.

DANIEL C, WYSS E. Susceptibility of different life stages of the European cherry fruit
fly, Rhagoletis cerasi, to entomopathogenic fungi. Journal of Applied Entomology,
Oxford, v. 133, n.6, p. 473–483, 2009.

DEBOUZIE, D. Biotic mortality factors in tephritidae populations. In: ROBINSON,
A.S.; HOOPER, G. (eds). Fruit flies, their biology, natural enemies and
control. Amsterdam: Elsevier, 1989. p. 221-227.

DEMITE, P. R. et al. Phytoseiidae Database. 2016. Disponível em:
<http://www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae>. Acesso em:25 de junho de 2017.

DUARTE, A. F. Ácaros edáficos (Acari: Mesostigmata) no Sul do Brasil e potencial
de predação de algumas espécies. 2016. 96 f. Dissertação (Metrado em Fitossanidade,
área de concentração: Entomologia) – Universidade Federal de Pelotas, Pelotas, 2016.

_________. et al. A new species of Binodacarus (Acari: Mesostigmata: Rhodacaridae),
with a new characterization of the genus. Systematic and Applied Acarology,
Londres, v. 21, n. 9, p. 1194–1201, 2016.

DUARTE, M. E. Acarofauna plantícola e edáfica da cultura da cana-de-açúcar e de
caboatã, em área de Mata Atlântica no Estado de Alagoas, Brasil. 2013. 97 f.
Dissertação (Metrado em Proteção de Plantas) – Universidade Federal de Alagoas,
Maceió, 2013.

29

EMBERSON, R. M. A reappraisal of some basal lineages of the family Macrochelidae,
with the description of a new genus. Zootaxa, Auchland, v. 2501, p. 37-53, 2010.

EKESI, S.; DIMBI, S.; MANIANIA, N. K. The role of entomopathogenic fungi in the
integrated management of fruit flies (Diptera: Tephritidae) with emphasis on species
occurring in Africa. In: EKESI, S.; MANIANIA, N. K. Use of entomopathogenic
fungi in biological pest management. Kerala: Trivandrum, 2007. pp. 239–274.

ESKAFI, F. M.; KOLBE, M. M. Predation on larval and pupal Ceratitis capitata
(Diptera: Tephritidae) by the ant Solenopsis geminata (Hymenoptera: Formicidae) and
other predators in Guatemala. Environmental Entomology, Lanhan, v. 19, n.1, p. 148153, 1990.

EVANGELOS, I. B. et al. Pathogenicity of three entomopathogenic fungi on pupae and
adults of the Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Journal
of Pest Science, Berlin, v. 86, n. 2, p. 275-284, 2013.

FLORES, S. et al. Sterile males of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) as
disseminators of Beauveria bassiana conidia for IPM strategies. Biocontrol Science
and Technology, Londres, v. 23, p. 1186–1198, 2013.

FREIRE, R. A. P. et al. Biological control of Bradysia matogrossensis (Diptera:
Sciaridae) in mushroom cultivation with predatory mites. Experimental and Applied
Acarology, Amsterdam, v. 42, n. 2, p. 87-93, 2007.

GARCIA, F. R. M. Fruit fly: Biological and ecological aspects. In: BANDEIRA, R.R.
(ed). Current Trends in Fruit Flies Control on Perennial Crops and Research
Prospects. Transworld Research Network; Kerala, India: 2009. pp. 1–35.

GAZIT, Y.; ROSSLER, Y.; GLAZER, I. Evaluation of entomopathogenic nematodes
for the control of mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae). Biocontrol Science and
Technology, Abingdon, v. 10, n. 2, p. 157-164, 2000.

GERSON, U.; SMILEY, R. L.; OCHOA, R. Mites (Acari) for pest control. Oxford:
Blackwell Science, 2003. 539p.

GOBBI, P. C. Comportamento antipredação das moscas-das-frutas Anastrepha
fraterculus (Wiedemann, 1830) e Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (Diptera:

30

Tephritidae) mediante Euophrys sutrix Holmberg, 1875 (Araneae: Salticidae).
2014. 58 f. Dissertação (Mestrado em Entomologia) – Universidade Federall de Pelotas,
Pelotas, 2014.

GODOY, M. J. S; PACHECO, W.S.P.; MALAVASI, A. Moscas-dasfrutas
quarentenárias para o Brasil. In: SILVA, R. A.; LEMOS, W. P.; ZUCCHI, R. A. (Eds.).
Moscas-das-frutas na Amazônia brasileira: diversidade, hospedeiros e inimigos
naturais. Macapá: Embrapa Amapá. 2011. 299p.

GUANILO, A.; CORDERO, J. Comportamiento depredador de Macrocheles
muscadomesticae (Scopolo) (Acarina: Macrochelidae) sobre huevos de Musca
domestica Linnaeus (Diptera: Muscidae). Revista Peruana de Entomologia, Lima, v.
43, p. 137-142, 2003.

GUIMARÃES, J. A., DIAZ, N. B.; ZUCCHI, R. A. Parasitoides (Figitidae: Eucoilinae).
In: MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. (eds.). Moscas-das-frutas de importância
econômica no Brasil: Conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos Editora,
2000, 327p.

GREWAL, P. S.; DE NARDO, E. A. B.; AGUILLERA, M. M. Entomopathogenic
nematodes: potential for exploration and use in South America. Neotropical
Entomology, Londrina, v. 30, n. 2, p. 191-205, 2001.

HALL, R. D. Mites of veterinary importance. In: WILLIAMS, R. E.; HALL, R. D.;
BROCE, A. B.; SCHOLL, P. Livestock entomology. New York: Willey Interscience,
1985. p. 151-181.

HERNÁNDEZ, A. F. et al. Toxic effects of pesticide mixtures at a molecular level:
Their relevance to human health. Toxicology, Edimburgo, v. 10, n. 307, p. 136-145,
2013.
HERNANDEZ-ORTIZ, V.; GUILLÉN-AGUILAR, J.; LÓPEZ, L. Taxonomía e
identificación de moscas de la fruta de importancia económica en América. In:

MONTOYA, P.; HERNÁNDEZ, E. Moscas de la fruta: fundamentos y procedimientos
para su manejo. México, DF: IICA, 2010. p. 395.

HODGSON, P. J. et al. Depth of pupation and survival of fruit fly (Anastrepha
spp.: Tephritidae) pupae in a range of agricultural habitats. Environmental
Entomology, Lanhan, v. 27, p. 1310-1314, 1998.

31

HOFFMANN, R. B. et al. Diversidade da mesofauna edáfica como bioindicadora para o
manejo de solo em Areia, Paraíba, Brasil. Revista Caatinga, Mossoró, v. 22, n. 3, p.
121-129, 2009.

KARG, W.; SCHORLEMMER, A. New insights into predatory mites (Acarina,
Gamasina) from tropical rain forests with special reference to distribution and
taxonomy. Zoosystematics and Evolution, Sofia, v. 85, n.1, p. 57–91, 2009.

_________. WALTER, D. E. A Manual of Acarology. 3ª.ed. Texas Tech University
Press; Lubbock, Texas, 2009. p. 807.

LABORDA, R. et al. Susceptibility of the mediterranean fruit fly (Ceratitis capitata) to
entomopathogenic nematode Steinernema spp. ("Biorend C"). Bulletin OILB/SROP, v.
26, n. 6, p. 95-97, 2003.
LASAGNO, C.; MAGALHÃES, R. Cenários prospectivos: a fruticultura brasileira
em 2018. [Brasília, DF]: Sebrae, 2016. 30 p. Disponível em:
<www.sebraemercados.com.br/relatorio-cenario-da-fruticultura-brasileira-em-2018>.
Acesso em: 31 maio 2017.

LEZAMA-GUTIÉRREZ, R. et al. Virulence of Metarhizium anisopliae
(Deuteromycotina: Hyphomycetes) on Anastrepha ludens (Diptera: Tephritidae):
laboratory and fiels trials. Journal of Economic Entomology, Lanham, v. 93, n.4, p.
1080-1084, 2000.

LINDEGREN, J. E.; WONG, T. T.; MCINNIS, D. O. Response of Mediterranean fruit
fly (Diptera: Tephritidae) to the entomogenous nematode Steinernema feltiae in field
tests in Hawaii. Environmental Entomology, College Park, v. 19, n.2, p. 383-386,
1990.

LINDQUIST, E. E.; KRANTZ, G. W.; WALTER, D. E. Order Mesostigmata. In:
KRANTZ, G. W. E WALTER, D. E. (eds). A Manual of Acarology, Third Edition.
Lubbock: Texas Tech University Press, 2009. p. 124–232.

LIQUIDO, N. J.; SHINODA, L. A.; CUNNINGHAM, R.T. Host plants of the
Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae): an annotated world review. Lanham:
Entomological Society of America, 1991. p. 52.

LIU, D. et al. Hotspots of new species discovery: new mite species described during
2007 to 2012. Zootaxa, Auckland, v. 3663, n. 1, p. 001–102, 2013.

32

MALAN, A. P.; MANRAKHAN, A. Susceptibility of the Mediterranean fruit
fly (Ceratitis capitata) and the natal fruit fly (Ceratitis rosa) to entomopathogenic
nematodes. Journal of Invertebrate Pathology, San Diego, v. 100, n. 01, p. 47-49,
2009.

MALAVASI, A.; VIRGÍNIO, J. F. Biologia, monitoramento e controle: V curso
internacional de capacitação em moscas-das-frutas. 1ª Ed. Juazeiro: Moscamed.
2009. 96 p.

MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A.; SUGAYAMA, R. L. Biogeografia. In: MALAVASI,
A.; ZUCCHI, R. A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil:
conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos, 2000. p. 93-98.

MARCHENKO, I. A new species of Gamasiphis Berlese (Acari: Ologamasidae) from
North Asia, with a key to the Eurasian species. Zootaxa, Auckland, v. 3626, p. 381–
390, 2013.

MEDEIROS, A.; OLIVEIRA, L.; GARCIA, P. Suitability as Medfly Ceratitis capitata
(Diptera, Tephritidae) hosts, of seven fruit species growing on the Island of São Miguel,
Azores. Arquipélago. Life and Marine Sciences, Açores, v.24, p.33-40, 2007.

MINEIRO, J. L. C.; MORAES, G. J. de. Gamasida (Arachnida: Acari) edáficos de
Piracicaba, Estado de São Paulo. Neotropical Entomology, Londrina, v. 30, n. 3, 379385, 2001.

MONTOYA, P. et al. Biological Control of Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) in
mango orchards through augmentative releases of Diachasmimorpha longicaudata
(Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae). Biological Control, Orlando, v. 18, n.3, p.
216-224, 2000.

MORAES, G. J.; FLECHTMANN, C. H. W. Manual de acarologia. Acarologia
básica e ácaros de plantas cultivadas no Brasil. 1ª.ed. Ribeirão Preto: Holos, 2008.
380p.

MOREIRA, G. F.; MORAES, G. J. de. The potential of free-living Laelapid mites
(Mesostigmata: Laelapidae) as biological control agents. In: CARRILLO, D.;
MORAES, G. J. de; PEÑA, J. E. (Eds.). Prospects for biological control of plant
feeding mites and other harmful organisms. Cham: Springer International, 2015. p.
77-102.

33

MORELLI, R.; PARANHOS, B. J.; COSTA, M. L. Z. Eficiência de Etofenproxi e
Acetamiprido no controle de mosca-do-mediterrâneo Ceratitis capitata (Diptera:
Tephritidae) em pomar de manga. BioAssay, Piracicaba, v. 7, n. 10, 2012.

NASCIMENTO, A. S.; CARVALHO, R. S. Moscas-das-Frutas no estado da Bahia. In:
MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. Moscas-das-frutas de importância econômica no
Brasil: conhecimento básico e aplicado, Holos Editora, 2000. p. 235-239.

NAVA, D. E.; BOTTON, M. Bioecologia e controle de Anastrepha fraterculus e
Ceratitis capitata em pessegueiro. Embrapa Clima Temperado. Documentos 315.
2010. 29p.

NORRBOM, A. L. Host plant database for Anastrepha andToxotrypana (Diptera:
Tephritidae: Toxotrypanini). The Diptera data dissemination disk, vol.2 (CD-Rom).
2004.

OLIVEIRA, D. C.; MORAES, G. J. Ácaros: uma importante ferramenta para o controle
biológico. Ciencia & Ambiente, Santa Maria, v. 1, p. 37-54, 2011.

OLIVEIRA, P. C. C. et al. Efeito da idade das larvas de Ceratitis capitata (Wied.) sobre
a qualidade biológica do parasitoide Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead).
Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, v. 81, n. 3, 2014.

OLIVEIRA, F. Q. et al. Determination of the median lethal concentration (LC50) of
mycoinsecticides for the control of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Revista
Colombiana de Entomologia, Bogotá, v. 36, n. 2, p. 213-216, 2010.

OLIVEIRA, J. J. D. et al. Espécies e flutuação populacional de moscas-das-frutas em
um pomar comercial de manguiera, no litoral do estado do Ceará. Revista Caatinga,
Mossoró, v. 22, n. 1, p. 222-228, 2009.

OROÑO, L. E.; OVRUSKI, S. M. Presence of Diachasmimorpha longicaudata
(Hymenoptera: Braconidae) in a guild of parasitoids attacking Anastrepha fraterculus
(Diptera: Tephritidae) in northwestern Argentina. Florida Entomologist, Lutz, v. 90,
n.2, p. 410-412, 2007.

34

ORTU, S.; COCCO, A.; DAU, R. Evaluation on the entomopathogenic fungus
Beauveria bassiana strain ATCC 74040 for the management of Ceratitis capitata.
Bulletin of Insectology, Bologna, v. 62, n. 2, p. 245-252, 2009.

OVRUSKI, S. et al. Hymenopteran parasitoids on fruitinfesting Tephritidae (Diptera) in
Latin America and the southern United States: Diversity, distribution, taxonomic status
and their use in fruit fly biological control. Integrated Pest Management Reviews,
Londres, v.5, n.2, p.81-107, 2000.

OVRUSKI, S. M. et al. Occurrence of Ceratitis capitata and Anastrepha fraterculus
(Diptera: Tephritidae) on cultivated, exotic fruit species in the Highland Valleys of
Tucuman in Northwest Argentina. Florida Entomologist, Lutz, v. 93, n. 2 p. 277-282,
2010.

PAPACHRISTOS, D. P.; PAPADOPOULOS, N. T.; NANOS, G. D. Survival and
development of immature stages of the Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae) in
citrus fruit. Journal of Economic Entomology, College Park, v. 101, n.3, p. 866‑872,
2008.

PARANHOS, B. A. J. Moscas-das-frutas que oferecem riscos à fruticultura
brasileira. In: SIMPÓSIO INTERNACIONAL DE VITIVINICULTURA, 1. FEIRA
NACIONAL DA AGRICULTURA IRRIGADA - FENAGRI, 2008, Petrolina. Anais...
Embrapa Semi-Árido, 2008. Disponível em: <http://ainfo.cnptia.embrapa.br>. Acesso
em: 20 maio 2013.

POLETTI, M.; OMOTO, C. Susceptibility to deltamethrin in the predatory mites
Neoseiulus californicus and Phytoseiulus macropilis (Acari: Phytoseiidae) populations
in protected ornamental crops in Brazil. Experimental and applied acarology,
Dordrecht, v. 58, n. 4, p. 385-393, 2012.

QUESADA-MORAGA, E.; RUIZ-GARCÍA, A.; SANTIAGO-ÁLVAREZ, C.
Laboratory evaluation of entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium
anisopliae against puparia and adults of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae).
Journal of Economic Entomology, College Park, v. 99, n. 6, p. 1955-1966, 2006.

_________. et al. Horizontal transmission of Metarhizium anisopliae among laboratory
populations of Ceratitis Capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritiddae). Biological
control, Orlando, v. 47, p. 115-124, 2008.

RODRIGUES-BARRETO, N. T. Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e seus
parasitoides em goiaba e acerola nos Tabuleiros Litorâneos, em Parnaíba, Piauí,

35

Brasil. 2010. 88p. Dissertação (Mestrado em Agronomia) – Universidade Federal do
Piauí, Teresina, 2010.

ROHDE, C. et al. Efeito de extratos vegetais aquosos sobre a mosca-das-frutas Ceratitis
capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae). Arquivos do Instituto Biológico, São
Paulo, v. 80, n. 4, p. 407-415, 2013.

RAO, D.; DÍAZ-FLEISCHER, F. Characterisation of Predator-Directed Displays in
Tephritid Flies. Journal of Ethology, Kyoto, v. 118, n. 12, p. 1165-1172, 2012.

RUEDA-RAMIREZ, D.; CASTILHO, R. C.; MORAES, G. J. Mites of the superfamily
Rhodacaroidea (Acari: Mesostigmata) from Colombia, with a key for the world species
of Desectophis Karg (Ologamasidae). Zootaxa, Auckland, v. 3734, p. 521–535, 2013.

SABEDOT-BORDIN, S. M., et al. Tefritídeos endófagos (Diptera: Tephritidae)
associados à Asteraceae em Chapecó. Revista Biotemas, Santa Catarina, v. 24, n.1, p.
15-20. 2011.

SANTOS, J. C. Ácaros (Arthropoda: Acari) edáficos do estado de Alagoas, com
ênfase nos Mesostigmata. 2013. 85 f. Dissertação (Mestrado em Agronomia, área de
concentração: Entomologia) – Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal, 2013.

____________. et al. A new species of Hydrogamasellus (Acari: Mesostigmata:
Ologamasidae) from Brazil, with a key to the world species of the genus. Zootaxa,
Auckland, v. 3718, n. 1, p. 81–88, 2013.

SANTOS, W. G. N. et al. Moscas-das-frutas em um pomar comercial de mangueira, no
litoral do Rio Grande do Norte. Agropecuária Científica no Semiárido, Patos, v. 9, n.
1, p. 1-6, 2013.

SATO, M. E. et al. Management of Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) in
strawberry fields with Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae) and acaricides.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 42, n. 2, p. 107-120, 2007.

SILVA, E. S. Ácaros (Arthropoda: Acari) edáficos da Mata Atlântica e Cerrado do
Estado de São Paulo, com ênfase na superfamília Rhodacaroidea. 2002. 100 f.
Dissertação (Mestrado em Ciências, área de concentração: Entomologia). - Escola
Superior de Agricultura Luiz de Queiroz – Universidade de São Paulo, Piracicaba,
2002.

36

SILVA, J.G. et al. Diversity of Anastrepha spp. (Diptera: Tephritidae) and associated
braconid parasitoids from native and exotic hosts in Southeastern Bahia, Brazil.
Environmental Entomology, College Park, v. 39, n. 5, p. 1457-1465, 2010.

SOUZA-FILHO, M. F.et al. Infestation of Dasiops friesenii Norrbom & McAlpine
(Diptera: Lonchaeidae) in passion fruit (Passiflora edulis f. flavicarpa). In:
CONGRESSO BRASILEIRO DE ENTOMOLOGIA. 19., 2002. Manaus, AM. Anais ...
Manaus: INPA/FUA, 2002.

SOUZA-PIMENTEL, G. C. et al. Biological control of Tetranychus urticae
(Tetranychidae) on rosebushes using Neoseiulus californicus (Phytoseiidae) and
agrochemical selectivity. Revista Colombiana de Entomología, Bogotá, v. 40, n.1, p.
80-84, 2014.

TOLEDO, J. et al. Horizontal transmission of Beauveria bassiana in Anastrepha ludens
(Diptera: Tephritidae) under laboratory and field cage conditions. Journal of Economic
Entomology, College Park, v. 100, n.2, p. 291–297, 2007.

WONG, T. T. Y. et al. Predation of the Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae) by
the Argentine ant (Hymenoptera: Formicidae) in Hawaii. Journal of Economic
Entomology, College Park, v. 77, n. 6, p. 1454-1458, 1984.

ZANARDI, O. Z. et al. Desenvolvimento e reprodução da mosca-do-mediterrâneo em
caquizeiro, macieira, pessegueiro e videira. Pesquisa Agropecuária Brasileira,
Brasília, v. 46, n. 7, p. 682-688, 2011.

ZHANG, Z-Q. Animal biodiversity: An introduction to higher-level classification and
taxonomic richness. Zootaxa, Auckland, v. 3148, p. 7–12, 2011.

ZUCCHI, R. A. Taxonomia. In: MALAVASI, A.; ZUCCHI, R.A. (Ed.). Moscas-dasfrutas de importância econômica no Brasil, conhecimento básico e aplicado.
Ribeirão Preto: Holos Editora, 2000. Cap. 1, p. 13-24.

__________. Mosca-do-mediterrâneo, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). In:
VILELA, E. F.; ZUCCHI, R. A.; CANTOR, F. Histórico e impacto das pragas
introduzidas no Brasil. Ribeirão Preto: Holos, 2001. p. 15-22.

37

__________. Fruit flies in Brazil: hosts and parasitoids of the Mediterranean fruit fly.
Piracicaba: ESALQ, Departamento de Entomologia e Acarologia, 2012. Disponível em:
<www.lea.esalq.usp.br/ceratitis>. Acesso em: 02 mar. 2017.

38

3

DUAS

NOVAS

ESPÉCIES

DE

Afrodacarellus

(ACARI:

MESOSTIGMATA: RHODACARIDAE) PARA O BRASIL COM UMA
CHAVE DICOTÔMICA PARA TODAS AS ESPÉCIES DESTE GÊNERO

RESUMO
Na prospecção dos ácaros predadores edáficos do estado de Alagoas, foram encontradas
duas novas espécies de Afrodacarellus Hurlbutt (Rhodacaridae), nomeadas como
Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho e Afrodacarellus xucurukariri Santos &
Castilho. Estas são descritas neste trabalho com base na morfologia das fêmeas adultas.
Uma chave para separação das fêmeas das 31 espécies mundialmente reconhecidas de
Afrodacarellus, incluindo as espécies descritas no presente trabalho, também foi
confeccionada.
Palavras-Chave: Ácaros edáficos. Rhodacaroidea. Taxonomia.

39

ABSTRACT

In the prospection of edaphic predatory mites in the state of Alagoas, two new species
of Afrodacarellus Hurlbutt (Rhodacaridae) were found, namely Afrodacarellus
alagoensis Santos & Castilho e Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho. These
are here described based on the morphology of adult females. A key for the separation
of females of the 31 recognizable world species of Afrodacarellus is provided, including
the newly described species.

Keywords: Edaphic mites. Rhodacaroidea. Taxonomy.

40

3.1

INTRODUÇÃO
Os Rhodacaridae Oudemans constituem um grupo de ácaros encontrados no solo

e em serrapilheira. As espécies deste grupo geralmente são relatadas como predadoras
(WALTER et al., 1988; CASTILHO et al., 2009; CASTILHO et al., 2015). Esta família
é relativamente pequena, com cerca de 155 espécies descritas. Destas, 31 espécies estão
mundialmente reconhecidas em Afrodacarellus Hurlbutt, o gênero com maior
diversidade (CASTILHO et al., 2012; ABO-SHNAF et al., 2013; RUEDA-RAMIREZ
et al., 2013; CASTILHO et al., 2015; DUARTE et al., 2016).
Afrodacarellus foi estabelecido por Hurlbutt (1974) como um ramo de
Afrogamasellus Loots & Ryke, em um extenso estudo das espécies da Tanzânia. As
espécies tanzanianas foram separadas em dois grupos, um dos quais com epistoma
contendo a extensão anteromediana trifurcada distalmente e mais longa que as demais
(Fig. 3), escudo genital longo e estreito e seta posterolateral em forma de haste, seta da
base do tarso I com pelo menos um terço tão longo quanto o segmento. Este grupo foi
considerado como um novo gênero, classificado como Afrodacarellus. Uma
caracterização completa do gênero foi escrita por Castilho et al. (2012).

Figura 1. Epistoma contendo uma extensão anteromediana trifurcada flanqueado por
dois pares de extensões anterolaterais.

Fonte: Autora desta tese, 2018.
A maioria das espécies de Afrodacarellus foi descrita da África (CASTILHO et
al., 2012). As exceções são seis espécies descritas da América do Sul: três da Argentina
(KARG, 1977; 1979), duas do Equador (KARG, 2003) e uma da Venezuela (KARG;
SCHORLEMMER, 2009).
Recentemente, realizou-se uma pesquisa no estado de Alagoas para se prospectar
os ácaros predadores edáficos. Neste estudo, objetivou-se descrever duas novas espécies

41

de Afrodacarellus encontradas nesta pesquisa, e elaborar uma chave dicotômica para
ajudar a separação das espécies mundiais deste gênero.

3.2

MATERIAL E MÉTODOS
As amostras de serapilheira e solo foram coletadas em diferentes partes do

estado de Alagoas. Estas foram levadas ao laboratório da Universidade Federal de
Alagoas (Campus Arapiraca), onde os ácaros foram extraídos usando funis modificados
tipo Berlese. Os ácaros Mesostigmata obtidos foram montados em meio de Hoyer, e
depois identificadas às famílias. Os Rhodacaridae coletados foram observados em
microscópios de contraste de fase (Leica, DMLB®) e de interferência (Nikon, eclipse
80i®) para comparar com as descrições originais e redescrições dos ácaros desta família.
Dado que eles foram identificados como Afrodacarellus, mas não se enquadravam na
descrição das espécies deste gênero, foram descritos como novas espécies.
As estruturas taxonomicamente relevantes foram ilustradas com o uso de uma
câmera digital conectada ao microscópio de contraste de interferência e medidas com o
uso de uma ocular graduada. A nomenclatura das setas baseia-se em Lindquist; Evans
(1965), adaptada aos Rhodacaridae por Castilho; Moraes (2010). A quetotaxia das
pernas foi baseada em Evans (1963). Para cada estrutura, a média e o intervalo
correspondente (para medidas variáveis) são dados em micrômetros.
Este trabalho encontra-se publicado na revista Zootaxa.

3.3

RESULTADOS

Gênero Afrodacarellus Hurlbutt, 1974

Afrodacarellus Hurlbutt, 1974: 589.
Espécie tipo: Afrodacarellus femoratus Hurlbutt, 1974, por designação original.
Afrogamasellus (Foliogamasellus) Karg, 1977: 345 [Sinonimizado por Castilho et al.
2012].
Espécie tipo: Afrogamasellus camaxiloensis Loots, 1969, por designação
original.
Afrogamasellus (Foliogamasellus) Karg, 2003: 26; Karg; Schorlemmer, 2009: 65.

42

Afrogamasellus (Latogamasellus) Karg, 1977: 345 [Sinonimizado por Castilho et al.
2012].
Espécie tipo: Afrogamasellus squamosus Karg, 1977, por designação original.
Afrogamasellus (Latogamasellus) Karg, 2003: 26; Karg & Schorlemmer, 2009: 65.
Latogamasellus Antony, 1986: 126.

Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho

Diagnose (fêmea adulta).

Extensão anteromediana do epistoma flanqueada por dois pares de extensões
anterolaterais; escudo opistonotal com 19 pares de setas simples (R5 ausente);
comprimento da seta J2, pelo menos a distância entre sua base e a base de J3;
comprimento de seta J4 pelo menos 1,3 vezes a distância entre sua base e a base de J5;
sem placas laterais ao escudo genital; escudo ventrianal com seis pares de setas
(incluindo Jv1), além das setas circunanais; cutícula não esclerotizada na lateral do
escudo ventrianal com dois pares de setas (Jv4 e Jv5); com um par redondo (contendo
uma estrutura semelhante a um poro) e um par alongado de placas metapodais, não
fundidos com escudo ventrianal.

Fêmea adulta (Fig. 2–12) – Cinco espécimes medidos.

Gnatossoma. Dígito fixo da quelícera com 20 (20-22) de comprimento, com cinco
dentes além do dente apical e um pilus dentilis setiforme (Fig. 2); dígito móvel da
quelícera com 24 (23-25) de comprimento, com três dentes além do dente apical;
lirifissuras antiaxiais e dorsais, bem como seta dorsal distintas, esta última pequena e
grossa. Processo artrodial da quelícera em forma de escova. Número de setas do palpo
(trocânter a tarso): 2-5-6-14-15; setas al do fêmur do palpo, al1 e al2 do gêno do palpo
distintamente mais grossas que as outras setas dos respectivos segmentos (Fig. 3) (al2
marcadamente mais ventral e ligeiramente posterior a al1); apotele trifurcada. Extensão
anteromediana do epistoma flanqueada por dois pares de extensões anterolaterais e
poucos dentículos irregulares, a extensão interior ligeiramente mais curta do que a
mediana e ligeiramente mais longa que a externa, ambas com variações na região distal

43

(afiladas, arredondadas ou expandidas, lisas ou denticuladas) (Fig. 4). Deutosterno
delimitado por linhas laterais, com oito linhas transversais, a mais basal lisa e as outras
com 4-6 dentículos cada (Fig. 5), com linhas não denticuladas localizadas lateralmente
ao deutosterno, entre a primeira e a terceira linhas mais basais. Mala interna indistinta.
Cornículos em forma de chifres, cerca de duas vezes mais longos que a sua largura
basal. Seta h3 em linha longitudinal com h1 e em linha transversal e medial a h2.
Medidas das setas: h1 10 (8-10), h2 9 (8-11), h3 6 (5-7), sc 11 (10-11). Todas as setas
são aciculadas e lisas.

Dorso do idiossoma (Fig. 6). Idiossoma 260 (255-273) de comprimento e 136 (125158) de largura no nível mais largo. Escudos podonotal e opistonotal separados. Escudo
podonotal liso, com exceção de poucas linhas laterais de j6 e z5, e uma linha paralela à
margem posterior, que delimita uma faixa posterior estreita e lisa; com uma faixa
marginal delineada contendo as inserções de j1, z1, r2, r3, r5 e r6; 130 (125-135) de
comprimento e 129 (126-134) de largura no nível mais largo; com 22 pares de setas (j1j6, z1-z6, s1-s6, r2, r3, r5 e r6), quatro pares de lirifissuras distinguíveis, um par de
poros e dois pares de escleronódulos entre j5 e j6. Cutícula não esclerotizada ao longo
das margens laterais do escudo podonotal com um par de setas (r4). Escudo opistonotal
reticulado, com uma linha paralela à margem anterior que delimita uma banda anterior
estreita e lisa; com uma faixa marginal delineada contendo as inserções de R1-R4; 129
(118-138) de comprimento e 111 (108-119) de largura no nível mais largo; com 19
pares de setas (J1-J5, Z1-Z5, S1-S5 e R1-R4), onze pares de distinguíveis lirifissuras e
um par de poros. Cutícula não esclerotizada ao longo de margens laterais de escudo
opistonotal com um par de lirifissuras distinguíveis. Medidas das setas: j1 9 (7-10), j2
13 (12-14), j3 16 (15-17), j4 17 (16-17), j5 16 (15-17), j6 16 (16-17 ); z1 6 (5-7), z2 14
(9-16), z3 16 (14-18), z4 17 (16-18), z5 20 (18-21), z6 21 (20-21); s1 6 (5-7), s2 11 (916), s3 17 (16-17), s4 21 (20-22), s5 23 (20-26), s6 24 (22-25); r2 23 (21-26), r3 16 (1517), r4 7 (6-9), r5 19 (15-21), r6 21 (20-22); J1 29 (27-30), J2 29 (27 -30), J3 27 (2530), J4 30 (26-32), J5 28 (27-30); Z1 31 (30-33), Z2 32 (30-35), Z3 32 (30-33 ), Z4 30
(26-35), Z5 24 (20-26); S1 31 (30-32), S2 31 (30-32), S3 31 (30-33), S4 30 (30-32), S5
27 (25-30); R1 24 (21-25), R2 24 (23-25), R3 22 (21-22), R4 24 (23-25). Todas as setas
do idiossoma dorsal aciculadas e lisas, r6 distintamente mais grossa. A maioria das setas
podonotais são menores do que a distância de suas bases e as bases das setas

44

subsequentes da mesma série; setas opistonotais, pelo menos a distância entre sua base e
a base das setas subsequentes da mesma série.

Ventre do idiossoma (Fig. 7). Base do tritosterno com 10 de comprimento e 6 (5-7) de
largura (Fig. 8); lacínias 37 (30-40) de comprimento, separadas por cerca de 50% de seu
comprimento total, pilosas na região bifurcada. Escudo esternal reticulado lateralmente
e liso na região central; região anterior ao primeiro par de lirifissuras (iv1) levemente
esclerotizada e punctada; margem posterior côncava; aproximadamente 63 (61-65) de
comprimento do centro da margem anterior da região punctada e ligeiramente
esclerotizada ao centro da margem posterior e 57 (55-59) de largura entre as coxas II e
III; com quatro pares de setas e três pares de lirifissuras; seta st1 inserida na região
punctada e ligeiramente esclerotizada do escudo esternal. Secção discreta da placa
endopodal arqueada, prolongando-se da região posterior da coxa III até a região média
da coxa IV. Escudo genital reticulado e com uma banda puncada ao longo da margem
posterior; estendendo-se posteriormente atrás das coxas IV; sem placas laterais ao
escudo genital; distância entre st5-st5 32 (31-34). Lirifissura iv5 na cutícula não
esclerotizada, posterolateral a st5. Escudo ventrianal reticulado; exceto por uma faixa
lisa delgada ao longo da margem anterior; 103 (98-112) de comprimento e 99 (95-102)
de largura no nível mais largo; com seis pares de setas (Jv1-Jv3, Zv1-Zv3). Cutícula não
esclerotizada ao longo da margem lateral do escudo ventrianal com dois pares de setas
(Jv4 e Jv5) e dois pares distinguíveis de lirifissuras. Peritrema se estendendo à região
posterior da coxa II (r3). Placa peritremática estreita, fundida anteriormente ao escudo
dorsal ao nível de r2, estendendo-se posteriormente como uma faixa estreita atrás da
coxa IV; lirifissura e poro ao lado de coxa III e lirifissuras e poro atrás do estigma
indistintos. Placa exopodal fragmentada em placas subtriangulares entre as coxas II-III e
III-IV. Com um par arredondado e um par alongado de placas metapodais, o primeiro
traz uma estrutura semelhante a um poro. Medidas das setas: st1 14 (12-15), st2 12 (1114), st3 11 (11-12), st4 11 (11-12), st5 12 (11-12), Jv1 14 (13-15), Jv2 15 (14-17), Jv3
23 (21-25), Jv4 28 (26-30), Jv5 28 (27-31), Zv1 13 (12-15), Zv2 12 (11-13), Zv3 11 (1012), para-anal 20 (18-21), pós-anal 24 (23-26). Todas as setas são lisas e aciculadas,
distalmente exceto Zv2 e Zv3 que são bifurcadas distalmente.

Espermateca. Indistinta.

45

Pernas. (Figs 9–12). Comprimentos: I - 228 (213-243), II - 162 (143-173), III - 133
(130-135), IV - 174 (170-176). Quetotaxia: I (Fig. 9) - coxa 0 - 0/2, 0/0 - 0, trocânter 1 0/1, 1 / 2- 1, fêmur 2 - 3/1, 2/3 - 2, gêno 2 - 3/2, 3/1 - 2, tíbia 2 - 3/2, 3/2 - 2; II (Fig. 10)
- coxa 0 - 0/1, 0/1 - 0, trocânter 1 - 0/1, 0/2 - 1, fêmur 2 - 3/1, 2/2 - 1, gêno 2 - 3/1, 2 / 1
- 2, tíbia 2 - 2/1, 2/1 - 2; III (Fig. 11) - coxa 0 - 0/1, 0/1 - 0, trocânter 1 - 1/1, 0/2 - 0,
fêmur 1 - 2/1, 1/0 - 1, gêno 2 - 2/1, 2/1 - 1, tíbia 2 - 1/1, 2/1 - 1; IV (Fig. 12) - coxa 0 0/1, 0/0 - 0, trocânter 1 - 1/1, 0/2 - 0, fêmur 1 - 2/1, 2/0 - 0, gêno 2 - 2/1, 3/1 - 1, tíbia 2 1/1, 3/1 - 2; Tarsos II-IV: 18, 18, 17. Seta al2 do femur II pequena e grossa. Várias setas
dos tarsos II e III, ad2 e pd1 do fêmur IV, distintamente mais grossas do que as outras
setas dos mesmos segmentos. Seta pd3 da basitarso IV distintamente mais longa que as
outras setas basitarsais. Pretarsos I ausente; pré-tarsos II-IV semelhantes em forma e
comprimento, cada um com um par de garras fortemente esclerotizadas e pulvilos
arredondados.

Macho adulto. Desconhecido.

Material examinado. Holótipo fêmea coletado em solo na base de Mimosa tenuiflora
(Willd.) Poir (Fabaceae) em Arapiraca, estado de Alagoas, Brasil, em 24 de março de
2012; um parátipo fêmea coletado em solo na base de Cupania oblongifolia Mart.
(Sapindaceae) em Teotônio Vilela, estado de Alagoas, em 8 de agosto de 2012; três
parátipos fêmeas coletados em solo na base de Tapirira guianensis Aublet
(Anacardiaceae) em Teotônio Vilela, estado de Alagoas, em 15 de novembro de 2011.
Tipos coletados por M.E. Duarte e J.C. Santos, depositados na Coleção de Referência
de ácaros do Departamento de Entomologia e Acarologia da Escola Superior de
Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo, Piracicaba, São Paulo.

Etimologia. O nome específico alagoensis é derivado de Alagoas, o estado onde os
espécimes tipo foram coletados.

Observações. Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho é mais similar a
Afrodacarellus minutus Hurlbutt, 1974, Afrodacarellus pocsi Hurlbutt, 1974 e
Afrodacarellus msituni Hurlbutt, 1974. As fêmeas da nova espécie diferem destas por

46

ter dois pares de setas opistogástricas fora do escudo ventrianal. Escudo esternal
reticulado e 19 pares de setas opistonotais (R5 ausente).
Figuras 2–8. Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho Fêmea. 2. Quelícera; 3.
Fêmur e gêno do palpo; 4. Epistoma; 5. Hipostômio e trocânter do palpo; 6. Vista dorsal
do idiossoma; 7. Vista ventral do idiossoma; 8. Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para
melhor visualização.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

47

Figuras 9–12. Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho. Fêmea. 9. Perna I; 10.
Perna II; 11. Perna III; 12. Perna IV.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

48

Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho

Diagnose (fêmea adulta).

A região anterior do epistoma ligeiramente acuminada, denticulada, com
dentículo médio ligeiramente mais longo do que os demais; escudo podonotal liso na
região central; escudo opistonotal com 20 pares de setas lisas e sem banda punctada ao
longo da margem anterior; seta J2 no máximo 0,8 vezes a distância entre sua base e a
base de J3; seta J4 no máximo 0,7 vezes a distância entre sua base e a base de J5;
deutosterno estreito (distância h3-h3 cerca de três vezes o comprimento da linha
deutosternal transversal distal); sem placas laterais ao lado do escudo genital; escudo
ventrianal com cinco pares de setas (incluindo Jv1), além das setas circumanais; cada
lado com uma plaqueta metapodal arredondada e uma alongada, a primeira posterior à
extremidade anterior da segunda.
Fêmea adulta (Fig. 13–23) – Cinco espécimes medidos.

Gnatossoma. Dígito fixo da quelícera 25 (24-25) de comprimento, com cinco dentes
além do dente apical e um discreto pilus dentilis setiforme (Fig. 13); dígito móvel da
quelícera 25 (24-25) de comprimento, com dois dentes além do dente apical; lirifissuras
antiaxial e dorsal, bem como seta dorsal distinta. Processo artrodial da quelícera em
forma de escova. Número de setas do palpo (trocânter a tarso): 2-5-6-14-15; setas al1 e
al2 do gêno do palpo espatuladas e lisas (Fig. 14) (al2 marcadamente mais ventral e
apenas ligeiramente posterior a al1); apotele trifurcada. A região anterior do epistoma
levemente acuminado, com margem denticulada, dentículo médio ligeiramente maior
que os outros dentículos (Fig. 15). Deutosterno estreito, distância h3-h3 cerca de três
vezes o comprimento da linha deutosternal transversal distal), delimitado por linhas
laterais, com oito linhas transversais (Fig. 16), cada uma com 3-4 dentículos. Com
quatro pares de linhas não denticuladas localizadas lateralmente ao deutosterno, no nível
da quarta, sexta, sétima e oitava linhas deutosternais transversais. Mala interna
fimbriada, separada uma da outra, mais curta do que os cornículos, estes em forma de
chifres, cerca de três vezes mais longos que a sua largura basal. Seta h3 em linha

49

longitudinal com h1 e em linha transversal e medial a h2. Medidas das setas: h1 15 (1016), h2 10 (8-12), h3 7 (6-9), sc 11 (11-12); Todas as setas são aciculadas e lisas.
Dorso do idiossoma (Fig. 17). Idiossoma 289 (285-296) de comprimento e 168 (153188) de largura no nível mais largo. Os escudos podonotal e opistonotal separados. O
escudo podonotal reticulado lateralmente e liso na região central, sem linha transversal
paralela proximo à margem posterior; com uma faixa marginal delineada contendo as
inserções de j1, z1, r2, r3, r5 e r6; 130 (127-133) de comprimento e 142 (140-145) de
largura no nível mais largo; com 22 pares de setas (j1-j6, z1-z6, s1-s6, r2, r3, r5 e r6),
quatro pares de lirifissuras distinguíveis, três pares de poros e dois pares de
escleronódulos entre j5 e j6. Cutícula não esclerotizada ao longo das margens laterais do
escudo podonotal com um par de setas (r4). Escudo opistonotal reticulado e com uma
linha transversal paralela à margem anterior que delimita uma faixa anterior estreita e
lisa sobre a maior parte de sua superfície; com uma faixa marginal delineada contendo
as inserções de Z5, S5 e R1-R5; 145 (140-152) de comprimento e 120 (118-125) de
largura no nível mais largo; com 20 pares de setas (J1-J5, Z1-Z5, S1-S5 e R1-R5), dez
pares de lirifissuras distinguíveis e dois pares de poros. Medidas das setas: j1 11 (1012), j2 10 (9-11), j3 9 (8-9), j4 10 (8-10), j5 8 (7-10), j6 9 (7-10 ); z1 5 (4-6), z2 11 (911), z3 10 (9-12), z4 10 (9-10), z5 9 (8-11), z6 9 (8-10); s1 9 (8-9), s2 9 (6-9), s3 11 (1012), s4 11 (10-12), s5 11 (10-12), s6 10 (7-11); r2 13 (10-14), r3 14 (12-15), r4 7 (6-9),
r5 10 (7-10), r6 13 (11-15); J1 8 (8-10), J2 8 (8-9), J3 8 (7-9), J4 9 (8-9), J5 10 (9-12);
Z1 9 (8-10), Z2 9 (8-10), Z3 10 (9-11) ), Z4 11 (10-12), Z5 14 (12-16); S1 8 (7-10), S2 8
(7-9), S3 10 (10-11), S4 11 (10-12), S5 14 (13-16); R1 9 (8-10), R2 10 (9-10), R3 10 (912), R4 12 (11-13), R5 12 (11-15). Todas as setas aciculadas e lisas e muito mais curtas
do que a distância entre suas bases e as bases das setas subsequentes da mesma série.
Ventre do idiossoma (Fig. 18). Base de tritosterno 10 (9-10) de comprimento e 7 (6-7)
de largura aproximadamente (Fig. 19); lacínias 35 (30-43), separadas por cerca de 70%
de seu comprimento total, pilosas na região dividida. O escudo esternal reticulado
lateralmente e liso na região central; margem posterior ligeiramente côncava; região
anterior ao primeiro par de lirifissuras (iv1) levemente esclerotizada e punctada;
aproximadamente 70 (69-75) de comprimento do centro da margem anterior da região
punctada e ligeiramente esclerotizada ao centro da margem posterior e 60 (55-65) de
largura entre as coxas II e III; com quatro pares de setas e três pares de lirifissuras; seta

50

st1 inserida na região bem esclerótica do escudo esternal. Secção discreta da placa
endopodal arqueada, que se estende desde a região posterior da coxa III até a região
posterior da coxa IV. Escudo genital reticulado e uma área punctada ao longo da
margem posterior; estendendo-se posteriormente atrás das coxas IV; sem placas laterais
ao escudo genital; distância entre st5-st5 45 (43-46). Lirifissura iv5 na cutícula não
esclerotizada, lateral a st5. Escudo ventrianal reticulado, com exceção de uma faixa lisa
ao longo da margem anterior, 104 (102-108) de comprimento e 90 (70-98) de largura no
nível mais largo; com cinco pares de setas (Jv1-Jv3, Zv1 e Zv2), além das setas
circumanais e um par de lirifissuras marginais. Cutícula não esclerotizada ao longo das
margens laterais do escudo ventrianal com dois pares de setas (Jv4 e Jv5) e dois pares
de lirifissuras distinguíveis. Peritrema se estendendo até a região posterior da coxa II
(região entre r2 e r3). Placa peritremática estreita, fundida anteriormente ao escudo
dorsal no nível de r2; estendendo-se posteriormente por uma faixa estreita atrás da coxa
IV; com uma lirifissura e um poro distinguível ao lado da coxa III, e com duas
lirifissuras e um poro atrás do estigma. Placa exopodal fragmentada em placas
subtriangulares entre coxas II-III e III-IV. Com um par arredondado e um par alongado
de placas metapodais, o primeiro com com um poro e posterior à extremidade anterior
do último. Medidas das setas: st1 15 (14-15), st2 14 (12-15), st3 13 (12-15), st4 12 (1114), st5 14 (13-15); Jv1 12 (12-13), Jv2 14 (12-15), Jv3 13 (12-15), Jv5 15 (12-16); Zv1
11 (10-12), Zv2 12 (11-12), Zv3 11 (10-11), para-anal 15 (14-16), pós-anal 17 (15-19).
Todas são aciculadas e lisas.
Espermateca. Indistinta.
Pernas. (Figs 20–23). Comprimentos: I – 260 (248–298); II – 175 (163–188); III – 143
(130–145); IV – 198 (198–200). Quetotaxia: I (Fig. 20) – coxa 0 - 0/2, 0/0 - 0, trocânter
1 - 0/1,1/2 - 1, fêmur 2 - 3/1, 2/3 - 2, gêno 2 - 3/2, 3/1 - 2, tíbia 2 - 3/2, 3/2 - 2; II (Fig.
21) - coxa 0 - 0/1, 0/1 - 0, trocânter 1 - 0/1, 0/2 - 1, fêmur 2 - 3/1, 2/2 - 1, gêno 2 - 3/1,
2/1 - 2, tíbia 2 - 2/1, 2/1 - 2; III (Fig. 22) - coxa 0 - 0/1, 0/1 - 0, trocânter 1 - 1/1, 0/2 - 0,
fêmur 1 - 2/1, 1/0 - 1, gêno 2 - 2/1, 2/1 - 1, tíbia 2 - 1/1, 2/1 - 1; IV (Fig. 23) - coxa 0 0/1, 0/0 - 0, trocânter 1 - 1/1, 0/2 - 0, fêmur 1 - 2/1, 2/0 - 0, gêno 2 - 2/1, 3/1 - 1, tíbia 2 1/1, 3/1 - 2; tarsos II-IV: 18, 18, 17. Setas av2 do tarso II, pv2 do tarso III, pv do gêno e
tíbia IV, e pv2 do tarso IV diferem das outras setas dos mesmos segmentos por serem
divididas distalmente. Seta av do gêno II discretamente serreada. Pré-tarso I ausente;

51

pré-tarso II-IV semelhantes em forma e comprimento, cada um com um par de garras
fortemente esclerotizadas e pulvilos arredondados.

Macho adulto. Não encontrado.

Material examinado. Uma fêmea coletada em solo na base de Byrsonima crispa Juss.
(Malpighiaceae) (09º23’740”S e 36º37’794”W), em 1 de julho de 2013; quatro fêmeas
coletadas em solo na base de Spondias purpurea L. (Anacardiaceae) (09º22’929”S e
36º37’751”W), em 7 de maio e 27 de julho de 2013, todos em Palmeira dos Índios,
Alagoas, Brasil. Todos os espécimes foram coletados por M.D. Santos, depositados na
Coleção de Referência de ácaros do Departamento de Entomologia e Acarologia da
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Universidade de São Paulo,
Piracicaba, São Paulo.

Etimologia. O nome específico xucurukariri é o nome de uma tribo indígena brasileira
do estado de Alagoas.

Observações: Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho é mais similar a
Afrodacarellus myersi Loots, 1969, mas as fêmeas desta última espécie diferem por
serem cerca de 50% menores e com a maior parte das setas dos escudos dorsais
proporcionalmente menores; por ter um deutosterno mais largo (distância h3-h3 cerca
de duas vezes o comprimento da linha transversal distal), em cada lado placas
metapodais arredondada e alongada em linha e setas av2 do tarso II, pv2 do tarso III e
pv2 do tarso IV não divididas.

52

Figuras 13–19. Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho Fêmea. 13. Quelícera;
14. Gêno do palpo; 15. Epistoma; 16. Hipostômio e trocânter do palpo; 17. Vista dorsal
do idiosoma; 18. Vista ventral do idiosoma; 19. Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para
melhor visualização.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

53

Figuras 20–23. Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho Fêmea. 20. Perna I; 21.
Perna II; 22. Perna III; 23. Perna IV.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

54

3.3.1 Chave para as espécies mundiais de Afrodacarellus, com base em fêmeas adultas

A chave aqui apresentada é uma atualização da chave fornecida por Hurlbutt
(1974), com a inclusão das espécies descritas após essa publicação e de espécies
transferidas para esse gênero por Castilho et al. (2012). Além das novas espécies aqui
descritas e de Afrodacarellus citri (Loots, 1969), relatado anteriormente no Brasil
(CASTILHO; MORAES, 2010), esta chave foi preparada com base apenas nas
informações da literatura. Estes fatores certamente são uma limitação da chave, uma vez
que as descrições podem, em alguns casos, não serem suficientemente precisas. Assim,
os caracteres mais propensos a variações intra-específicas foram evitados nesta chave.

Afrodacarellus succinctus (Berlese, 1916) não foi incluído na chave por causa de
informação insuficiente sobre esta espécie na literatura.

1. Escudo ventrianal com quatro pares de setas opistogástricas, além das setas
circumanais; setas dos escudos dorsais bipilosas ...............................................................
........................................................... Afrodacarellus bipilosus (Karg, 1979); Argentina
1’. escudo ventrianal com mais de quatro pares de setas opistogástricas, além das setas
circumanais; setas dos escudos dorsais não bipilosas ..................................................... 2
2. Seta Jv1 fora do escudo ventrianal (mas ao lado da margem anterior)
........................................................... Afrodacarellus euungulae (Karg, 2003); Equador
2’. Seta Jv1 dentro do escudo ventrianal ......................................................................... 3
3. Primeiros dois pares de setas ventrianais em linha transversal ................................... 4
3’. Primeiros dois pares de setas ventrianais não estão em linha transversal (segundo par
de setas no escudo ventrianal posterior ao primeiro) ...................................................... 8
4. Margem anterior do epistoma com uma projeção mediana semelhante a um espinho,
sem extensões laterais; dígito móvel da quelícera com dois dentes ................................ 5
4’. Margem anterior do epistoma com três projeções relativamente alongadas e
denticuladas; dígito movel da quelícera com cinco dentes .............................................. 6
5. Distância h3-h3 cerca de duas vezes o comprimento da linha transversal distal; Placas
metapodais arredondadas e alongadas de cada lado em linha; Av2 de tarso II, pv2 de
tarso III e pv2 de tarso IV não divididas .............................................................................
......................................................... Afrodacarellus myersi (Loots, 1969); África do Sul

55

5’. Distância h3-h3 cerca de três vezes o comprimento da linha transversal distal; placa
metapodal arredondada lateral a extremidade anterior da placa metapodal alongada; Av2
do tarso II, pv2 de tarso III e pv2 de tarso IV bi e trifurcadas distalmente .........................
........................................ Afrodacarellus xucurukariri Santos & Castilho, 2017; Brasil
6. Setas das séries J, Z e S, respectivamente, com cerca de 20, 30 e 30 μm de
comprimento; com um único par de placas metapodais alongadas ....................................
......................................................... Afrodacarellus furculatus (Karg, 1979); Argentina
6’. Setas da série J, Z e S com cerca de 13-22 μm de comprimento; com um par de placa
alongada e um par elipsoidais a arredondados de placas metapodais ............................. 7
7. Escudo podonotal com 22 pares de setas (s1 e r1 ausentes); escudo opistonotal
imbricado; escudo esternal reticulado ................................................................................
........................................................ Afrodacarellus squamosus (Karg, 1977); Argentina
7’. Escudo podonotal com 23 pares de setas (r1 ausente); escudo opistonotal reticulado;
escudo esternal liso .............................................................................................................
........................................................... Afrodacarellus unospinae (Karg, 2003); Equador
8. Margem anterior do epistoma com projeção mediana em forma de espinho .............. 9
8’. Margem anterior de epistoma com projeção mediana expandida distalmente ......... 12
9. Com um par de placas subtriangulares relativamente grandes lateral ao escudo genital
............................................................. Afrodacarellus citri (Loots, 1969); África do Sul
9’ Sem um par de placas subtriangulares relativamente grandes lateral ao escudo genital
.........................................................................................................................................10
10. Margem anterior do epistoma ao lado da projeção anteromediana com um par de
projeções laterais semelhantes; escudo ventrianal oval, sem mergens anterolaterais
distintas .............................................. Afrodacarellus lubalensis (Loots, 1969); Angola
10’. Margem anterior do epistoma ao lado da projeção mediana apenas com dentículos;
escudo ventrianal subpentagonal, com margens anterolaterais distintas ....................... 11
11. Base da extensão anteromediana do epistoma estreita (comprimento da relação:
largura basal cerca de 5:1); em cada lado, placas metapodais arredondadaa laterais as
placas metapodais alongadas .......... Afrodacarellus mongii (Hurlbutt, 1974); Tanzânia
11’. Base da extensão anteromediana do epistoma ampla (comprimento da relação:
largura basal cerca de 1:1); em cada lado, placas metapodais arredondadas em linha com
a placa metapodal alongada ............. Afrodacarellus bakeri (Hurlbutt, 1974); Tanzânia

56

12. Escudo opistonotal liso ............................................................................................ 13
12’. Escudo opistonotal reticulado ................................................................................ 14
13.

Escudo

opistonotal

com

depressão

atrás

de

J4;

escudo

ventrianal

reticulado.................................................. Afrodacarellus pili Hurlbutt, 1974; Tanzânia
13’. Escudo opistonotal sem depressão atrás de J4; escudo ventrianal liso
..................................................... Afrodacarellus longipodus Hurlbutt, 1974; Tanzânia
14. Com um único par de pequenas placas metapodais arredondadas .......................... 15
14’. Com um par alongado e um elipsoidal a arredondado de placas metapodais, que
podem ser fundidas entre si ou não ............................................................................... 17
15. Margem anterior do escudo esternal côncava; margem anterior do epistoma com um
par de projeções laterais curtas (quase metade da extensão média) separadas umas das
outras por uma distância correspondente ao dobro do seu comprimento ...........................
.............................................. Afrodacarellus lunguensis (Ryke & Loots, 1966); Congo
15’. Margem anterior do escudo esternal em linha reta; margem anterior do epistoma
denticulada, com dentículos de comprimento uniforme e distintamente menor do que
metade do comprimento da projeção média; se um par de dentículos for ligeiramente
mais longo do que outros, os primeiros estão juntos ..................................................... 16
16. Com um par de processos hipostomais em forma de esporão posterolateral a sc
..................................................... Afrodacarellus leleupi (Ryke & Loots, 1966); Congo
16’. Sem processos hipostomais em forma de esporão ......................................................
................................................. Afrodacarellus kivuensis (Ryke & Loots, 1966); Congo
17. A maior parte das setas dos escudos dorsais ligeiramente espatulada
............................................................ Afrodacarellus reticulatus (Loots, 1969); Angola
17’. Setas dos escudos dorsais não espatuladas ............................................................. 18
18. Placas metapodais fundidas ..................................................................................... 19
18’. Placas metapodais separadas .................................................................................. 20
19. Escudo opistonotal parcialmente reticulado; com cinco pares de setas opistogástricas
no escudo ventrianal, em adição às setas circumanais (Zv3 fora do escudo) .....................
............................................................. Afrodacarellus machadoi (Loots, 1969); Angola
19’. Escudo opistonotal com linhas transversais (exceto por pequenas linhas diagonais);
com seis pares de setas opistogástricas no escudo ventrianal, em adição às setas
circumanais (Zv3 no escudo) ..............................................................................................
.............................. Afrodacarellus filofissus (Karg & Schorlemmer, 2009); Venezuela

57

20. Setas J1 e J2 são distintamente mais curtas do que a distância entre suas bases e as
bases de J2 e J3, respectivamente ................................................................................. 21
20’. Setas J1 e J2 pelo menos tão longas quanto a distância entre suas bases e as bases
de J2 e J3, respectivamente ........................................................................................... 26
21. Escudo podonotal extensivamente reticulado .......................................................... 22
21’. Escudo podonotal no máximo com pouca reticulação próximo às regiões
posterolaterias ................................................................................................................ 23
22. Margem anterior da parte bem esclerotizada do escudo esternal côncava; com duas
linhas conspicuas que começam perto do centro da margem anterior do escudo e que
correm para trás, desviando-se abruptamente lateralmente atrás de st2 .............................
........................................................ Afrodacarellus concavus Hurlbutt, 1974; Tanzânia
22’. Margem anterior da parte bem esclerotizada do escudo esternal reta; sem essa linha
.................................................... Afrodacarellus ruwenzoriensis (Loots, 1969); Uganda
23. Basitarso IV com quatro setas (pl3 presente) ...............................................................
...................................................... Afrodacarellus camaxiloensis (Loots, 1969); Angola
23’. Basitarso IV com três setas (pl3 ausente) ............................................................... 24
24. Seta J3 maior que a distância entre sua base e a base de J4; J1 com 4/5 entre a
distância de sua base e a base de J2 ....................................................................................
.............................................................. Afrodacarellus mossi Hurlbutt, 1974; Tanzânia
24’. Seta J3 menor que a distância entre sua base e a base de J4; J1 menos que 2/3,
entre sua distância sua base e a base de J2 .................................................................... 25
25. Fêmur IV com sete setas, incluindo duas setas ventrais; escudo ventrianal com seis
pares de setas ......................................................................................................................
............................................ Afrodacarellus ngorongoroensis Hurlbutt, 1974; Tanzânia
25’. Fêmur IV com seis setas; escudo ventrianal com cinco pares de setas .......................
....................................................... Afrodacarellus femoratus Hurlbutt, 1974; Tanzânia
26. Seta pd2 do tarso III dividida distalmente; escleronódulos atrás do nível de z5 ..........
....................................................... Afrodacarellus novembus Hurlbutt, 1974; Tanzânia
26’. Seta pd2 de tarso III não dividida distalmente; escleronódulos em linha transversal
com z5 ............................................................................................................................ 27
27. Extensão anteromediana do epistoma mais de três vezes tão longa quanto as
projeções laterais; escudo podonotal com pequenas punctações ........................................
............................................................... Afrodacarellus pocsi Hurlbutt, 1974; Tanzânia

58

27’. Extensões laterais menos da metade do comprimento da extensão anteromediana;
escudo podonotal liso .................................................................................................... 28
28. Linhas laterais ao deutosterno no nível entre a sexta e sétima linhas deutosternais
transversais denticuladas; extensões adjacentes à extensão anteromediana do epistoma
pelo menos três vezes mais longas que as extensões laterais ............................................
.................................................. Afrodacarellus lupangaensis Hurlbutt, 1974; Tanzânia
28’. Linhas laterais do deutosterno no nível entre a sexta e a sétima linhas transversais
deutosternais lisas; extensões adjacentes à extensão anteromediana do epistoma não
mais do que duas vezes o comprimento das extensões laterais ..................................... 29
29. Escudo podonotal com 20 pares de setas (R5 presente); setas Zv2 e Zv3 distalmente
divididas; escudo esternal totalmente liso ..........................................................................
.......................................................... Afrodacarellus minutus Hurlbutt, 1974; Tanzânia
29’. Escudo podonotal com 19 pares de setas (R5 ausente); setas Zv2 e Zv3 distalmente
divididas ou não; escudo esternal reticulado lateralmente e liso centralmente ............. 30
30. Com oito setas opistogástricas, duas delas fora do escudo ventrianal; setas Zv2 e Zv3
divididas distalmente ......... Afrodacarellus alagoensis Santos & Castilho, 2017; Brasil
30’. Com sete setas opistogástricas, uma delas fora do escudo ventrianal; setas Zv2 e
Zv3 não divididas distalmente ............................................................................................
........................................................... Afrodacarellus msituni Hurlbutt, 1974; Tanzânia

3.4

DISCUSSÃO

Karg (1977) desconsiderou a descrição de Afrodacarellus por Hurlbutt (1974) e
dividiu Afrogamasellus (incluindo as espécies que foram transferidas pelo último autor
para Afrodacarellus) em quatro subgêneros, nomeado-os em Afrogamasellus
(Podalogamasellus),

Afrogamasellus

(Jugulogamasellus),

Afrogamasellus

(Foliogamasellus) e Afrogamasellus (Latogamasellus). Os dois primeiros subgêneros
referiam-se verdadeiramente a Afrogamasellus, mas os outros foram sinonimizados por
Castilho et al. (2012) em Afrodacarellus.
A aceitação dos dois últimos subgêneros não é considerada apropriada na
presente publicação, porque não foram adequadamente caracterizadas nas descrições
originais. Uma das características diagnósticas proposta por Karg (1977) para separar os

59

subgêneros, a inserção de st1, não foi adequada devido à variação contínua entre dois
extremos: distintamente inserida na área punctada anterior ao escudo esclerotizado
[típico de Afrogamasellus (Foliogamasellus)] e distintamente inserida no escudo
esclerotizado [típico de Afrogamasellus (Latogamasellus)]. Em várias espécies de
Afrodacarellus, st1 está muito próxima da margem anterior esclerotizada do escudo
esternal (dentro ou fora), dificultando sua classificação no nível subgenérico.
Em adição, outra característica utilizada por Karg (1977) para separar os
subgêneros, foi a forma do epistoma, indicada inadequadamente. O autor mencionou
Afrogamasellus (Foliogamasellus) por ter um "epistoma complexo, com extensão
anteromediana frequentemente em forma de folha". A descrição original da espécie tipo
deste subgênero, A. camaxiloensis, é composta por cinco extensões anteriores, cuja
mediana é distalmente ampliada e denticulada. Exceto por A. citri, todas as outras
espécies incluídas por Karg (1977) naquele subgênero têm extensão anteromediana
similar, mais o número de outras extensões laterais é bastante variável, algumas não
tendo nenhuma. Várias espécies com st1 na área escolerotizada do escudo esternal têm
epistoma com uma única extensão anteromediana (embora com margens anterolaterais
denticuladas) ou extensão anteromediana acuminada. Ao caracterizar Afrogamasellus
(Latogamasellus), Karg (1977) mencionou o epistoma por ter 1-3 extensões, sem
especificar a forma da extensão mediana. As espécies incluídas pelo autor neste
subgênero incluem A. squamosus, espécie tipo, cuja extensão média é semelhante à das
espécies tipo de Afrogamasellus (Foliogamasellus).

3.5

REFERÊNCIAS

ABO-SHNAF, R.I.A., CASTILHO, R.C.; MORAES, G.J. Two new species of
Rhodacaridae (Acari: Mesostigmata) from Egypt and a key to the species of the family
from the Mediterranean region. Zootaxa, Auckland, v. 3718, n.1, p. 28–38, 2013.

ANTONY, L.M.M.K.d'A. (1986) A Phylogenetic Analysis of the Rhodacaroidea
(Acari: Mesostigmata). 1986. 262 p. Dissertation (Doctor of Phylosophy). The Ohio
State University, Columbus, USA. 1986.

BERLESE, A. Centuria seconda di Acari nuovi. Redia, Florença, v. 12, 125–177, 1916.

60

CASTILHO, R. C.; MORAES, G. J. Rhodacaridae mites (Acari: Mesostigmata:
Rhodacaroidea) from the state of São Paulo, Brazil, with descriptions of a new genus
and three new species. International Journal of Acarology, Oak Park, v. 36, n.5, p.
387–398, 2010.

CASTILHO, R. C., MORAES, G. J.; HALLIDAY, B. Catalogue of the mite family
Rhodacaridae Oudemans, with notes on the classification of the Rhodacaroidea (Acari:
Mesostigmata). Zootaxa, Auckland, v. 69, p. 1–69, 2012.

CASTILHO, R. C., VENANCIO, R.; NARITA, J. P. Z. Mesostigmata as biological
control agents, with emphasis on Rhodacaroidea and Parasitoidea. In: CARRILLO, D.,
MORAES, G.J.; PEÑA, J.E. (Eds.). Prospects for biological control of plant feeding
mites and other harmful organisms. Florida: Springer, 2015. pp. 1–31.

CASTILHO, R. C. et al. Predation potential and biology of Protogamasellopsis
posnaniensis Wisniewski & Hirschmann (Acari: Rhodacaridae). Biological Control,
Orlando, v. 48, n. 2, p. 164–167, 2009.

DUARTE, A. F. et al. A new species of Binodacarus (Acari: Mesostigmata:
Rhodacaridae), with a new characterization of the genus. Systematic and Applied
Acarology, Londres, v. 21, n. 9, p. 1194–1201, 2016.

EVANS, G. O. Observations on the chaetotaxy of the legs in the free-living Gamasina
(Acari: Mesostigmata). Bulletin of the Britsh Museum of Natural History, Londres,
v. 10, p. 275–303, 1963.

HURLBUTT, H. W. The Afrogamasellus Loots & Ryke and Afrodacarellus n. gen.
(Acarina: Rhodacaridae) of Tanzania. Acarologia, Paris, v. 15, n. 4, p. 565–615, 1974.

KARG, W. Zur Kenntnis einiger Milbengattungen der Rhodacaridae Oudemans, 1902
(Acarina, Parasitiformes). Teil 1. Zoologische Jahrbucher, Abteilung fur Systematik,
Oekologie und Geographie der Tiere, Jena, v. 104, p. 327–351, 1977.

KARG, W. Zur Kenntnis einiger Milbengattungen der Rhodacaridae Oudemans, 1902
(Acarina, Parasitiformes). Teil 2. Zoologische Jahrbucher, Abteilung fur Systematik,
Oekologie und Geographie der Tiere, Jena, v. 106, p. 197–213, 1979.

KARG, W. Die Raubmilbengattungen Afrogamasellus Loots et Ryke und Oloopticus
Karg mit zwei neuen Arten - Ein Beitrag zur Evolution der Bodenmilben (Acarina,

61

Gamasina). Abhandlungen und Berichte des NaturkundemuseumsGörlitz, Görlitz,
v. 75, p. 23–33, 2003.

KARG, W.; SCHORLEMMER, A. New insights into predatory mites (Acarina,
Gamasina) from tropical rain forests with special reference to distribution and
taxonomy. Zoosystematics and Evolution, Sofia, v. 85, n. 1, p. 57–91, 2009.

LINDQUIST, E. E.; EVANS, G. O. Taxonomic concepts in the Ascidae, with a
modified setal nomenclature for the idiosoma of the Gamasina (Acarina:
Mesostigmata). Memoirs of the Entomological Society of Canada, Ottawa, v. 97, n.
47, p. 5–66, 1965.

LOOTS, G. C. The tetrastigma species group of the genus Afrogamasellus (Acari:
Rhodacaridae) from Central Africa. Revue de Zoologie et de Botanique Africaines,
Tervuren, v. 79, n. 3-4, p. 359–385, 1969.

RUEDA-RAMIREZ, D., CASTILHO, R. C.; MORAES, G. J. Mites of the superfamily
Rhodacaroidea (Acari: Mesostigmata) from Colombia, with a key for the world species
of Desectophis Karg (Ologamasidae). Zootaxa, Auckland, v. 3734, p. 521–535, 2013.

WALTER, D. E., HUNT, H. W.; ELLIOTT, E. T. Guilds or functional groups? An
analysis of predatory arthropods from a shortgrass steppe soil. Pedobiologia, New
York, v. 31, n. 3, p. 247–260, 1988.

62

4

UM NOVO GÊNERO E UMA NOVA ESPÉCIE DE RHODACAROIDEA
(ACARI:

MESOSTIGMATA)

COM

CARACTERÍSTICAS

DE

OLOGAMASIDAE E RHODACARIDAE

RESUMO
Um novo gênero e uma nova espécie de Rhodacaridae são descritos a partir de fêmeas e
machos adultos coletadas no Nordeste do Brasil. Assemelha-se a outros rodocarídeos
pela presença de quatro escleronódulos entre j5 e j6, linhas transversais paralelas à
margem posterior do escudo podonotal e à margem anterior do escudo opistonotal.
Difere dos típicos Rhodacaridae por não ter bandas punctadas ao longo da margem
posterior dos escudos podonotal e genital, margem anterior dos escudos opistonotal e
esternal, bem como por ter dois pares de placas pré-esternais.
Palavras-chave: Ácaros edáficos. Predador. Taxonomia.

63

ABSTRACT
A new genus and a new species of Rhodacaridae are described from adult females and
males collected in Northeast Brazil. It resembles other rhodacarids for the presence of
four scleronoduli between j5 and j6, transverse lines parallel to posterior margin of
podonotal shield and parallel to the anterior margin of the opisthonotal shield. It differs
from the typical Rhodacaridae for not having punctate bands along the posterior margin
of the podonotal and the genital shields, anterior margin of opisthonotal and sternal
shields, as well as for having two pairs of pre-sternal platelets.

Keywords: Edaphic mites. Predator. Taxonomy.

64

4.1

INTRODUÇÃO

Ologamasidae e Rhodacaridae são duas das maiores famílias de Rhodacaroidea,
uma superfamília caracterizada por Castilho et al. (2012), como tendo apotele
trifurcado, st4 no escudo esternal, escudo genital com um par de setas e separado do
escudo ventrianal que tem 1-9 pares de setas pré-anais. Estes autores mencionaram
algumas exceções a essas características dentro da superfamília, nenhuma das quais se
referindo a Ologamasidae ou Rhodacaridae. Sourassou et al. (2015) concluíram que a
colocação de st4 pode não ser uma característica suficiente para suportar a colocação de
gêneros em famílias diferentes, ao perceber a colocação de uma espécie de
Rhodacaridae (gênero Protogamasellopsis Evans & Purvis) como um clado contendo
espécies da família Ascidae sensu stricto (Lindquist et al., 2009). No entanto, na mesma
publicação, os Ologamasidae e outras espécies de Rhodacaridae constituíram um clado
por si só.
Ologamasidae e Rhodacaridae foram separados uns dos outros com base
principalmente na fusão de escudos podonotais e opistononais (fundidos em muitos
Ologamasidae e em Rhodacaridae fundido apenas em Afrogamasellus luberoensis
Loots), presença de escleronódulos (geralmente ausente em Ologamasidae e presente
em Rhodacaridae) e presença de bandas punctadas de tegumento pontual (ausente em
Ologamasidae, geralmente presente em Rhodacaridae).
Em levantamentos realizados no Nordesde do Brasil foi observada a ocorrência
de ácaros que apresentam características tanto de Rhodacaridae, quanto de
Ologamasidae. Morfologicamente estes ácaros que representam um novo gênero são
mais próximos a Rhodacaridae e por esta razão serão provisoriamente inseridos nesta
família. Dessa forma, objetivou-se com este trabalho descrever dois novo táxons (novo
gênero e uma nova espécie) a partir de ácaros adultos de ambos os sexos.

4.2

MATERIAL E MÉTODOS
As amostras de solo e serrapilheira foram coletadas em um fragmento natural de

Mata Atlântica em Teotônio Vilela (9º51'54 "S, 36º20'01" W), estado de Alagoas,
Brasil. Estas foram encaminhadas ao laboratório da Universidade Federal de Alagoas

65

(Campus Arapiraca), onde os ácaros foram extraídos usando funis modificados tipo
Berlese.
Os ácaros mesostigmatídeos extraídos foram montados em meio de Hoyer e
observados em microscópio com contraste de fase para separação em superfamílias e
famílias (Lindquist et al., 2009). Os Rhodacaridae foram então identificados para
gêneros, com base principalmente nos trabalhos de Castilho et al. (2012, 2016). Parte
dos espécimes coletados não se encaixaram em nenhum dos gêneros de Rhodacaridae
descritos, sendo então descrito como um novo gênero e uma nova espécie.
Para a descrição dos novos táxons, as estruturas taxonomicamente relevantes
foram ilustradas usando uma câmera digital conectada a um microscópio de contraste de
fase (Leica, DMLB®) e de interferência (Nikon, eclipse 80i®); as fotos foram
processadas com um tablet digital, usando o programa Adobe Illustrator®. As medições
foram realizadas com o pacote de software NIS vs. 3.2®, que processa imagens obtidas
com a câmera digital. Todas as medidas são dadas em micrometros; cada medição
consiste na média do número de indivíduos indicado, seguido (entre parênteses) pelo
respectivo intervalo. Em alguns casos não houve variação na média e nos intervalos
correspondentes.
A nomenclatura das setas baseia-se em Lindquist e Evans (1965) e Duarte et al.
(2016). A quetotaxia das pernas é baseada em Evans (1963a) e Lee (1970), e a
quetotaxia do palpo é baseado em Evans (1963b).

4.3

RESULTADOS

Novo gênero

Espécie tipo: sp.1 n. gen. n. sp.

Diagnoses.

Fêmea adulta - Dígitos móveis e fixos da quelícera com seis e doze dentes,
respectivamente. Seta h3 em linha longitudinal com h1 e em linha transversal e medial a
h2. Escudo podonotal sem banda punctada ao longo da margem posterior; com j1 e z1

66

próximo à margem anterior; sem linha transversal entre as setas j4 e j5 e com quatro
escleronódulos entre j5 e j6. Escudo opistonotal sem banda puncada ao longo da
margem anterior e com menos setas dorsais do que outros rodacarídeos. Com dois pares
de placas pré-esternais. Escudo esternal mais longo do que largo, com margem anterior
distinta e quase reta. Escudo ventrianal com uma faixa marginal delgada e punctada
(indistinto em algumas espécies). Peritrema estendendo-se anteriormente ao nível de
coxa II (entre r2 e r3). Placa peritremática estreita, fundida anteriormente ao escudo
podonotal e prolongando-se posteriormente como uma faixa diagonal estreita até o nível
da margem posterior da coxa IV. Pretarsos I ausente. Seta pl3 de tarso IV presente.

Macho adulto - Escudo ventrianal com uma área punctada entre Jv2 e Jv3; com seis
pares de setas pré-anais. Peritrema como na fêmea. Com uma estrutura ventral
semelhante a um esporão no fêmur II (ocupando a mesma posição da seta av na fêmea
adulta) e pv1 e pv2 no gêno II e av na tíbia II mais grossas do que as outras setas dos
mesmos segmentos, respectivamente.

Observações. Este novo gênero se encaixa no conceito atual de Rhodacaroidea,
especialmente por ter a seta st4 inserida no escudo esternal, os escudos genital e
ventrianal são separados e tíbia III e gêno e tíbia IV com duas setas anterolaterais (al1 e
al2) (Lindquist et al., 2009). Dentro desta superfamília, assemelha-se principalmente à
Rhodacaridae e Ologamasidae, especialmente por ter apotele trifurcada; escleronódulos
presente; linhas transversais paralelas à margem posterior do escudo podonotal e
anterior do escudo opistononal, genu e tibia I, genu e tíbia IV com 13, 14, 10 e 10 setas,
respectivamente. No entanto, a colocação em uma dessas famílias é prejudicada pela
falta de autapomorfias distintivas.
Assemelha-se a Rhodacaridae principalmente por ter esclerenódulos no escudo
podonotal entre j5 e j6, embora em alguns gêneros de Ologamasidae (cerca de 20% de
Gamasellus Berlese e 20% das espécies de Rhodacaroides Willmann) também terem
scleronódulos. Assemelha-se a Ologamasidae por ter uma seta no gêno do palpo
terminando em várias projeções (não relatado em Rhodacaridae) e placas pré-esternais,
mas estas foram relatadas em Rhodacaridae (Afrogamasellus Loots & Ryke,
Paragamasellevans Loots & Ryke e Rhodacaropsis Willmann). Também se assemelha
a Ologamasidae por não ter bandas punctadas distintas nas margens posteriores do

67

escudo podonotal e esternal e na margem anterior do escudo opistonotal. Esta
característica também é observada em alguns Rhodacaridae (Rhodacaropsis Willmann,
alguns Afrodacarellus Hurlbutt, Afrogamasellus Loots & Ryke e Rhodacarellus
Willmann). Ainda assim, apesar da falta de esclerotização e bandas punctadas, estão
presentes as linhas transversais na margem posterior do escudo podonotal e na margem
anterior do escudo opistonotal. Portanto, devido a essa combinação de características, o
novo gênero é colocado provisoriamente em Rhodacaridae.
Fêmeas e machos adultos do novo gênero são distintos de todos os outros
gêneros de Rhodacaridae por ter uma linha transversal entre j1 e j2, e por ter apenas
nove pares de setas no escudo opistonotal.

n. gen. n. sp.

Diagnoses (Fêmeas e machos adultos). Esta espécie é distinta de outros rodacarídeos
pela combinação de caracteres dados no diagnóstico do gênero.

Fêmea adulta (Fig. 24–30) – Cinco espécimes medidos.
Gnatossoma. Dígito fixo da quelícera 86 (83-88) de comprimento, com doze dentes
além do dente apical (o mais basal distintamente maior do que os outros) e um pilus
dentilis setiforme (Fig. 24); dígito móvel da quelícera 88 (83-95) de comprimento, com
seis dentes além do dente apical; processo artrodial da quelícera semelhante a uma
coroa franjada; lirifissuras antiaxial e dorsal, bem como seta dorsal distinta. Número de
setas do palpo (trocânter a tarso): 2-5-6-14-15; todas aciculadas e lisas, exceto v2 do
trocânter (mais grossa), fêmur (d2 e d3, ambas mais grossas, a última pelo menos duas
vezes maior que a primeira), gêno al1 (terminando em dez projeções) e al2 (espatulada)
(Fig. 25); apotele trifurcada. Epistoma com extensão anteromediana com ponta afiada,
flanqueada por um par de extensões similares mais curtas (ocasionalmente uma delas
distalmente dividida), por sua vez, flanqueada por um par de estruturas em forma de
espinhos (Fig. 26). Região deutosternal não delimitada por linhas laterais distintas, com
sete (ocasionalmente seis) linhas transversais cada uma com dez (linha mais proximal) a
34 (linha mais distal) (Fig. 27); com pequenas linhas transversais lisas laterais ao
deutosterno. Mala interna distintamente separada uma da outra e com margens laterais
fimbriadas. Cornículos em forma de chifres, cerca de duas vezes mais longos que a sua

68

largura basal. Seta h3 em linha longitudinal com h1 e em linha transversal e medial a
h2. Medidas das setas: h1 24 (20-25), h2 17 (14-20), h3 19 (17-21), sc 19 (17-20).
Todas as setas são aciculadas e lisas.

Dorso do idiossoma (Fig. 28). Idiossoma 401 (370-475) de comprimento e 256 (230303) de largura no nível mais largo. Escudos podonotal e opistonotal separados. Escudo
podonotal 200 (188-215) comprimento e 219 (195-228) de largura no nível mais largo;
liso, com exceção de uma linha transversal anterior a j2, uma linha sigmoide entre j4 e
z4 e poucas estrias tranversais posterior a j6; com uma faixa marginal delineada; com 18
pares de setas (j1-j6, z1, z3-z6, s1-s6, r2 e r3; z2, r1, r5 e r6 ausentes), quatro pares de
lirifissuras distinguíveis (uma das quais, na margem próxima a s4, ampliada), dois pares
de poros distinguíveis e quatro escleronódulos em j5 e j6. Cutícula não esclerotizada ao
longo das margens laterais do escudo podonotal com um par de setas (r4). Escudo
opistonotal 123 (110-135) de comprimento e 136 (125-148) de largura no nível mais
largo; liso, com duas linhas paralelas à margem anterior que delimitam uma faixa
anterior estreita e lisa; com nove pares de setas (J1-J5 e Z1-Z4), 12 pares de lirifissuras
distinguíveis e um par de poros distinguíveis. Cutícula não esclerotizada ao longo do
escudo opistonotal com quatro pares de setas (Z5, S1, S3 e S4, S2, S5 e R1-R5 ausentes).
Medidas das setas: j1 17 (16-19), j2 16 (14-19), j3 23 (20-25), j4 23 (20-25), j5 22 (2025), j6 21 (19-22 ), z1 24 (21-30), z3 20 (17-21), z4 22 (21-23), z5 22 (20-23), z6 23
(21-26), s1 16 (14-16), s2 27 (25-30), s3 25 (20-30), s4 19 (16-22), s5 25 (23-29), s6 19
(15-21), r2 28 (24-30), r3 35 (30-40), r4 15 (12-20), J1 23 (20-27), J2 22 (21-25), J3 20
(19-21), J4 22 (20-25), J5 32 (29-33), Z1 22 (20-24), Z2 20 (17-25), Z3 19 (17-22), Z4
20 (14-25), Z5 31 (30-32), S1 14 (12-16 ), S3 14 (13-15), S4 21 (20-22); todas as setas
são aciculadas e lisas (Fig. 8), raramente com z6, s6, J5, Z2, Z4, Z5, S1, S3 e S4
levemente pilosas.

Ventre do idiossoma (Fig. 29). Base de tritosterno 24 (22-27) de comprimento e 15
(13-16) de largura (Fig. 30); lacínias 73 (70-79), separada por cerca de 90% de seu
comprimento total, pilosa. Com dois pares de placas pré-esternais. Escudo esternal
reticulado; 114 (108-125) de comprimento e 77 (73-80) de largura entre coxas II e III;
com quatro pares de setas e três pares de lirifissuras. Com um par de placas endopodais
subtriangulares entre as coxas III e IV. Escudo genital liso centralmente, com estrias nas

69

margens laterais e posterior; estendendo-se posteriormente atrás das coxas IV; distância
entre st5-st5 51 (48-58). Lirifissura iv5 em cutícula não esclerotizada, posterolateral a
st5. Escudo ventrianal liso, com exceção de uma faixa estreita e punctada ao longo das
margens (em alguns espécimes não distintos); 121 (111-135) de comprimento e 90 (8398) de largura no nível mais largo; com cinco pares de setas (Jv1-Jv3, Zv1 e Zv2) além
das setas circumanais. Cutícula não esclerotizada em torno das margens do escudo
ventrianal com um par de setas (Jv5). Peritrema estendendo-se anteriormente ao nível
de coxa II (entre r2 e r3). Placa peritremática estreita, fundida ao escudo podonotal
anteriormente no nível de r2, e prolongando-se posteriormente como uma faixa diagonal
estreita para o nível da margem posterior da coxa IV; com um par de lirifissuras e um
poro atrás do estigma, e uma lirifissura e um poro ligeiramente atrás da r3. Escudo
exopodal fragmentado alongado ao lado das coxas II e IV. Medidas das setas: st1 18
(16-19), st2 18 (16-19), st3 17 (16-19), st4 18 (17-20), st5 17 (16-17), Jv1 15 (15-16),
Jv2 17 (15-18), Jv3 17 (16-20), Jv5 18 (15-20), Zv1 14 (12-16), Zv2 16 (15-17), paraanal 21 (20-22), pós-anal 35 (34-36); todas as setas são aciculadas e lisas (Fig. 30),
raramente com Jv3, Zv2, para-anal e pós-anal levemente pilosas.

Espermateca. Indistinta.

Pernas. (Fig. 31-35). Comprimentos: I: 486 (465-500); II: 329 (300-360); III: 269 (245295); IV: 392 (368-422). Quetotaxia: I (Fig. 31) coxa 0-0/2, 0/0-0, trocânter 1-0/1, 1/21, fêmur 2-3/1, 2/3-2, gêno 2-3/2, 3/1-2, tíbia 2-3/2, 3/2-2; II (Fig. 32) – coxa 0-0/1, 0/10, trocânter 1-0/1, 0/2-1, fêmur 2-3/1, 2/2-1, gêno 2-3/1, 2/1-2, tíbia 2-2/1, 2/1-2; III
(Fig. 33) – coxa 0-0/1, 0/1-0, trocânter 1-1/1, 0/2-0, fêmur 1-2/1, 1/0-1, gêno 2-2/1, 2/11, tíbia 2-1/1, 2/1-1; IV (Fig. 35) – coxa 0-0/1, 0/0-0, trocânter 1-1/1, 0/2-0, fêmur 12/1, 2/0-0, gêno 2-2/1, 3/1-1, tíbia 2-1/1, 3/1-2; tarsos II-IV: 18 setas cada. Setas das
pernas aciculada e lisa, exceto al do trocânter I e ad3 do femur I; pd2 do tarso II-III
distalmente bifurcada; av do gêno II-IV, tíbia II-IV, pv das tíbias III-IV, mv, al2, av2 do
tarso II e pd2 do tarso IV, levemente pilosa; pv2 de tarso III ramificada (Fig. 34). Prétarso I ausente; pré-tarso II-IV semelhantes em forma e comprimento, cada um com um
par de garras fortemente esclerotizadas e pulvilos arredondados.

70

Figuras 24–30 - n. gen. n. sp. Fêmea. 24. Quelícera 25. Fêmur e gêno do palpo; 26.
Epistoma; 27. Hipostômio e trocânter do palpo; 28. Vista dorsal do idiossoma; 29. Vista
ventral do idiossoma; 30. Tritosterno. Lirifissuras ampliadas para melhor visualização.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

71

Figuras 31–35 - n. gen. n. sp. Fêmea. 31. Perna I; 32. Perna II; 33. Perna III; 34. Seta
pv2 do tarso III; 37. Perna IV.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

72

Macho adulto (Fig. 36-38) - Cinco espécimes medidos.

Gnatossoma. Dígito fixo da quelícera 59 (57-60) de comprimento, com seis dentes
além do dente apical (os dois mais basais claramente maiores do que outros) e um pilus
dentilis setiforme (Fig. 36); dígito móvel 60 (60-62) de comprimento, com um dente
além do dente apical; espermatodáctilo enrolado, com aproximadamente 200 de
comprimento; lirifissuras antiaxiais e dorsais, bem como seta dorsal distintas. Processo
artrodial da quelícera, quetotaxia do palpo, apotele, epistoma, deutosterno e posição das
setas hipostomal como nas fêmeas adultas. Medições das setas: h1 20 (16-23), h2 14
(12-15), h3 15 (14-16), sc 16 (15-17); forma de setas como nas fêmeas adultas.

Dorso do idiossoma. Idiosoma 322 (308-348) de comprimento e 206 (198-213) de
largura no nível mais largo. Escudo podonotal 174 (170-176) de comprimento e 181
(175-185) de largura no nível mais largo; escudo opistonotal 108 (100-113) de
comprimento e 116 (106-126) de largura no nível mais largo; outras características
semelhantes às da fêmea adulta. Medidas de setas: j1 16 (14-19), j2 15 (14-16), j3 20, j4
20, j5 20 (19-20), j6 19 (18-20), z1 26 (24-30), z3 17 (16-18), z4 20 (20-21), z5 20 (1921), z6 20 (19-22), s1 14 (12-15), s2 24 (22-25), s3 27 (25-28), s4 16 (15-17), s5 24 (2325), s6 15 (14-15), r2 26 (25-26), r3 33 (31-35), r4 13 (11-16), J1 21 (20-21), J2 21, J3
18 (16-20), J4 21 (20-21), J5 27 (25-30), Z1 21 (20-21), Z2 20 (16-21), Z3 17 (14-18),
Z4 15 (14-18), Z5 24 (24-25), S1 11 (11-12), S3 11 (10-12), S4 14 (10-15); forma de
setas como nas fêmeas adultas.

Ventre do idiossoma (Fig. 37). Base de tritosterno 18 (16-19) de comprimento e 13
(11-16) de largura; lacínias 65 (60-70), separada por cerca de 90% de seu comprimento
total, pilosa. Com dois pares de placas pré-esternais subtriangulares. Escudo
esternogenital parcialmente reticulado, especialmente sobre a maior parte da extensão
anterior a st3 e lateralmente nas demais regiões, aproximadamente 139 (134-145) de
comprimento e 75 (73-76) de largura entre coxae II e III; distância entre st5-st5 14 (1216); margem atrás de st4 indistinta; com quatro pares de setas e três pares de lirifissuras.
Seta st5 na margem do escudo esternogenital; lirifissura iv5 indistinta. Com um par de

73

placas endopodais subtriangulares entre as coxas III e IV. Escudo ventrianal romboide,
principalmente liso, exceto na região lobular anterior (com poucas estrias) e área
punctda entre Jv2 e Jv3; 119 (105-123) de comprimento e 81 (77-84) de largura no nível
mais largo, não fundido com escudo dorsal; com seis pares de setas (Jv1-Jv3, Jv5 e Zv1Zv2), além das setas circumanais. Outras características semelhantes às da fêmea adulta.
Medidas das setas: st1 18 (17-20), st2 17 (16-18), st3 16 (15-17), st4 17, st5 14 (12-16),
Jv1 14 (12-18), Jv2 15 (14-16), Jv3 16 (15-16), Jv5 15, Zv1 13 (11-14), Zv2 14 (12-15),
para-anal 20 (18-22), pós-anal 29 (27-32); forma das setas como nas fêmeas adultas.

Pernas. Comprimentos: I: 456 (450-475); II: 293 (280-305); III: 236 (230-240); IV: 345
(330-362). Quetotaxia das pernas e forma das setas como na fêmea adulta, com exceção
de uma estrutura ventral do tipo esporão no fêmur II (ocupando a mesma posição da
seta av na fêmea adulta) e av e pv no gêno II e av na tíbia II claramente mais grossas
(Fig. 38). Pré-tarso I ausente; Pré-tarsos II-IV semelhante aos da fêmea adulta.

Material examinado. Holótipo fêmea e quatro parátipos fêmeas e cinco parátipos
machos coletados em serrapilheira e solo na base de Cupania oblongifolia Mart.
(Sapindaceae) em um fragmento natural de Mata Atlântica em Teotônio Vilela, Estado
de Alagoas, Brasil, 14 de agosto de 2012. Todos os tipos coletados por ME Duarte e
depositados na Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de Entomologia e
Acarologia, Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz" (ESALQ), Universidade
de São Paulo (USP), Piracicaba, Estado de São Paulo, Brasil.

74

Figuras 36–38 - n. gen. n. sp. Macho. 36. Quelícera; 37. Ventral idiosoma; 38. Fêmur,
gêno e tíbia da perna II. Lirifissuras ampliadas para melhor visualização.

Fonte: Autora desta tese, 2018.

75

4.4

REFERÊNCIAS

CASTILHO, R. C., MORAES, G.J. & HALLIDAY, B. Catalogue of the mite family
Rhodacaridae Oudemans, with notes on the classification of the Rhodacaroidea (Acari:
Mesostigmata). Zootaxa, Auckland, v. 69, p. 1–69, 2012.

__________ et al. Catalogue of the family Ologamasidae Ryke (Acari: Mesostigmata).
Zootaxa, Auckland, v. 4197, n. 1, p. 1–147, 2016.

DUARTE, A. F. et al. A new species of Binodacarus (Acari: Mesostigmata:
Rhodacaridae), with a new characterisation of the genus. Systematic and Applied
Acarology, Londres, v. 21, n. 9, v. 1194–1201, 2016.

EVANS, G. O. Observations on the chaetotaxy of the legs in the free–living Gamasina
(Acari: Mesostigmata). Bulletin of the Britsh Museum of Natural History, Londres,
v. 10, p. 275–303, 1963a.

__________ Some observations on the chaetotaxy of the pedipalps in the Mesostigmata
(Acari). Annals and Magazine of Natural History, Londres, v. 6, p. 513–527, 1963b.

LEE, D. C. The Rhodacaridae (Acari: Mesostigmata); classification, external
morphology and distribution of genera. Records of the South Australian Museum,
Adelaide, v. 16, n. 3, p. 1–219, 1970.

LINDQUIST, E.E.; EVANS, G.O. Taxonomic concepts in the Ascidae, with a modified
setal nomenclature for the idiosoma of the Gamasina (Acarina: Mesostigmata).
Memoirs of the Entomological Society of Canada, Ottawa, v. 97, n.47, 1–64, 1965.

LINDQUIST, E.E.; KRANTZ, G.W.; WALTER, D.E. Order Mesostigmata. In: Krantz,
G.W.; Walter, D.E. (Eds.) A Manual of Acarology. 3rd Edition. Lubbock: Texas Tech
University Press, 2009. p. 124–232.

SOURASSOU, N.F. et al. Phylogenetic analysis of Ascidae sensu lato and related
groups (Acari: Mesostigmata: Gamasina) based on nuclear ribosomal DNA partial
sequences. Systematic and Applied Acarology, Londres, v. 20, n. 3, p. 225–240, 2015.

76

5

USO DE Macrocheles roquensis MENDES

& LIZASO (ACARI:

MACROCHELIDAE)

DE

NA

PREDAÇÃO

Ceratitis

capitata

WIEDEMANN (DIPTERA: TEPHRITIDAE)

RESUMO
Ceratitis capitata Wiedemann é considerada a espécie de mosca-das-frutas mais
prejudicial, cosmopolita e invasora dentre todos os Tephritidae. Em seu último instar
larval, busca o solo para se transformar em pupa, tornando-se vulnerável a uma série de
inimigos naturais, como ácaros predadores. Dentre estes, está Macrocheles roquensis
Mendes; Lizaso, que é um ácaro edáfico com grande potencial na predação de outros
Arthropoda no ambiente em que vive. Neste trabalho, buscou-se determinar a
capacidade de predação do ácaro predador M. roquensis sobre larvas do 3º instar de C.
capitata. O predador utilizado no teste de predação foi obtido em esterco bovino no
município de Craíbas, Alagoas. Colônias com os seguintes substratos alimentares: uma
com nematoide Protorhabditis sp. e outra com uma mistura deste nematoide e ovos de
C. capitata foram mantidas no Laboratório de Entomologia/Acarologia da Universidade
Federal de Alagoas, Campus Arapiraca. Trinta e cinco unidades experimentais de cada
população acarina foram testadas. Para cada unidade, transferiram-se quatro fêmeas
adultas de M. roquensis e cinco larvas de terceiro instar de C. capitata (estágio em que
esta busca o solo para pupar), sendo cada placa fechada com filme de PVC. Durante 11
dias consecutivos, foram avaliados os níveis de predação e oviposição do predador com
o uso de um microscópio estereoscópico, substituindo-se diariamente todas as larvas
oferecidas como presa. Para análises feitas no EthoVision® XT, imagens de arenas
contendo 2 larvas de C. capitata na ausência e presença do ácaro predador foram
capturadas durante 30 minutos. A proporção de insetos consumidos foi de 23,0±4,4 e
25,3±6,0, respectivamente, e a proporção de emergência dos insetos foi de 51,7±5 e
49,4±6,5, respectivamente para os dois tratamentos, enquanto que no controle a
proporção de emergência foi de 79,3±16,2. A taxa de oviposição foi de 2,5±0,5 e de
2,5±0,3 ovos por unidade experimental por dia para os ácaros alimentados
respectivamente com nematoides ou com nematoides e ovos de C. capitata. A presença
do ácaro predador interfere no período de repouso das larvas e estas, quando estão
diante do predador, tendem a ficar mais próximas umas das outras. Os resultados
mostram que apesar dos baixos valores dos parâmetros avaliados, o ácaro predador M.
roquensis afeta negativamente o desenvolvimento de C. capitata, mesmo a presa
apresentando comportamento de autodefesa.

Palavras-chave: Acari. Moscas-das-frutas. Controle biológico.

77

ABSTRACT
Ceratitis capitata Wiedemann is considered the most harmful, cosmopolitan and
invasive species of fruit fly among all Tephritidae. In its last larval instar, it searches the
soil to turn into pupae, making it vulnerable to a series of natural enemies such as
predatory mites. Among these, Macrocheles roquensis Mendes & Lizaso is an edaphic
mite with great potential in the predation of other Arthropoda in the environment in
which it lives. In this work, we aimed to determine the predation ability of M. roquensis
predatory mite on larvae of the third instar of C. capitata. The predator used in the
predation test was obtained in cattle manure in the city of Craíbas, Alagoas. Colonies
with the following food substrates: one with nematode Protorhabditis sp. and another
with a mixture of this nematode and C. capitata eggs were kept in the Laboratório de
Entomologia/Acarologia of Universidade Federal de Alagoas, Campus Arapiraca.
Thirty-five experimental units of each acarine population were tested. For each unit, 4
adult females of M. roquensis and 5 third instar larvae of C. capitata (stage in which it
searches the soil for pupation) were transferred, each plate being closed with PVC film.
During 11 consecutive days the levels of predation and oviposition of the predator were
evaluated with the use of a stereoscopic microscope, replacing daily all the larvae
offered as prey. For analyzes made on EthoVision® XT, images of arenas containing 2
C. capitata larvae in the absence and presence of the predatory mite were captured
during 30 minutes. The proportion of insects consumed was 23.0±4.4 and 25.3±6.0
respectively and the insect emergence ratio was 51.7±5 and 49.4±6.5 respectively for
the two treatments, whereas in the control the emergency proportion was 79.3±16.2.
The oviposition rate was 2.5±0.5 and 2.5±0.3 eggs per experimental unit per day for
mites fed nematodes or nematodes and eggs of C. capitata. The presence of the predator
mite interferes in the resting period of the larvae and these, when they are in front of the
predator, tend to be closer to each other. The results show that despite the low values of
the evaluated parameters, the M. roquensis predator mite negatively affects the
development of C. capitata, even the prey exhibiting self-defense behavior.

Keywords: Acari. Fruit flies. Biological control.

78

5.1

INTRODUÇÃO

Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) (Diptera: Tephritidae) é originária da
África e encontra-se distribuída no Oriente Médio, sul da Europa, África, América do
Sul e Austrália (LIQUIDO; CUNNINGHAM; NAKAGAWA, 1990; BERGSTEN;
LANCE; STEFAN, 1999; BAYRAK; HAYAT, 2012). É considerada importante à
produção de frutos, pois tem como hospedeiros 374 espécies de plantas de 79 famílias
(MALAVASI; ZUCCHI, 2000; RAGA et al., 2006; ALVARENGA et al., 2007). No
Brasil, já foi registrada em 88 espécies de frutos hospedeiros (ZUCCHI, 2012;
PEÑARRUBIA-MARÍA et al., 2014). C. capitata causa danos significativos aos seus
hospedeiros, estes danos são derivados do desenvolvimento das larvas resultantes da
oviposição das fêmeas nos frutos, tornando-os impróprios ao consumo, comercialização
e industrialização. Além disso, restrições quarentenárias podem ser impostas à
importação de frutos in natura, causando aumento nos custos de produção (ARAÚJO et
al., 2009).
Por meio do destaque dado aos programas de manejo integrado de pragas, o
controle de C. capitata tem sido realizado principalmente por métodos culturais, técnica
do inseto estéril, e dos controles legislativo, químico e biológico (NASCIMENTO;
CARVALHO, 2000). Este último é realizado principalmente pela utilização de
parasitoides, sendo Diachasmimorpha longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera:
Braconidae) o agente de controle biológico aplicado mais estudado e utilizado em
moscas-das-frutas (GARCIA; RICALDE, 2012). Sabe-se que a maioria dos parasitoides
é eficiente sobre as primeiras fases larvais das moscas-das-frutas, sendo assim, torna-se
relevante a utilização de outros agentes de controle que atuem nos estágios larvais mais
avançados.
No contexto acima, avaliaram-se fungos e nematoides entomopatogênicos
demonstrando que estes organismos também podem ser utilizados como agentes de
controle de C. capitata, principalmente quando aplicados no terceiro instar larval desta
praga (QUESADA-MORAGA; RUIZ-GARCÍA; SANTIAGO-ÁLVAREZ, 2006;
MALAN; MANRAKHAN, 2009; EVANGELOS et al., 2013; BISSOLLI; CORREIA;
BARBOSA, 2014).

79

Visando o controle por meio de predadores, as formigas foram os mais
estudados e foram obtidos altos índices de predação (WONG et al., 1984; ESKAFI;
KOLBE, 1990; THOMAS, 1995; ALUJA et al., 2005; FERNANDES et al., 2012). No
entanto, é necessário que outros agentes de controle, como os ácaros predadores
edáficos, sejam testados sobre a praga em questão. Visando a obtenção de outros
predadores eficientes, os testes de predação com esses ácaros sobre as populações de C.
capitata poderão trazer mais uma alternativa de controle eficaz da praga, pois sabe-se
que as larvas saem do fruto para pupar no solo e ficam vulneráveis a estes predadores.
Os ácaros predadores edáficos têm sido utilizados principalmente no controle de
Bradysia matogrossensis Lane (Sciaridae), Frankliniella occidentalis Pergande
(Thripidae) e do ácaro do bulbo Rhizoglyphus sp. (Acaridae) (FREIRE et al., 2007;
CASTILHO et al., 2009; MOREIRA; MORAES, 2015; AZEVEDO, 2017; BARBOSA
et al., 2017). No entanto, a família Macrochelidae tem sido observada principalmente
em locais ricos em matéria orgânica, onde é possível o desenvolvimento de insetos da
ordem Diptera e, por isso, podem ser utilizados como agentes de controle de algumas
espécies desta ordem (AZEVEDO et al., 2015). Neste sentido, testes verificando a
eficiência de macroquelídeos sobre dípteros têm sido realizados (DOUBE;
MACQUEEN; HUXHAM, 1986; HALLIDAY; HOLM, 1987; PEROTTI, 2001;
AZEVEDO et al., 2015).
O gênero Macrocheles Latreille apresenta uma distribuição cosmopolita, com
aproximadamente 340 espécies descritas. Macrocheles roquensis Mendes & Lizaso é
uma espécie nativa e tem sido observada frequentemente em esterco bovino. Com a
decomposição deste, cria-se um microambiente proprício ao desenvolvimento larval de
dípteros.
A eficiência de alguns agentes de controle pode ser afetada devido ao
comportamento de autodefesa apresentado pela presa. Assim, como testes de predação
ainda são escassos de larvas de terceiro instar de moscas-das-frutas, os trabalhos
relacionados ao comportamento antipredador para tefritídeos foram realizados com
insetos adultos e não no estágio larval (GREENE; ORSAK; WHITMAN, 1987;
MATHER; ROITBERG, 1987; PROKOPY; PAPAJ, 2000; GONZÁLEZ-LÓPEZ et al.,
2016).
No presente trabalho, buscou-se determinar a capacidade de predação do ácaro
predador M. roquensis sobre larvas do 3º instar de C. capitata.

80

5.2

MATERIAL E MÉTODOS
O presente trabalho foi desenvolvido no laboratório de Acarologia da Escola

Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, Campus de Piracicaba da Universidade de
São Paulo-USP.

5.2.1 Obtenção das larvas de Ceratitis capitata

Os ovos para alimentação da população dos ácaros predadores e as larvas de
terceiro instar de C. capitata foram cedidas pelo Laboratório de Irradiação de Alimentos
e Radioentomologia (LIARE) do CENA/USP em Piracicaba, Brasil. As larvas utilizadas
no experimento foram criadas utilizando-se uma dieta artificial baseada em farinha de
milho, levedura de cerveja, açúcar, benzoato de sódio, ácido cítrico anidro e água. Esta
colônia de C. capitata foi mantida por 10 gerações no laboratório.

5.2.2 Obtenção dos ácaros predadores

Para obtenção do ácaro predador M. roquensis, coletou-se esterco bovino no
município de Craíbas/Alagoas (09° 35′ 227′′ S, 036° 47′ 698′′ W, altitude 235 m). A
extração dos ácaros ocorreu com auxílio de um funil tipo Berlese-Tullgreen
(LABESIKAN, 1974) (Fig. 39A), sendo os mesmos coletados em um recipiente plástico
de 500 mL, cuja base foi coberta por uma mistura solidificada de gesso e carvão ativado
(9v:1v) (ABBATIELLO, 1965). Este substrato foi umedecido com água e, sobre ele, foi
colocada uma camada de 0,5 cm de casca de arroz para que os ácaros utilizassem como
abrigo. As bordas foram cobertas com cola entomológica para evitar a fuga dos ácaros.
Estes recipientes plásticos também foram utilizados como colônias para criação (Fig.
39B) e mantidos em câmara de criação a 25 ± 2°C, 70 ± 10% UR, na ausência de luz.
Foram mantidas duas populações acarinas, a primeira alimentada com nematoides
Protorhabditis sp. (Nematoda: Rhabditidae), mantidos em vagens de feijão de porco
Canavalia ensiformis L. (Fig. 39C) e a segunda com nematoides mantidos como no
substrato descrito anteriormente e ovos de C. capitata (Fig. 39D).

81

Figura 39 - Extração dos ácaros (A); recipientes plásticos contendo colônias de
criação: com ácaros (B); com nematoides (C); ovos de Ceratitis capitata nã colônia de
ácaros.

A

B

C

D

5.2.3 Testes de predação
As unidades experimentais foram confeccionadas utilizando-se recipientes de
PVC, com 3 cm de diâmetro por 2 cm de altura, sobre sua base havia uma mistura
solidificada de gesso e carvão ativado como supracitado, umedecida diariamente com
água destilada. Para cada unidade, transferiram-se quatro fêmeas adultas de M.
roquensis, com o auxílio de um pincel de cerdas finas, colocando-se junto a estas, cinco
larvas de terceiro instar de C. capitata, usando pinças de dissecação anatômica. Trinta e
cinco unidades de cada população acarina mais 35 unidades sem ácaros (controle) foram
utilizadas neste teste. Posteriormente, as unidades foram cobertas com filme de PVC
Magipack®. Para avaliar a emergência, as pupas retiradas diariamente das unidades
experimentais foram transferidas para recipientes de PVC, com 5 cm de diâmetro por 4
cm de altura. Sobre a base destes, havia papel filtro e os mesmos foram fechados com
filme de PVC Magipack®. A emergência foi verificada após 10 dias. Avaliaram-se os
níveis de consumo e oviposição do ácaro predador e a emergência dos adultos de C.
capitata. As avaliações ocorreram utilizando-se microscópio estereoscópico, durante 11
dias consecutivos. Foram desconsiderados os dados do primeiro dia para reduzir a
interferência da alimentação anterior.
5.2.4 Bioensaio comportamental
Devido a um aparente comportamento de autodefesa das larvas de C. capitata
observado nos testes de predação, achou-se conveniente realizar também ensaios
comportamentais. O movimento das larvas foi filmado utilizando-se câmera digital da
marca Sonny® Cybershot - Dsc-h55 durante o período de 30 minutos. A unidade

82

experimental foi constituída por recipientes de PVC, com 3 cm de diâmetro por 2 cm de
altura. Nestas, foram colocadas 2 larvas de C. capitata na ausência e presença do ácaro
predador, com oito repetições por tratamento. Para melhor identificação das larvas pelo
programa EthoVision® XT, foi necessário utilizar um pó fluorescente não tóxico, de
coloração verde, para colorir uma das larvas. As variáveis extraídas para análise no
programa foram: período de repouso (s) e tempo médio de proximidade entre as larvas
(NOLDUS et al., 2002).
5.2.5 Análises estatísticas

Para oviposição, os dados não seguiram as pressuposições de normalidade (teste
Shapiro-Wilks), o teste não paramétrico Kruskal-Wallis foi utilizado para analisar se
havia diferença significativa entre os tratamentos (p < 0,05). A análise estatística foi
feita utilizando o programa R (R Development Core Team, 2013).
Para os dados extraídos no programa EthoVision® XT, as análises foram
conduzidas utilizando o software R (R Development Core Team, 2013). Foram testadas
as pressuposições da Análise de Variância (ANOVA), sendo os mesmos submetidos a
testes de homogeneidade de variâncias (Barlett e Levene) com o pacote “car” e
normalidade (Kolmogorov-Smirnov e Shapiro-Wilks) com o pacote “nortest”.
Para os dados do período de repouso (s) e proximidade média (cm), a normalidade
e homogeneidade de variância não foram encontradas, portanto, foi necessário realizar
transformação dos mesmos utilizando a função boxcox do pacote “mass”. Foram
extraídos os valores de lambda que maximizaram a função e substituídos na fórmula:
yT= yλ-1/λ (BOX-COX, 1964). Mesmo transformando as variáveis período de repouso,
pelo método de Box-Cox, não foram encontradas normalidade e homogeneidade de
variâncias, por isso foi utilizado o teste não paramétrico de Wilcoxon-Mann-Whitney
para duas amostras independentes.

5.3

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Não houve diferença significativa no consumo de M. roquensis sobre larvas de
3º instar de C. capitata, independente da alimentação prévia do predador. Assim como,
a taxa de oviposição não diferiu entre as populações estudadas. Todas as larvas não

83

consumidas passaram à fase de pupa. No entanto, uma considerável proporção das
pupas expostas aos predadores não chegou à fase adulta (Tab. 1).
Tabela 1 – Proporções de emergência e consumo de Ceratitis capitata por
Macrocheles roquensis e oviposição deste predador em função do alimento (25 ± 2 °C,
70% ± 10% de RH e no escuro.

Dieta da colônia antes

% de insetos

Oviposição

% de emergência

do teste

consumidos

Protorhabditis sp.

23,0 ± 4,4a

2,5 ± 0,5a

51,7 ± 5,6ª

Protorhabditis sp.
+
ovos de C. capitata

25,3 ± 6,0a

2,5 ± 0,3a

49,4 ± 6,5

Controle

-

-

79,3 ± 16,2b

dos insetos

Médias seguidas das mesmas letras nas colunas não diferem entre si.
Fonte: autora desta tese, 2018.

A baixa taxa de consumo, provavelmente, se deve ao fato de ser muito maior a
presa que o predador. Outro fator que pode ser considerado, é o comportamento das
larvas não atacadas em direção ao predador quando uma destas estava sendo atacada
pelo predador.
A considerável proporção das pupas expostas aos predadores que não chegou à
fase adulta, pode estar relacionada ao ataque destas pelos predadores. O fato da
presença de ovos de C. capitata na colônia de manutenção aparentemente não resultar
em melhor aceitação da presa pelo predador, pode ser visto como um indicador para
futuras criações massais, já que esse alimento pode ser obtido de forma relativamente
fácil em grandes quantidades.
Os Macrochelidae são comumente utilizados como agentes de controle de
dípteros na fase imatura, principalmente, porque estes organismos têm sido observados
constantemente em associação. Os macroquelídeos têm sido testados no controle de
Musca dosmestica Linaeus, (AXTELL, 1963; 1969; WALLWORK; RODRIGUEZ,
1963; RODRIGUEZ; SINGH; TAYLOR, 1970; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003;
AZEVEDO et al., 2015). Azevedo (2017), avaliando o potencial predatório de três
espécies de macroquelídeos Macrocheles n. sp., Macrocheles muscaedomesticae

84

(Scopoli) e Macrocheles robustulus Berlese sobre M. domestica, Haematobia irritans L.
e Stomoxys calcitrans L., observou que Macrocheles n. sp. teve a maior taxa de
predação e oviposição com a presa S. calcitrans. O consumo chegou a 23,8 larvas/dia e
cerca de quatro ovos/dia. Safaa et al. (2014), testando densidades de 2, 5 e 10 indivíduos
de M. muscaedomesticae no controle de diferentes estágios de M. domestica,
verificaram que as proporções de ovos predados foram de 57,2; 74,9 e 96,5%,
respectivamente. Nas mesmas densidades do ácaro predador para o controle das larvas
da mosca, os melhores resultados foram observados na densidade de 5 ácaros
predadores, onde a porcentagem de mortalidade das larvas foi de 100% após um dia,
quando introduzidas 10 larvas de mosca. Além disso, este trabalho forneceu evidências
de que estes ácaros podem consumir o estágio adulto da mosca doméstica, pois, na
densidade de 10 ácaros predadores, a mortalidade de moscas adultas chegou a 83,55%.
Al-Dulaimi (2002), testando Macrocheles glaber Müller no controle de M. domestica,
constatou que as fêmeas deste predador consumiram uma taxa de 18 ovos/dia.
Quando se comparou M. robustulus e Hypoaspis aculeifer Canestrini no controle
de Bradysia spp., observou-se que os dois predadores foram eficientes no controle desta
praga, reduzindo a densidade da praga em 97,1% por M. robustulus e 87,1% e por H.
aculeifer. Vale ressaltar que houve uma redução de 99,5% na densidade de sciarídeos
quando M. robustulus foi introduzido juntamente com uma camada de cobertura de
Biotop®. Estes resultados reafirmam que M. robustulus é um predador efetivo de
Bradysia spp. e, em combinação com Biotop®, proporciona um melhor controle que H.
aculeifer usado comumente no controle desta praga.
Outros grupos de predadores também têm apresentado eficiencia no controle
desta praga. Urbaneja (2006), verificando a influência dos predadores terrestres sobre a
sobrevivência de pupas de C. capitata, em pomares de citros na Espanha, constatou que
as formigas foram as mais abundantes (83,61%), seguidas por Staphylinidae (7,77%),
Araneae (5,24%), Dermaptera (2,13%), Carabidae (1,25%). As formigas foram os mais
estudados até o momento, tendo excelentes resultados.
Ao analisar os dados extraídos pelo programa EthoVision® XT, observou-se que
o período de repouso das larvas, quando estavam na presença do ácaro predador, foi de
0,01 min, ou seja, as larvas ficaram sempre em movimento. No entanto, nas arenas onde
não havia o predador, o período de repouso foi de aproximadamente 2,5 min (Tab. 2).

85

Além de a presença do ácaro interferir no período de repouso das larvas,
observou-se que, nas arenas onde haviam os ácaros predadores, as larvas tendiam a ficar
mais próximas umas das outras. O período de proximidade chegou a ser 10 vezes
superior quando na presença do ácaro (Tab. 2).

Tabela 2 – Período de repouso e tempo de proximidade entre larvas de Ceratitis
capitata na ausência e presença do ácaro predador.
Tratmentos

Repouso

Proximidade média entre as larvas

Ausência do ácaro

169,91±58,548a

224,85±121,06a

Presença do ácaro

0,6629±0,1245b

2234,94±405,46b

Médias seguidas das mesmas letras nas colunas não diferem entre si.
Fonte: Autora desta tese, 2018.
Pouco se sabe sobre o comportamento antipredador das larvas de 3º instar de
C. capitata. Os resultados aqui apresentados sugerem que a presença do predador, de
alguma forma podesse interferir no comportamento da presa, no entanto, não se pode
inferir se os estímulos detectados pelas larvas na presença do ácaro predador são físicos
ou químicos, o que sugere estudos adicionais.
Azevedo (2017), avaliando o potencial de três espécies de ácaros pertencentes ao
gênero Macrocheles sobre larvas de M. domestica, verificou que estas tiveram um
comportamento agressivo aos ácaros predadores, observaram até três larvas de dípteros
direcionando-se para afastar o predador que estava predando, numa tentativa bemsucedida para expulsá-lo. Estudos que busquem respostas sobre o comportamento de
um determinado grupo de organismos são bastante relevantes, pois podem servir como
subsídios para compreender a evolução da presa e a eficiência do predador como seu
agente de controle.

5.4

CONCLUSÕES

 Macrocheles roquensis preda larvas de Ceratitis capitata.
 Macrocheles roquensis diminui a viabilidade da emergência de Ceratitis
capitata.

86

 Há uma aparente defesa das larvas de Ceratitis capitata, impedindo sua
predação por M. roquensis.
5.5

REFERÊNCIAS

ABBATIELLO, M.J. A culture chamber for rearing soil mites. Turtox News, Chicago,
v. 43, n. 7, p. 162-164, 1965.

AL-DULAIMI, S. I. Predation by the mite Macrocheles glaber (Müller) (Acarina:
Macrochelidae) on the house fly Musca domestica L. with some notes on its biology.
Bulletin of the Iraq Natural History Museum. Baghdad, v.9, n.4, p. 7-11, 2002.

ALUJA M, et al. Behavior and predation of fruit fly larvae (Anastrepha spp.) (Diptera:
Tephritidae) Tropical Veracruz, Mexico after exiting fruit in four types of habitats.
Environmental Entomology, Lanham, v. 4, n. 6, p. 1507–1516, 2005.

ALVARENGA, C. D. et al. Ocorrência de Ceratitis capitata (Wied.) (Diptera:
Tephritidae) em frutos e mamoeiro em Minas Gerais. Neotropical Entomology,
Londrina, v. 36, n. 5, p. 807-808, 2007.

ARAÚJO, E. L. et al. Espécies de moscas-dasfrutas (Diptera, Tephritidae) na região do
Baixo Jaguaribe, Estado do Ceará. Arquivos do Instituto Biológico, São Paulo, v. 76,
n. 4, p. 577-581, 2009.

AXTELL, R. C. Effect of Macrochelidae (Acarina: Mesostigmata) on house fl y
production from dairy cattle manure. Journal of Economic Entomology, College Park,
v. 56, n. 3, p. 317–321, 1963.

________ Macrochelidae (Acarina: Mesostigmata) as biological control agents for
synanthropic flies. Proceedings of the 2nd international congress of acarology, Sutton
Bonington. Akadamia Kiado Sutton Bonington, Budapest, 1969, p. 401–416.

AZEVEDO, L. H. Taxonomic studies of Macrochelidae mites (Acari:
Mesostigmata) and their potential use to control Stomoxys calcitrans and Musca
domestica (Diptera: Muscidae). 2017. 277 f. Tese (Doutorado em Ciências, área de
concentração: Entomologia). - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz –
Universidade de São Paulo, Piracicaba, 2017.

87

BARBOSA, M. F. C. et al. Controle biológico com ácaros predadores e seu papel no
manejo integrado de pragas. 1ª ed. Engenheiro Coelho: Promip, 2017. 70p.

BAYRAK, N.; HAYAT, R. Turkiye’nin Tephritidae (Diptera) turleri. Turk Bilimsel
Derlemeler Dergisi, Istambul, v. 5, n. 2, p. 49-55, 2012.

BERGSTEN, D.; LANCE, D.; STEFAN, M. Mediterranean fruit flies and their
management in the USA. The Royal Society of Chemistry, Londres, v. 10, p. 207-212,
1999.

BISSOLLI, G.; CORREIA, A. C. B.; BEZERRA, J. C. Seleção de fungos patogênicos
para controle de larvas e pupas da mosca-das-frutas Ceratitis capitata (Diptera:
Tephritidae). Científica, Jaboticabal, v. 42, n.4, p.338–345, 2014.
CASTILHO, R. C. et al. Predation potential and biology of Protogamasellopsis
posnaniensis Wisniewski & Hirschmann (Acari: Rhodacaridae). Biological Control,
Orlando, v. 48, n.2, p. 164–167, 2009.

DOUBE, B. M.; MACQUEEN, A.; HUXHAM, K. A. Aspects of predatory activity of
Macrocheles peregrinus (Acarini: Acrochelidae [sic]) on two species of Haematobia fly
(Diptera: Muscidae). Miscellaneous Publication (Biological control of muscoid flies),
College Park, v. 61, p.132-141, 1986.

EVANGELOS, I. B. et al. Pathogenicity of three entomopathogenic fungi on pupae and
adults of the Mediterranean fruit fly, Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae). Journal
of Pest Science, Berlin, v. 86, n.2, p.275-284, 2013.

FREIRE, R. A. P. Ácaros predadores do estado de São Paulo, com ênfase em
Laelapidae (Acari: Mesostigmata), com potencial de uso no controle de pragas de
solo. 2007. 289p. Tese (Doutorado em Ciências). Escola Superior de Agricultura Luiz
de Queiroz – Universidade de São Paulo, 2007.

GARCIA, F. R. M.; RICALDE, M. P. Augmentative biological control using
parasitoids for fruit fly management in Brazil. Insects, Basileia, v. 4, n. 1, p. 55-70,
2012.

GERSON, U.; SMILEY, R. L.; OCHOA, R. Mites (Acari) for pest control. Oxford:
Blackwell Science, 2003. 539p.

88

GONZÁLEZ-LÓPEZ, G. I. Antipredator behavior of the new mass-reared unisexual
strain of the Mexican Fruit Fly. Bulletin of entomological research, Cambridge v. 106,
n. 3, p. 314-21, 2016.

GREENE, E.; ORSAK, L. J.; WHITMAN, D. W. A tephritid fly mimics the territorial
displays of its jumping spider predators. Science, Washington, v. 236, p. 310-312, 1987.

HALLIDAY, R. B.; HOLM, E. Mites of the family Macrochelidae as predators of two
species of dung-breeding pest flies. Entomophaga, Paris, v. 32, n.4, p. 333-338, 1987.

LASEBIKAN B. A. A preliminary communication on microarthropods from a tropical
rainforest in Nigeria. Pedobiologia, Jena, v. 14, p. 402-411, 1974.

LIQUIDO, N. J.; CUNNINGHAM, R. T.; NAKAGAWA, S. Host plants of
Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae) on the Island of Hawaii (1949-1985
Survey). Journal of Economic Entomology, College Park, v. 83, n.5, p.1863 – 1878,
1990.

MALAN, A. P., AND MANRAKHAN, A. Susceptibility of the Mediterranean fruit fly
(Ceratitis capitata) and the Natal fruit fly (Ceratitis rosa) to entomopathogenic
nematodes. Journal of Invertebrate Pathology, Amsterdam, v. 100, n.1, p. 47-49,
2009.

MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. Moscas-das-frutas de importância econômica no
Brasil: conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos Editora, 2000. 324p.

MATHER, M.; ROITEBERG, B. A sheep in wolf's clothing: tephritid mimic spider
predators. Science, Washington, v. 236, n. 4799, p. 308-310, 1987.

MOREIRA, G. F.; MORAE, G. J. de. The potential of free-living Laelapid mites
(Mesostigmata: Laelapidae) as biological control agents. In: CARRILLO, D.;
MORAES, G. J. de; PEÑA, J. E. (Eds.). Prospects for biological control of plant
feeding mites and other harmful organisms. Florida: Springer, 2015. p. 77-102.

NASCIMENTO, A. S.; CARVALHO, R. S. Moscas-das-Frutas no estado da Bahia. In:
MALAVASI, A.; ZUCCHI, R. A. Moscas-das-frutas de importância econômica no
Brasil: conhecimento básico e aplicado. Ribeirão Preto: Holos Editora, 2000. p. 235239.

89

NOLDUS, L. P. J. J. EthoVision: A versatile video tracking system for automation of
behavioral experiments. Behavior Research Methods, Instruments, & Computers,
Austin, v. 33, n. 3, p. 398-414, 2001.
PEÑARRUBIA-MARÍA, E. et al. Evaluation of candidate systems for mass trapping
against Ceratitis spp. on La Réunion Island. Pest Management Science, West Sussex,
v. 70, n. 3, p. 448–453, 2014.

PEROTTI, M. A. Prey location and predation rates of predatory mites (Acari:
Macrochelidae) on immature stages of pest flies (Diptera: Muscidae). Systematic and
Applied Acarology, Londres, v. 6, p. 27–33, 2001.

PROKOPY, R. J.; PAPAJ, D. R. Behavior of flies of the
genera Rhagoletis, Zonosemata, and Carpomya (Trypetinae: Carpomyina). In: ALUJA,
M.; NORRBOM, A.L. editors. Fruit Flies (Tephritidae): Phylogeny and Evolution of
Behavior. Boca Raton, Florida: CRC Press; 2000. p. 219-252.

QUESADA-MORAGA, E.; RUIZ-GARCÍA, A.; SANTIAGO-ÁLVAREZ, C.
Laboratory evaluation of entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium
anisopliae against puparia and adults of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae).
Journal of Economic Entomology, Lanham, v. 99, n. 6, p.1955-1966, 2006.

R Development Core Team 2013. R: A language and environment for statistical
computing. R foundation for statistical computing, Vienna, Austria. ISBN 3- 90005107-0. URL http://www,r-project,org.

RAGA, A. et al. Susceptibility of guava genotypes to natural infestation by Anastrepha
spp. (Diptera: Tephritidae) in the municipality of Monte Alegre do Sul, state of São
Paulo, Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, n.1, v. 35, p. 121-125, 2006.

RODRIGUEZ, J. G.; SINGH, P.; TAYLOR, B. Manure mites and their role in fly
control. Journal of Medical Entomology, Honululu, v. 7, n.3, p. 335-341, 1970.

SAFAA, M. et al. Macrochelid Mite, Macrocheles muscaedomesticae (Acarina:
Macrochelidae) as a Biological Control Agent Against House Fly, Musca domestica
(Diptera: Muscidae) in Egypt. International Journal of Zoological Research, Brno, v.
10, n. 2, p. 30-36, 2014.

URBANEJA, A. et al. Influence of ground predators on the survival of the
Mediterranean fruit fly pupae, Ceratitis capitata, in
Spanish citrus orchards. BioControl, Lakewood, v. 51, p. 611–626, 2006.

90

WALLWORK J. H.; RODRIGUEZ, J. C. The effect of ammonia oh the predation rate
of Macrocheles muscaedomesticae on ho use fly eggs. In: NAEGELE, J. A. (Ed.).
Advances in Acarology, Ithaca, v. 1, p. 60-69, 1963.

WONG, T. T. Y. et al. Predation of the Mediterranean fruit fly (Diptera: Tephritidae) by
the Argentine ant (Hymenoptera: Formicidae) in Hawaii. Journal of Economic
Entomology, College Park, v. 77, p. 1454-1458, 1984.

ZUCCHI, R. A. 2012. Fruit flies in Brazil: hosts and parasitoids of the Mediterranean
fruit fly. Disponível em: <www.lea.esalq.usp.br/ceratitis>.
Acesso em 15 de janeiro de 2017.