Jakeline Maria dos Santos
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA
JAKELINE MARIA DOS SANTOS
LEVANTAMENTO POPULACIONAL DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE), SEUS PARASITOIDES E HOSPEDEIROS EM CULTIVO
ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL
Rio Largo, AL
2012
JAKELINE MARIA DOS SANTOS
LEVANTAMENTO POPULACIONAL DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE), SEUS PARASITOIDES E HOSPEDEIROS EM CULTIVO
ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL
Dissertação apresentada à Universidade Federal de
Alagoas, para obtenção do título de Mestre em
Agronomia, Área de Concentração: Proteção de
Plantas.
Orientadora: Prof. Drª. Sônia Maria Forti Broglio
Rio Largo, AL
2012
A.
JAKELINE MARIA DOS SANTOS
LEVANTAMENTO POPULACIONAL DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE), SEUS P ARASITOIDES E HOSPEDEIROS EM CULTIVO
ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL
BANCA EXAMINADORA
Prof.Dr', Sônia Maria Forti Broglio
Orientadora
Universidade Federal de Alagoas-Uf AL
Bióloga Dr', Keiko Uramoto
10 Examinador
Universidade de São Paulo - Instituto de Biociências
20 Examinador
Universidade Federal de Alagoas-UF AL
Prof. Dr'. Roseane Cristina Prédes Trindade
30 Examinador
Universidade Federal de Alagoas-UF AL
DEDICO
A meu esposo e companheiro de todas as horas, Jaedson Pereira da Silva, pela confiança,
apoio e incentivo e aos meus pais, José Cícero dos Santos e Severina Maria da Silva, que
objetivaram mais esse sonho em minha vida,
AGRADECIMENTOS
A Deus, por ter estado ao meu lado por todo esse tempo, me dando forças e coragem para
tomar iniciativas e seguir meus objetivos.
À Prof. Drª. Sônia Maria Forti Broglio, pela orientação e amizade ao longo de toda minha
carreira acadêmica e pessoal, meus sinceros e eternos agradecimentos.
À Drª. Nivia da Silva Dias, pela co-orientação, apoio e idéia de desenvolvermos pesquisas
com moscas-das-frutas.
À Drª. Keiko Uramoto pela confirmação das espécies de moscas-das-frutas.
Ao Prof. Dr. Roberto Antônio Zucchi, pelo acolhimento no laboratório de Entomologia e
Acarologia para as identificações de moscas-das-frutas e pela confirmação das espécies.
A Engenheira Agrônoma Gleidyane Novais Lopes, pela dedicação e grande auxílio nas
identificações dos tefritídeos.
Ao Biólogo Pedro Carlos Strikis, pela identificação dos lonqueídeos.
Ao pesquisador Valmir Antônio Costa, pela identificação dos parasitoides.
Ao Engenheiro Agrônomo Ricardo Ramalho, pela permissão de desenvolver o levantamento
na área de cultivo orgânico.
Ao Técnico Agrícola Sr. George Lins da Cunha, por permitir o levantamento na área de
cultivo convencional.
Ao Prof. Dr. Sinval Silveira Neto, por ceder o programa estatístico ANAFAU para a análise
dos dados e á Regina C. Botequio Moraes por ter feito as análises faunísticas.
Ao Prof. Dr. Eurico Eduardo Pinto de Lemos, pela identificação do material botânico.
Às doutorandas Vanessa de Melo Rodrigues e Hully Monaisy Alencar Lima, pela colaboração
no desenvolvimento do projeto.
Aos graduandos do Curso de Agronomia e Zootecnia, Natanael Silva Batista, José Rosildo
Tenório dos Santos, Renan Vieira de Alquino e Joyce Maria Duarte Gomes, pela colaboração
em campo e em laboratório no desenvolvimento do projeto.
À Simone Silva da Costa e Djison Silvestre dos Santos, pela amizade, companheirismo e
apoio ao longo de todo projeto, meus sinceros agradecimentos.
A todos os amigos e colegas do Centro de Ciências Agrárias da UFAL pela convivência
durante todo esse tempo e principalmente aos que passaram pelo Laboratório de Entomologia.
A todos os professores com os quais pude compartilhar as disciplinas durante o curso, muito
obrigada por ter passado conhecimentos valiosos e pela confiança que em mim depositaram.
Aos motoristas Sr. Heleno e em especial a Alexandre Barbosa Gomes, que também se formou
indiretamente por ter que aturar todas as nossas curiosidades e descobertas durante as viagens
para coleta dos frutos.
A todos, que Deus dê em dobro tudo aquilo que de bom desejam ao próximo e que continuem
sendo as pessoas especiais e iluminadas que são.
Uma das grandes realizações na vida de uma pessoa é alcançar seus objetivos com
honestidade, em cima dos próprios sonhos e cercada de pessoas que a ama.
Jakeline Maria dos Santos.
RESUMO
O município de Maceió está localizado na região Leste do estado de Alagoas, apresenta clima
tropical e outros fatores favoráveis ao desenvolvimento e adaptação da fruticultura. O objetivo
deste trabalho foi comparar quantitativamente a população e a diversidade de moscas-dasfrutas, assim como seus respectivos hospedeiros e parasitoides em cultivo orgânico e
convencional no município de Maceió, estado de Alagoas. As coletas dos frutos foram
realizadas semanalmente de forma aleatória em diferentes alturas da planta e em diferentes
fases de maturação e também caídos no solo. Em seguida foram encaminhados para o
Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da UFAL, onde eram lavados,
pesados, etiquetados e individualizados em recipientes plásticos contendo uma camada de 1
cm de areia para pupação das larvas. Após dez dias, as pupas obtidas eram acondicionadas em
placas de petri com uma camada de areia até a emergência dos adultos, sendo estes
conservados em eppendorfs contendo álcool a 70%. Foram coletadas 14 espécies de frutíferas
no cultivo orgânico e 13 no convencional. Nos dois cultivos foram identificadas dez espécies
de tefritídeos: Anastrepha antunesi Lima 1938, Anastrepha consobrina (Loew, 1873),
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Maquart, 1835),
Anastrepha pickeli Lima 1939, Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha
sororcula Zucchi 1979, Anastrepha zenildae Zucchi 1939, Anastrepha sp., e Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824). A. consobrina foi obtida apenas no cultivo orgânico. Em ambos
os cultivos, as maiores infestações ocorreram nos frutos de cajá (Spondias Lutea)
(Anacardiaceae). Foram identificadas três espécies de braconídeos, Doryctobracon areolatus
(Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958) e Utetes anastrephae (Viereck,
1913), além de exemplares do gênero Opius e das famílias Figitidae e Pteromalidae. Os
maiores índices de parasitismo ocorreram em frutos menores, sendo D. areolatus obtido em
todas as frutíferas infestadas por larvas /pupas de moscas-das-frutas. O cultivo orgânico
apresentou um maior número de tefritídeos e parasitoides.
Palavras-chave: Fruticultura. Tefritídeos. Controle biológico
ABSTRACT
The city of Maceio is located in the eastern state of Alagoas, has a tropical climate and other
factors favorable to the development and adaptation for fruit tree. The aim of this study was to
compare quantitatively the population and the diversity of fruit flies, as well as their hosts and
parasitoids in organic and conventional cultivation in the city of Maceió, Alagoas. The
collections of the fruits were made weekly at random at different height of the plant and at
different stages of maturation and also fallen on the ground. Then they were sent to the
Laboratory of Entomology of the Center for Agricultural Sciences UFAL, where they were
washed, weighed, labeled and placed individually in plastic containers containing a 1 cm layer
of sand for pupation of the larvae. After ten days, the obtained pupae were placed in petri
dishes with a layer of sand to the emergence of the adult, the latter being preserved in
eppendorfs containing alcohol at 70%. We collected 14 species of fruit growing in the organic
and 13 in the conventional. In both crops were identified ten species of tephritids: Anastrepha
antunesi Lima 1938, Anastrepha consobrina (Loew, 1873), Anastrepha fraterculus
(Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Maquart, 1835), Anastrepha pickeli Lima 1939,
Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha sororcula 1979 Zucchi, Anastrepha
zenildae 1939 Zucchi, Anastrepha sp., and Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824). A.
consobrina was obtained only in organic farming. In both crops, the greatest infestations
occurred in the fruits of yellow mombin (Spondias lutea) (Anacardiaceae). Were identified
three species of braconid Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae
(Muesebeck, 1958) and Utetes anastrephae (Viereck, 1913), and specimens of the genus
Opius and families Figitidae and Pteromalidae. The highest rates of parasitism were found in
small fruits, and D. areolatus was found in all fruit infested with larvae / pupae of fruit
flies. Organic farming had a greater number of tephritids and parasitoids.
Keywords: Fruiticulture. Tephritids. Biological control
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Porcentagem de parasitoides coletados nos cultivos orgânico e
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de
2010 a fevereiro de 2011...........................................................................
55
Figura 2 - Porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em cultivo orgânico
e convencional em Maceió-AL no período compreendido entre março
de 2010 a fevereiro de 2011.....................................................................
61
Figura 3 - Correlação entre peso médio de fruto e parasitismo nos frutos obtidos
em cultivo orgânico em Maceió-AL, coletas realizadas no período
compreendido
entre
março
de
2010
a
fevereiro
de
2011...........................................................................................................
62
Figura 4 - Correlação entre peso médio de fruto e parasitismo nos frutos obtidos
em cultivo convencional em Maceió-AL, coletas realizadas no período
compreendido
entre
março
de
2010
a
fevereiro
de
2011...........................................................................................................
62
Figura 5 - Relação entre o índice de infestação de moscas-das-frutas (pupários/kg
de fruto) e a porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em
cultivo orgânico em Maceió-AL, no período compreendido entre março
de 2010 a fevereirode 2011.......................................................................
63
Figura 6 - Relação entre o índice de infestação de moscas-das-frutas (pupários/Kg
de fruto) e a porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em
cultivo convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre
março de 2010 a fevereiro de 2011...........................................................
63
Figura 7 - Parasitoides de moscas-das-frutas (A, B, C, D e E) obtidos em cultivo
orgânico e convencional em Maceió-AL, no período compreendido
entre março de 2010 a fevereiro de 2011..................................................
65
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Número de moscas-das-frutas (Dipera: Tephritidae) coletadas em
cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL, no período
compreendido
entre
março
de
2010
a
fevereiro
de
2011.........................................................................................................
37
Tabela 2 - Espécies de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas nas
áreas de cultivo orgânico e convencional em Maceió-AL, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
Tabela 3 -
38
Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera:
Tephritidae) em cultivo orgânico em Maceió-AL, coletadas no
período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.........................................................................................................
Tabela 4 -
40
Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera:
Tephritidae) em cultivo convencional em Maceió-AL, coletadas no
período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.........................................................................................................
Tabela 5 -
41
Associação e quantidade das espécies de tefritídeos obtidas dos frutos
coletados em cultivo orgânico em Maceió-AL, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
Tabela 6 -
44
Associação e quantidade das espécies de tefritídeos obtidas dos frutos
coletados em cultivo convencional em Maceió-AL, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
44
Tabela 7 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos
frutos amostrados em cultivo orgânico em Maceió, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011........................
45
Tabela 8 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos
frutos amostrados em cultivo convencional em Maceió, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011........................
Tabela 9 -
46
Frutíferas que apresentaram larvas/pupas de moscas-das-frutas
parasitadas nos cultivos orgânico e convencional em Maceió-AL, no
período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2012.........................................................................................................
54
Tabela 10 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas-das-frutas em
cultivo orgânico em Maceió-AL, em coletas realizadas no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
56
Tabela 11 - Associação entre parasitoide, frutíferas e moscas-das-frutas em cultivo
convencional em Maceió-AL, em coletas realizadas no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
58
Tabela 12 - Número de parasitoides obtidos em frutos infestados por mosca-dasfrutas em cultivo convencional em Maceió-AL, no período
compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.......................
59
Tabela 13 - Número de parasitoides obtidos em frutos infestados por moscas-dasfrutas em cultivo orgânico em Maceió-AL, no período compreendido
entre de março de 2010 a fevereiro de 2011..........................................
60
Tabela 14 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie de parasitoide nas
frutíferas infestadas por mocsa-das-frutas em cultivo orgânico em
Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011....................................................................................
64
Tabela 15 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie de parasitoide nas
frutíferas infestadas por mocsa-das-frutas em cultivo convencional em
Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.....................................................................................
64
SUMÁRIO
1
INTRODUÇÃO...............................................................................................
16
2
REVISÃO DE LITERATURA.......................................................................
19
2.1
Moscas-das-frutas...........................................................................................
19
2.1.1 Aspectos gerais.................................................................................................
19
2.1.2 Plantas hospedeiras...........................................................................................
19
2.1.3 Índice de infestação..........................................................................................
22
2.1.4 Fatores que influenciam na infestação.............................................................
23
2.2
Parasitoides.....................................................................................................
25
2.2.1 Aspectos gerais.................................................................................................
25
2.2.2 Tefritídeos hospedeiros....................................................................................
27
2.2.3 Porcentagem de parasitismo............................................................................
28
2.2.4 Fatores que afetam o nível de parasitismo.......................................................
29
3
ESPÉCIES
DE
MOSCAS-DAS-FRUTAS
(DIPTERA:
TEPHRITIDAE),
SEUS
HOSPEDEIROS
E
ÍNDICE
DE
INFESTAÇÃO EM CULTIVO ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM
MACEIÓ, AL.................................................................................................
31
RESUMO........................................................................................................
31
ABSTRACT.....................................................................................................
32
3.1
Introdução.......................................................................................................
33
3.2
Material e Métodos........................................................................................
34
3.2.1 Locais de coletas: caracterização das áreas.....................................................
34
3.2.2 Obtenção das moscas-das-frutas......................................................................
35
3.2.3 Índice de infestação.........................................................................................
36
3.2.4 Identificação das moscas-das-frutas................................................................
36
3.2.5 Identificação dos hospedeiros..........................................................................
36
3.3
Resultados e Discussão...................................................................................
36
3.3.1 Espécies de moscas-das-frutas.........................................................................
36
3.3.2 Hospedeiros......................................................................................................
39
3.3.3 Índice de infestação..........................................................................................
45
3.4
Conclusões.......................................................................................................
49
4
PARASITOIDES (HYMENOPTERA) DE MOSCAS-DAS-FRUTAS
(DIPTERA:
TEPHRITIDAE),
SEUS
HOSPEDEIROS
E
PORCENTAGEM DE PARASITISMO EM CULTIVO ORGÂNICO E
CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL........................................................
50
RESUMO........................................................................................................
50
ABSTRACT.....................................................................................................
51
4.1
Introdução.......................................................................................................
52
4.2
Material e Métodos........................................................................................
53
4.2.1 Locais de coleta...............................................................................................
53
4.2.2 Obtenção dos parasitoides...............................................................................
53
4.2.3 Porcentagem de parasitismo............................................................................
53
4.2.4 Identificação dos espécimes............................................................................
53
4.3
Resultados e Discussão...................................................................................
53
4.3.1 Espécies de parasitoides...................................................................................
53
4.3.2 Associação tritrófica........................................................................................
56
4.3.3 Índice de parasitismo e os fatores que afetam o nível de parasitismo..............
61
4.4
Conclusões.......................................................................................................
66
5
CONCLUSÕES...............................................................................................
67
REFERÊNCIAS..............................................................................................
68
APÊNDICES...................................................................................................
77
16
1
INTRODUÇÃO
O Brasil é o terceiro maior produltor de frutas no ranking mundial, com 43 milhões de
toneladas produzidas, ficando atrás apenas da China e da Índia. Cerca de 53% da produção
brasileira é destinada ao mercado de frutas processadas e 47% ao mercado de frutas frescas.
Do total produzido 28,3 milhões de toneladas são destinadas à exportação. O setor emprega
5,6 milhões de pessoas, equivalendo a 27% do total da mão de obra agrícola no Brasil
(REVISTA CIDADANIA E MEIO AMBIENTE, 2009).
As moscas-das-frutas são as pragas de maior expressão econômica na fruticultura
mundial. Sua importância está relacionada diretamente aos danos que causam aos frutos, aos
elevados custos necessários ao seu controle e aos prejuízos, que advêm com as restrições
fitossanitárias impostas nas relações comerciais internacionais de frutos in natura. No mundo,
anualmente são perdidos aproximadamente 1 bilhão de dólares devido aos danos causados por
essas pragas (GODOY; PACHECO; MALAVASI, 2011). Os danos diretos causados por estas
pragas são decorrentes da oviposição da fêmea no fruto, onde as larvas passam a se alimentar
do seu interior, causando perdas qualitativas e quantitativas. O dano indireto deve-se ao
favorecimento da ação de patógenos a partir da punctura das fêmeas para oviposição,
depreciando ainda mais os frutos. Como consequências desses danos está o impedimento à
exportação. Já que, os produtos a serem exportados devem ter a Certificação Fitossanitária de
Origem, exigida nas barreiras fitossanitárias. Essa certificação é emitida para evitar que
pragas existentes no Brasil sejam transportadas para regiões livres e também para auxiliar o
processo de exportação (BRASIL, 2012).
As espécies de moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil pertencem aos
gêneros Anastrepha Schiner, 1868; Ceratitis MacLeay, 1829; Bactrocera Macquart,
1835 e Rhagoletis Loew, 1862 (ZUCCHI, 2000a). Anastrepha é o gênero que engloba o
maior número de espécies, das quais sete são particularmente importantes do ponto de vista
econômico: Anastrepha grandis (Macquart, 1846), Anastrepha fraterculus (Wiedemann,
1830), Anastrepha obliqua (Macquart, 1835), Anastrepha pseudoparalela (Loew, 1873),
Anastrepha sororcula Zucchi 1979, Anastrepha striata Schiner 1868 e Anastrepha zenildae
Zucchi 1979 (ZUCCHI, 2000a). A maioria dessas espécies são polífagas, onde uma mesma
espécie infesta grande diversidade de hospedeiros. São registradas no país 112 espécies de
17
Anastrepha com 38 famílias de plantas hospedeiras identificadas, sendo as mais infestadas
Myrtaceae, Sapotaceae, Anacardiaceae e Passifloraceae (ZUCCHI, 2008). O gênero Ceratitis
é representado pela espécie C. capitata, sendo a única espécie do gênero exintente no país. É a
espécie mais cosmopolita e invasora dentre todos os tefritídeos, não sendo encontrada em
regiões muito frias ou onde são adotados programas de detecção e erradicação para impedir
seu estabelecimento, como México, Chile, Califórnia e Flórida (MALAVASI, 2009).
Bactrocera também é representado apenas por uma espécie, a mosca-da-carambola
(Bactrocera carambolae Drew & Hancock, 1994). Porém, é de suma importância ressaltar
que sua distribuição no País está restrita e sob controle oficial no Oiapoque, estado do Amapá,
onde foi registrada pela primeira vez no País (GODOY; PACHECO; MALAVASI, 2011). O
gênero Rhagoletis é representado pelas espécies Rhagoletis adusta Foote 1981, Rhagoletis
blanchardi Aczél 1954, Rhagoletis ferruginea Hendel 1927 e Rhagoletis macquarti (Loew).
De modo geral essas espécies não são de expressão econômica, sendo encontradas em
espécies silvestres de solanáceas (ZUCCHI, 2000a).
É comum em pomares convencionais o uso indiscriminado de inseticidas no controle
de moscas-das-frutas, que muitas vezes não são seletivos aos inimigos naturais. A
consequência dessa medida acarreta na resistência da praga alvo e reduz a população de
parasitoides e predadores. Devido a esses fatores e a busca por alimentos ecologicamente
saudáveis, os cultivos orgânicos vêm se expandido e o uso de agrotóxicos reduzindo-se
gradativamente.
A redução das populações de moscas-das-frutas pode ser feita a partir do uso de
técnicas racionais, sem afetar o meio ambiente e com custos relativamente mais baixos que o
uso de inseticidas. O CENA (Centro de Energia Nuclear na Agricultura), localizado no
Campus Luiz de Queiroz, em Piracicaba-SP e a Biofábrica MOSCAMED, em Juazeiro-BA,
tem papel importante no controle desses tefritídeos. Ambas mantem criação de Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824) linhagem Viena 8 para o uso da técnica do inseto estéril (TIE) a
partir da irradiação dos machos por ondas de 60Co e Raios x (PEREIRA, 2009).
Independente do tipo de cultivo, para adotar um programa de controle de moscas-dasfrutas é fundamental ter o conhecimento das espécies presentes na área, como das frutíferas
hospedeiras, destacando-se a importância de levantamentos prévios a partir da coleta de frutos
para associar à espécie-praga.
18
Desta forma, este trabalho teve como objetivo comparar quantitativamente a
população e a diversidade de espécies de moscas-das-frutas, seus parasitoides e suas
associações com as frutíferas hospedeiras em cultivo orgânico e convencional em Maceió,
estado de Alagoas.
19
2
REVISÃO DE LITERATURA
2.1
Moscas-das-frutas
2.1.1 Aspectos gerais
As moscas-das-frutas pertencem à ordem Diptera, sendo classificadas na subordem
Brachycera por possuírem antenas curtas, série Schizophora caracterizada pela presença de
fissura ptilinal, seção Acalyptratae devido à ausência de caliptra e à família Tephritidae por
apresentar a nervura subcostal dobrada em ângulo reto (ZUCCHI, 2000a).
A maioria das espécies de Anastrepha ocorre na região Neotropical, podendo ser
encontradas também no sul da região Neártica. Estão estabelecidas na América Central e
Caribe, no México, no sul dos EUA e em toda a América do Sul, exceto no Chile, onde ocorre
esporadicamente em algumas áreas ao norte do deserto de Atacama (MALAVASI et al.,
2000).
As regiões tropicais e subtropicais apresentam grande diversidade de frutos
hospedeiros de moscas-das-frutas, o que favorece o desenvolvimento de espécies
multivoltinas, uma vez que terão hospedeiros em abundância durante todo o ano. C. capitata é
um exemplo típico para este caso. No nordeste do Brasil tem importância acentuada nos
pomares comerciais de manga, onde se adaptou muito bem nas duas últimas décadas
(MALAVASI, 2009).
Das 112 espécies de Anastrepha que ocorrem no Brasil (ZUCCHI, 2008), apenas três
estão registradas no estado de Alagoas: A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula, além de C.
capitata (GONÇALVES et al., 2006). Esse número de espécie registradas no Estado é
relativamente baixo, uma vez que, existe uma grande diversidade de frutos hospedeiros na
região. Esse fato mostra a relevância de aumentar a intensidade de levantamentos de espécies
de moscas-das-frutas para mostrar a real diversidade nas frutíferas hospedeiras.
2.1.2 Plantas hospedeiras
É de fundamental importância associar a espécie de mosca-das-frutas ao seu
hospedeiro, para facilitar a tomada de decisão em relação às medidas de controle, pois, tendo
o hospedeiro conhecido e a época de maior incidência, facilitará o manejo e proporcionará
20
maior economia para o produtor, evitando gastos desnecessários em frutos que não são
hospedeiros primários ou nem mesmo secundários da praga presente na área ou região.
A associação das moscas-das-frutas com os hospedeiros é dificultada pelo fato da
maioria dos levantamentos de espécies de moscas-das-frutas serem realizados através de
armadilhas. Até o ano de 2000 havia registro de 94 espécies de Anastrepha no Brasil, sendo
conhecidos os hospedeiros de apenas 41 (44%) dessas espécies (ZUCCHI, 2000b). Em 11
anos o número de espécies de Anastrepha registradas passou para 112, porém houve um
aumento de apenas 3% das espécies com hospedeiros conhecidos (ZUCCHI, 2011). As
espécies mais polífagas são A. fraterculus (associada a 81 espécies de hospedeiros) e A.
obliqua (associada a 37 espécies de hospedeiros). São registradas 14 espécies de Anastrepha
infestando hospedeiros da família Myrtaceae, 17 em Sapotaceae, 11 em Anacardiaceae e nove
em Passifloraceae (ZUCCHI, 2008).
O aumento na infestação de determinadas espécies de moscas-das-frutas em diferentes
hospedeiros se deu pela diversificação e disponibilidade desses hospedeiros. Os tefritídeos são
mais recentes que as angiospermas. Logo, houve primeiramente uma diversificação das
angiospermas e posteriormente uma ocupação desses nichos por esses tefritídeos, tendo estes,
sua própria irradiação. No entanto, há poucos registros de plantas hospedeiras nativas, uma
vez que as coletas têm sido concentradas em frutos comerciais, dos quais a maioria é
introduzido (NORRBOM; KIM, 1988).
A distribuição geográfica dos tefritídeos está diretamente relacionada à ocorrência de
plantas hospedeiras na região. Em Anastrepha, assim como em outros gêneros, as espécies
adaptaram-se a determinados hospedeiros como resultado da capacidade de colonização e
apresentam diferentes graus de especialização (MORGANTE et al, 1993; MORGANTE,
1982).
Malavasi et al. (2000), relataram que ocorre uma certa especialização nas espécies de
tefritídeos, pois, enquanto as espécies de Anastrepha atacam as famílias de plantas nativas do
continente americano, C. capitata é adaptada a hospedeiros introduzidos. Porém, pesquisas
vêm mostrando que devido ao oportunismo e dessa capacidade de colonização, espécies
exóticas como C. capitata, vem infestando hospedeiros nativos, tanto como as espécies de
Anastrepha, que é nativa do Brasil, infestando frutos exóticos.
21
Um exemplo típico de fruto exótico sendo infestado por espécies de tefritídeos nativos
é a manga (Mangifera indica) (Anacardiaceae), que se adaptou bem nas regiões tropicais e
subtropicais do Brasil. Feitosa et al. (2008), acompanharam a flutuação populacional de
moscas-das-frutas associadas a variedades de manga no município de José de Freitas-Piauí,
obtendo 71,59% de A. obliqua, 21,59% de Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830),
6,25% de Anastrepha distincta Greene, 1934 e 0,57% de Anastrepha ethalea (Walker, 1849).
Em outro levantamento semelhante em Goiás, foi observada uma ocorrência de 48,8%;
47,96%; 2,03% e 1,22% para A. obliqua, A. fraterculus, A. sororcula e Anastrepha turpiniae
Stone, 1942, respectivamente (FERREIRA et al., 2003).
Muitas plantas podem compartilhar compostos químicos que servem como meio de
defesa, impedindo o desenvolvimento larval de determinados insetos. No caso de frutos de
mamão esse fato está associado à presença de benzilisotiocianato (BITC) no látex dos frutos.
O BITC é ovicida, repelente de insetos e sua concentração no látex dos frutos verdes é alta,
decrescendo à medida que os mesmos amadurecem (NASCIMENTO et al., 2000). Sendo este
um dos motivos para colheita dos frutos de mamão ser realizada ainda com os frutos verdes.
A relação dos tefritídeos com as plantas hospedeiras pode ser favorável quando desencadeiam
mecanismos de desintoxicação de determinada substância produzida pela planta. O gênero
Manihot é caracterizado pela presença da linamarina, esse glicosídeo juntamente com a
enzima linamarase libera ácido cianídrico (HCN), substância altamente tóxica para a cadeia
respiratória. No entanto, as espécies Anastrepha pickeli Lima 1934 e Anastrepha montei Lima
1934, que infestam frutos de euforbiáceas, conseguem se desnvolver nesses hospedeiros por
apresentar um mecanismo eficiente de desintoxicação dos glicosídeos presentes nos frutos de
mandioca (JESUS et al., 1986; MORGANTE et al. 1996).
Quanto aos hábitos alimentares dos tefritídeos, como qualquer outros insetos, podem
ser classificados como monófagos (infestam uma espécie hospedeira), oligófagos (infestam
vários gêneros dentro de uma família) e polífagos (infestam várias espécies de várias
famílias).
As espécies de Anastrepha consideradas pragas em geral são polífagas ou oligófagas,
como A. fraterculus, A. obliqua, A. serpentina e A. striata. Por outro lado, existem aquelas
altamente especialistas na exploração de certos recursos, como as espécies do grupo
spatulata, que são especializadas na exploração das plantas do gênero Manihot
(Euphorbiaceae), do grupo pseudoparalela, que exploram preferencialmente frutos da família
22
Passifloraceae, ou ainda as espécies do grupo grandis, que exploram frutos da família
Cucurbitaceae (SELIVON, 2000).
Um dos fatores que favorece a infestação e dificulta o controle das moscas-das-frutas é
o fato da maioria das espécies serem consideradas generalistas, o que proporciona explorar
vários recursos em um só ambiente. Enquanto as espécies especialistas têm maior facilidade
de serem controladas devido ao fato de ter apenas uma única espécie frutífera como
hospedeira.
2.1.3 Índice de infestação
A partir dos levantamentos realizados em diferentes regiões evidenciou-se a variação
nos níveis de infestação por moscas-das-frutas, podendo se diferenciar de região para região e
de fruto para fruto. Podem ser obtidas diferentes infestações nos mesmos hospedeiros em
diferentes localidades. Levantamentos realizados por Feitosa et al. (2007), mostraram
diferentes índices de infestação em frutos de carambola em três municípios no estado do Piauí
(Altos, Teresina e Parnaíba), obtendo 3,66, 2,18 e 0,016 moscas/fruto de C. capitata para cada
local, respectivamente. Em estudos que objetivam conhecer a infestação de uma determinada
praga em uma espécie de hospedeiro, devem descrever as culturas presentes na área, para que
assim se tenha conhecimento se a variação de infestação ocorreu devido a características de
cada região ou devido à competição da espécie-praga estudada por outro hospedeiro.
SÁ et al. (2008) ao realizarem coletas de 21 espécies de frutos nativos e exóticos no
Pólo de fruticultura em Anagé-BA de 2004 a 2005 encontraram maiores índices de infestação
(pupários/kg de fruto) em seriguela (Spondias purpurea L.) (Anacardiaceae) com 61,3, juá
(Ziziphus joazeiro L.) (Rhamnaceae), 38,3 e umbu (Spondias tuberosa L.) (Anacardiaceae),
33,1, os quais foram considerados hospedeiros primários de A. fraterculus e A. obliqua
(Macquart).
A infestação também pode variar dependendo das variedades de uma espécie de fruto
ou em diferentes espécies pertencentes a um mesmo gênero frutífero. Ferreira et al. (2003) ao
avaliarem a infestação em diferentes variedades de manga no estado de Goiás, obtiveram
15,3 pupários/ fruto e 73,611 pupários/kg de frutos na variedade Imperial, em Goiânia, e 7,0
pupários/fruto e 17,503 pupários/kg de frutos na variedade Tommy Atkins, no município de
Orizona. Raga et al. (2004), coletaram diferentes espécies de citros no período de 1998 a 2000
23
no estado de São Paulo. Tangerina cravo (Citrus reticulata) (Rutaceae) e Laranja azeda
(Citrus aurantium) (Rutaceae) apresentaram os maiores índices de infestação, 3,4 e 2,4
pupários/fruto, respectivamente.
Dependendo do hospedeiro também são observadas diferentes infestações em distintas
fases de maturação. Silva (2011) coletou 750 frutos de pitanga nas fases verde, de vez e
madura em um pomar em Alagoas. O índice de infestação por mosca-das-frutas diminuiu de
acordo com o amadurecimento fisiológico dos frutos, obtendo 0,9; 0,8 e 0,3 pupas por fruto
para as respectivas fases. No Havaí, Liquido et al. (1989) estudaram a taxa de infestação de B.
carambolae e Dacus cucurbitae (Coquillett) em frutos de mamoeiro em quatro estágios de
maturação, desde fruto verde até o completamente maduro. O estudo demonstrou que o
aumento do grau de infestação pelas duas espécies de moscas-das-frutas foi proporcional ao
grau de maturação do fruto.
2.1.4 Fatores que influenciam na infestação
Dois fatores são primordiais para influenciar o desenvolvimento do ciclo de moscasdas-frutas: o clima e o hospedeiro (SALLES, 2000). É certo de que se em um plantio houver
uma maior diversidade de frutos hospedeiros, o ataque por moscas-das-frutas será mais
intenso, uma vez que, devido à diversidade de hospedeiros haverá disponibilidade de frutos o
ano todo. É evidente ainda que a situação seja semelhante para uma área onde haja uma
grande diversidade de espécies de moscas-das-frutas, uma vez que, haverá maior
possibilidade de infestação nos hospedeiros presentes. Em pomares comerciais, onde
predomina um único hospedeiro, a maior densidade populacional ocorre na época de maior
concentração de frutos maduros. Em pomares com diversidade de espécies frutíferas, onde
existem frutos maduros durante todo o tempo, a população de adultos mantém-se em níveis
elevados praticamente durante todo o ano (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000a).
Essa diversidade favorece a infestação de moscas-das-frutas nas diferentes frutíferas
disponíveis ao longo do ano. Sendo as espécies polífagas e multivoltinas (com várias gerações
ao longo do ano) as mais favorecidas. Essas espécies ocorrem em regiões tropicais e
subtropicais, são transitórias e se estabelecem, dispersam-se e formam novas populações em
regiões onde encontram condições favoráveis, tendo como exemplo as espécies de
Anastrepha e C. capitata (CRESONI-PEREIRA; ZUCOLOTO, 2009).
24
A densidade de moscas-das-frutas está diretamente relacionada à disponibilidade de
hospedeiros primários. Isso ocorre porque esses hospedeiros favorece o desenvolvimento do
ciclo de vida dessas moscas no menor tempo possível e funciona como repositórios naturais.
Já os hospedeiros secundários são considerados hospedeiros alternativos da praga, sendo mais
comum sua infestação ocorrer na ausência do primário. O hospedeiro secundário pode
influenciar negativamente no desenvolvimento do inseto, desde a fase de ovo até a fase
adulta. Este fenômeno é conhecido como antibiose (defesa química da planta em resposta ao
ataque), ocorrendo comumente em citros. Embora existam muitos relatos de infestação de
moscas-das-frutas na citricultura na região sudeste do Brasil, os danos causados em laranjas e
tangerinas são decorrentes das populações que tiveram origem em hospedeiros primários,
como o café, no caso de C. capitata, ou de fruteiras tropicais, no caso de A. fraterculus, A.
sororcula e A. obliqua (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000a).
Outro fator que favorece a infestação é a ausência ou baixa incidência de inimigos
naturais. Dentre os organismos que atuam no controle biológico natural das moscas-dasfrutas, os predadores e parasitoides têm-se destacados como os mais efetivos (CARVALHO;
NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000), podendo os tefritídeos serem alvo desses inimigos
naturais nas diferentes fases de desenvolvimento. Bonfim (2007), ao fazer liberação de
parasitoides em duas áreas do Recôncavo Baiano, observou uma redução no número de
moscas e um aumento no de parasitoides emergidos após a liberação.
Grande parte das pesquisas realizadas com os fatores que afetam o desenvolvimento
de moscas-das-frutas mostra que a infestação está mais relacionada à disponibilidade de frutos
do que aos fatores ambientais. Para que ocorra o melhor desenvolvimento do ciclo de vida de
A. fraterculus, a temperatura deve estar entre 15 e 27 ºC. Dentro dessa faixa, por
consequência, o aumento populacional passa a depender da qualidade e abundância do
hospedeiro (SALLES, 2000). Levantamentos para observar a flutuação populacional de
moscas-das-frutas correlacionando com a temperatura, na maioria das vezes, confirmam que
não há correlação entre ambos, mas sim com a disponibilidade de frutos. Chiaradia, Milanez e
Dittrich (2004), não obtiveram resultados satisfatórios no sentido de explicar a influência das
temperaturas mínima, médias e máximas nas variações populacionais das moscas em dois
pomares de citros no estado de Santa Catarina, obtendo coeficientes de correlação variando de
0,12 a 0,46.
25
Feitosa et al. (2008), obtiveram maior pico populacional de espécies de Anastrepha
quando ocorreu diminuição da precipitação pluviométrica. Montes et al. (2011) também não
observaram correlação significativa entre a população de C. capitata com as variáveis
temperatura e precipitação em cultivares de pessegueiros em Presidente Prudente-SP.
Com relação à umidade, a maioria dos estudos da biologia de A. fraterculus foi
desenvolvida entre 60 a 80% de umidade relativa do ar. Salles (2000) ao avaliar diferentes
umidades do solo (2,6 a 28,3%) sob diferentes temperaturas, mostrou que a 25ºC
independente da umidade testada, não houve interferência no período pupal nem na
emergência dos adultos. Já em testes em laboratório, a dessecação é um dos principais fatores
de inviabilidade pupal de A. obliqua (BRESSAN-NASCIMENTO, 2001).
Poucos são os relatos da influência da luz no desenvolvimento de tefritídeos, uma vez
que se subentende que a única fase que sofre ação direta da luminosidade é a fase adulta, a
qual tem capacidade de se proteger, pois, as fases de ovo e os estádios larvais ocorrem no
interior dos frutos e o pupal no solo. Salles (2000) ao avaliar diferentes fotofases (horas de
luz) entre zero (sem luz) a 24 horas no desenvolvimento de A. fraterculus, observou que não
houve influência no período larval e pupal, no ciclo de vida, na longevidade, na emergência
nem na oviposição.
2.2
Parasitoides
2.2.1 Aspectos gerais
Dos agentes de controle biológico de moscas-das-frutas, os parasitoides da família
Braconidae são os mais importantes e os mais utilizados (PARANHOS; NASCIMENTO;
WALDER, 2009). Esses parasitoides são pequenas vespas de coloração geral castanha, asas
transparentes e com uma constrição entre o abdome e o tórax.
Os braconídeos são endoparasitoides cenobiontes (não interferem no desenvolvimento
inicial do hospedeiro), que ovipositam nos estágios de ovo ou larva de tefritídeos e o adulto
do parasitoide emerge da pupa do hospedeiro (WHARTON; YODER, 2011).
No campo, o parasitoide localiza o hospedeiro no interior do fruto com suas antenas a
partir das vibrações produzidas pela larva ao se alimentar. Em seguida, a fêmea introduz seu
ovipositor pelo fruto e realiza a postura dentro do corpo da larva da mosca. Ovos fecundados
26
do parasitoide originam machos e fêmeas e os não fecundados geram apenas machos
(WALDER; COSTA; MASTRANGELO, 2009).
No Brasil existem muitas espécies nativas de parasitoides, tais como os braconídeos
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti, 1911),
Doryctobracon fluminensis (Lima, 1938), Opius bellus (Gahan, 1930) e Utetes anastrephae
(Viereck, 1913); o figitídeo Aganaspis pelleranoi (Bréthes, 1924) e o pteromalídeo
Pachycrepoideus viriendemmiae (Rondani, 1875) que parasitam larvas e pupas de moscas dos
gêneros Anastrepha e Ceratitis (ZUCCHI; CANAL DAZA, 1996). Diachasmimorpha
longicaudata (Ashmead, 1905) (Braconidae) foi introduzido no Brasil em 1994, pela
Embrapa Mandioca e Fruticultura (Cruz das Almas, BA). Esta espécie ao contrário de D.
areolatus apresenta facilidade na criação massal e também tem sido multiplicada na Embrapa
Mandioca e Fruticultura, no Centro de Energia Nuclear na Agricultura – CENA/USP
(Piracicaba, SP) na Embrapa Semi-Árido (Petrolina, BA), na UNIMONTES/MG e na
Embrapa Clima Temperado (Pelotas, RS) (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009;
WALDER et al., 1995). Uma outra espécie introduzida em São Paulo em 1937 é Tetrastichus
giffardianus Silvestri (Eulophidae) para o controle de C. capitata, onde, há relatos de sua
incidência no Vale do São Francisco (PARANHOS et al., 2008).
Para o controle da mosca-da-carambola, B. carambolae, no Amapá, a Embrapa
importou a terceira espécie de parasitoide de moscas-das-frutas. Trata-se do braconídeo
Fopius arisanus (Sonan, 1932), nativo da Malásia, que ataca ovos e larvas de primeiro instar.
Apresentam preferência por frutos que ainda estão nas árvores e se adaptam em altitudes
desde o nível do mar até 1000m (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009).
O projeto de maior sucesso de controle de moscas-das-frutas se encontra no México.
No laboratório do Programa Moscamed em Tapachula, são criados meio milhão de D.
longicaudata por semana (MALAVASI, 1996). No Brasil, no Vale do São Francisco a
população de inimigos naturais de moscas-das-frutas é quase inexistente, sendo mais
adequado o controle biológico aplicado em associação com a técnica do inseto estéril para o
controle de C. capitata. Onde, já está sendo instalada na Biofábrica Moscamed Brasil, em
Juazeiro-BA, uma criação deste parasitoide exótico, para multiplicação e liberação semanal de
cerca de 15 milhões de parasitoides nos pomares de frutas hospedeiras de moscas-das-frutas,
reduzindo as populações de C. capitata e das espécies de Anastrepha (PARANHOS;
NASCIMENTO; WALDER, 2009).
27
Das 14 espécies de parasitoides registradas no Brasil (ZUCCHI, 2008), apenas D.
areolatus está registrada no estado de Alagoas (GONÇALVES, 2006), o que desperta o
interesse para a realização de novos levantamentos na região.
2.2.2 Tefritídeos hospedeiros
A associação entre parasitoide e mosca-das-frutas torna-se difícil pelo fato de que
quando o parasitoide emerge, não é possível identificar a espécie de Anastrepha, pois o
pupário não apresenta caracteres para identificação específica. Essa dificuldade tem sido
contornada considerando-se apenas os dados obtidos quando, no tubo de emergência de
mosca, é obtida uma única espécie de mosca e seus parasitoides. Dessa forma é possível
admitir que os demais exemplares parasitados devessem pertencer à mesma espécie criada
(ZUCCHI, 2000b).
Os primeiros trabalhos taxonômicos sobre os parasitoides de moscas-das-frutas no
Brasil foram realizados por Lima (1937, p. 29-32, 1938, p. 29-32 apud MALAVASI;
ZUCCHI, 2000).1 Devido à diversidade de frutos hospedeiros de moscas-das-frutas na
Amazônia, os trabalhos com a associação de tefritídeos e parasitoides vêm se intensificando
nessa região. Na Amazônia, o primeiro trabalho sobre a associação de moscas e parasitoides
foi publicado há 17 anos (CANAL DAZA et al., 1995). Recentemente foram publicadas as
espécies de braconídeos e suas associações com as espécies de Anastrepha em vários estados
da Amazônia brasileira (SILVA; LEMOS; ZUCCHI, 2011).
No Amapá, Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958) mostrou-se associado à
Anastrepha antunesi (Lima, 1938); Anastrepha atrigona Hendel, 1914; Anastrepha coronilli
Carrejo e González, 1993; A. obliqua e A. striata (SILVA et al., 2007; SILVA; SILVA;
JESUS, 2007; DEUS et al., 2009).
Nos estados do Acre, Amazonas, Amapá, Pará, Rondônia, Roraima e Tocantins o
parasitoide D. areolatus mostrou-se associado a 16 espécies de Anastrepha: Anastrepha amita
Zucchi, 1979; A. antunesi; A. atrigona; Anastrepha bahiensis Lima, 1937; A. coronilli; A.
distincta; Anastrepha fractura Stone, 1942; A. fraterculus; Anastrepha leptozona Hendel,
1914; Anastrepha manihoti Lima, 1934; A. obliqua; Anastrepha pseudanomala Norrbom,
1
LIMA, A. C. Vespa do gênero Opius, parasitas de larvas de moscas de frutas (Hymenoptera: Braconidae). O
Campo, v. 8, p. 29-32, 1937.
______. Vespas parasitas de moscas de frutas (Hymenoptera: Braconidae). O Campo, v. 9, p. 29-32, 1938.
28
2002; A. serpentina; A. striata; A. turpinae e A. zenildae (CANAL et al., 1994; CREÃO,
2003; COSTA, 2005; JESUS et al., 2007; DEUS et al., 2009; MARSARO JÚNIOR et al.,
2009; PEREIRA, 2009; JESUS et al., 2010; MARSARO JÚNIOR et al., 2010; PEREIRA et
al., 2010).
O. bellus, associou-se a A. antunesi; A. atrigona; A. distincta; Anastrepha hastata
Stone, 1942; A. leptozona; A. manihoti; A. obliqua; A. striata e A. turpinae nos mesmos
estados citados e D. areolatus a 16 espécies de Anastrepha (CANAL et al., 1994; SILVA;
RONCHI-TELES, 2000;
CREÃO, 2003; JESUS, et al., 2008; THOMAZINI;
ALBUQUERQUE, 2009; DEUS et al., 2009; MARSARO JÚNIOR et al., 2010; PEREIRA et
al., 2010). Na Bahia, verificou-se a associação de A. serpentina com os parasitoides A.
anastrephae e D. areolatus em frutos de sapoti e A. fraterculus e A. sororcula com D.
areolatus e U. anastrephae em frutos de goiaba (BITTENCOURT et al., 2011).
2.2.3 Porcentagem de parasitismo
A obtenção da porcentagem de parasitismo é uma forma direta de se conhecer a taxa
de mortalidade de moscas-das-frutas. Podendo observar que essa porcentagem tem variações
de acordo com a região e com o com o fruto hospedeiro da mosca.
Na região de Mossoró/Assu, RN, a maior taxa de parasitismo (11,3) ocorreu em larvas
de Anastrepha spp. em frutos de cajarana (Spondias sp.) (Anacardiaceae) (ARAÚJO;
ZUCCHI, 2002).
Na região do Recôncavo Baiano, nos Municípios de Cabaceiras do Paraguaçu e Cruz
das Almas, foi obtido parasitismo de 22,57% e 8,85% em frutos de diferentes estágios de
maturação de umbu-cajá, respectivamente para os dois municípios (BONFIM, 2007). No Sul
da Bahia, os índices de parasitismo natural observados oscilaram de 0,63% em pitanga a
8,97% em amora (BITTENCOURT et al., 2011).
Em Minas Gerais, nos municípios de Jaíba, Janaúba e Nova Porteirinha o parasitismo
foi apenas 3,1% em frutos de goiaba (ALVARENGA et al., 2009). Em Viçosa – MG, a maior
porcentagem de parasitismo ocorreu em laranja por espécies de Pteromalidae (21,43%) e, a
menor (0,34%) em nêspera pelo braconídeo D. areolatus (PIROVANI et al., 2010).
29
No Acre, no município de Bujari foram encontrados os braconídeos O. bellus, D.
areolatus e U. anastrephae associados a A. obliqua em frutos de taperebá (Spondias mombin
L.) (Anacardiaceae), com parasitismo de 29,5%. No município de Rio Branco, em frutos de
goiaba (Psidium guajava L.) (Myrtaceae), ocorreu somente D. areolatus em A. obliqua com
parasitismo de 2,7% (THOMAZINI; ALBUQUERQUE, 2009).
Em determinados lugares e frutos o parasitismo chega a ser maior que 50%. AguiarMenezes (2000) observou em frutos de grumixama (Eugenia brasiliensis) (Myrtaceae) níveis
de parasitismo de até 80% em larvas de Anastrepha sp., no município de Seropédica, RJ.
2.2.4 Fatores que afetam o nível de parasitismo
O parasitismo pode ser influenciado por diversos fatores como cor, tamanho e
espessura da casca do fruto (AGUIAR-MENEZES, 2000). Um dos obstáculos para o controle
biológico de tefritídeos com parasitoide larval é o fato dos frutos grandes servirem de refúgio
para as larvas, dificultando o alcance do ovipositor nas larvas que estão em maior
profundidade (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009). Em frutos menores, com
polpa e casca fina, o índice de parasitismo é maior, pela facilidade que o parasitoide encontra
em localizar as larvas da mosca no interior do fruto (CARVALHO; NASCIMENTO;
MATRANGOLO, 2000). O parasitismo natural de moscas-das-frutas é afetado pela mosca e
fruto hospedeiro, pelo local e pela época de coleta (CANAL; ZUCCHI, 2000).
Araújo e Zucchi (2002) obtiveram o maior nível de parasitismo em larvas de moscasdas-frutas em cajarana Spondias sp. por apresentar características físicas que favorecem o
parasitismo, ou seja, é um fruto pequeno e leve. Foi possível também associar o maior nível
de parasitismo ao período de maior índice de infestação.
Pode ser observado também que o tamanho do ovipositor de braconídeos influencia no
parasitismo. Em Santa Catarina, foi obtido o maior nível de parasitismo (46,9%) em Eugenia
involucrata (Myrtaceae) e o menor (1,2%) em Prunes persica (Rosaceae). Foi encontrada
uma maior diversidade de espécies de braconídeos em E. involucrata (D. areolatus; Opius
bellus; Opius sp.; U. anastrephae) e apenas D. brasiliensis em E. involucrata (GARCIA;
CORSEUIL, 2004). Esse fato pode ser justificado pela facilidade dos parasitoides com
ovipositor de tamanhos variados alcançarem as larvas, já que em frutos menores estas ficam
30
mais suscetíveis ao parasitismo, enquanto nos frutos maiores os parasitoides com ovipositor
mais desenvolvido são mais frequentes.
O tempo de exposição do fruto no campo proporciona maior chance de parasitismo
para as diferentes espécies, tanto para as que parasitam em diferentes níveis de
desenvolvimento dos frutos, quanto para as que parasitam diferentes fases de
desenvolvimento da mosca hospedeira. Salles (1996) ao coletar frutos ainda nas árvores
obteve espécies de parasitoides apenas da família Braconidae (Doryctobracon spp. e O.
bellus) e ao coletar frutos no solo, além de braconídeos também obteve espécies de
Pteromalidae (P. vindemmiae) e Figitidae (Odontosema sp. Kieffer, 1909). Purcell et al.
(1994) ao coletar frutos de goiaba nas plantas obtiveram maior número de parasitoide de ovos
(F. arisanus) e dos frutos coletados no solo obtiveram maior número de parasitoide de larvas
(D. longicaudata). Com isso, fica evidente que quanto menor a exposição dos frutos em
campo, menor será a chance de parasitismo. No entanto, há chance para os parasitoides de
ovos ainda alcançarem seus hospedeiros.
Outro fator que interfere no nível de parasitismo é o índice de infestação das moscasdas-frutas, onde, havendo baixa população de moscas, consequentemente a população futura
de parasitoides será afetada. Sivinsk et al. (1998) observaram
que a abundância de D.
longicaudata foi maior nos períodos de frutificação de plantas hospedeiras de Anastrepha
suspensa (Loew), uma vez que, houve maior densidade larval.
31
3
ESPÉCIES DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE), SEUS
HOSPEDEIROS E ÍNDICE DE INFESTAÇÃO EM CULTIVOS ORGÂNICO E
CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL
RESUMO
O município de Maceió está localizado na região Leste do estado de Alagoas e tem a
agricultura como uma das principais atividades econômicas. Apresenta clima tropical,
favorecendo o desenvolvimento de muitas espécies de frutíferas. O objetivo deste trabalho foi
comparar quantitativamente a população e a diversidade de moscas-das-frutas, como seus
respectivos hospedeiros e índices de infestação em cultivo orgânico e convencional no
município de Maceió, estado de Alagoas. As coletas dos frutos foram realizadas
semanalmente de forma aleatória em diferentes alturas da planta e em diferentes fases de
maturação e também caídos no solo. Em seguida foram encaminhados para o Laboratório de
Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da UFAL, onde eram lavados, pesados,
etiquetados e individualizados em recipientes plásticos contendo uma camada de 1 cm de
areia para pupação das larvas. Após dez dias, as pupas obtidas eram acondicionadas em placas
de petri com uma camada de areia até a emergência dos adultos, sendo estes conservados em
eppendorfs contendo álcool a 70%. Foram coletadas 14 espécies de frutíferas no cultivo
orgânico e 13 no convencional. Nos dois cultivos foram identificadas dez espécies de
tefritídeos: Anastrepha antunesi Lima 1938, Anastrepha consobrina (Loew, 1873),
Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua (Maquart, 1835),
Anastrepha pickeli Lima 1939, Anastrepha serpentina (Wiedemann, 1830), Anastrepha
sororcula Zucchi 1979, Anastrepha zenildae Zucchi 1939, Anastrepha sp., e Ceratitis
capitata (Wiedemann, 1824), sendo A. consobrina obtida apenas no cultivo orgânico. As
espécies predominantes foram A. fraterculus, com maior número de fêmeas obtidas em frutos
de araçá e goiaba no cultivo orgânico e A. obliqua em frutos de cajá no cultivo convencional.
Palavras-chave: Fruticultura. Diversidade populacional. Anastrepha spp.
32
FRUIT FLY SPECIES (DIPTERA: TEPHRITIDAE), THEIR HOSTS AND
INFESTATION LEVELS IN ORGANIC AND CONVENCIONTIONAL ORCHARDS
IN MACEIÓ, AL
ABSTRACT
The city of Maceio is located in the eastern state of Alagoas and has the agriculture as the
main economic activities. The climate is tropical, favoring the development of many fruit
species. The objective of this study was to compare quantitatively the population and the
diversity of fruit flies and their hosts and infestation levels in organic and conventional
cultivation in the city of Maceió, Alagoas. The collections of the fruits were held weekly at
random at different heights of the plant and at different stages of maturation and also fallen on
the ground. They were sent to the Laboratory of Entomology of the Center of Agricultural
Sciences UFAL, where they were washed, weighed, labeled and individualized in plastic
containers containing a 1 cm layer of sand for pupation of the larvae. After ten days, the
obtained pupae were conditioned in petri dishes with a layer of sand to the emergence of
the adult, the latter being preserved in eppendorfs containing alcohol at 70%. Were
collected 14 species of fruit growing in the organic and 13 in the conventional. In
both crops were
identified ten
species of tephritids: Anastrepha antunesi Lima 1938, Anastrepha
consobrina (Loew, 1873), Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1930), Anastrepha obliqua
(Maquart, 1835), Anastrepha pickeli Lima 1939, Anastrepha
serpentina
(Wiedemann,
1830), Anastrepha sororcula 1979 Zucchi, Anastrepha zenildae
Zucchi
1939 Anastrepha sp., and
Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824),
and A.
consobrina obtained only in organic farming. The predominant
species were A.
fraterculus, with greater number of females obtained from strawberry guava fruits and guava
in organic farming and A. obliqua in the yellow mombin fruits in conventional farming.
Keywords: Fruiticulture. Population diversity. Anastrepha spp.
33
3.1
Introdução
Conhecer a diversidade de espécies de moscas-das-frutas que ocorrem em uma região,
assim como os seus hospedeiros e os índices de infestação é de grande importância, pois a
partir desses dados a escolha do meio de controle mais adequado para minimizar os
problemas quarentenários serão facilitados (ARAÚJO, 2002).
As espécies de tefritídeos de importância agrícola no Brasil distribuem-se em cinco
gêneros, sendo as mais distribuídas no País as que pertencem aos gêneros Anastrepha e
Ceratitis (URAMOTO; ZUCCHI, 2009). Com a diversidade de frutos existentes nas
diferentes regiões brasileiras, as moscas-das-frutas, principalmente as do gênero Anastrepha,
se adaptaram a diferentes hospedeiros como resultado da co-evolução e apresentam diferentes
graus de especiação (MALAVASI, 2009).
As moscas-das-frutas atacam mais de 400 espécies de frutas, destacando-se as
famílias: Rutaceae (laranja azeda, laranja doce, mexericas, tangerinas, etc.); Rosaceae (maçã,
pêra, ameixa, nectarina, pêssego, etc.); Anacardiaceae (manga, seriguela, cajá, cajá-manga,
etc.); Myrtaceae (goiaba, pitanga, jabuticaba, jambo, feijoa, etc.); Annonaceae (graviola,
fruta-do-conde, atemóia); Caricaceae (mamão); Malpighiaceae (acerola, etc.); Passifloraceae
(maracujá); Sapotaceae (sapoti, abiu) (SILVA; BATISTA, 2011).
Os frutos podem apresentar diferentes índices de infestação. Esses níveis variam
porque as populações de moscas estão expostas a ação dos fatores bióticos e abióticos.
Diversos estudos revelaram que os índices de infestação variam com a região de estudo, a
disponibilidade de hospedeiros e fatores ambientais (FALCÃO DE SÁ et al. 2008). Para a
redução desses índices também é muito comum a maioria dos produtores recorrerem a meios
de controle convencional. Essa medida minimiza a incidência da praga, no entanto, causam
grandes impactos ambientais como redução dos inimigos naturais, resistência e resurgência de
pragas. Em contrapartida, os métodos de controle adotados em cultivo orgânico, permitem o
controle natural dos insetos-praga sem alterar o ecossistema e o desenvolvimento dos
inimigos naturais.
No Brasil são conhecidas 112 espécies de moscas do gênero Anastrepha, tendo
registro de espécies em todos os estados, com exceção do Distrito Federal, sendo que alguns
desses apresentam uma grande diversidade de espécies e outros estudos com levantamento
34
ainda são escassos, como Alagoas e Sergipe, com apenas três espécies registradas e uma,
respectivamente (ZUCCHI, 2008). Surgindo a partir de dados como estes a necessidade de
intensificar os levantamentos de tefritídeos em regiões produtoras potenciais de frutas, mas,
principalmente nas que estão começando a adotar a fruticultura como uma das principais
rendas econômicas.
Sabendo-se da importância desses tópicos e principalmente conhecendo a necessidade
de reduzir os impactos ambientais para o bem da natureza e do homem, o objetivo deste
trabalho foi comparar quantitivamente a população e a diversidade de moscas-das-frutas,
como seus respectivos hospedeiros e índices de infestação em cultivo orgânico e convencional
no município de Maceió, estado de Alagoas.
3.2
Material e Métodos
3.2.1 Locais de coletas: caracterização das áreas
As coletas dos frutos foram realizadas em duas áreas no município de Maceió, uma de
cultivo orgânico e outra de cultivo convencional, no período de março de 2010 a fevereiro de
2011.
A área de cultivo orgânico possui 28,72 ha (9º40' Sul, 35º42' Oeste e 110m de
altitude), está localizada no Bairro Guaxuma, em Maceió-AL. Apresenta vegetação
circunvizinha composta de mata nativa e pastagens (Apêndice A). Na propriedade, as práticas
culturais adotadas são as usadas pelo sistema agroecológico (compostagem, convivência com
o mato, diversificação de cultivos, capinas manuais, uso de biofertilizantes, bioprotetores,
defensivos naturais e companheirismo de plantas) e possui certificação orgânica emitida pela
ECOCERT (Empresa de Controle e de Certificação). As culturas presentes na área são:
acerola, araçá, banana, cajá, caju, carambola, coco, feijão, goiaba, graviola, jambo, mamão,
mandioca, manga, maracujá, pitanga, sapoti, seriguela e tomate.
A área de cultivo convencional possui 10 ha (9,5º 35' Sul, 35º42' Oeste e 65 m
altitude), está localizada no Bairro Serraria, em Maceió-AL. Apresenta nas áreas
circunvizinhas uma vegetação de mata nativa e conjuntos residenciais (Apêndice B). As
práticas culturais adotadas são as convencionais, porém de forma racional. Para o controle de
35
ervas daninhas são usados herbicidas, mas com permanência do material vegetal em campo;
adubação orgânica é realizada com cama de galinha e esterco bovino e a química com macro
e micro nutrientes. Os inseticidas não são aplicados periodicamente, sendo comum a
aplicação quando ocorre alta incidência das pragas. As culturas presentes na área são: acerola,
araçá, banana, cajá, cajarana, carambola, coco, goiaba, graviola, jabuticaba, mandioca, manga,
pitanga, sapoti e seriguela.
3.2.2 Obtenção das moscas-das-frutas
Os frutos foram coletados semanalmente, de forma aleatória em diferentes alturas da
copa das frutíferas e frutos recém-caídos no solo, que estavam em boas condições de
conservação e sem orifícios de saída das larvas. O número de frutos coletados foi variável de
acordo com a sazonalidade de cada espécie hospedeira e disponibilidade deles.
As amostras, devidamente rotuladas (data da coleta, local e hospedeiro), foram
transportadas para o Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias (CECA) da
Universidade Federal de Alagoas (UFAL), onde foi realizada uma triagem, visando
principalmente o descarte de frutas atacadas por doenças; efetuando-se, também, a contagem,
pesagem e identificação por espécie de frutífera. Em seguida foi realizada a desinfecção dos
frutos, através da imersão dos mesmos em água e hipoclorito de sódio 1%.
Os frutos foram acondicionadas individualmente em potes plásticos contendo uma
camada de 1 cm de areia peneirada e esterilizada em estufa com circulação de ar por 48h a 80
ºC, para servir de substrato para pupação. Em seguida os potes eram fechados com tampas
contendo pequenos orifícios para permitir a aeração, etiquetados com o código da amostra e
deixados em temperatura média de 26 ºC ± 1 ºC e umidade relativa média de 70% ± 10%,
medidas com termohigrômetro digital. Após dez dias, realizava-se a contagem dos pupários,
os quais eram transferidos para placas de petri contendo uma camada de 0,5cm de areia, onde
permaneciam até a emergência dos adultos. As moscas-das-frutas obtidas eram conservadas
em tubos de eppendorfs contendo álcool a 70% para posterior identificação.
36
3.2.3 Índice de infestação
Os índices de infestação foram calculados a partir da divisão do número total de
pupários pelo total de frutos de cada espécie coletada (pupários/fruto) e número total de
pupários pelo peso total (kg) de cada espécie coletada (pupários/kg de fruto).
3.2.4 Identificação das moscas-das-frutas
A identificação das espécies de Anastrepha foi baseada nas fêmeas, principalmente no
ápice do acúleo, seguindo as chaves de identificação (ZUCCHI, 2000a). A confirmação das
espécies obtidas foi realizada pelo Prof. Dr. Roberto Antônio Zucchi (Departamento de
Entomologia e Acarologia da ESALQ) e pela Bióloga Dra. Keiko Uramoto (Departamento de
Biologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo - São Paulo). Não foi necessária
a confirmação dos exemplares de C. capitata, já que somente ocorre essa espécie no Brasil.
Os espécimes voucher foram depositados no Laboratório de Entomologia da
Universidade Federal de Alagoas.
3.2.5 Identificação dos hospedeiros
A identificação das plantas amostradas no levantamento foi realizada pelo Prof. Dr.
Eurico Eduardo Pinto Lemos (Universidade Federal de Alagoas). As exicatas estão
depositadas no Laboratório de Biotecnologia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade
Federal de Alagoas, Rio Largo-AL.
3.3
Resultados e Discussão
3.3.1 Espécies de moscas-das-frutas
Foi obtido de diferetntes frutos um total de 11.338 tefritídeos na área de cultivo
orgânico, sendo 11.205 de espécies de Anastrepha e 133 de C. capitata. Na área de cultivo
convencional obteve-se um total de 3.059, sendo 2.947 de espécies de Anastrepha e 112 de C.
capitata (Tabela 1). Há grande escassez de dados publicados que compare quantitivamente o
número de moscas-das-frutas em diferentes ambientes. Porém, ao comparar ambientes com
práticas convencionais e orgânicas para o controle de pragas, espera-se uma grande
divergência. Assim, neste levantamento, o número de moscas na área de cultivo convencional
foi consideravelmente inferior a área de cultivo orgânico, provavelmente devido ao uso de
37
inseticidas e outros insumos químicos. Além da menor disponibilidade de frutos em alguns
períodos ao longo das coletas.
Tabela 1 - Número de moscas-das-frutas (Dipera: Tephritidae) coletadas em cultivo orgânico e
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Anastrepha spp.
Ceratitis capitata
Cultivos
Fêmea
Macho
Fêmea
Macho
Total
Orgânico
5.218
5.987
63
70
11.338
Convencional
1.404
1. 543
51
61
3.059
Total
6.622
7.530
114
131
14.397
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Foram identificadas 10 espécies de moscas-das-frutas em cultivo orgânico e nove em
cultivo convencional (Tabela 2). Destas, quatro já haviam sido registradas no estado de
Alagoas: A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula e C. capitata (GONÇALVES et al., 2006).
As demais, A. pickeli, A. serpentina, A. zenildae e A. consobrina, são consideradas novos
registros para o Estado. Anastrepha sp. foi assim denominada por não ter sido possível a sua
identificação.
No Brasil, o estado com maior diversidade de espécies de Anastrepha registradas é o
Espírito Santo com 36 espécies. Por outro lado, os estados de Sergipe e Alagoas apresentam
os menores números de espécies registradas (ZUCCHI, 2008).
O estado da Bahia se destaca na Região nordeste quanto à diversidade de espécies
descritas, onde, desde o ano 2000 apresenta registro de 31 espécies. Essa diversidade pode ser
justificada pelo fato da região englobar áreas que apresentam grande número de frutos
tropicais
e
outros
CARVALHO, 2000b).
hospedeiros
primários
de
moscas-das-frutas
(NASCIMENTO;
38
Tabela 2 - Espécies de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas nas áreas de cultivo
orgânico e convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de
2010 a fevereiro de 2011.
Nº de exemplares (♀)
Espécies
Área orgânica
Área convencional
Total
A. pickeli Lima, 1934
51
47
98
A. serpentina (Wiedemann, 1830)
4
5
9
A. sororcula Zucchi, 1979
298
22
320
A. zenildae Zucchi, 1979
6
3
9
A. consobrina (Loew, 1873)
1
0
1
Anastrepha sp.
2
3
5
C. capitata (Wiedemann, 1824)
63
51
114
A. antunesi Lima, 1938
18
3
21
A. fraterculus (Wiedemann, 1830)
2.861
401
3.262
A. obliqua (Macquart, 1835)
1.977
920
2.897
Total
5.281
1.455
6.736
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Das espécies identificadas nas duas áreas, cinco são de importância econômica no
Brasil: A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula, A. zenildae e C. capitata.
No Semi-árido do Rio Grande do Norte também foram obtidas dez espécies de
moscas-das-frutas em coletas realizadas de 1999 a 2000, porém dessas, mesmo se tratando da
mesma região (Nordeste), quatro espécies não foram obtidas em Alagoas: Anastrepha alveata
Stone, 1942, Anastrepha dissimilis Stone, 1942, A. distincta e A. montei (ARAÚJO, et al.,
2005); justificando o fato pela menor variedade de hospedeiros coletados em Maceió-AL.
Em levantamento de moscas-das-frutas realizado no Campus do Pici da Universidade
Federal do Ceará, em Fortaleza, no período de janeiro de 2005 a janeiro de 2006, foram
obtidos 1.412 adultos de moscas-das-frutas. Destes, 93,90% foram de C. capitata. As demais
espécies obtidas foram A. zenildae (1,40%) e A. sororcula (0,70%) (SOUZA et al., 2008). A
área onde os frutos foram coletados era sem uso de inseticidas. No entanto, o número de
adultos obtidos foi semelhante ao da área de cultivo convencional deste trabalho. Essa
contradição pode ter ocorrido porque mesmo sem uso de inseticida 50% das frutíferas
coletadas no Campus do Pici não foram infestada por moscas-das-frutas. Outro contraste
observado foi a porcentagem de C. capitata (93,90%). Enquanto em Alagoas o número de C.
39
capitata obtido em ambos os cultivos foi o inverso, representando 1,2% e 3,7%,
respectivamente nos cultivos orgânico e convencional. No entanto, a incidência de A. zenildae
e A. sororcula, também foi baixa nas duas áreas estudadas, representando médias de 1,65% e
0,07%, respectivamente.
A presença das moscas-das-frutas nas áreas rural e urbana ocorre em razão da
concentração dos seus hospedeiros favoritos em uma ou outra área. No norte de Minas Gerais,
embora esse hospedeiro tenha sido amostrado em áreas rurais e urbanas, somente nas áreas
rurais foi infestado por tefritídeos. Apesar de ter sido obtido mais exemplares de C. capitata
em áreas rurais, essa espécie mostrou preferência pelas áreas urbanas, em razão do maior
concentração de hospedeiros introduzidos (ALVARENGA et al., 2009). Justificando o fato de
ter ocorrido neste trabalho 98,8% e 96,3% de Anastrepha e apenas 1,2% e 3,7% de C.
capitata, respectivamente nos cultivos orgânico e convencional, uma vez que ambos se
localizam em áreas consideradas rurais.
3.3.2 Hospedeiros
Na área de cultivo orgânico foram obtidos um total 11.428 frutos (337,44 kg), sendo
amostradas 14 espécies de frutíferas mais uma de curcubitácea, representando nove famílias:
Anacardiaceae (cajá-Spondias lutea L., caju-Anacardium occidentale, manga-Mangifera
indica L. e seriguela-Spondias purpurea L.); Annonaceae (graviola-Annona muricata L.);
Cucurbitaceae (Cucurbita sp.); Euphorbiaceae (mandioca-Manihot esculenta Crantz);
Malpighiaceae (acerola-Malpighia glaba L.); Myrtaceae (araçá-Psidium cattleianum Sabine,
goiaba-Psidium guajava L., jambo-Syzigium malacense (L.) e pitanga-Eugenia uniflora L.);
Oxalidaceae (carambola-Averrhoa carambola L.); Passifloraceae (maracujá-Passiflora edulis
f. flavicarpa Deg.) e Sapotaceae (sapoti-Manilkara zapota L.). Destas, apenas duas famílias
não foram hospedeiras de moscas-das-frutas: Annonaceae e Curcubitaceae. Foram obtidas dez
espécies de tefritídeos (nove de Anastrepha spp. e uma C. capitata) (Tabela 3). Das espécies
de Anastrepha coletadas neste cultivo, apenas uma não foi obtida em cultivo convencional:
Anastrepha consobrina (Loew, 1873), obtidas em frutos de maracujá (Passifloraceae). Além
de Cucurbitaceae e Passifloraceae, foi coletado apenas em cultivo orgânico caju e jambo.
Na área de cultivo convencional foram obtidos um total de 7.265 frutos (246,20kg),
sendo amostradas 13 espécies de frutíferas, representando sete famílias: Anacardiaceae (cajá,
cajarana ou cajá-manga-Spondias dulcis Forst, manga e seriguela), Annonaceae (graviola),
40
Euphorbiaceae (mandioca), Malpighiaceae (acerola), Myrtaceae (araçá, goiaba, jabuticabaMyrciaria trunciflora Berg e pitanga), Oxalidaceae (carambola) e Sapotaceae (sapoti). Destas
apenas Annonaceae não foi hospedeira de tefritídeos. Foram obtidas nove espécies de moscasdas-frutas (oito Anastrepha spp. e uma C. capitata) (Tabela 4). Das frutíferas amostradas duas
espécies foram coletadas apenas nesse cultivo: cajarana e jabuticaba.
No Brasil, são conhecidos menos de 50% dos hospedeiros das espécies de Anastrepha.
Esse fato se deve a forma de obtenção dos adultos de moscas-das-frutas, sendo a maioria
realizada através de instalação de armadilhas com atrativos, impossibilitando a associação
com o fruto hospedeiro (ZUCCHI, 2000b). Ressaltando a importância desse levantamento
através da coleta dos frutos ao proporcionar a associação direta das moscas-das-frutas com os
respectivos hospedeiros.
Tabela 3 - Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em cultivo
orgânico em Maceió-AL, coletadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continua
Espécies
A. antunesi
Família
Anacardiaceae
Espécie hospedeira-Origem
Cajá (Spondias lutea L.)-N
Nº de frutos (peso (g))
492 (6351,86)
A. fraterculus
Anacardiaceae
Seriguela (Spondias purpurea L.)-I
502 (4985,11)
Myrtaceae
Araçá (Psidium cattleianum Sabine)-N
2130 (40312,85)
Goiaba (Psidium guajava L.)-I
665 (50054,76)
Jambo (Syzigium malacense L.)-I
343 (22297,83)
Pitanga (Eugenia uniflora L.)-N
3486 (10105,62)
Cajá (S. lutea)-N
492 (6351,86)
Manga (Mangifera indica L.)-I
272 (127077,30)
Seriguela (S. purpurea)-I
502 (4985,11)
Mapighiaceae
Acerola (Malpighia glaba L.)-I
2078 (10489,00)
Myrtaceae
Araçá (P. cattleianum)-N
2130 (40312,85)
Jambo (S. malacense)-I
343 (22297,83)
Pitanga (E. uniflora)-N
3486 (10105,62)
Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)-I
874 (26741,09)
A. pickeli
Euphorbiaceae
Mandioca (Manihot esculenta Crantz)-N
431 (805,10)
A. serpentina
Sapotaceae
Sapoti (Manilkara zapota L.)-I
124 (7765,79)
A. sororcula
Mapighiaceae
Acerola (M. glaba L.)-I
2078 (10489,00)
Myrtaceae
Araçá (P. cattleianum)-N
2130 (40312,85)
Goiaba (P. guajava L.)-I
665 (50054,76)
Pitanga (E. uniflora)-N
3486 (10105,62)
Araçá (P. cattleianum)-N
2130 (40312,85)
A. obliqua
A. zenildae
Anacardiaceae
Myrtaceae
41
Tabela 3 - Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em cultivo
orgânico em Maceió-AL, coletadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continuação
Espécies
A. zenildae
Família
Myrtaceae
Espécie hospedeira-Origem
Goiaba (P. guajava L.)-I
A. consobrina
Passifloraceae
Maracujá (Passiflora edulis f. flavicarpa)-N
5 (330,89)
Anastrepha sp.
Myrtaceae
Goiaba (P. guajava L.)-I
665 (50054,76)
Oxalidaceae
Carambola (A. carambola L.)-I
874 (26741,09)
Anacardiaceae
Seriguela (S. purpurea)-I
502 (4985,11)
Mapighiaceae
Acerola (M. glaba L.)-I
2078 (10489,00)
Myrtaceae
Araçá (P. cattleianum)-N
2130 (40312,85)
Goiaba (P. guajava L.)-I
665 (50054,76)
Pitanga (E. uniflora)-N
3486 (10105,62)
Carambola (A. carambola L.)-I
874 (26741,09)
C. capitata
Oxalidaceae
Nº de frutos (peso (g))
665 (50054,76)
I - Introduzido; N – Nativo
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Tabela 4 - Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em cultivo
convencional em Maceió-AL, coletadas no período compreendido entre março de 2010
a fevereiro de 2011.
Continua
Espécies
Família
Espécie hospedeira-Origem
A. antunesi
Anacardiaceae
Cajá (Spondias lutea L.)-N
Nº de frutos (peso
(g))
797 (7830,65)
A. fraterculus
Anacardiaceae
Cajá (S. lutea)-N
797 (7830,65)
Seriguela (Spondias purpurea L.)-I
553 (5574,07)
Araçá (Psidium cattleianum Sabine)-N
156 (997,38)
Goiaba (Psidium guajava L.)-I
797 (108395,97)
Pitanga (Eugenia uniflora L.)-N
2389 (6875,01)
Cajá (S. lutea)-N
797 (7830,65)
Cajarana (Spondia dulcis Forst)-I
28 (2210,18)
Manga (Mangifera indica L.)-I
79 (30462,52)
Seriguela (S. purpurea)-I
553 (5574,07)
Goiaba (Psidium guajava L.)-I
797 (108395,97)
Pitanga (E. uniflora)-N
2389 (6875,01)
Oxalidaceae
Carambola (Averrhoa carambola L.)-I
342 (14866,04)
A. pickeli
Euphorbiaceae
Mandioca (Manihot esculenta Crantz)-N
303 (605,00)
A. serpentina
Sapotaceae
Sapoti (Manilkara zapota L.)-I
52 (6191,66)
A. sororcula
Anacardiaceae
Cajá (S. lutea)-N
797 (7830,65)
Myrtaceae
Goiaba (P. guajava L.)-I
797 (108395,97)
Myrtaceae
A. obliqua
Anacardiaceae
Myrtaceae
42
Tabela 4 -
Famílias e espécies hospedeiras de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) em
cultivo convencional em Maceió-AL, coletadas no período compreendido entre
março de 2010 a fevereiro de 2011.
Continuação
Espécies
A. sororcula
Família
Myrtaceae
Espécie hospedeira-Origem
Pitanga (E. uniflora)-N
Nº de frutos (peso (g))
2389 (6875,01)
A. zenildae
Myrtaceae
Goiaba (P. guajava L.)-I
797 (108395,97)
Anacardiaceae
Cajá (S. lutea)-N
797 (7830,65)
Myrtaceae
Goiaba (P. guajava L.)-I
797 (108395,97)
Anacardiaceae
Seriguela (S. purpurea)-I
553 (5574,07)
Mapighiaceae
Acerola (M. glaba L.)-I
1536 (9489,65)
Myrtaceae
Goiaba (P. guajava L.)-I
797 (108395,97)
Pitanga (E. uniflora)-N
2389 (6875,01)
Carambola (A. carambola L.)-I
342 (14866,04)
Anastrepha sp.
C. capitata
Oxalidaceae
I - Introduzido; N – Nativo
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Nas duas áreas amostradas foi coletado um total de 17 espécies vegetais, das quais,
apenas quatro não mostraram serem hospedeiras de moscas-das-frutas: abóbora, caju, graviola
e jabuticaba. Quatro dessas espécies já haviam sido registradas como hospedeiras de moscasdas-frutas no estado de Alagoas: carambola - como hospedeira de A. obliqua, A. fraterculus e
C. capitata, goiaba e jambo - como hospedeiros de A. obliqua, A. fraterculus e A. sororcula, e
manga - como hospedeiros de A. obliqua, A. fraterculus (GONÇALVES et al., 2006). As
demais espécies estão sendo registradas pela primeira vez no estado como hospedeiras das
referidas pragas.
No nordeste apenas no estado da Bahia foi registrada infestação de uma mosca-dasfrutas em cucurbitáceas, A. grandis (ZUCCHI, 2008). Essa espécie tem importância
econômica no Brasil por ser uma ameaça para impedir a exportação de melão (Cucumis melo
L.). Levantamentos mais intensos para detecção de tefritídeos em cucurbitáceas vêm sendo
realizados no Rio Grande do Norte desde 1990, onde foi estabelecida como área livre da
mosca-das-cucurbitáceas, o que possibilitou a livre exportação para diversos países
(ARAÚJO; LIMA; ZUCCHI, 2000). Assim sendo, foi de grande importância essa espécie não
estar presente no estado de Alagoas, o que aumentaria a possibilidade de ser detectada em
estados vizinhos, já que se trata da mesma região.
Não foi obtido nenhum tefritídeo nos frutos de caju. Em levantamento semelhante no
Rio Grande do Norte, esse hospedeiro chamou atenção ao ser infestado por C. capitata, pois
43
se sabe que não é um bom hospedeiro por apresentar altos teores de tanino nos frutos, no
entanto; apenas uma amostra foi infestada por C. capitata, apesar de haver grandes plantios
com essa frutífera na região de Mossoró/Assu (ARAÚJO et al., 2005).
Embora a jabuticaba pertença à família Myrtaceae, que engloba grande número de
frutíferas suscetíveis a infestação de Anastrepha, nenhuma espécie foi encontrada infestando
esses frutos. Também não ocorreu infestação em Annonaceae, mesmo se tendo registro de
cinco espécies de Anastrepha no Brasil: A. fraterculus, Anastrepha submunda Lima,
1937, Anastrepha coronilli Carrejo & González, 1993, Anastrepha bahiensis Lima, 1937 e A.
striata em sete espécies hospedeiras da família (ZUCCHI, 2008).
Nos cultivos orgânico e convencional, A. obliqua foi a espécie mais polífaga,
infestando oito espécies de frutíferas em quatro famílias, sendo Anacardiaceae a mais
infestada. Em levantamento realizado em pomares comerciais de papaia e áreas
remanescentes de Mata Atlântica em Linhares-ES, A. fraterculus foi a mais polífaga,
infestando 14 frutíferas pertencentes a três famílias hospedeiras, onde as mais infestadas
foram as espécies de mirtáceas (URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008).
Os frutos de cajá foram infestados apenas por A. antunesi. Porém, essa espécie
apresenta registro em mais sete espécies hospedeiras (das mirtáceas E. stipitata (araçá-boi) e
P.
guajava;
Genipa
americana (Rubiaceae);
M.
zapota (Sapotaceae)
e
das
anacardiáceas Spondias cf. macrocarpa, Spondias cytherea e Spondias mombin (taperebá),
distribuídas em seis estados brasileiros (ZUCCHI, 2008).
Nas duas áreas os frutos de mandioca, sapoti e maracujá foram infestados apenas por
uma espécie de mosca-das-frutas, A. pickeli, A. serpentina e A. consobrina, respectivamente
(Tabela 5 e 6). Essas espécies mostraram alta especificidade com as plantas hospedeiras.
Quanto ao hábito alimentar, as espécies de moscas-das-frutas podem ser classificadas como
monófagas (alimentam-se de uma espécie de fruto), oligófagas (alimentam-se de vários
gêneros, dentro de uma mesma família) e polífagas (alimentam-se de várias espécies de
frutos) (ZUCOLOTO, 2000). No Brasil, dessas três espécies, apenas A. consobrina é
considerada monófaga, pois, embora se tenha registro em quatro estados, maracujá é o único
fruto infestado. Embora, A. pickeli e A. serpentina mostraram-se como espécies monófagas
nas duas áreas do levantamento, estas são registradas como infestantes, respectivamente, em
44
duas (M. esculenta (Euphorbiaceae) e Quararibea turbinata (Bombacaceae)) e 16 espécies
hospedeiras (ZUCCHI, 2008).
Tabela 5 - Associação e quantidade das espécies de tefritídeos obtidas dos frutos coletados em cultivo
orgânico em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.
Espécie
Nº de exemplares (♀)
A.serp. A.sor. A.zen.
Total Total
de
de
Anast. Cera.
Hospedeiro
Acerola
0
0
2
0
0
1
0
0
0
20
3
20
Araçá
0
1.277
24
0
0
111
5
0
0
0
1.417
0
Cajá
18
0
1.094
0
0
0
0
0
0
0
1.112
0
Carambola
0
0
645
0
0
0
0
0
1
32
646
32
Goiaba
0
1.221
0
0
0
10
1
0
1
0
1.233
0
Jambo
0
77
36
0
0
0
0
0
0
0
113
0
Mandioca
0
0
0
51
0
0
0
0
0
0
51
0
Manga
0
0
97
0
0
0
0
0
0
0
97
0
Maracujá
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
1
0
Pitanga
0
284
33
0
0
176
0
0
0
0
493
0
Sapoti
0
0
0
0
4
0
0
0
0
0
4
0
Seriguela
0
2
46
0
0
0
0
0
0
15
48
15
Anas.: Anastrepha; Cera.: Ceratitis; A.ant.: A. antunesi; A.frat.: A. fraterculus; A.obl.: A. obliqua; A.pic.: A. pickeli.;
A.serp.: A. serpentina; A.sor.: A. sororcula; A.zen.: A. zenildae; A.cons.: A. consobrina; A.sp.: Anastrepha sp.
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
A.ant.
A.frat.
A.obl.
A.pic.
A.cons.
A.sp.
Cera.
Tabela 6 - Associação e quantidade das espécies de tefritídeos obtidas dos frutos coletados em cultivo
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.
Espécie
A.ant.
A.frat.
A.obl.
A.pic.
Nº de exemplares (♀)
A.serp. A.sor. A.zen.
A.cons.
Hospedeiro
A.sp.
Cera.
Total
de
Anast.
Total
de
Cera.
Acerola
0
0
0
0
0
0
0
0
0
10
0
10
Araçá
0
30
0
0
0
0
0
0
0
0
30
0
Cajá
3
7
475
0
0
1
0
0
1
0
487
0
Cajarana
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
1
0
Carambola
0
0
244
0
0
0
0
0
0
20
244
20
Goiaba
0
308
2
0
0
10
3
0
2
5
325
5
Mandioca
0
0
0
47
0
0
0
0
0
0
47
0
Manga
0
0
13
0
0
0
0
0
0
0
13
0
Pitanga
0
58
22
0
0
9
0
0
0
14
89
14
Sapoti
0
0
0
0
5
0
0
0
0
0
5
0
Seriguela
0
1
165
0
0
0
0
0
0
2
166
2
Anas.: Anastrepha; Cera.: Ceratitis; A.ant.: A. antunesi; A.frat.: A. fraterculus; A.obl.: A. obliqua; A.pic.: A. pickeli.;
A.serp.: A. serpentina; A.sor.: A. sororcula; A.zen.: A. zenildae; A.cons.: A. consobrina; A.sp.: Anastrepha sp.
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Uramoto, Martins e Zucchi (2008), também identificaram A. pickeli infestando apenas
M. esculenta em uma das áreas estudada em Linhares, Espírito Santo, relacionando este fato
com a distribuição do hospedeiro, uma vez que a larva apresenta alta especificidade com a
planta hospedeira e a mesma é amplamente distribuída, aumentando a adaptação da mosca no
agroecossistema pelo fato de encontrar disponibilidade de alimento.
45
Seis espécies de frutos nativos e introduzidos foram infestadas por C. capitata,
seriguela, acerola, araçá, goiaba, pitanga e carambola. Embora C. capitata seja uma espécie
introduzida, o que levaria a infestar uma gama de frutos introduzidos, no Brasil são
conhecidos vários casos de ataque de espécies nativas de moscas a frutíferas exóticas
cultivadas, a exemplo de espécies de Anastrepha em laranja, manga e maçã (SELIVON,
2000). Em Anagé-BA, A. fraterculus (espécie nativa) infestou sete frutíferas, das quais cinco
eram exóticas: seriguela, acerola, cajarana, goiaba e manga (FALCÃO DE SÁ et al., 2008).
3.3.3 Índice de infestação
No geral, os maiores ídices de infestação foi observado nos períodos de frutificação
dos hospedeiros de moscas-das-frutas, estando as maiores e menores infestações associadas à
fenologia dos frutos. No entanto, Foi observado que quando os índices de infestação por
Anastrepha spp. eram elevados, os de C. capitata foram bastante inferiores ou zero. Porém,
mesmo quando havia baixos índices de infestação por Anastrepha spp., os índices por C.
capitata não foram consideravelmente elevados (Tabela 7 e 8).
Tabela 7 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos frutos amostrados em
cultivo orgânico em Maceió, no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.
Continua
Famílias
Nº de pupários
Indíces de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Anastrepha Ceratitis Anastrepha Ceratitis
Nº de
frutos
Peso
(Kg)
Anastrepha
Ceratitis
A. occidentale
5
0,17
0
0
0
0
0
0
M. indica
272
127,07
759
0
2,79
0
5,97
0
S.lutea
492
6,35
4.710
0
9,57
0
741,73
0
S. purpurea
502
4,98
389
26
0,77
0,05
78,11
5,22
5
4,38
0
0
0
0
0
0
17
25,56
0
0
0
0
0
0
Hospedeiros
Anacardiaceae
Annonaceae
A. muricata
Cucurbitaceae
Cucurbita sp.
46
Tabela 7 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos frutos amostrados em
cultivo orgânico em Maceió, no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de
2011.
Continuação
Famílias
Nº de pupários
Indíces de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Anastrepha Ceratitis Anastrepha Ceratitis
Nº de
frutos
Peso
(Kg)
Anastrepha
Ceratitis
431
0,80
118
0
0,27
0
147,5
0
2.078
10,48
6
78
< 0,01
0,03
0,57
7,44
E. uniflora
3.486
10,10
2.932
3
0,84
< 0,01
290,29
0,29
P. cattleianum
2130
40,31
11.190
0
5,25
0
277,59
0
P. guajava
665
50,05
8.075
1
12,14
< 0,01
161,33
< 0,01
S. malacence
343
22,29
794
0
2,31
0
35,62
0
5
0,33
5
0
1,00
0
12,12
0
874
26,74
2.239
87
2,56
0,09
83,73
3,25
124
7,76
4
0
0,03
0
0,51
0
Hospedeiros
Euphorbiaceae
M. esculenta
Malpighiaceae
M. glaba
Myrtaceae
Passifloraceae
P. edulis f.
flavicarpa
Oxalidaceae
A. carambola
Sapotaceae
M. zapota
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Tabela 8 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos frutos amostrados em
cultivo convencional em Maceió, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continua
Famílias
Nº de pupários
Indíces de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Anastrepha Ceratitis Anastrepha Ceratitis
Nº de
fruto
Peso
(Kg)
Anastrepha
Ceratitis
M. indica
79
30,46
148
0
1,87
0
4,85
0
S. dulcis
28
2,21
28
0
1
0
12,66
0
S.lutea
797
7,83
2.618
0
3,28
0
334,35
0
S. purpurea
553
5,57
1.127
8
2,03
0,01
202,33
1,43
43
51,87
0
0
0
0
0
0
303
0,60
110
0
0,36
0
183,33
0
Hospedeiros
Anacardiaceae
Annonaceae
A. muricata
Euphorbiaceae
M. esculenta
47
Tabela 8 - Índice de Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) nos frutos amostrados em
cultivo convencional em Maceió, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continuação
Famílias
Nº de pupários
Indíces de Infestação
Pupários/fruto
Pupários/Kg
Anastrepha Ceratitis Anastrepha Ceratitis
Nº de
fruto
Peso
(Kg)
Anastrepha
Ceratitis
1.536
9.48
0
42
0
0,03
0
4,43
E. uniflora
2.389
6,87
530
29
0,22
0,01
77,14
4,22
M. trunciflora
190
0,81
0
0
0
0
0
0
P. cattleianum
156
0,99
100
0
0,64
0
101,01
0
P. guajava
797
108,39
1.459
18
1,83
0,02
13,46
0,16
342
14,86
1.226
45
3,58
0,13
82,50
3,02
52
6,19
22
0
0,42
0
3,55
0
Hospedeiros
Malpighiaceae
M. glaba
Myrtaceae
Oxalidaceae
A. carambola
Sapotaceae
M. zapota
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Na área de cultivo convencional a goiaba é a cultura que mais predomina, sendo esta a
que mais recebe tratamentos químicos para o controle de moscas-das-frutas. Por este motivo,
o índice de infestação foi aproximadamente dez vezes menor quando comparado ao cultivo
orgânico, com índices de 13,46 e 161,33 pupários/Kg de fruto de Anastrepha e 0,01 e 0,16
pupários/Kg de fruto de C. capitata, em cultivo orgânico e convencional, respectivamente.
Em levantamentos de moscas-das-frutas em Fortaleza-CE os resultados obtidos para a mesma
frutífera foram contrários quanto a espécie infestante, sendo coletados 531 frutos, obtendo-se
1.335 pupários, dos quais emergiram 825 adultos (22 de A. fraterculus e A. zenildae e 803 de
C. capitata), mostrando alta infestação de C. capitata (MOURA; MOURA, 2011).
Com exceção de sapoti e seriguela, os índices de infestação nas demais frutas
hospedeiras em cultivo orgânico foram maiores do que em convencional. Deve-se ressaltar
que, no cultivo convencional não foram realizadas pulverizações com inseticidas em frutíferas
de grande porte ou com poucas plantas na área como no caso de sapoti, seriguela, cajarana,
carambola e cajá. Portanto, nas frutíferas de grande porte que apresentaram menor índice de
infestação em cultivo convencional, pode ter ocorrido deriva dos agrotóxicos aplicados nas
culturas vizinhas.
48
Em araçá e cajá a infestação por moscas-das-frutas foi aproximadamente duas vezes
maior em cultivo orgânico (277,59 e 741,73 pupários/kg de fruto, respectivamente) ao se
comparar com o convencional (101,01 e 334,35 pupários/kg de fruto, respectivamente). Em
outras regiões do Brasil também é observado que a infestação em espécies do gênero
Spondias é variável. Em uma área de reserva natural da Vale do Rio Doce, em Linhares-ES,
foi detectada infestação de 470 pupários/kg de fruto em Spondias venulosa e Spondias cf.
macrocarpa (URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008). Já no Semi-árido do Rio Grande do
Norte, obteve-se 32,3; 21,9; 8,8 e 15,7 pupários/Kg de fruto de Anastrepha spp. em frutos de
cajarana, cajá, seriguela e umbu (Spondias tuberosa), respectivamente (ARAÚJO et al.,
2005).
Acerola foi infestada por Anastrepha spp. somente
em cultivo orgânico, com
infestação de 0,57 pupas/kg de fruto. Barreto (2010) obteve índice de infestação de C.
capitata também em acerola orgânica de até 0,42 moscas/fruto.
As mesmas espécies de frutos infestados por C. capitata em cultivo orgânico também
foram no convencional: acerola, carambola, goiaba, pitanga e seriguela. Porém, os índices de
infestação foram variáveis. Em cultivo orgânico a infestação por C. capitata variou de 0,01
pupário/kg em goiaba e 7,44 pupários/kg de fruto em acerola. Em cultivo convencional a
maior e menor infestação também ocorreu em goiaba e acerola, porém variou de 0,16
pupários/kg em goiaba e 4,43 pupários/kg de fruto em acerola. Em pomares de frutíferas em
Itumbiara (GO) obteve-se a maior infestação em frutos de pitanga com 147,5 pupários/kg de
fruto (MARCHIORI et al., 2000). Os mesmos autores obtiveram 1,5 pupário/kg de fruto em
manga e 32,2 pupários/kg de fruto em carambola em que as infestações dos mesmos frutos
nas áreas estudadas nesse trabalho foram superiores às obtidas pelos referidos autores, com
5,97 e 4,85 pupário/kg de fruto em manga e 83,73 e 82,50 pupário/kg de fruto em carambola
nos cultivos orgânico e convencional em Maceió-AL, respectivamente, tendo estes,
infestações semelhantes em ambos os cultivos.
Não houve infestação em Cucurbita sp. No Brasil a única espécie de tefritídeo
registrada infestando cucurbitáceas é A. grandis (ZUCCHI, 2008). É considerada uma praga
quarentenária, estando presente nas regiões Sul, Sudeste e Centro Oeste. Na região Nordeste
foi detectada em Barreiras na Bahia, nos demais estados do Nordeste e na região Norte é
considerada ausente. Sua maior importância se constitui pela exigência dos países
importadores, que impõem restrições fitossanitárias de frutos frescos de cucurbitáceas. O
49
Estado do Rio Grande do Norte é o maior produtor de melão (C. melo) do País, onde em 1985
foram iniciados projetos de monitoramento de A. grandis nas áreas produtoras do fruto no
estado, já sendo considerada área Livre da Praga (BRASIL, 2006). Neste levantamento,
embora tenha sido coletado apenas 25,26 kg de Cucurbita sp., a inexistência de A. grandis
nessa cucurbitácea é um ponto importante na quetão fitossanitária em Alagoas, já que é
cultura comumente cultivada na agricultura familiar.
3.4
Conclusões
As populações de tefritídeos e parasitoides foram maiores no cultivo orgânico.
As espécies de moscas-das-frutas obtidas nas áreas de cultivo orgânico e convencional
são: A. antunesi, A. consobrina, A. fraterculus, A. obliqua, A. pickeli, A. serpentina, A.
sororcula, A. zenildae, Anastrepha sp. e C. capitata; A. consobrina foi obtida apenas em
cultivo orgânico.
12 espécies de frutíferas são infestadas por moscas-das-frutas no cultivo orgânico
(acerola, araçá, cajá, carambola, goiaba, jambo, mandioca, manga, maracujá, pitanga, sapoti e
seriguela) e 11 no convencional (acerola, araçá, cajá, cajarana, carambola, goiaba, mandioca,
manga, pitanga, sapoti e seriguela).
As espécies de anacardiáceas e mirtáceas são as mais infestadas.
Este se constitui no primeiro registro de A. antunesi, A. consobrina, A. pickeli, A.
serpentina e A. zenildae no estado de Alagoas.
50
4
PARASITOIDES (HYMENOPTERA) DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
TEPHRITIDAE), SEUS HOSPEDEIROS E PORCENTAGEM DE PARASITISMO EM
CULTIVO ORGÂNICO E CONVENCIONAL EM MACEIÓ, AL
RESUMO
Conhecer as espécies e a incidência de inimigos naturais de uma região é de suma importância
para adotar táticas de controle de pragas sem afetar o desenvolvimento dos insetos benéficos,
principalmente quando se trata do Manejo Integrado de Pragas. No controle de moscas-dasfrutas, um dos métodos mais adotados vem sendo o biológico, pois além de ser um controle
racional ajuda a reduzir o uso de inseticidas. O objetivo deste trabalho foi comparar,
quantitativamente, a população e a diversidade de parasitoides, como seus respectivos
tefritídeos hospedeiros e índice de parasitismo em cultivo orgânico e convencional no
município de Maceió, estado de Alagoas. As coletas dos frutos foram realizadas
semanalmente de forma aleatória em diferentes alturas da planta e em diferentes fases de
maturação e também caídos no solo. Em seguida foram encaminhados para o Laboratório de
Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da UFAL, onde eram lavados, pesados,
etiquetados e individualizados em recipientes plásticos contendo uma camada de 1 cm de
areia para pupação das larvas. Após dez dias, as pupas obtidas eram acondicionadas em placas
de petri com uma camada de areia até a emergência dos adultos, sendo estes conservados em
eppendorfs contendo álcool a 70%. Foram identificadas três espécies de braconídeos
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958) e
Utetes anastrephae (Viereck, 1913), além de exemplares do gênero Opius e das famílias
Figitidae e Pteromalidae. O maior nível de parasitismo ocorreu em frutos de cajá (Spondias
lutea) (Anacardiaceae) e a espécie predominante foi D. areolatus, com incidência de 71,02%
e 67,48% nos cultivos orgânico e convencional, respectivamente.
Palavras-chave: Fruticultura. Controle biológico. Parasitismo
51
PARASITOIDS (HYMENOPTERA) OF FRUIT FLIES (DIPTERA: BRACONIDAE),
THEIR HOSTS AND PERCENTAGE OF PARASITISM IN ORGANIC AND
CONVENTIONAL FARMING IN MACEIÓ, AL
ABSTRACT
To know the species and the incidence of natural enemies of a region is of great importance to
adopt tactics of pest control without affecting the development of beneficial insects, especially
when it comes to the Integrated Pest Management. In the control of fruit flies, one of the most
widely adopted has been the biological control, because besides being a rational control helps
reduce the use of insecticides. The aim of this study was to compare, quantitatively, the
population and diversity of parasitoids, as their tephritid hosts and parasitism in organic and
conventional cultivation in the city of Maceió, Alagoas. The collections of the fruits
were carried out weekly at random at different heights of the plant and at different stages of
maturation and also fallen on the ground. Then were sent to the Laboratory of Entomology of
the Center of Agricultural Sciences UFAL, where they were washed, weighed, labeled
and individualized in plastic containers containing a 1 cm layer of sand for pupation of
the larvae. After ten days, the obtained pupae were conditioned in petri dishes with a layer
of sand
to
the emergence
of
the adult,
the
latter
being preserved in
eppendorfs containing alcohol
at 70%. Four
species
of braconid were
identified
Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911),
Asobara
anastrephae (Muesebeck, 1958)
and Utetes anastrephae (Viereck, 1913), and specimens of the genus Opius and
families Figitidae and Pteromalidae. The highest level of parasitism was observed in fruits
of yellow mombin (Spondias lutea) (Anacardiaceae) and the predominant species
was D. areolatus, with
an
incidence
of 71.02% and
67.48% in organic
and
conventional crops, respectively.
Keywords: Fruititiculture. Biological control. Parasitism
52
4.1
Introdução
As exigências dos países importadores de frutos in natura têm sido crescente no que
diz respeito à qualidade do produto, especialmente com relação à presença de resíduos de
agrotóxicos, levando os países exportadores dessas frutas a aprimorar suas técnicas de
produção e controle de insetos-praga (CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO,
2000).
O conhecimento da distribuição geográfica, dos hospedeiros e das interações tróficas
dos parasitoides é indispensável para o entendimento e sua utilização em programas de
controle biológico (LEONEL JÚNIOR et al., 1995). No Brasil, os parasitoides de moscas-dasfrutas pertencem principalmente às famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae, sendo o
maior número de espécies de parasitoides pertencentes à Braconidae e as mais utilizadas em
programas de controle biológico. Cinco espécies apresentam uma ampla distribuição
geográfica e têm sido coletadas na maioria dos levantamentos de parasitoides de moscas-dasfrutas realizados no Brasil: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Opius bellus Gahan
1930, Opius sp., Utetes anastrephae (Viereck, 1913) e Asobara anastrephae(Muesebeck,
1958) (CANAL; ZUCCHI, 2000).
Destas espécies, D. areolatus é a mais comum no Brasil, sendo detectada em mais de
13 estados parasitando várias espécies de Anastrepha (ZUCCHI, 2008). No estado de Alagoas
os levantamentos de moscas-das-frutas ainda são escassos e consequentemente os de seus
parasitoides também, havendo apenas um relato de ocorrência de braconídeo (GONÇALVES
et al., 2006).
Em muitas áreas produtoras de frutas, o uso indiscriminado de inseticidas continua
sendo frequente, não dando a real importância da seletividade dos inseticidas aos inimigos
naturais, onde, a população destes é reduzida à medida que reduz a população da praga alvo.
Desta forma, o objetivo deste trabalho foi comparar a diversidade de espécies de parasitoides
de moscas-das-frutas, seus hospedeiros e porcentagem de parasitismo em cultivos orgânico e
convencional em Maceió, AL.
53
4.2
Material e Métodos
4.2.1 Locais de coleta
As coletas foram realizadas em duas áreas comerciais de frutíferas no município de
Maceió- AL, descritas no item 3.2.1 do primeiro capítulo.
4.2.2 Obtenção dos parasitoides
Para obtenção dos parasitoides foram coletados semanalmente frutos, de forma
aleatória em diferentes alturas da copa das frutíferas e em frutos recém-caídos ao solo,
seguindo a mesma metodologia para obtenção das moscas-das-frutas, descrita no item 3.2.2
do primeiro capítulo.
4.2.3 Porcentagem de parasitismo
A porcentagem de parasitismo sobre larvas/pupas de moscas-das-frutas foi calculada
seguindo a fórmula descrita por Hernándes-Ortiz, Péres-Alonso e Wharton (1994), em que: %
de parasitismo = (nº de parasitoides emergidos/ nº de pupários obtidos) x 100.
4.2.4 Identificação dos espécimes
Os exemplares identificados até espécies foram os pertencentes à família Braconidae.
Os demais foram identificados até família.
As identificações foram realizadas seguindo as chaves descritas por Canal e Zucchi
(2000). A identificação das famílias foi baseada nas diferenças das nervuras alares e a das
espécies de braconídeos, na disposição das mandíbulas, na morfologia do propódio e nas
nervuras alares.
4.3
Resultados e Discussão
4.3.1 Espécies de parasitoides
Das 17 espécies de frutíferas coletadas nas duas áreas amostradas, 13 foram infestadas
por moscas-das-frutas e em apenas oito foram obtidos parasitoides (Tabela 9).
54
Tabela 9 - Frutíferas que apresentaram larvas/pupas de moscas-das-frutas parasitadas nos cultivos
orgânico e convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Família
Nº
fruto
Espécie
Anacardiaceae
Cajá (S. lutea)
492
Manga (M. indica)
272
Seriguela (S. purpurea)
502
Myrtaceae
Araçá (P. cattleianum)
2.130
Goiaba (P. guajava)
665
Jambo (Z. malacence)
343
Pitanga (E. uniflora)
3.486
Oxalidaceae
Carambola (A. carambola)
874
Total
8.764
Fonte: Autora desta disseretação, 2012
Cultivo orgânico
Peso
Nº
(kg)
parasitoides
Nº
fruto
Cultivo convencional
Peso
Nº
(kg)
parasitoides
6,35
127,07
4,98
1422
31
93
797
79
553
7,83
30,46
5,57
974
2
260
40,31
50,05
22,29
10,10
2.256
278
186
1.068
156
797
2389
0,99
108,39
6.8
2
19
194
26,74
287,89
168
5.502
342
5.113
14,86
174,9
52
1.503
No cultivo orgânico foram observados parasitoides nos frutos de cajá, manga,
seriguela, araçá, goiaba, jambo, pitanga e carambola. Desses foram obtidos um total de 31.283
pupários de moscas-das-frutas (31.088 de Anastrepha e 195 de C. capitata), dos quais
emergiram 5.502 parasitoides pertencentes às famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae.
No cultivo convencional foram obtidos parasitoides nas mesmas espécies de frutos do
cultivo orgânico, com exceção de jambo, que foi coletado apenas no convencional. Foram
obtidos 7.350 pupários de moscas-das-frutas (7.208 de Anastrepha e 142 de C. capitata), dos
quais emergiram 1.503 parasitoides, também pertencentes às famílias Braconidae, Figitidae e
Pteromalidae.
Em ambas as áreas amostradas foram coletadas três espécies de braconídeos e
exemplares pertencentes ao gênero Opius e às famílias Figitidae e Pteromalidae. Dessas,
pertencem à subfamília Opiinae, Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Utetes
anastrephae (Viereck, 1913) e Opius spp. e uma à subfamília Alisiinae, Asobara anastrephae
(Muesebeck, 1958). Segundo Canal e Zucchi (2000), essas espécies juntamente com Opius
bellus Gahan (1930), apresentam uma ampla distribuição geográfica e têm sido coletadas na
maioria dos levantamentos de parasitoides de moscas-das-frutas realizados no Brasil.
O primeiro relato de braconídeo infestando moscas-das-frutas no Estado de Alagoas,
foi realizado por Gonçalves et al. (2006), que relataram D. areolatus. Portanto, as espécies A.
55
anastrephae, U. anastrephae e Opius spp., constituem-se no primeiro registro para o referido
estado.
Durante o período de coleta foi observado que D. areolatus foi a espécie predominante
tanto na área de cultivo orgânico quanto na convencional, representando respectivamente,
67,48% e 71,02% das outras espécies obtidas (Figura 1).
Figura 1 - Porcentagem de parasitoides coletados nos cultivos orgânico e
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de
2010 a fevereiro de 2011.
Porcentagem das espécies de parasitoides
Cultivo Orgânico
Cultivo Convencional
67,48 71,02
12,0 12,43 5,3
12,07 8,24
3,68
1,83 1,91
1,28 2,72
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
As demais espécies tiveram uma baixa incidência e porcentagem semelhantes em
ambas as áreas. Na maioria dos levantamentos de espécies de parasitoides realizados em
diferentes regiões do Brasil, D. areolatus, também é a espécie predominante. Em
levantamento de parasitoides de Anastrepha spp. realizado em Itaubal do Piririm, Estado do
Amapá, D. areolatus representou 57,1% dos exemplares obtidos na região (SILVA et al.,
2007), enquanto na região de Mossoró/Assu-RN, a referida espécie representou 96,6% do
total de insetos obtidos (ARAÚJO, 2002).
O primeiro registro de A. anastrephae no Brasil ocorreu em 1991 (LEONEL JÚNIOR,
1991). Atualmente se tem registro, parasitando larvas/pupas de moscas-das-frutas, nos
Estados do Amapá, Amazonas, Espírito Santo, Goiás, São Paulo e Tocantins (CANAL DAZA
et al., 1994; CANAL; ZUCCHI, 2000; COSTA et al., 2009), observando-se sua
predominância nas Regiões Norte e Sudeste do Brasil.
56
Embora U. anastrephae também seja considerada uma espécie comumente encontrada
em regiões brasileiras, sua predominância é menor em comparação a outras espécies. Em
algumas regiões essa relação chega a ser dez vezes menor, como obtido em um levantamento
de parasitoides de Anastrepha spp. no município de Bujari-Acre, onde, O. bellus representou
72,5% e U. anastrephae 0,7% das espécies encontradas (THOMAZINI; ALBUQUERQUE,
2009).
4.3.2 Associação tritrófica
Não foi obtido nenhum parasitoide de larva/pupa de C. capitata. Este fato pode ser
melhor observado nos frutos de acerola do cultivo convencional, onde foi a única espécie de
frutífera infestada por C. capitata, não se obtendo, emergência de parasitoide. Pode ser
observado que dependendo da abundância da espécie de tefritídeo em determinadas regiões,
podem ser mais parasitados do que em outras. A exemplo da região de Mossoró/Assu-RN,
onde a espécie C. capitata mostrou infestação de aproximadamente 29% em relação à
Anastrepha spp., e foi a única parasitada por D. areolatus (ARAÚJO, 2002). Nas duas áreas
amostradas em Maceió-AL, C. capitata representou 0,88% das espécies obtidas.
Nos dois cultivos amostrados D. areolatus foi o único obtido em todos os frutos que
mostraram larvas/pupas de moscas-das-frutas parasitadas, estando associado à A. fraterculus
em goiaba, jambo, pitanga e araçá nos dois sistemas de cultivo; à A. obliqua em carambola,
seriguela, jambo, pitanga, manga, araçá e cajá nos dois cultivos e à A. sororcula apenas em
pitanga no cultivo orgânico (Tabela 10).
Tabela 10 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas-das-frutas em cultivo orgânico em
Maceió- AL, em coletas realizadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continua
Cultivo Orgânico
Parasitoides
Frutíferas
Moscas-das-frutas
D. areolatus
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Jambo (Z. malacense)
A. fraterculus e A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Manga (M. indica)
A. obliqua
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus e A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
57
Tabela 10 - Associação entre parasitoides, frutíferas e moscas-das-frutas em cultivo orgânico em
Maceió- AL, em coletas realizadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continuação
Cultivo Orgânico
Parasitoides
Frutíferas
A. anastrephae
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus e A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Jambo (Z. malacense)
A. fraterculus e A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Manga (M. indica)
A. obliqua
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus e A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Jambo (Z. malacense)
A. fraterculus e A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus e A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Manga (M. indica)
A. obliqua
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus e A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
U. anastrephae
Opius spp.
Figitídeos
Pteromalídeos
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Moscas-das-frutas
58
Matrangolo et al. (1998) também obtiveram D. areolatus em larvas/pupas de moscasdas-frutas em pitanga, goiaba, carambola e manga na região do Recôncavo Baiano-BA.
No cultivo orgânico, foi observado que nos frutos de araçá, cajá e pitanga
foram obtidas todas as espécies de parasitoides identificadas na área e relacionados às mesmas
espécies de moscas-das-frutas, A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula, com exceção dos
pteromalídeos obtidos em A. fraterculus nos frutos de araçá e pitanga. Em Itaubal do Piririm,
Estado do Amapá, três espécies de frutíferas, ingá-cipó (Inga edulis) (Mimosaceae), goiaba
(P. guajava) (Myrtaceae) e taperebá (S. mombim) (Anacardiaceae) foram infestadas por
quatro espécies de moscas-das-frutas, porém as duas espécies de parasitoides identificadas na
área foram obtidas apenas em taperebá (SILVA et al., 2007).
No cultivo convencional, com exceção de D. areolatus, todos os outros parasitoides
foram associados a um menor número de frutíferas (Tabela 11) em relação ao cultivo
orgânico.
Tabela 11 - Associação entre parasitoide, frutíferas e moscas-das-frutas em cultivo convencional em
Maceió-AL, em coletas realizadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continua
Cultivo Convencional
Parasitoides
Frutíferas
Moscas-das-frutas
D. areolatus
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus e A. obliqua
Manga (M. indica)
A. obliqua
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Carambola (A. carambola)
A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. obliqua
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
A. anastrephae
U. anastrephae
59
Tabela 11 - Associação entre parasitoide, frutíferas e moscas-das-frutas em cultivo convencional em
Maceió-AL, em coletas realizadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Continuação
Cultivo Convencional
Parasitoides
Frutíferas
Moscas-das-frutas
Opius spp.
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Pitanga (E. uniflora)
A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Goiaba (P. guajava)
A. fraterculus
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Seriguela (S. purpurea)
A. obliqua
Araçá (P. cattleianum)
A. fraterculus
Cajá (S. lutea)
A. obliqua
Figitídeos
Pteromalídeos
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Esse fato pode ser justificado pelo uso de inseticidas e/ou herbicidas não seletivos,
reduzindo a população de parasitoide à medida que se reduz a população da praga.
Essa relação foi melhor observada nos frutos de goiaba, em que ao longo de um ano
de coleta foram obtidos apenas 17 parasitoides (Tabela 12). Nesse cultivo, a goiaba se
apresentou como uma das principais culturas de valor comercial, sendo também uma das que
mais recebe controle químico na área. Sabe-se que os inimigos naturais minimizam a
necessidade da intervenção do homem no controle de pragas, no entanto, na agricultura atual,
somente em algumas situações o controle biológico natural é eficiente para controlar as pragas
sem a complementação de inseticidas químicos (DEGRANDE et al., 2002)
Tabela 12 - Número de parasitoides obtidos em frutos infestados por mosca-das-frutas em cultivo
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Espécies de parasitoides
Frutíferas
D. areo.
A. anas.
U. anas.
Opius spp.
Fig.
Pter.
Total
Araçá (P. cattleianum)
1
0
0
0
0
17
18
Cajá (S. lutea)
686
164
35
12
22
19
938
Carambola (A. carambola)
34
2
0
0
0
0
36
Goiaba (P. guajava)
13
0
0
0
4
0
17
Pitanga (E. uniflora)
65
3
14
95
0
0
177
Seriguela (S. purpurea)
166
0
1
5
0
1
173
Manga (M. indica)
1
0
0
0
0
0
1
Total
966
169
50
112
26
37
1.360
D. areo.: D. areolatus; A. anas.: A. anastrephae; U. anas.: U. anastrephae; Fig.: Figitidae; Pter.: Pteromalidae
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
60
No cultivo orgânico A. anastrephae mostrou-se associada aos frutos de carambola,
goiaba, pitanga, araçá e cajá, parasitando larvas/pupas de A. fraterculus, A. obliqua e A.
sororcula. Mostrando maior incidência em frutos de carambola do cultivo orgânico,
representando 54,2% do total das espécies obtidas neste fruto (Tabela 13). Entretanto no
cultivo convencional, parasitou apenas larvas/pupas de A. obliqua associadas aos frutos de
carambola, pitanga e cajá.
Tabela 13 - Número de parasitoides obtidos em frutos infestados por moscas-das-frutas em cultivo
orgânico em Maceió-AL, no período compreendido entre de março de 2010 a fevereiro de
2011.
Espécies de parasitoides
Frutíferas
D. areo.
A. anas. U. anas.
Opius spp.
Fig.
Pter.
Total
Jambo (Z. malacense)
106
0
42
18
0
0
166
Araçá (P. cattleianum)
1.249
237
30
34
29
9
1.588
Cajá (S. lutea)
868
167
31
160
12
34
1.272
Carambola (A. carambola)
46
84
0
2
13
10
155
Goiaba (P. guajava)
184
1
2
0
19
1
207
Pitanga (E. uniflora)
370
31
119
307
4
1
832
Seriguela (S. purpurea)
72
0
4
1
0
0
77
Manga (M. indica)
20
0
1
0
2
0
23
Total
2.915
520
229
522
79
55
4.320
D. areo.: D. areolatus; A. anas.: A. anastrephae; U. anas.: U. anastrephae; Fig.: Figitidae; Pter.: Pteromalidae
Fonte: Autora desta dissertatação, 2012
Em levantamentos de espécies de parasitoides em municípios do Estado de São Paulo
A. anastrephae representou 23% dos parasitoides obtidos em frutos de carambola
(MARINHO, 2004). O mesmo autor detectou Opius sp. como o parasitoide de menor
incidência nos municípios amostrados, representando 0,8% do total de parasitoides obtidos.
Neste trabalho realizado em Maceió, as espécies de Opius representaram 12,0% e 8,2% do
total de espécies nos cultivos orgânico e convencional, respectivamente.
No cultivo orgânico a menor incidência de parasitoides ocorreu em manga com 23
(0.53%) de parasitoides emergidos e a maior em araçá 1.588 (36,76%). No convencional, a
menor incidência também foi em manga (0,07%) e a maior em cajá (68,97%). Na Região de
Mossoró/Assu a menor incidência ocorreu em carambola, em que se obteve s sete exemplares
de D. areolatus e a maior em goiaba com 50,25% do total de parasitoides obtidos em dois
anos de coletas de frutos (ARAÚJO, 2002).
61
4.3.3 Índice de parasitismo e os fatores que afetam o nível de parasitismo
A maioria dos parasitoides de Tephritidae ovipositam nas larvas hospedeiras de
terceiro instar, para emergirem do pupário do hospedeiro. O parasitismo natural de moscasdas-frutas é muito variável. Os níveis de parasitismo variam em função dos locais, da época
e/ou do fruto hospedeiro (CANAL; ZUCCHI, 2000).
Embora tenha sido obtido maior número de parasitoides no cultivo orgânico, a
porcentagem de parasitismo por fruto foi semelhante nos dois cultivos, com exceção dos
frutos de araçá, que apresentou um parasitismo dez vezes menor no convencional (Figura 2).
Figura 2 - Porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em cultivo orgânico e convencional em
Maceió-AL no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.
Cultivo convencional
Manga
1,35%
4,08%
22,90%
22,40%
Seriguela
Pitanga
Goiaba
Carambola
Cultivo orgânico
1,29%
3,44%
4,09%
7,22%
Cajá
Araçá
34,70%
36,38%
2%
30,19%
37,20%
20,16%
Fonte:Autora desta dissertação, 2012
O parasitismo natural em larvas/pupas de moscas-das-frutas pode ser afetado por
diversos fatores. Devido a isso, raramente ultrapassa 50% (MENEZES; BIZETI; ARAÚJO,
1997).
Em ambas as áreas foi observado que os maiores índices de parasitismo ocorreram nos
frutos de menor tamanho, como seriguela, pitanga e cajá, enquanto os menores índices em
manga, goiaba e carambola, que são frutos maiores (Figura 2). As larvas de moscas-das-frutas
são mais facilmente parasitadas em frutos pequenos, de pericarpo fino e mesocarpo raso
(CANAL DAZA; ZUCCHI, 2000). Tanto no cultivo orgânico como no convencional o peso
ou tamanho dos frutos foi um dos fatores que influenciou o índice de parasitismo. Em ambas
as áreas constatou-se uma correlação negativa com os níveis de parasitismo (Figuras 3 e 4).
62
Figura 3 - Correlação entre peso médio de fruto e parasitismo nos frutos obtidos em cultivo orgânico
em Maceió-AL, coletas realizadas no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Parasitismo x Peso do fruto
Parasitismo (%)
40
30
y = -0,0345x + 21,232
R² = 0,2945
Parasitismo (%)
20
10
0
0
200
400
Linear (Parasitismo
(%))
600
Peso (g)
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Figura 4 - Correlação entre peso médio de fruto e parasitismo nos frutos obtidos em cultivo
convencional em Maceió-AL, coletas realizadas no período compreendido entre março de
2010 a fevereiro de 2011.
Parasitismo x Peso do fruto
Parasitismo (%)
40
30
y = -0,0606x + 19,931
R² = 0,272
20
Parasitismo (%)
10
Linear (Parasitismo
(%))
0
-10 0
200
400
Peso (g)
600
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Concluiu-se assim, que quanto mais pesado ou maior o fruto, menor o parasitismo.
Segundo Sivinski et al. (1998), as larvas de moscas-das-frutas que infestam frutos maiores
podem se aprofundar na polpa, dificultando a ação do parasitoide.
Com relação à elevação do índice de infestação e a maior porcentagem de
parasitismo, em nenhum dos cultivos foi observada essa relação direta nos frutos onde
ocorreu infestação em larvas/pupas de moscas-das-frutas (Figuras 5 e 6).
63
Figura 5 - Relação entre o índice de infestação de moscas-das-frutas (pupários/kg de fruto) e a
porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em cultivo orgânico em Maceió-AL, no
período compreendido entre março de 2010 a fevereirode 2011.
800
741,73
Índice de Infestação (Pupários/Kg de fruto)
700
Parasitismo (%)
600
500
400
290,59
277,59
300
161,36
200
100
30,19
36,38
20,16
83,33
49,59
22,4
3,44
7,22 5,97 4,08
0
cajá
pitanga
araçá
goiaba
seriguela carambola
manga
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Figura 6 - Relação entre o índice de infestação de moscas-das-frutas (pupários/Kg de fruto) e a
porcentagem de parasitismo nos frutos coletados em cultivo convencional em Maceió-AL,
no período compreendido entre março de 2010 a fevereiro de 2011.
350
Índice de Infestação (Pupários/Kg de fruto)
334,35
Parasitismo (%)
300
250
203,77
200
150
101,01
100
50
37,2
85,53
82,2
34,7
22,9
2
4,09
13,62
1,29 4,86 1,35
0
cajá
seriguela
araçá
carambola
pitanga
goiaba
manga
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Conforme Sivinski et al. (1998), quanto maior o índice de infestação de larvas nos
frutos, maior a chance de parasitismo, uma vez que, em frutos muito infestados as larvas
tendem a se concentrar na periferia dos frutos, aumentando a taxa de parasitismo. No entanto,
esse fato não foi observado em nenhum dos frutos coletados nas áreas amostradas,
apresentando elevada diferença entre o índice de infestação e o índice de parasitismo. Nos
frutos de cajá, pitanga e araçá, que foram os mais infestados no cultivo orgânico obtiveram
64
parasitismo de 30,19; 36,38 e 20,26, respectivamente, e os frutos de cajá, seriguela e araçá do
cultivo convencional, parasitismo de 37,2; 22,9 e 2,0, respectivamente. Ou seja, para uma alta
infestação o parasitismo foi considerado baixo e que os maiores índices de infestação estão
associados ao tamanho do fruto e não ao nível de infestação de moscas-das-frutas. Um
exemplo mais claro ocorreu nos frutos de goiaba e araçá do cultivo orgânico, que
apresentaram alto índice de infestação, no entanto, os frutos de araçá, com peso médio quatro
vezes menor que os frutos de goiaba, obtiveram maior índice de parasitismo.
No campo, algumas espécies de parasitoides se sobresaem sobre as outras com relação
à capacidade de parasitismo. D. areolatus além de parasitar larvas/pupas de moscas-das-frutas
em todas as espécies de frutíferas coletadas, também foi a espécie predominante em todas as
frutíferas, com excessão dos frutos de pitanga do cultivo convencional, onde o índice de
parasitismo foi inferior ao de Opius spp. (Tabelas 14 e 15).
Tabela 14 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie de parasitoide nas frutíferas infestadas por
mosca-das-frutas em cultivo orgânico em Maceió-AL, no período compreendido entre
março de 2010 a fevereiro de 2011.
Parasitismo (%)
Frutíferas (peso médio do fruto (g))
D. areo.
A. anas.
U. anas.
Opius spp.
Fig.
Pter.
Araçá (P. cattleianum) (18,9)
11,16
2,11
0,27
0,30
0,26
0,08
Cajá (S. lutea) (12,9)
18,42
3,54
0,66
3,40
0,25
0,72
Carambola (A. carambola) (30,6)
1,98
3,61
0
0,09
0,55
0,43
Goiaba (P. guajava) (75,3)
2,28
0,01
0,02
0
0,24
0,01
Pitanga (E. uniflora) (2,9)
12,60
1,06
4,05
10,46
0,14
0,04
Seriguela (S. purpurea) (9,9)
17,35
0
0,96
0,24
0
0
Manga (M. indica) (467,2)
2,64
0
0,13
0
0,26
0
Jambo (Z. malacense) (65,0)
13,33
0
5,63
2,42
0
0
D. areo.: D. areolatus; A. anas.: A. anastrephae; U. anas.: U. anastrephae; Fig.: Figitidae; Pter.: Pteromalidae
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
Tabela 15 - Porcentagem de parasitismo de cada espécie de parasitoide nas frutíferas infestadas por
mosca-das-frutas em cultivo convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre
março de 2010 a fevereiro de 2011.
Parasitismo (%)
Frutíferas (peso médio do fruto (g))
D. areo.
A. anas.
U. anas.
Opius spp.
Fig.
Pter.
Araçá (P. cattleianum) (6,3)
1,00
0
0
0
0
17,00
Cajá (S. lutea) (9,8)
26,20
6,26
1,34
0,46
0,84
0,73
Carambola (A. carambola) (43,4)
2,67
0,16
0
0
0
0
Goiaba (P. guajava) (135,9)
0,88
0
0
0
0,27
0
Pitanga (E. uniflora) (2,8)
11,63
0,54
2,5
16,99
0
0
Seriguela (S. purpurea) (10,07)
14,63
0
0,09
0,44
0
0,09
Manga (M. indica) (385,6)
0,67
0
0
0
0
0
D. areo.: D. areolatus; A. anas.: A. anastrephae; U. anas.: U. anastrephae; Fig.: Figitidae; Pter.:
Pteromalidae
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
65
Em várias outras regiões do País, verificaram-se índices de parasitismo de D.
areolatus superiores ao de U. anastrephae (ARAÚJO, 2002). Em Conceição do Almeida-BA,
o maior índice de parasitismo de D. areolatus, se deu pelo fato de ser a primeira espécie a
chegar aos frutos (MATRANGOLO et al., 1998).
Quanto às espécies de parasitoides obtidas nos frutos coletados nas duas áreas
amostradas, além de haver uma grande variação na porcentagem de parasitismo de acordo
com a espécie de frutífera e a área amostrada, essas variações também mostraram relação com
as características próprias dos parasitoides, como tamanho do ovipositor das espécies obtidas
(Figura 7). Podendo ser observado que as espécies com ovipositor mais desenvolvido como o
de D. areolatus foi obtida em frutos maiores como manga, carambola e goiaba e, as espécies
com ovipositores menores mostraram baixa taxa de parasitismo nos respectivos frutos.
Figura 7 - Parasitoides de moscas-das-frutas (A, B, C, D e E) obtidos em cultivo orgânico e
convencional em Maceió-AL, no período compreendido entre março de 2010 a
fevereiro de 2011.
Fonte: Autora desta dissertação, 2012
66
Isso ocorre porque o ovipositor das fêmeas pode não alcançar as larvas no interior dos
frutos (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009). Espécies de parasitoides como O.
bellus e U. anastrephae só conseguem altos níveis de parasitismo em frutos pequenos,
enquanto D. areolatus é a espécie de parasitoide associada a um maior número de frutos em
larvas/pupas de moscas-das-frutas (LEONEL JÚNIOR; ZUCCHI; WHARTON, 1995).
Todavia, os maiores índices de parasitismo encontram-se associados a frutos menos
volumosos (CANAL DAZA; ZUCCHI, 2000).
4.4
Conclusões
Três espécies foram identificadas como parasitoides de Anastrepha spp.:
Doryctobracon areolatus, Asobara anastrephae e Utetes anastrephae, mais exemplares de
Opius spp., Figitidae e Pteromalidae.
Oito das 13 espécies de frutíferas infestadas por tefritídeos foi obtida pelo menos uma
epécies de parasitoide.
D. areolatus é a espécie predominante em cultivo orgânico e convencional,
parasitando larvas/pupas de Anastrepha fraterculus, Anastrepha obliqua e Anastrepha
sororcula.
Cajá (Spondias lutea) é a frutífera mais infestada, sendo D. areolatus a espécie
predominante.
Este se constitui no primeiro registro de Asobara anastrephae, Utetes anastrephae,
Opius spp., Figitidae e Pteromalidae parasitando larvas/pupas de A. fraterculus, A. obliqua e
A. sororcula no Estado de Alagoas.
67
5
CONCLUSÕES
As espécies Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) e Anastrepha obliqua
(Macquart, 1835) são as predominantes nos cultivos orgânico e convencional em Maceió, AL.
As maiores infestações por moscas-das-frutas ocorrem nos frutos menores.
Os frutos de cajá (Spondias lutea) (Anacardiaceae) apresentam os maiores índices de
infestação.
O nível populacional de moscas-das-frutas é afetado pela disponibilidade dos frutos,
precipitação e temperatura.
O parasitoide Doryctobracon areolatus (Szépliget, 1911) é a espécie predominante
nos dois cultivos avaliados.
As maiores porcentagens de parasitismo ocorrem em frutos de cajá.
Este se constitui no primeiro registro dos tefritídeos Anastrepha Antunesi (Lima,
1938), Anastrepha consobrina (Loew, 1873), Anastrepha pickeli Lima 1934, Anastrepha
serpentina (Wiedemann, 1830) e Anastrepha zenildae Zucchi, 1979 e dos parasitoides
Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958), Utetes anastrephae (Viereck, 1913), Opius spp.,
Figitidae e Pteromalidae no estado de Alagoas.
68
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APÊNDICES
Apêndice A – Foto via satélite da área de cultivo orgânico.
Apêndice B – Foto via satélite da área de cultivo convencional