Levantamento de mocas-das-frutas (Diptera: Thephritidae), e seus possíveis agentes biológicos de controle na região serrana de Alagoas.
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UNIVERSIDADE FERDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS
MÁRCIA DANIELA DOS SANTOS
LEVANTAMENTO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE), E SEUS
POSSIVEIS AGENTES BIOLÓGICOS DE CONTROLE NA REGIÃO SERRANA DE
ALAGOAS
RIO LARGO-ALAGOAS
2014
MÁRCIA DANIELA DOS SANTOS
LEVANTAMENTO DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE), E SEUS
POSSÍVEIS AGENTES BIOLÓGICOS DE CONTROLE NA REGIÃO SERRANA DE
ALAGOAS
Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de PósGraduação em Proteção de Plantas, do Centro de Ciências
Agrárias, da Universidade Federal de Alagoas, como requisito
parcial para obtenção do grau de mestre em Proteção de Plantas.
Orientador: Prof. Dr. Edmilson Santos Silva
Coorientadora: Profa. Dra. Carla Ruth de Carvalho Barbosa
Negrisoli
RIO LARGO-ALAGOAS
2014
À minha mãe, Maria José dos Santos, por me ensinar a ser
persistente e não desistir nunca, mesmo quando as condições
forem adversas.
À Ana Lúcia Correia Martins, por todo apoio durante minha vida
acadêmica.
Dedico
AGRADECIMENTOS
Acredito que agradecer simplesmente não seria suficiente para expor minha sincera felicidade
em contar com a ajuda daqueles que tornaram a realização deste trabalho mais prazerosa e
possível de se executar. Mas, para o momento posso manifestar minha sincera gratidão.
A Deus, a Maria Santíssima e a todos os anjos e arcanjos por estarem sempre cuidando de
mim.
A meu orientador Prof. Dr. Edmilson Santos Silva, não só pela orientação e valiosas
contribuições, mas também pela amizade, compreensão e disponibilidade durante todo
período de execução deste trabalho, por me fazer acreditar que os sonhos são realizáveis.
Minha referência profissional e de ser humano.
A minha mãe Maria José dos Santos pela educação, apoio e amor incondicional, ao meu
padrasto José Pedro dos Santos, a minha irmã Maria Silvanea dos Santos, ao meu irmão José
Roberto dos Santos, ao meu Sobrinho Gabriel S. Ferreira, a minha sobrinha Maria L. Santos
pelo carinho, apoio, incentivo, confiança por entender minha ausência. Gostaria que
soubessem que sem vocês nada disse teria sentido. Amo demais cada um de vocês.
A minha “mãe” Ana Lúcia C. Martins pelo convívio, pelo cuidado e pelo incentivo constante.
A minha “irmã” Mércia Elias Duarte por sua amizade, companhia constante, pelo apoio
emocional e que por diversas vezes me incentivou a nunca desistir.
A Josefa Tatiana V. Barbosa pela sincera amizade, paciência, por todas as conversas e
sorrisos espontâneos, principalmente no período em que ficamos longe de casa.
À minha coorientadora Profa. Drª. Carla Ruth de Carvalho Barbosa Negrisoli pela
colaboração ofertada durante o período de execução do trabalho, pelas muitas caronas e pelas
longas conversas.
À Universidade Federal de Alagoas – UFAL e ao Centro de Ciências Agrárias - CECA por
me proporcionar um ensino gratuito e de qualidade.
A todos os professores do Programa de Pós Graduação em Proteção de Plantas pelos
preciosos ensinamentos.
A CAPES, pela concessão de bolsa de estudos, possibilitando a realização deste trabalho.
À Fundação Apoio a Pesquisa do Estado de Alagoas (FAPEAL), pelo financiamento do
projeto.
A todos do Laboratório de Entomologia da Unidade de Execução de Pesquisa e
Desenvolvimento (UEP) de Alagoas, pela disponibilidade do espaço para a execução do
projeto e colaboração nas atividades, em especial Ana Paula Pereira, Samara Santos, Janaína
Herrera e ao Dr. Aldomario Santo Negrisoli Junior.
A todos do Laboratório de Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de Alagoas
Campus-Arapiraca pela colaboração na execução deste trabalho e amizade durante todo
período de convivência. Em especial a Emanuel Monteiro, Rogério Souza, José Rodrigues,
Tatiana V. Barbosa, Emanuel H. do Nascimeto, Paulo Barros, Lucas Roberto, Rideiquei J. de
Souza, Pedro H. Santos, Cleane Souza, Lindinalva Santos, Werlânia Farias, Sylveneide
Farias, Abraão Santos, Geovanny Barroso, Janaina Alves, Camila Costa pelo auxílio de todos
nas coletas.
A todos do Laboratório de Acarologia da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”,
Campus de Piracicaba da Universidade de São Paulo-USP, pelo acolhimento. Em especial ao
Prof. Dr. Gilberto José de Moraes que com sua imensa generosidade e profissionalismo nos
recebeu, possibilitando grande parte dos ensinamentos que adquiri sobre os ácaros, a Rafael
C. Castilho pela ajuda na identificação dos Rhodacaroidea, a Grazielle Furtado Moreira pelo
auxílio na identificação dos Laelapidae, a Peterson Demite pela colaboração na identificação
dos Phytoseiidae, a Marina Ferraz Camargo pela identificação dos Astigmatina, a Reham
Abo-Shnaf por ter me ajudado nas identificações me auxiliando desde o início, a Jandir Cruz
Santos, a Sofía Jiménez, a Paula Lopes, a Juliano Freitas, a Adriane Duarte, a Letícia
Azevedo e Ana Cristina Cavalcante, pela amizade e apoio durante todo o período de
permanência em Piracicaba-SP.
Ao meu “irmão” Anderson Rodrigues Sabino pela ajuda nas coletas, pela amizade e apoio
constante em todo o período de execução deste trabalho.
Aos meus amigos Célio Cariolando, Silvânio Araújo, Pedro Thiago, Malba Thaisa N. Lima,
Nailton Nunes, Silvânio Silva, Fernanda Oliveira, Ana Paula Costa, Edleide Canabarro pela
felecidade que sentem a cada objetivo por me alcançado.
A todos da reserva indígena Mata da Cafurna, em especial a Maria Eliete Alves de Souza pela
concessão da área para realização das coletas.
Ao Ítalo C. S. Brito pela disponibilidade e boa vontade em realizar as análises
granulométricas do solo.
A todos do Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade
Federal de Alagoas, em especial a Simone da Silva Costa, Jakeline Maria dos Santos, Ellen
Valente, Profa. Sônia M. F. Broglio pelo apoio e amizade.
Ao Prof. Dr. Roberto Antônio Zucchi pela confirmação das espécies de moscas-das-frutas e
pelo acolhimento no Laboratório de Taxonomia da ESALQ/USP.
A Profa. Dra. Flávia de Barros Prado Moura e Prof. Dr. Ulysses Gomes Cortez Lopes pela
concessão de mudas de ouricuri para Reserva Indígena Mata da Cafurna.
A Débora Canuto e ao Sr. Josué Canuto do Nascimento pela doação de mudas de sabiá para a
Reserva Indígena Mata da Cafurna.
A todos os motoristas do setor de transporte da Universidade Federal de Alagoas CampusArapiraca, sem os quais as coletas não teriam sido possível.
A todos os meus amigos de curso por estarem comigo durante mais esta conquista.
Obrigada a todos!
Que os vossos esforços desafiem as impossibilidades, lembraivos de que as grandes coisas do homem foram conquistadas do
que parecia impossível.
RESUMO GERAL
Charles Chaplin
RESUMO GERAL
Objetivou-se o conhecimento da biodiversidade de moscas-das-frutas e seus possíveis agentes
de controle biológico na Região Serrana de Alagoas. Foram instaladas 10 armadilhas do tipo
McPhail, cinco em floresta e cinco em pomar doméstico. Os insetos capturados nas
armadilhas foram colocados em recipientes plásticos devidamente identificados e
encaminhados ao Laboratório de Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de
Alagoas Campus-Arapiraca. Neste, realizou-se a triagem, sexagem e separação por gêneros,
os espécimes foram colocados em recipientes contendo solução de etanol 70%, sendo
posteriormente identificados ao nível específico. Coletaram-se frutos de quatro espécies
frutíferas: mangueira Mangifera indica L. (Anacardiaceae), gravioleira Anona muricata L.
(Annonaceae) e sirigueleira Spondias purpurea L. (Anacardiaceae), e os encaminhou ao
Laboratório acima citado, neste foram higienizados, contados, pesados e colocados em
bandejas plásticas, contendo uma camada de areia esterilizada que serviu como substrato para
pupação dos insetos. Após oito dias realizou-se a individualização das pupas, estas foram
armazenadas em placas de petri com o fundo recoberto por areia esterilizada e mantidas em
temperatura ambiente até a emergência dos adultos. Estes foram transferidos para
Eppendorfs® contendo solução de etanol a 70%, sendo posteriormente identificados. Para
obtenção dos ácaros edáficos coletaram-se amostras de folhedo e de solo nas profundidades
de 0-5, 5-10, 10-15 e 15- 20 cm em áreas de vegetação nativa e pomar doméstico. Os ácaros
foram extraídos utilizando funis de Berlese-Tullgren modificado com temperatura sendo
elevada a 5ºC a cada dia até atingir 65ºC. Os espécimes encontrados foram quantificados e
armazenados em microtubos de PVC com capacidade de 1,5 mL contendo solução de etanol a
70%. Posterior a este procedimento, os ácaros foram montados em lâminas utilizando meio de
Hoyer para serem identificados. A classificação e identificação dos espécimes ocorreram com
a utilização de microscópio com contraste de fases e chaves dicotômicas especializadas. Para
obtenção dos NEPs foram recolhidas 5 sub-amostras de solo de cerca de 100 g a uma
profundidade de aproximadamente 20 cm e acondicionadas em sacos plásticos de 1Kg. Em
laboratório as subamostras foram homogeneizadas em bandejas plásticas. Em seguida, as
amostras foram colocadas em recipientes plásticos de 2 L contendo seis lagartas de Galleria
Mellonella L. (Lepidopterra: Pyralidae) e seis de Tenebrio molitor L. (Coleoptera:
Tenebrionidae) criados em laboratório que serviram como “iscas vivas“ para isolamento dos
possíveis NEPs presentes nas amostras de solo. Foram capturados 792 espécimes de moscasdas-frutas (656 fêmeas e 136 machos) em região serrana, sendo 322 (40,6%) obtidos na
floresta e 470 (59,4%) no pomar doméstico. Foram identificados 695 (87,7%) espécimes de
Anastrepha Schiner, 1868, e 97 (12,3%) de Ceratitis Macleay, 1829. Os espécimes de
Ceratitis capitata Wiedemann, 1824 foram capturados apenas na área de Pomar. Foram
coletados 6.579 ácaros (imaturos e adultos), sendo 4.859 em Floresta Serrana e 1.720 em
pomar doméstico. O maior número de ácaros coletados pertence à subordem Oribatida 3.958
(60,2%), seguidos da ordem Mesostigmata 1.493 (22,7%), grupo Astigmatina 639 (9,7%) e
subordem Prostigmata 489 (7,4%). Das 60 amostras de solo coletadas em floresta e pomar, foi
observada em 46 (76,7%) a presença de nematoides entomopatogênicos. Dentre estes isolados
86,9 e 13,1% pertencem ao gênero Heterohabidits e Steinernema, respectivamente.
Palavras-chave: Tefrítideos. Ácaros edáficos. Nematoides entomopatogênicos.
GENERAL ABSTRACT
Atlantic Forest fragments known as “brejos florestas serranas” are present in the countryside
of Northeast region. This work aimed at extending the knowledge on the biodiversity of fruit
flies and their possible biological control agents in the mountain region of Alagoas. Ten
McPhail traps were installed in five forest fragments and five domestic orchards. The trapped
insects were placed in plastic vials, which were identified and sent to Laboratório de
Entomologia/Acarologia da Universidade Federal de Alagoas Campus-Arapiraca. There,
insects were screened, separated according to gender and genus, and put inside vials
containing 70% ethanol in order to be identified at the species level. Fruits of four tree species
were collected: mango tree Mangifera indica L. (Anacardiaceae), soursop tree Anona
muricata L. (Annonaceae), guava tree Psidium cattleianum Sabine (Myrtaceae) and siriguela
tree Spondias purpurea L. (Anacardiaceae), and sent to the Laboratory above mentioned,
where they were hygienized, counted, weighed and placed in plastic trays with a layer of
sterile sand, which was used as substrate for insects to pupate. After eight days, pupae were
individualized and placed in Petri dishes with the bottom covered with sterile sand and kept at
room temperature until adult emergence. Adults were transferred to Eppendorfs® with 70%
ethanol and identified. To obtain edaphic mites, litter and soil at depths of 0-5, 5-10, 10-15
and 15- 20 cm were collected in areas of native vegetation and domestic orchard. Mites were
extracted using modified Berlese-Tullgren funnel under increasing temperature at rate of 5ºC
per day until reaching 65ºC. Collected specimens were quantified and stored in 1.5-mL microtubes made of PVC containing 70% ethanol. After this procedure, mites were mounted in
microscopy slides using Hoyer’s medium to identify them. Classification and identification of
specimens were conducted under phase contrast microscope and guided by a dichotomus
identification key. To obtain entomopathogenic nematodes (EPNs), 5 sub-samples of soil
(100 g/each) at a depth about 20 cm were collected and stored in 1kg-plastic bags. Samples
were then homogenized at the laboratory in plastic trays and Thereafter, samples were put in
2L-plastic containers containing six caterpillars of Galleria mellonella (Lepidopterra:
Pyralidae) and six of Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) from a laboratory rearing
serving as “live bait“ to isolate EPNs in soil samples. It was collected 792 specimens of fruit
flies (656 females and 136 males) in the mountain region, being 322 (40.6%) from forest
fragments and 470 (59.4%) from domestic orchard. It was identified 695 (87.7%) specimens
of Anastrepha Schiner, 1868, and 97 (12.3%) of Ceratitis Macleay, 1829. Specimens of
Ceratitis capitata Wiedemann, 1824 were trapped only in orchards. It was collected 6,579
mites (imatures and adults), being 4,859 in the mountain Forest and 1,720 in domestic
orchard. The majority of collected mites belonged to the suborder Oribatida 3,958 (60.2%),
followed by the order Mesostigmata 1,493 (22.7%), group Astigmatina 639 (9.7%) and
suborder Prostigmata 489 (7.4%). In 46 samples (76.7%) out of the 60 samples of soil
collected in forest and orchard, EPNs were present. From those, 86.9 and 13.1% belongs to
the genera Heterohabidits and Steinernema, respectively.
Keywords: Tephritid. Edaphic mites. Entomopathogenic nematodes.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 - Preparação da solução com proteína hidrolisada (A), Disposição das armadilhas
em campo (B), insetos capturados em armadilha acondicionados em recipientes
plásticos contendo etanol (C), em Palmeira dos Índios - Alagoas, Fevereiro a
Julho
de
2013........................................................................................................................58
Figura 2 - Triagem em laboratório dos insetos capturados nas armadilhas (A), espécimes de
moscas-das-frutas armazenadas para posterior identificação (B), identificação das
moscas-das-frutas (C), em Palmeira dos Índios - Alagoas, Fevereiro a Julho de
2013........................................................................................................................58
Figura 3 - Coleta de frutos (A), acondicionamento dos frutos em bandeja plástica contendo
uma camada de areia para pupação dos insetos (B), Placas de petri contendo pupas
para obtenção de adultos de moscas-das-frutas (C), Palmeira dos Índios –
Alagoas, Fevereiro Julho de 2013..........................................................................59
Figura 4 - Coleta das amostras de folhedo (A) e solo (B); acondicionamento do
cilindro/amostra em recipientes plásticos (C), em Floresta Serrana, Palmeira dos
Índios – Alagoas, Março a Julho de 2013..............................................................75
Figura 5 - Acondicionamento dos ácaros em Eppendorfs® (A), montagem dos ácaros (B) e
lâminas em estufa (C), Laboratório de Entomologia/ Acarologia da universidade
Federal de Alagoas- Campus Arapiraca, Março a Julho de 2013..........................76
Figura 6 - Coleta de solo (A), obtenção da temperatura (B), Obtenção dos dados do GPS (C),
em Floresta Serrana, Palmeira dos Índios – Alagoas, Fevereiro a Julho de 2013.77
Figura 7 – Amostras recipiente/solo/inseto em sala climatizada (A), retirada dos insetos
mortos do solo (B), armadilha de White contendo inseto com sintomas de NEPs
(C), armazenamento das armadilhas de White contendo insetos mortos retirados
do solo (D), em Laboratório de Entomologia da UEP, Rio Largo-Alagoas,
Fevereiro a Julho de 2013......................................................................................78
Figura 8 - Lagartas de Galleria mellonella com sintomas da infecção de Heterorhabiditis
(A), e infectada por Steinernema (B), em Laboratório de Entomologia da UEP,
Rio
Largo-Alagoas,
Fevereiro
a
Julho
de
2013........................................................................................................................79
LISTA DE TABELAS
Tabela 1- Espécies vegetais que foram penduradas armadilhas caça-moscas para coleta de
moscas das frutas em Floresta Serrana e pomar doméstico, no município de
Palmeira dos Índios – Alagoas, entre Fevereiro e Julho de 2013..........................57
Tabela 2- Moscas-das-frutas (Diptera:Tepritidae) coletados em Floresta Serrana e pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho
de 2013...................................................................................................................60
Tabela 3 - Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em Floresta Serrana e pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho
de 2013...................................................................................................................61
Tabela 4 - Grupos de ácaros edáficos, coletados em área de Floresta Serrana e Pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a Julho de
2013........................................................................................................................80
Tabela 5 - Famílias de ácaros edáficos coletados no folhedo Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a Julho de
2013........................................................................................................................81
Tabela 6 - Famílias de ácaros edáficos coletados no solo em Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho de
2013........................................................................................................................83
Tabela 7 - Espécie e morfoespécie de ácaros Mesostigmata coletados em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período
entre Março a Julho de 2013..................................................................................85
Tabela 8 - Espécies e morfoespécie de ácaros Prostigmata coletados em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no
período entre Março a Julho de 2013.....................................................................87
Tabela 9 – Proporções (%) de ácaros edáficos coletados em diferentes coletas, em folhedo e
solo, em área floresta serrana e pomar doméstico, em Palmeira dos Índios –
Alagoas, no período entre Março a Julho de 2013.................................................90
Tabela 10 - Habitat e número de isolados dos gêneros Heterohabiditis e Steinernema
coletados em solo de Floresta Serrana e Pomar doméstico, em Palmeira dos Índios
– Alagoas, no período entre Março a Julho de 2013..............................................91
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO GERAL....................................................................................................... 16
2 REVISÃO DE LITERATURA.............................................................................................. 18
2.1 Aspectos gerais de Regiões Serranas ................................................................................. 18
2.1.1 Mata Atlântica ................................................................................................................. 18
2.1.2 Floresta Serrana ............................................................................................................... 19
2.2 Moscas-das-frutas .............................................................................................................. 20
2.2.1 Aspectos gerais ................................................................................................................ 20
2.2.2 Gêneros de mosca das frutas de importância econômica ................................................ 21
2.2.2.1 Rhagoletis Loew, 1862 ................................................................................................. 21
2.2.2.2 Bactrocera Mcquart, 1835 ........................................................................................... 22
2.2.2.3 Ceratitis Macleay, 1829 ............................................................................................... 22
2.2.2.4 Anastrepha Schiner, 1868 ............................................................................................ 23
2.2.3 Ciclo biológico................................................................................................................. 24
2.2.4 Plantas Hospedeiras ........................................................................................................ 24
2.2.5 Composição faunísitca dos tefritídeos no Brasil ............................................................. 25
2.3 Ácaros edáficos .................................................................................................................. 27
2.3.1 Aspectos gerais ................................................................................................................ 27
2.3.2 Ordem Mesostigmata ...................................................................................................... 28
2.3.3 Ordem Trombidiformes .................................................................................................. 30
2.3.3.1 Subordem Prostigmata ................................................................................................. 30
2.3.4 Ordem Sarcoptiformes .................................................................................................... 31
2.3.4.1 Subordem Oribatida ..................................................................................................... 31
2.3.5 Ácaros predadores ........................................................................................................... 32
2.4 Nematoides ......................................................................................................................... 33
2.4.1 Aspectos gerais ................................................................................................................ 33
2.4.2 Nematoides Entomopatogênicos (NEPs) ........................................................................ 33
2.4.2.1 Família Steinernematidae ............................................................................................. 34
2.4.2.2 Família Heterorhabditidae ............................................................................................ 37
2.5 Controle biológico de insetos ............................................................................................. 35
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 37
3 BIODIVERSIDADE DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) EM
REGIÃO SERRANA NO AGRESTE DE ALAGOAS
RESUMO ................................................................................................................................. 52
ABSTRACT ............................................................................................................................. 53
3.1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 54
3.2 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 55
3.2.1 Obtenção de moscas-das-frutas por meio de Armadilhas ............................................... 55
3.2.2 Obtenção de moscas-das-frutas por meio de frutos ........................................................ 57
3.2.3 Identificação das espécies de moscas-das-frutas ............................................................. 58
3.3 RESULTADOS .................................................................................................................. 59
3.3.1 Moscas-das-frutas coletadas em armadilhas ................................................................... 59
3.3.2 Moscas-das-frutas coletadas em frutos ........................................................................... 60
3.4 DISCUSSÃO ...................................................................................................................... 61
3.5 CONCLUSÕES .................................................................................................................. 65
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 66
4 ORGANISMOS EDÁFICOS ASSOCIADOS A LOCAIS DE OCORRÊNCIA DE
MOSCAS-DAS-FRUTAS EM REGIÃO SERRANA NO AGRESTE DE ALAGOAS
RESUMO ................................................................................................................................ 72
ABSTRACT ............................................................................................................................ 73
4.1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................. 74
4.2 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 76
4.2.1 Obtenção dos ácaros edáficos em Florestas Serrana e pomar doméstico ....................... 76
4.2.2 Extração dos ácaros edáficos .......................................................................................... 77
4.2.3 Identificação das espécies de ácaros .............................................................................. 78
4.2.4 Coleta do solo e processamento das amostras para obtenção dos Nematoides
Entomopatogênicos (NEPs) .................................................................................................... 78
4.2.5 Isolamento de NEPs pela técnica do inseto-armadilha .................................................. 79
4.2.6 Criação de Galleria mellonella e Tenebrio molitor em laboratório ............................... 80
4.2.7 Identificação dos nematoides entomopatogênicos (NEPs) ............................................ 80
4.3 RESULTADOS ................................................................................................................. 82
4.3.1 Ácaros ............................................................................................................................. 82
4.3.1.1 Ordens acarinas coletadas em Floresta Serrana e pomar doméstico ........................... 82
4.3.1.2 Famílias de Mesostigmata e Prostigmata coletadas em folhedo de Floresta Serrana
e pomar doméstico.................................................................................................................... 83
4.3.1.3 Famílias de Mesostigmata e Prostigmata coletadas em solo de Floresta Serrana e
pomar doméstico ..................................................................................................................... 85
4.3.1.4 Gêneros, espécies e morfoespécies de Mesostigmata ................................................. 87
4.3.1.5 Gêneros, espécies e morfoespécies de Prostigmata ..................................................... 89
4.3.1.6 Distribuição dos ácaros no folhedo e perfil do solo .................................................... 90
4.3.1.7 Ocorrência de nematoides entomopatogênicos ........................................................... 92
4.4 DISCUSSÃO ..................................................................................................................... 93
4.4.1 Ácaros edáficos .............................................................................................................. 93
4.4.2 Nematoides entomopatogênicos ....................................................................................... 95
4.4.3 Associação de moscas-das-frutas, ácaros predadores e nematoides
entomopatogênicos .................................................................................................................. 96
4.5 CONCLUSÕES ................................................................................................................. 98
REFERÊNCIAS ...................................................................................................................... 99
ANEXOS.................................................................................................................................. 107
16
1
INTRODUÇÃO
A Mata Atlântica é considerada um dos principais biomas do mundo, pois abriga um
grande número de espécies animais e vegetais endêmicas, no entanto, sua biodiversidade
encontra-se em declínio em função da vasta degradação sofrida, restando apenas 7% de sua
vegetação original (REIS; CANCELLO, 2007).
No interior da Região Nordestina ocorrem fragmentos de Mata Atlântica que formam
verdadeiras Ilhas vegetais, denominadas Brejos de Altitude ou Florestas Serranas
(CAVALCANTI; TABARELLI, 2004). As Florestas Serranas formam manchas isoladas de
florestas úmidas com altitude que varia entre 600 e 1.000 m, e estão localizados ao leste do
Planalto da Borborema nos Estados do Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e
Alagoas (NEVES, 2006). As áreas de Floresta Serrana são constituídas por áreas de relevante
importância para a preservação da biodiversidade, tanto por sua singularidade e raridade,
quanto pelas condições naturais encontradas nestes locais, em particular a diversidade natural
de espécies vegetais e animais. Em um estudo realizado por Nascimento; Rodal e Silva (2012)
em áreas de transição entre o litoral e o sertão no município de Brejo da Madre de Deus,
Pernambuco, no Planalto da Borborema foram encontradas espécies vegetais das famílias
Myrtaceae, Rubiaceae, Malphigiaceae, Euphorbiaceae e Sapotaceae. De acordo, com Zucchi
(2000) estas famílias vegetais são consideradas espécies hospedeiras de moscas-das-frutas.
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) têm grande importância econômica
devido aos prejuízos que causam a fruticultura mundial. Em algumas regiões do Brasil, de
acordo com as condições climáticas e presença de plantas hospedeiras, as moscas-das-frutas
podem prejudicar até 100% da produção (ALVARENGA; GIUSTOLIN; QUERINO, 2006).
Estes insetos apresentam ampla distribuição geográfica e acometem uma grande variedade de
plantas frutíferas, sendo estas cultivadas ou silvestres encontradas em diversos tipos de clima.
As espécies de moscas-das-frutas tropicais são nativas das florestas tropicais (RAGHU et al.,
2000), e a rápida destruição destes ambientes podem levar a extinção de inúmeras espécies
(ALUJA, 1999).
Conhecer a biodiversidade das moscas-das-frutas em um determinado ambiente é
essencial para o desenvolvimento de estudos de ecologia, biologia e controle destes
organismos (ARAÚJO et al., 2000). Em um levantamento realizado por Uramoto; Martins e
Zucchi (2007), em remanescentes de Mata Atlântica (Reserva Natural da Companhia do Vale
do Rio Doce (RNVRD) e Floresta Nacional de Goytacazes (FNG)) foram capturadas 6.281
fêmeas de Anastrepha Schiner e seis de Ceratitis capitata Wiedemann sendo 22 espécies de
17
Anastrepha identificadas, sendo cinco classificadas como novas espécies. Resultados
semelhantes, ou seja, alta riqueza de espécies foi verificada em trabalhos realizados em
florestas tropicais (ZALUCKI; DREW; HOOPER, 1984; FLETCHER, 1998; RAGHU, et al.,
2000; COPELAND et al., 2005; NOVOTNY et al., 2005).
Inúmeros organismos são conhecidos como agentes de controle para diferentes
espécies de insetos. Dentre estes organismos encontram-se os fungos, bactérias, vírus, insetos
parasitoides, ácaros predadores e os nematoides entomopatogênicos (NEPs). Dentre estes se
destacam os ácaros predadores e nematoides entomopatogênicos por serem organismos
presentes todo o tempo em ambientes estáveis, independente da condição climática, estes
necessitam de estudos mais aprofundados sobre suas diversidades e interações ecológicas com
as mosca-das-frutas.
Há relatos de que os artrópodes mais abundantes no solo são ácaros, e que estes
correspondem a mais de 50% destes animais edáficos (ADIS, 1988). A fauna de ácaros
edáficos é bastante diversificada, esses organismos habitam principalmente as camadas
superficiais do solo. Mesostigmata é considerada a segunda maior ordem de ácaros em
número de espécies, e nesta estão as principais famílias de ácaros predadores (WALTER;
HUNT; ELLIOTT, 1988).
Os NEPs são organismos vermiformes não segmentados e com extremidades afiladas,
pertencem ao filo Nematoda, os principais gêneros estudados são Steinernema Tavassos, 1927
e Heterorhabditis Poinar, 1976, sendo frequentemente encontrados no solo ou infectando
insetos, em diversas regiões do mundo (HOMINICK, 2002). No solo, esses nematoides são
encontrados na fase juvenis infectivos (JI) (terceiro estagio), responsável pela busca e
infecção do hospedeiro. Nessa fase esses organismos não se alimentam, sendo capazes de
resistir por um longo período às condições adversas do ambiente (GLASER, 2002). As
formas juvenis infectantes desses agentes de controle diferenciam dos demais nematoides por
apresentarem uma relação simbiótica com as bactérias dos gêneros Xenorhabdus, em
Steinernematidae e Photorhabdus em Heterorhabditidae, sendo estas bactérias as responsáveis
pela morte relativamente rápida, entre 24 a 48 horas, de seus hospedeiros (LEWIS et al.,
2006).
Neste sentido, a realização de trabalhos que visem conhecer a diversidade de moscasdas-frutas e seus possíveis agentes de contole, como os ácaros edáficos predadores e
nematoides entomopatogênicos, torna-se bastante relevante em ecossistemas naturais, pois o
nível de devastação atual desses ambientes e muito elevado e muitas espécies correm o risco
de serem extintas antes de serem conhecidas pela ciência.
18
2
REVISÃO DE LITERATURA
2.1
Aspectos gerais de Regiões Serranas
2.1.1 Mata Atlântica
A Mata Atlântica constitui uma formação vegetal originalmente disposta de forma
contínua ao longo da costa brasileira. É considerada, a segunda maior floresta pluvial tropical
do continente americano, estendendo-se até o Leste do Paraguai e Nordeste da Argentina em
sua porção Sul (CARDOSO, 2011). No Brasil, estende-se por cerca de 17 estados, estando
presente desde o Rio Grande do Sul até o Ceará (MMA, 2003). Nos últimos anos a Mata
Atlântica tem sido alvo de maior atenção, devido à devastação sofrida por este bioma.
Originalmente esta floresta cobria uma superfície de aproximadamente 1.360.000 km², o que
correspondia a cerca de 15% do território nacional (ALMEIDA, 2000). Nos últimos anos
tem-se falado em menos de 7% de sua vegetação original. Este alto índice de destruição
ocorreu inicialmente pela exploração do pau-brasil (Caesalpinia echinata Lam.), seguido pela
monocultura do café (Coffea arabica L.) e da cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.),
além da substituição deste bioma por grandes centros urbanos (REIS; CANCELLO, 2007).
O alto índice endêmico de espécies animais e vegetais associado ao elevado grau de
extinção faz com que a Mata Atlântica seja inclusa na lista dos 25 Hot Spots de
biodiversidade do planeta (GALINDO-LEAL; CÂMARA, 2005). Entre os centros de
endemismo localizados ao longo da faixa atlântica, a região nordestina ao norte do rio São
Francisco, é a menos conhecida e uma das mais ameaçadas. Das várias formações originais no
nordeste restam atualmente fragmentos que em sua maioria apresentam tamanho muito
reduzido, distribuídos nos estados que constituem a região (MOURA, 2006).
Em Alagoas, não se sabe ao certo qual a área total da Mata Atlântica, pois as primeiras
avaliações sobre a cobertura vegetal deste bioma ocorreu no início do século XX. Desde
então, estima-se que Alagoas teria uma área de 14.529 km², correspondendo a 52% de seu
território, banhando aproximadamente 61 municípios. Originalmente a vegetação expandia-se
por toda a costa litorânea do Estado, chegando a cobrir os municípios do Agreste como Igaci e
Palmeira-dos-Índios (MOURA, 2006).
A Mata Atlântica em Alagoas é composta por formações florestais do tipo ombrófila
densa, aberta e floresta estacional semidecidual. Há ainda uma vasta área composta por
formações pioneiras, como manguezais, alagados e restingas. Assim como em outros estados
brasileiros, a Mata Atlântica alagoana é bastante heterogênea e encontra-se principalmente
19
sobre morros e encostas. Isto se deve principalmente pelo difícil acesso para a exploração
agrícola nessas áreas. São poucos os fragmentos de floresta encontrados sobre planícies,
várzeas ou tabuleiros. Com isso, uma das maiores preocupações é especialmente com a perda
da biodiversidade, pois muitas espécies que poderiam ocorrer exclusivamente ou
predominantemente nestes ambientes podem ser extintas antes de serem conhecidas
(MOURA, 2006).
2.1.2 Florestas Serranas
As Florestas Serranas, também conhecidas como brejos de altitude, brejos interioranos
ou florestas de serra constituem formações de Mata Atlântica circundadas pela Caatinga.
Entretanto, apresentam características climáticas, edáficas, topográficas, florísticas e
vegetacionais diferenciadas deste bioma (TAVARES et al., 2000).
As Florestas Serranas constituem 3/4 da Mata Atlântica estabelecidas nos domínios da
Caatinga. A existência destas formações florestais está associada à ocorrência de planaltos e
chapadas entre 500 e 1000 m de altitude. As chuvas orográficas garantem níveis de
precipitação superiores a 1200 mm/ano. São relatadas 47 Florestas Serranas dispostas nos
estados do Ceará, Rio Grande do Norte, Pernambuco, Paraíba e Alagoas com uma área de
aproximadamente 18.589 km². O que significa dizer que 1/4 da Mata Atlântica nordestina é
representada por Florestas Serranas (PÔRTO; CABRAL; TABARELLI, 2004).
Consideradas como ilhas florestais, as Florestas Serranas têm umidade relativa elevada
por conta de suas condições climáticas específicas com relação à temperatura, precipitação e
vegetação. Outro fator importante para tal especificidade está relacionado ao relevo, pois
forma uma barreira às massas de ar, que acabam depositando umidade nas vertentes a
barlavento, grotões e vales de serras (ANDRADE-LIMA, 1982).
A tipologia das Florestas Serranas revela uma semelhança bastante acentuada com a
Floresta Úmida Litorânea, com isso, espécies animais e vegetais são semelhantes a estes
ambientes, tornando estas florestas formações separadas da Mata Atlântica (RODA;
CARLOS, 2004). Apesar da importância do ponto de vista de conservação e biodiversidade
das Florestas Serranas, a degradação continuada pode levar a extinção destes ambientes em
um futuro muito próximo. Pensando nisto, o Ministério do Meio Ambiente (MMA) criou um
projeto interdisciplinar de preservação da biodiversidade, intitulado “Projetos Brejos de
Altitude” vinculado ao projeto de conservação e utilização sustentável da biodiversidade
biológica (PROBIO), objetivando a conservação dos remanescentes de Brejos de Altitude no
20
Agreste de Pernambuco e Paraíba. Esse projeto tem intuíto de utilizar os recursos desses
ambientes de forma sustentável, levando em conta os interesses da população local com o
propósito de sua participação por meio de mecanismos dinâmicos de transferências dos
resultados das pesquisas para a comunidade.
Em Alagoas, são escassos os trabalhos sobre o levantamento de Floresta Serrana. Não
se tem nenhuma informação detalhada sobre este ecossistema no Estado. No entanto, de
acordo com trabalhos realizados em Pernambuco e Paraíba, neste ecossistema tem sido
observado um elevado índice de espécies vegetais e animais endêmicas a este ambiente
(PÔRTO; CABRAL; TABARELLI, 2004). Neste sentido, torna-se relevante a necessidade de
conhecer a diversidade de alguns grupos, principalmente espécies causadoras de danos
econômicos e seus agentes de controle neste ambiente florestal.
2.2
Moscas-das-frutas
2.2.1 Aspectos gerais
As moscas-das-frutas são da ordem Diptera, subordem Brachycera e família
Tephritidae. Esta classificação é em função das mesmas apresentarem antenas curtas e a
nervura subcostal da asa funcional dobrada em ângulo reto, respectivamente.
As moscas-das-frutas são mundialmente consideradas como algumas das principais
pragas para a fruticultura. Em algumas regiões do Brasil, de acordo com as condições
climáticas e presença de plantas hospedeiras as moscas-das-frutas podem prejudicar até 100%
da produção frutífera (ALVARENGA; GIUSTOLIN; QUERINO, 2006). Este prejuízo é
verificado em função das perdas diretas a uma grande variedade de hortaliças, frutas e flores
(CARROL et al., 2006). Os danos ocasionados pelas moscas-das-frutas são considerados
diretos, já que a larva alimenta-se da polpa dos frutos, e indiretos pelo fato das fêmeas
danificarem os frutos no processo de oviposição (SABEDOT-BORDIN et al., 2011). Em
função disso, inviabilizam a exportação de várias espécies de frutos por conta de embargos ou
restrições quarentenárias rígidas, impostas por diversos países para impedir que estes insetos
cheguem em áreas livres dos mesmos (NAVA; BOTTON, 2010).
Não existe tolerância aos danos ocasionados pelas moscas-das-frutas em grandes
cultivos, especialmente quando se trata de produtos que serão exportados. Isto faz com que em
muitas ocasiões, por ser considerada praga quarentenária, a exportação é embargada tanto, pela
presença da praga na região produtora, quanto no país exportador (WALDER, 2002). As
21
exigências impostas pelos países importadores têm aumentado constantemente. Por exemplo, as
barreiras fitossanitárias impostas pelos Estados Unidos e Japão, visando impedir a introdução
de espécies exóticas de moscas-das-frutas em seus territórios obrigam os países exportadores a
aprimorar suas técnicas de controle (CARVALHO, 2005).
Por atacarem diversas espécies vegetais de importância econômica, as moscas-dasfrutas podem comprometer a produção comercial, pois pequenas populações podem causar
danos econômicos significativos (CARVALHO, 2006). Os principais gêneros de moscas-dasfrutas de importância econômica para o Brasil são: Anastrepha Schiner, 1868, Bactrocera
Macquart, 1835, Ceratitis MacLeay, 1829 e Ragholetis Loew, 1862. Os gêneros Bactrocera e
Ceratitis, estão representados por uma única espécie no Brasil, Bactrocera carambolae (Drew
& Hancock, 1994 e Ceratitis capitata Wiedemann, 1824, respectivamente. Devido a grande
importância das moscas-das-frutas principalmente, pelas limitações que estas ocasionam a
fruticultura, conhecer a distribuição e os hospedeiros dos principais gêneros é de suma
importância para futuras estratégias voltada para o manejo integrado destes tefritídeos.
2.2.2 Gêneros de mosca das frutas de importância econômica
2.2.2.1 Rhagoletis Loew, 1862
O gênero Rhagoletis é composto por aproximadamente 65 espécies, distribuídas
principalmente no Novo Mundo, Europa e áreas temperadas da Ásia. Na América Central e
do Sul as espécies pertencentes a este gênero possuem pouca importância. Foram observadas
atacando apenas algumas espécies de solanáceas, especialmente tomate (Solanum
lycopersycum L.) no Chile (WHITE; ELSON-HARIS, 1992). Entretanto, nas áreas
temperadas da América do Norte e Europa é considerada uma praga primária, por atacar
principalmente frutos de maçã (Malus domestica Borkh) (Rosaceae) e cereja (Eugenia
involucrata DC) (Myrtaceae).
No Brasil, apenas quatro espécies de Rhagoletis foram registradas: Rhagoletis adusta
Foote, R. blanchardi Aczél, R. ferruginea Hendel, e R. macquart Loew (ZUCCHI, 2000),
sendo caracterizadas como pragas esporádicas, observadas apenas no Sul do país. Somente R.
blanchardi tem alguma importância econômica por ter sido observada ocasionando danos em
tomates no município de Lages em Santa Catarina (ZUCCHI, 2000). No Brasil, não se tem
desenvolvido estudos com este grupo de insetos. Com isso, não se conhece a intensidade dos
22
danos causados por estes organismos, sua ocorrência em todo o território brasileiro nem seus
possíveis hospedeiros.
2.2.2.2 Bactrocera Mcquart, 1835
O gênero Bactrocera é constituído por aproximadamente 520 espécies (NORRBOM;
ZUCCHI; HERNANDEZ-ORTIZ, 2000). Foram observadas inicialmente no Havaí, nos
primeiros anos do século XX. Por volta da década de 70 do mesmo século foram observadas
pela primeira vez na América do Sul e do Norte. Encontram-se distribuídas desde as ilhas do
Pacífico até a Ásia Tropical. Do total de espécies que compõem este gênero, cerca de 40
espécies são consideradas economicamente importantes, pelo fato de muitas delas serem
classificadas como polífagas (WHITE; ELSON-HARRIS, 1992). Os principais hospedeiros
desse gênero pertencem às famílias: Anacardiaceae; Malpighiaceae; Myrtaceae Oxalidaceae e
Sapotaceae. Estes insetos tem alta capacidade de invasão e atacam principalmente frutos
tropicais, embora ocorram também na Ásia Temperada, África Tropical, sul da Europa e
Norte da América do Sul (Suriname e Guiana Francesa) (MALAVASI; VIRGÍNIO, 2009).
Na América do Sul, apenas a mosca-da-carambola (B. carambolae) tem sido
registrada, sendo coletada no Suriname em 1975, na Guiana Francesa em 1989 e no Brasil em
1996, no município de Oiapoque, no estado do Amapá onde se encontra restrita e sobre
controle oficial (SILVA; JORDÃO; OLIVEIRA, 2004).
2.2.2.3 Ceratitis Macleay, 1829
O gênero Ceratitis é composto por 78 espécies, no Brasil foi detectada no primeiro
ano do século XX infestando laranjas no estado de São Paulo (IHERING, 1901), no Brasil
está representado apenas pela mosca-do-mediterrâneo (C. capitata). Esta espécie ocorre
especialmente na África Tropical, não sendo registrada em locais muito frios e também no
México, Chile, Califórnia e Flórida. Nestes locais são adotados programas de detecção e
erradicação, impedindo seu estabelecimento (MALAVASI; VIRGÍNIO, 2009).
A mosca-do-mediterrâneo é considerada a espécie mais cosmopolita e invasora dentre
todos os tefritídeos, sendo também considerada do ponto de vista econômico a maior
causadora de prejuízos à agricultura do que qualquer outra espécie (MALAVASI; VIRGÍNIO,
2009). Mais de 250 espécies de plantas são hospedeiras deste inseto.
23
No Brasil, C. capitata foi inicialmente observada em fruteiras exóticas apresentando
uma ampla distribuição geográfica, sendo verificada desde o Estado do Rio Grande do Sul até
alguns Estados do Norte e Nordeste do país, tendo como hospedeiro mais de 58 espécies
botânicas, destas 20 espécies são nativas (ZUCCHI, 2001), das quais 40% pertencem a apenas
cinco famílias: Myrtaceae (5%), Rosaceae (11%), Rutaceae (9%), Sapotaceae (6%) e
Solanaceae (9%) (ZUCCHI, 2001). No entanto, nenhum fruto nativo da Amazônia foi
registrado como seu hospedeiro, não havendo ainda registros de sua presença nos estados do
Acre, Amapá, Amazonas e Roraima (SILVA et al., 2011). É Possível que isto ocorra por
conta das condições climáticas apresentarem-se desfavoráveis (SILVA, 1993).
2.2.2.4 Anastrepha Schiner, 1868
O gênero Anastrepha é representado mundialmente por aproximadamente 251 espécies
(NORRBOM; KORYTKOWSKI, 2009; 2011), sendo mais da metade destas registrada em
território brasileiro. É considerado o maior gênero de Tephritidae, originário da região
Neotropical, sendo encontrado na América Central, Caribe, México e em toda a América do
Sul, com exceção do Chile (URAMOTO; WALDER; ZUCCHI, 2004; MALAVASI;
VIRGÍNIO, 2009). Também é o gênero economicamente mais importante (NORRBOM,
2004). Mesmo apresentando tamanha importância muitas espécies permanecem sem descrição
e as relações entre as espécies de plantas nativas e seus hospedeiros são pouco conhecidas
(NORRBOM; KORYTKOWASKI, 2011).
O Brasil é o país em que se encontra o maior número de espécies de Anastrepha
(ZUCCHI, 2007; 2008; URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008), com 115 espécies
descritas, conhecendo-se os hospedeiros de apenas 55 destas (ZUCCHI, 2008; ZUCCHI,
2010; GARCIA; NORRBOM, 2011; URAMOTO; NORRBOM; UCHÔA, 2011). Essas
espécies representam aproximadamente metade das catalogadas no continente americano
(ZUCCHI, 2008). A maioria das espécies de Anastrepha é considerada praga nos trópicos e
subtrópicos americanos, ameaçando as espécies frutíferas e comprometendo as indústrias de
frutas no sul dos Estados Unidos (NORRBOM; UCHOA, 2011). No Brasil, sete espécies são
consideradas de importância econômica: Anastrepha grandis (Macquart, 1846), A. fraterculus
(Wiedemann, 1830), A. obliqua (Macquart, 1835), A. pseudoparalela (Loew, 1873), A.
sororcula (Zucchi, 1979), A. striata (Schiner, 1868) e A. zenildae (Zucchi, 1979) (ZUCCHI,
24
2000). Estas espécies geralmente são polífagas, o que significa que uma pequena população
pode causar perdas severas à produção frutífera (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000).
2.2.3 Ciclo biológico
As moscas-das-frutas sofrem metamorfose completa (Holometabolia), compreendendo
as fases de ovo, larva, pupa e adulto. Tal ciclo ocorre em três diferentes habitats, onde os
adultos habitam na vegetação; os ovos e larvas alojam-se nos frutos, e o período de pupação
ocorre no solo a uma profundidade de 2 a 7 cm. Os ovos passam por um período de incubação
de 1 a 2 dias, enquanto o período larval por 6 a 9 dias e o estágio pupal cerca de 6 a 8 dias.
A duração do ciclo de vida das moscas-das-frutas depende de vários fatores, em especial da
temperatura, do hospedeiro e da espécie de mosca. O período do ciclo de ovo a adulto de C.
capitata tem duração aproximada de 18 a 30 dias em uma temperatura de aproximadamente
25ºC. Enquanto que A. fraterculus possui um ciclo que varia de 25 a 35 dias até atingir a fase
adulta na mesma condição de temperatura de C. capitata. Em períodos frios ou regiões de
baixa temperatura o ciclo pode ser prolongado. É necessário, portanto, salientar que o
desempenho do ciclo de vida destas espécies está submetido a certas condições, tais como
clima e planta hospedeira (MORGANTE, 1991; SALLES, 2000).
2.2.4 Plantas Hospedeiras
Realizar o levantamento dos hospedeiros de moscas-das-frutas é essencial para que
estes possam ser classificados em dois grupos: os multiplicadores e os alternativos ou de
sobrevivência (SALLES, 1993; CARVALHO, 2005). Os do primeiro são aqueles que
constantemente multiplicam grandes quantidades de moscas-das-frutas. Os segundos
geralmente geram baixa quantidade de moscas-das-frutas, sendo infestados ocasionalmente.
Segundo Zucchi e Silva (2011), apenas 47% das espécies de moscas-das-frutas do
gênero Anastrepha possui seus hospedeiros conhecidos, principalmente pelo fato da maioria
dos levantamentos serem realizados por meio de armadilhas. Os hospedeiros de moscas-dasfrutas pertencem a 38 famílias botânicas, dentre os quais as principais são Anacardiaceae,
Myrtaceae, Sapotaceae e Passifloraceae, sendo A. fraterculus e A. obliqua as espécies com os
maiores números de hospedeiros.
25
No Brasil, os principais hospedeiros de C. capitata pertencem às famílias Rutaceae:
laranja (Citrus sinensis L. Osbech), tangerina (C. reticulata Blanco), pomelo (C. paradisi
Macfad); Rubiaceae: café (Coffea arabica L.); Rosaceae: pêssego (Prumus persica (L.)
Batsch), ameixa (P. salicina Lindl), nectarina (P. persica var. nucipersica (L.) Batsch) e
Combretaceae: castanhola (Terminalia catappa L.) (MALAVASI; VIRGÍNIO, 2009).
O conhecimento entre as moscas-das-frutas e seus hospedeiros é um fator de suma
importância, principalmente porque a amostragem de frutos permite identificar, avaliar nível
de infestação e fazer a associação precisa de determinada espécie de moscas-das-frutas ao
hospedeiro; além de permitir estudos da biologia e ecologia desses insetos (URAMOTO;
WALDER; ZUCCHI, 2004; 2005). Esse tipo de trabalho também pode fornecer dados para
que projetos envolvendo a fruticultura sejam elaborados com segurança em diferentes regiões,
e pode servir como base para o desenvolvimento de um sistema de manejo populacional
desses tefritídeos (BOMFIM et al., 2007).
Neste sentido, diversos trabalhos sobre a distribuição dos tefrítideos têm sido
realizados em todas as regiões brasileiras (NASCIMENTO; ZUCCHI, 1981; ARAUJO;
ZUCCHI, 2002; 2003; ARAUJO et al., 2005; SOUZA-FILHO et al., 2007; SÁ et al., 2008;
SILVA et al., 2008; ALVARENGA et al., 2009; DUTRA et al., 2009; LEAL et al., 2009;
CARVALHO; SOARES; RITZINGER, 2010; ARAUJO, 2011; BITTENCOURT et al., 2011;
VELOSO et al., 2012).
Em Alagoas, estudos sobre associação dos tefritídeos com seus hospedeiros ainda são
muito escassos. Os primeiros registros neste estado foram obtidos por Gonçalves et al. (2006).
Mais recentemente Santos (2012) e Costa (2012) realizaram outros trabalhos, determinando
um grande número de espécies vegetais infestados por moscas-das-frutas. Deve-se enfatizar
que através de trabalhos realizados com coleta de frutos pode-se conhecer a real diversidade
de espécies que habitam uma determinada região, assim como os índices de infestação e
parasitismo.
2.2.5 Composição faunística dos tefrítideos no Brasil
No Brasil, a maioria dos trabalhos referentes a levantamento de moscas-das-frutas é
realizado com o auxílio de armadilhas (ZUCCHI, 2000). Por meio destes estudos têm-se
obtido informações relevantes sobre as espécies predominantes nas regiões brasileiras. A
26
maioria destes trabalhos tem se concentrado nas regiões sudeste e sul (MALAVASI;
VIRGÍNIO, 2009).
Na região sudeste as espécies predominantes são A. fraterculus, A. obliqua e C.
capitata (URAMOTO, WALDER; ZUCCHI, 2003, 2004, 2005; AGUIAR-MENEZES et al.,
2008). Na região sul, A. fraterculus é a espécie mais capturada em pomares cítricos e de
pêssegos (GARCIA; CORSEUIL, 1998; GARCIA; CAMPOS; CORSEUIL, 2003; GARCIA;
LARA, 2006). No norte do Brasil, ainda são escassos os trabalhos com moscas-das-frutas, no
entanto, há predominância de A. obliqua (RONCHI-TELES; SILVA, 2005). Porém, A.
coronilli Carrejo e González foi determinada como predominante no estado do Amapá
(TRINDADE; UCHOA, 2011). Já no centro-oeste brasileiro, as espécies mais abundantes são
A. daciformis Bezzi, A. obliqua, A. sororcula e C. capitata (UCHÔA-FERNANDES et al.,
2003; MINZÃO; UCHÔA-FERNANDES, 2008).
No nordeste do Brasil, as espécies mais frequentes são Anastrepha zenildae Zucchi, A.
obliqua, Anastrepha sororcula Zucchi e Anastrepha serpentina (Wiedemann) (SANTOS;
PÁDUA, 2004; FEITOSA et al., 2008; ARAUJO et al., 2009; OLIVEIRA, et al., 2009;
AZEVEDO et al., 2010; MEDEIROS et al., 2011). No litoral sul da Bahia, estudos anteriores
relatam a predominância de A. fraterculus (BITTENCOURT et al., 2006; DUTRA et al.,
2009).
Em levantamentos feitos em vários municípios do estado de Alagoas as espécies
predominantes foram C. capitata (36,8%), A. sororcula Zucchi (24,8%), A. obliqua (23,0%) e
A. fraterculus (14,9%). As proporções obtidas das demais espécies variaram entre 0,001 e
0,3% (COSTA, 2012).
Os trabalhos realizados com levantamentos de moscas-das-frutas até então são quase
em sua totalidade desenvolvidos em pomares, mas pouco se conhece sobre a associação
destes insetos com frutos silvestres, os quais mantêm as populações destes insetos
(URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008; PIROVANI, et al., 2010; ARAUJO, 2011;
TAIRA, 2012.). Sabe-se que as moscas-das-frutas são naturalmente endêmicas de florestas
tropicais e que este endemismo pode fornecer informações importantes principalmente sobre
seus agentes de controle natural que na maioria das vezes são parasitoides.
Entretanto, quando as larvas das moscas saem dos frutos para pupar no solo ficam
expostas a predadores presentes no solo como é o caso dos ácaros predadores, uma vez que
estes organismos podem ser empregados com eficácia no controle de espécies classificadasdas
como pragas de solo (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003).
27
2.3
Ácaros edáficos
2.3.1 Aspectos gerais
Os ácaros são pequenos organismos que têm diversos hábitos alimentares e podem ser
encontrados em diferentes habitats. Pertencem ao filo Arthropoda, subfilo Chelicerata, classe
Arachnida e subclasse Acari. Compreendidos em um enorme grupo de organismos inclusos
nas superordens Parasitiformes e Acariformes, sendo estas compostas por seis subordens e
aproximadamente 400 famílias. Na superordem Parasitiformes, estão inseridas as ordens
Opilioacarida, Holothyrida, Ixodida e Mesostigmata, enquanto na superordem Acariformes,
encontram-se as ordens Trombidiformes e Sarcoptiformes (KRANTZ; WALTER, 2009).
Dentre os ácaros mais estudados estão aqueles que acometem cultivos agrícolas (MORAES;
FLECHTMANN, 2008).
Os ácaros apresentam uma grande diversidade. Acredita-se que aproximadamente
50.000 espécies tenham sido descritas mundialmente em diferentes ambientes. Apesar da
maioria das espécies de ácaros apresentarem-se como parasitas de plantas e animais, algumas
exercem papel essencial no controle de espécies indesejáveis, pois podem ser empregados no
controle biológico atuando como inimigos naturais, outras ainda podem ser utilizadas como
alimento para alguns grupos de predadores (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Estes
também têm sido bastante estudados.
Os primeiros trabalhos relacionados aos ácaros edáficos no Brasil foram publicados no
século XX, nos estados de Minas Gerais, Santa Catarina e Rio de Janeiro. Estudos referentes a
este grupo de ácaros ainda são poucos no Brasil. No entanto, trabalhos referentes à acarofauna
que habita o solo têm sido desenvolvidos em algumas localidades brasileiras (MINEIRO;
MORAES,
2001;
SILVA;
MORAES;
KRANTZ,
2004;
FRANKLIN;
SANTOS;
ALBUQUERQUE, 2006; CASTILHO; MORAES; NARITA, 2010; DUARTE, 2013;
SANTOS, 2013).
Os ácaros edáficos presentes em ambientes naturais pertencem em sua maioria aos
Mesostigmata, constituindo um grupo bastante diversificado e de grande importância por sua
utilização no controle de inúmeros organismos, compreendendo as principais famílias de
ácaros predadores (KRANTZ; AINSCOUGH, 1990). A maioria destes ácaros é observada em
folhedo (camada que recobre o solo), embora também sejam verificados em solo,
principalmente nas camadas superficiais (MINEIRO; MORAES, 2001; SILVA, 2002;
KRANTZ; WALTER, 2009).
28
2.3.2 Ordem Mesostigmata
Esta ordem é composta por aproximadamente 12.000 espécies descritas, distribuídas
em 72 famílias, 26 superfamílias e 560 gêneros (WALTER; PROCTOR, 1999). Apresentam
hábitos de vida e habitats bem diversificados. Esta ordem agrupa as espécies que apresentam
um par de estigmas localizados lateralmente no idiossoma, entre as coxas dos segundo e
quarto pares de pernas (MORAES; FLECHTMANN, 2008). São considerados de suma
importância, pois são o segundo maior em número de espécies descritas e compõem as
principais famílias de ácaros predadores (WALTER; HUNTER; ELLIOTT, 1988).
A superfamília Rhodacaroidea é composta pelas famílias Digamasellidae Evans, que
abriga 12 gêneros, Halolaelapidae Karg, constituída por quatro gêneros, Laelaptonyssidae
Womersley tem apenas um gênero, Ologamasidae Ryke, composta por 44 gêneros,
Rhodacaridae Oudemans formada por 15 gêneros, e Teranyssidae Halliday composta por
apenas um gênero (LINDQUIST; KRANTZ; WALTER, 2009; CASTILHO, 2012). São
encontrados principalmente no solo, mas também em folhedo, ninhos de roedores, musgos,
liquens, ninhos de cupins, além de ter associação com insetos pertencentes à ordem
Coleoptera e família Curculionidae. Estudos referentes às famílias Digamasellidae,
Ologamasidae e Rhodacaridae são os mais comuns, e por meio destes têm-se observado
espécies destas famílias predando nematoides, pequenos insetos, outros ácaros e Collembola
(CASTILHO; MORAES; NARITA, 2010).
A família Ascidae é composta por 37 gêneros, apresentando aproximadamente 650
espécies descritas. Os ácaros pertencentes à Ascidae podem ser encontrados em inúmeros
ambientes, prevalecendo sobre folhedo, mas também em depósitos de grãos, criações de
insetos em laboratório, sobre plantas ou associados a insetos e também a vertebrados
(MORAES; FLECHTMANN, 2008). Muitas espécies de Ascidae têm sido observadas
alimentando-se de ácaros fitófagos, outros artrópodes pequenos, assim como nematoides,
fungos, pólen ou néctar (LINDQUIST; KRANTZ; WALTER, 2009; MORAES;
FLECHTMANN, 2008). Recentemente Ascidae sofreu reformulações, sendo as tribos
Melicharini e Blattisociini de Lindquist e Evans (1965) elevadas ao nível de famílias
Melicharidae e Blattisociidae, respectivamente. Esta nova classificação deu-se pela estrutura
feminina utilizada no armazenamento do esperma (LINDQUIST; KRANTZ; WALTER,
2009).
29
A família Blatisociidae apresenta-se bastante diversa, pode ser encontrada em plantas,
solo, folhedo e ambientes subaquáticos. Algumas espécies do gênero Cheiroseius Berlese
foram observadas mantendo relação forética com moscas das famílias Tipulidae e Culicidae
ainda nesse gênero observaram-se espécies alimentando-se de nematoides e larvas de
dípteros. Espécies de Blattisocius Keegan são predadores de nematoides, outros ácaros, ovos e
larvas de insetos em grãos armazenados, entre outros. Acredita-se que algumas espécies deste
gênero apresentem potencial para utilização em programas de controle biológico (KRANTZ;
WALTER, 2009).
A família Laelapidae é composta por 50 gêneros e diversas espécies. Estes ácaros
vivem livremente no solo e algumas espécies possuem potencial para o controle biológico de
organismos classificados como pragas edáficas (FREIRE et al., 2007).
Na Europa os lelapídeos Gaeolaelaps aculeife Canestrini e Stratiolaelaps miles
Berlese, no controle de tripes, dípteros (Sciaridae) e ácaros (Astigmatina). Estes organismos
praga têm sido observados no Brasil causando grandes prejuízos em culturas, especialmente
em cultivo de cogumelo. Com isso, a realização de trabalhos utilizando Laelapidae como
agentes de controle biológico passa a ser muito relevante, especialmente por já existir
trabalhos como o de Freire et al. (2007) que informa o potencial de algumas espécies de
Laelapidae para serem comercializadas. No Brasil a espécie Stratiolaelaps scimitus
Womersley apresentou-se eficiente no controle de Bradysia matogrossensis Lane
(CASTILHO et al., 2010).
A família Macrochelidae é composta por 20 gêneros e cerca de 470 espécies. Os
ácaros desta família são considerados predadores de médio porte, encontrados no solo e na
decomposição da matéria orgânica (EMBERSON, 2010). Esta família tem sido relacionada
principalmente ao controle de algumas espécies de dípteros em granjas agrícolas (HALL,
1985; AXTELL, 1986a; 1986b; AXTELL; ARENDS, 1990), e também no controle de
espécies como Musca domestica (L.), Stomoxys calcitrans L. e Haematobia irritans L., e
criadouros em regime de confinamento e semiconfinamento de bovinos (MARCHIORI;
OLIVEIRA; LINHARES, 2000).
A família Phytoseiidae é composta por 67 gêneros e aproximadamente 2.703 espécies
(DEMITE, et al., 2014). São encontradas principalmente em plantas, apresentando pernas
longas e movimentação rápida, podem também ser encontradas no solo, mas não são
predominantes neste ambiente. Apresentam grande importância na utilização como
controladores de pragas em programas de controle biológico, pois são eficazes no combate
30
aos ácaros pertencentes à família Tetranychidae, sendo por isso, os ácaros predadores mais
estudados (MORAES; FLECHTMANN, 2008).
A família Ameroseiidae é composta por oito gêneros, sendo mundialmente
distribuídos. Estes ácaros podem ser fungívoros ou alimentar-se de pólen. São observados em
solo, produtos armazenados, e inflorescências, também possuem relação de forésia com
animais que visitam inflorescências (KRANTZ; WALTER, 2009).
O grupo Uropodina de Mesostigmata compreende aproximadamente cinco
superfamílias, compostas por aproximadamente 20 famílias. A família mais conhecida é
Uropodidae, sendo constituída por cerca de 100 gêneros e 150 espécies. Os espécimes desta
família são geralmente encontrados em solo e folhedo, principalmente em áreas de florestas
tropicais (KRANTZ; WALTER, 2009), esterco, lodo de esgoto, e raramente em solos de uso
agrícola (KOEHLER, 1997). Alimentam-se de fungos e pequenos animais, incluindo
nematoides e insetos juvenis (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003). Apesar do pouco
conhecimento sobre este grupo sabe-se que a maioria é predadora e, alguns podem na fase de
deutoninfa ter relação forética com insetos (KRANTZ; WALTER, 2009).
2.3.3 Ordem Trombidiformes
Esta é composta por duas subordens: Prostigmata e Sphaerolichida constituídas por 38
famílias (KRANTZ; WALTER, 2009).
2.3.3.1 Subordem Prostigmata
A subordem Prostigmata é formada por 36 superfamílias, sendo considera a subordem
mais diversificada que qualquer outra categoria pertencente a Acari. Apresentam ácaros
predadores terrestres, plantícolas, aquáticos e marinhos; ácaros saprófagos, parasitas e as
espécies de ácaros fitófagos de importância econômica (KRANTZ; WALTER, 2009).
A família Cheyletidae tem 74 gêneros e aproximadamente 370 espécies, sendo que
cerca de três quarto destas são classificados como predadores. São encontrados em diversos
ambientes como folhas e casca de árvore, alimentando-se de ácaros fitófagos e ninfas de
cochonilhas (MORAES; FLECTMANN, 2008), em detritos e grãos armazenados,
especialmente quando o número de ácaros pertencente ao grupo Astigmatina for elevado, e
também em solo e folhedo (KRANTZ; WALTER, 2009).
31
A família Stigmaeidae é considerada cosmopolita e abriga 30 gêneros e mais de 300
espécies. Ocorrem no solo, mas geralmente são observados em plantas. Nestas são
considerados o segundo maior grupo de predadores, pois perdem apenas para os fitoseídeos
(MORAES; FLECTMANN, 2008). Em um estudo realizado com a espécie Agistemus
brasiliensis Matioli, Ueckermann e Oliveira predando Brevipalpus phoenicis Geijskes, podese observar que A. brasiliensis apresentou eficiência no controle desse ácaro praga
(MATIOLI; UECKERMANN; OLIVEIRA; 2002). Espécies de Stigmaeidae foram
observadas predando ácaros das famílias Tetranychidae e Tenuipalpidae com maior eficácia
que alguns fitoseídeos, por isso, apresentam grande potencial para ser utilizados em
programas de controle biológico, principalmente se este ocorrer em plantas perenes e casa de
vegetação (SILVA; OLIVEIRA; SATO, 2009).
A família Tydeidae abriga cerca de 30 gêneros e 340 espécies descritas. São
frequentemente encontrados em musgo, palha, solo ou húmus , fungos, ninhos de pássaros ,
alimentos armazenados e sobre plantas (KRANTZ; WALTER, 2009). Embora não sejam
considerados praga de plantas, algumas espécies podem causar danos a estas. Também podem
ser utilizados como presas alternativas de ácaros da família Phytoseiidae (MORAES;
FLECTMANN, 2008).
A família Iolinidae inclui 36 gêneros e possui 125 espécies descritas. São observados
no solo, em plantas e colmeias. Alguns possuem associação forética com insetos, outros são
conhecidos por ocorrer em plantas de citros meridional na África (KRANTZ; WALTER,
2009). Esta família tem sido citada como predadoras de Eriophyidae (JOHANN et al., 2009).
A família Cunaxidae é constituída por 23 gêneros distribuídos em 280 espécies
(CASTRO; MORAES, 2007). Geralmente são encontrados em matéria orgânica do solo,
musgos, sobre a folhagem de plantas e com menor frequência em depósitos de cereais e seus
derivados. Estudos demonstraram que os cunaxídeos possuem hábito exclusivamente
predatório, alimentando-se de ácaros fitófagos, outros pequenos artrópodes e nematoides
(WALTER; KAPLAN, 1991; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003).
2.3.4 Ordem Sarcoptiformes
2.3.4.1 Subordem Oribatida
A subordem Oribatida é constituída por 172 famílias compostas por 9.000 espécies.
Embora muitos oribatídeos sejam arborícolas e alguns aquáticas, a maioria habita folhedo e
32
solo. A maioria dos adultos apresentam-se uma coloração preta a marrom escuro, mas
também podem ser incolor ou amarelo-avermelhado. Esses ácaros costumam ser os mais
numerosos presente no solo de florestas. Podem se alimentar de detritos orgânicos, agindo
como decompositores, saprófagos, micófagos e alguns podem ser predadores (KRANTZ;
WALTER, 2009).
O grupo Astigmatina é composto por 71 famílias, 960 gêneros e aproximadamente 500
espécies descritas atualmente (KRANTZ; WALTER, 2009). A maioria dos astigmatídeos é de
vida livre com um período curto de desenvolvimento e alta capacidade de dispersão. Muitos
Astigmatina apresentam relações extremamente específicas com insetos e outros artrópodes
por meio de forésia, de forma que a deutoninfa só chegará a adulto caso estejam convivendo
no mesmo ambiente do ácaro e seu hospedeiro. Os astigmatídeos terrestre geralmente
alimentam-se de sementes, plantas, bulbos e tubérculos, enquanto os aquáticos podem
consumir algas, há também relatos de predação de nematoides e ovos de insetos (KRANTZ;
WALTER, 2009).
2.3.5 Ácaros predadores
Algumas espécies de ácaros edáficos têm grande relevância em programas de controle
biológico, sendo empregadas principalmente no controle de espécies determinadas como
pragas de solo (GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003). O principal objetivo de empregar
ácaros predadores no controle de organismos-praga é manter as populações destes abaixo do
nível de dano econômico, diminuir os custos de produção e preservar o meio ambiente
(MORAES; FLECTMANN, 2008).
A família Phytoseiidae tem sido a mais estudada quando se trata de ácaros predadores,
sendo alguns de seus representantes utilizados mundialmente no controle de ácaros fitófagos e
pequenos insetos. No Brasil, espécies como Neoseiulus barkeri Hughes, N. californicus
(McGregor) e Phytoseiulus macropilis (Banks) têm apresentado sucesso no controle de pragas
agrícolas e, por isso, algumas empresas fazem criação massal desses organismos para
comercialização.
Em estudos realizados em laboratório e em campo utilizando ácaros predadores têm
sido possível observar a eficiência destes no controle de organismos pragas como insetos da
Ordem Diptera e nematoides (FREIRE et al., 2007; CASTILHO et al., 2009).
33
Famílias como Ascidae, Bdellidae, Cheyletidae, Cunaxidae, e Stigmaeidae,
Macrochelidae, Laelapidae podem ser empregadas em programas de controle biológico. No
entanto, é necessário que a diversidade desses organismos, assim como a biologia e a ecologia
sejam estudadas, principalmente em ambientes naturais e que as informações obtidas nestes
estudos sejam consideradas relevantes na conservação destes ecossistemas e também em uma
possível utilização prática desses predadores como agentes de controle biológico de pragas
em ambientes agrícolas.
2.4
Nematoides
2.4.1 Aspectos gerais
Os nematoides pertencem ao Filo Nematoda (do grego= fio de metal), possui corpo
cilíndrico, alongado, fusiforme, e são pseudocelomados. Possuem ampla distribuição no
planeta e ocupam ambientes marinhos, dulcícola e terrestre. São considerados os mais
abundantes metazoários (HODDA, 2007). Apesar do grande número de organismos
pertencente a este filo, estima-se que apenas 26.000 espécies são conhecidas (BLAXTER,
2003).
Os nematoides foram tradicionalmente subdivididos em duas Classes distintas: Classe
Secernentea, que inclui os Rhabditida, Tylenchida e Aphelenchida, primariamente terrestres e
de água doce e Classe Adenophorea, predominantemente marinhos e contém poucos parasitas
de plantas e animais, com exceção de um táxon, os Mermithoidea, todos parasitas de
invertebrados (NICHOLAS, 1984).
Os nematoides apresentam enorme diversidade, complexidade genética e distribuição
geográfica cosmopolita, por isso, evidentemente apresentam uma grande importância
ecológica e econômica (HODDA, 2007).
2.4.2 Nematoides Entomopatogênicos (NEPs)
Inúmeras espécies de nematoides estão associadas a insetos, e as relações ecológicas
que envolvem esses organismos vão de forésia ao parasitismo. Aproximadamente 23 famílias
de nematoides têm associação parasitária com insetos e são encontrados principalmente no
solo, destas apenas 7 apresentam potencial para utilização em programas de controle
34
biológico
de
insetos:
Allantonematidae,
Mermithidae
e
Phaenopsitylenchidae
Tetradonematidae
(Ordem:
Stichosomida);
e
(Ordem:
Tylenchida);
Spharulariidae
Heterorhabditidae e Steinernematidae (Ordem: Rhabditida). No entanto, somente as duas
últimas famílias são utilizadas no controle biológico e produzidas massalmente para
comercialização (KOPPENHOFER, 2009).
Os NEPs têm apenas 1 mm de comprimento, podem localizar e invadir seus
hospedeiros por meio de aberturas naturais como boca, ânus e espiráculos, além da cutícula.
Estes passam por 4 estádios larvais, denominados de J1-J4 (KAMITANI, 2010). O encontro
com o hospedeiro ocorre por meio de quimiorreceptores localizados na região cefálica, que
geralmente detecta o CO2 liberado pelo inseto (BELLINI, 2011). Após invadirem o corpo dos
insetos, os NEPs liberam suas bactérias simbiontes (Steinernematidae: Xenorhabdus;
Heterorhabditidae: Photorhabdus), provocando septicemia, ou seja, se multiplicam
rapidamente dentro do hospedeiro, deteriorando por completo o corpo deste. A morte do
inseto infectado ocorre aproximadamente entre 24 e 48 horas após a infecção. Esta
característica faz com que os NEPs sejam utilizados com eficiência no controle biológico
(BELLINI, 2011).
O emprego dos NEPs para o controle de organismos-praga tonou-se bastante
disseminado principalmente após a proibição do uso dos inseticidas organoclorados, e também
em consequência da utilização do Manejo Integrado de Pragas (MIP) como prática racional.
Com isso, houve a inserção do controle biológico como parte de um conjunto de medidas, que
em harmonia entre si e com o meio ambiente, tornou-se capaz de reduzir a população de
organismos praga a níveis abaixo dos danos econômicos principalmente em sistemas agrícolas
(SOUZA, 2011). Os NEPs pertencentes às famílias Steinernematidae e Heterorhabditidae são
eficientes quando utilizados no controle de insetos que habitam ou passam parte do seu ciclo de
vida no solo (AGUILLERA et al.,2001).
2.4.2.1 Família Steinernematidae
Esta família abriga os NEPs pertencentes ao gênero Steinernema Travassos, e
Neosteinernema Nguyen e Smart, sendo Steinernema composto por 61 espécies distribuídas
mundialmente e Neosteinernema representado apenas por uma espécie Neosteinernema
longicurvicauda Nguyen e Smart, cujas linhagens em laboratório foram perdidas
(KAMITANI, 2010). Indivíduos do gênero Steinernema após infectarem seus hospedeiros
35
passam por um número determinado de gerações, em seguida surge o estádio de juvenil
infectante (JI), este é liberado para o meio externo carregando a bactéria Xenorhabdus sp. em
uma vesícula especializada localizada na região intestinal, neste estádio infectam o próximo
hospedeiro. Após a infecção os JI se desenvolvem em fêmeas anfimícticas, ou seja, fêmeas
que apresentam apenas o aparelho reprodutor feminino, ou machos, o ciclo de vida é dioico
até o fim (POINAR JUNIOR, 1994). No entanto, na Indonésia foi descrito uma espécie capaz
de produzir fêmeas hermafroditas na primeira geração após a infecção, esta espécie foi
descrita como Steinernema hermafroditum Stock (KAMITANI, 2010).
2.4.2.2 Família Heterorhabditidae
Esta família é representada pelo gênero Heterorhabditis Poinar, composto por
aproximadamente 14 espécies (KAMITANI, 2010). O ciclo de vida de Heterorhabditis é
muito semelhante ao ciclo de vida dos indivíduos pertencentes ao gênero Steinernema. No
entanto, no estádio de JI os Heterorhabditis caracterizam-se por manter a cutícula do estádio
(J2) e apresentarem as membranas anais e bucais fechadas. Os heterorabditídeos apresentam
também dois apêndices bucais alterados, denominados dentes ou ganchos subventrais, estes
são empregados para auxiliar a penetração nos tecidos do inseto hospedeiro (NGUYEN;
HUNT, 2007). A primeira geração dos Heterorhabditis no interiror do inseto hospedeiro é
composta apenas por fêmeas hermafroditas, com isso, a vulva não é utilizada no
acasalamento, pois não há cruzamento, alguns ovos podem ser liberados, mas possivelmente
não geram indivíduos viáveis (CICHE et al., 2008), os demais ovos eclodem dentro do útero
(KAMITANI, 2010). O número de ovos que eclodem ultrapassa a capacidade volumétrica do
corpo da fêmea hermafrodita, levando à ruptura de seu corpo. Este fenômeno é denominado
endotaquia matricida (CICHE et al., 2007).
2.5
Controle biológico de insetos
O controle biológico não é uma técnica recente utilizada no combate de insetos praga.
Desde o século III a. C., os chineses já usavam formigas predadoras para controlar pragas em
plantas cítricas, empregando lascas de bambu entre as plantas, semelhantes a pontes para
facilitar a dispersão (CARVALHO, 2006).
36
O controle biológico compreendido como um fenômeno natural tem como função
regular o número de plantas ou animais de um determinado ambiente por seus inimigos
naturais. Entendido como uma alternativa para o controle químico tem recebido grande
destaque por apresentar impacto ambiental reduzido, sendo praticamente a única técnica
viável de controle de pragas que atende à demanda mundial cada vez maior de produtos e
alimentos livres de resíduos tóxicos, além de evitar resistência obtida pelos insetos com o uso
frequente de inseticidas e consistir em técnicas mais barata que o controle químico
(BATISTA FILHO, 2006; ALVES et al., 2008).
De modo geral, o controle biológico tem sido aplicado utilizando três técnicas:
controle biológico clássico, por incremento e por conservação.
O controle biológico clássico é fundamentado na importação, liberação e
estabelecimento definitivo de inimigos naturais exóticos (parasitoides, predadores ou
patógenos). É considerada uma estratégia que favorece um controle longo da praga alvo.
Neste método após o sucesso em um determinado local, os agentes de controle podem ser
utilizados para controlar o mesmo organismo praga em outras localidades de clima
semelhante (CRUZ, 2002).
O controle por meio do incremento da população de inimigos naturais em uma área
abrange os esforços para aumentar a população ou os efeitos benéficos dos inimigos naturais
tanto de pragas nativas como de pragas exóticas (RABB, STINNER, BOSCH, 1976,
RIDGWAY; VINSON, 1977), por meio de liberações dos agentes de controle e também pela
manipulação do ambiente em que eles habitam.
Quanto ao controle por conservação de inimigos naturais, este método envolve a
proteção e a manutenção da população de determinado inimigo natural, levando em
consideração especialmente a conservação nos casos em que se quer manter nos ecossistemas
agrícolas tanto os inimigos naturais nativos quantos os introduzidos (PARRA et al. 2002).
No Brasil, o controle biológico encontra excelentes condições devido ao clima da
maioria de suas regiões e do elevado nível de diversidade, estes fatores resulta em um grande
arsenal de inimigos naturais de pragas, representado por seus parasitoides, predadores e
patógenos (PARRA et al. 2002).
Conhecer a biodiversidade de um determinado ambiente, especialmente de organismos
controladores de pragas chave, pode facilitar o desenvolvimento ou adoção a práticas
agrícolas sustentáveis, além de auxiliar na avaliação do potencial de espécies que podem se
tornar pragas ou daquelas com potencial como inimigo natural, favorecendo o entendimento
sobre o impacto que elas podem causar ao meio ambiente (DAMASCENO, 2008).
37
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52
3
BIODIVERSIDADE DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE)
EM REGIÃO SERRANA NO AGRESTE DE ALAGOAS.
RESUMO
Objetivou-se verificar a biodiversidade de moscas-das-frutas em região serrana no Agreste do
Estado de Alagoas. Para obtenção das moscas-das-frutas instalou-se armadilhas do tipo
McPhail® e coletaram-se frutos em pomar doméstico. Os insetos capturados nas armadilhas
foram colocados em recipientes plásticos devidamente identificados e encaminhados ao
Laboratório de Entomologia - Acarologia da Universidade Federal de Alagoas CampusArapiraca. Neste, realizou-se a triagem, sexagem e separação por gênero. Em seguida, os
espécimes foram colocados em recipientes contendo solução de etanol 70%, sendo
posteriormente identificados ao nível específico. Foram coletados frutos de quatro espécies
frutíferas: mangueira Mangifera indica L. (Anacardiaceae), gravioleira Anona muricata L.
(Annonaceae), Myrtaceae (araçá - Psidium cattleianum Sabine) e sirigueleira Spondias
purpurea L. (Anacardiaceae), posteriormente estes foram transferidos para o Laboratório
acima citado, onde foram higienizados, contados, pesados e colocados em bandejas plásticas,
contendo uma camada de areia esterilizada que serviu como substrato para pupação dos
insetos. Após oito dias realizou-se a individualização das pupas, estas foram armazenadas em
placas de petri com o fundo recoberto por areia esterilizada e mantidas em temperatura
ambiente até a emergência dos adultos. Os adultos emergidos foram separados por sexo e
gênero, em seguida foram transferidos para recipientes plásticos contendo solução de etanol a
70% e hermeticamente fechados, para posterior identificação. Foram capturados através de
armadilhas 792 espécimes de moscas-das-frutas (656 fêmeas e 136 machos), sendo 322 (41%)
obtidos em Floresta Serrana e 470 (59%) em pomar doméstico, dos quais 695 (88%)
pertencem ao gênero Anastrepha Schiner, 1868 e 97 (12%) ao gênero Ceratitis Macleay,
1829, sendo identificadas dez espécies de tefritídeos: Anastrepha obliqua (Macquart, 1835),
A. fraterculus (Wiedemann, 1830), A. distincta (Greene, 1934), A. dissimilis (Stone, 1942), A.
serpentina (Wiedemann, 1830), A. sororcula (Zucchi, 1979), A. consobrina (Loew, 1873), A.
montei (Lima, 1934), Anastrepha sp. e Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), sendo esta
última capturada apenas em pomar doméstico. As espécies A. obliqua, C. capitata, A.
fraterculus e A. distincta apresentaram maiores proporções de fêmeas. Este se constitui o
primeiro relato de A. distincta e A. dissimilis para o Estado de Alagoas. Em frutos foram
obtidos 26 espécimes de moscas-das-frutas (15 fêmeas e 11 machos), destes 23 (88,5%)
pertencem ao gênero Anastrepha e 3 ( 11,5%) ao gênero Ceratitis. Apenas Seriguela
(Spondias purpurea L.) foi observada como hospedeiro de moscas-das-frutas.
Palavras-chave: Levantamento. Tefritídeos. Anastrepha spp.
53
ABSTRACT
This work aimed at verifying the biodiversity of fruit flies in the mountain region of Alagoas
rural region. To collect fruit flies, McPhail® traps were installed and fruits from domestic
orchards were collected. Trapped insects were put inside plastic containers, which were
precisely identified and sent to Laboratório de Entomologia - Acarologia da Universidade
Federal de Alagoas Campus-Arapiraca. There, insects were screened, separated according to
gender and genus, and put inside vials containing 70% alcohol in order to be identified at the
species level. Fruits of four tree species were collected: mango tree Mangifera indica L.
(Anacardiaceae), soursop tree Anona muricata L. (Annonaceae) and siriguela tree Spondias
purpurea L. (Anacardiaceae), and sent to the Laboratory above mentioned, where they were
hygienized, counted, weighed and placed in plastic trays with a layer of sterile sand, which
was used as substrate for insects to pupate. After eight days, pupae were individualized and
placed in Petri dishes with the bottom covered with sterile sand and kept at room temperature
until adult emergence. Adults were separated by sex and genus and then transferred to plastic
containers with 70% alcohol and totally sealed to be identified in the future. Insects collected
in the traps comprise 792 specimens of fruit flies (656 females and 136 males), being 322
(41%) from mountain forest and 470 (59%) from domestic orchard. From those, 695 (88%)
belong to the genus Anastrepha Schiner, 1868 and 97 (12%) to the genus Ceratitis Macleay,
1829. It was identified ten tephritid species: Anastrepha obliqua (Macquart, 1835), A.
fraterculus (Wiedemann, 1830), A. distincta (Greene, 1934), A. dissimilis (Stone, 1942), A.
serpentina (Wiedemann, 1830), A. sororcula (Zucchi, 1979), A. consobrina (Loew, 1873), A.
montei (Lima, 1934), Anastrepha sp. and Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824), being the
latest collected only in domestic orchards. The species A. obliqua, C. capitata, A. fraterculus
and A. distincta showed higher proportions of females. This is the first report of A. distincta
and A. dissimilis in Alagoas State. From fruits, it was collected 26 specimens of fruit flies (15
females and 11 males), 23 of them (88.5%) belong to the genus Anastrepha and 3 (11.5%) to
Ceratitis. Only seriguela (Spondias purpurea L.) was detected as host to fruit flies.
Keywords: Survey. Tephritid. Anastrepha spp.
54
3.1
INTRODUÇÃO
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são organismos estudados mundialmente,
devido à sua importância econômica, especialmente em locais onde há produção de frutas
destinada à exportação. A distribuição desse grupo de moscas está intimamente relacionada
com a disposição de seus hospedeiros, os quais favorecem uma maior condição de
sobrevivência a estes organismos durante todo o ano (VELOSO; FERNANDES; ZUCCHI,
2000). Fato relevante também sobre as espécies dessas moscas é que geralmente são nativas
das florestas tropicais (RAGHU et al. 2000), e o desmatamento acelerado destas áreas pode
conduzir a extinção de muitas espécies, antes mesmo de serem conhecidas bem como seus
inimigos naturais.
Os danos diretos ocasionados pelas moscas-das-frutas estão relacionados à oviposição
da fêmea no fruto que neste momento, causa uma lesão no fruto deixando porta de entrada
para patógeno. Entretanto, o maior dano ocorre com a eclosão das larvas e seu
desenvolvimento no interior dos mesmos. Neste caso, as larvas alimentam-se dos frutos
internamente, promovendo perdas qualitativas e quantitativas. Em terceira ordem, aparecem
os danos indiretos que se referem à presença de exsudados no local da punctura, favorecendo
também a infecção por agentes patogênicos como bactérias, fungos e vírus, acarretando no
apodrecimento do fruto infestado (CARVALHO, 2006), tornando-o indesejável para
comercialização em qualquer instância.
A tolerância aos danos ocasionados pelas moscas-das-frutas é muito baixa e, quando
se trata de produtos que serão exportados torna-se zero. Por ser considerada praga
quarentenária, a exportação de frutos pode sofrer embargos tanto, pela presença da praga na
região produtora, quanto no país exportador (WALDER, 2002).
O grande transtorno do controle das moscas-das-frutas acaba sendo os pomares
domésticos que apresentam perfeitas condições para seu desenvolvimento em razão da alta
oferta de substrato de desenvolvimento, além de oferecer um microclima ideal (PASINI;
LINK; LÚCIO, 2012). Nesse tipo de pomar, encontram-se diferentes frutos em praticamente
todos os períodos do ano, com tempo de amadurecimento de acordo com espécie frutífera,
isto proporciona excelentes condições de alimento para os tefritídeos, favorecendo a dispersão
e a exploração de diferentes ambientes por estes organismos, além de não ocorrer um controle
por parte dos proprietários. Com isso, os pomares domésticos acabam representando um
reservatório de manutenção destes insetos.
55
As Florestas Serranas são consideradas fragmentos de Floresta Atlântica que ocorrem
no interior da região Nordestina formando verdadeiras ilhas vegetais, com altitude entre 500 e
1.000 m, localizadas ao Leste do Planalto da Borborema nos Estados do Ceará, Rio Grande do
Norte, Paraíba, Pernambuco e Alagoas (NEVES, 2006). O conhecimento sobre animais
terrestres em áreas florestais limitam-se especialmente aos vertebrados, ficando o
conhecimento taxonômico e biogeográfico incompleto para maioria dos organismos,
principalmente quando se trata de um táxon tão distinto como os artrópodes (COLWELL;
CODDINGTON, 1994).
Conhecer a biodiversidade de um determinado grupo de organismo em seu ambiente
de origem e comparar a diversidade com área cultivada é essencial para o desenvolvimento de
estudos nos ramos da biologia, da ecologia e do controle destes. Além de permitir o
conhecimento de espécies que representam ameaça às culturas agrícolas. Com este estudo,
objetivou-se verificar a biodiversidade de moscas-das-frutas em regiões de Brejos de Altitude.
3.2
MATERIAL E MÉTODOS
O presente trabalho foi desenvolvido em região serrana no município de Palmeira dos
Índios (9° 24′ 58′′ S, 36° 37′ 52′′ W, 296 m), e no Laboratório de Entomologia/Acarologia da
Universidade Federal de Alagoas Campus Arapiraca (9° 45′ S, 36° 39′ W, 280 m), ambos
localizados no Agreste do Estado de Alagoas.
3.2.1 Obtenção de moscas-das-frutas por meio de armadilhas
Para captura das moscas-das-frutas foram utilizadas armadilhas do tipo McPhail®, as
quais tiveram em seu interior um atrativo à base de proteína hidrolisada de milho
(BioAnastrepha® ) diluída a 10% (Fig. 1A), contendo 500 mL de solução (água + proteína
hidrolisada) por armadilha. Foi instalado um total de 10 armadilhas, sendo cinco armadilhas
para cada área de coleta. As armadilhas foram instaladas aleatoriamente na mata a uma
distância de aproximadamente 50 m entre as armadilhas. No pomar, a instalação ocorreu em
zigue-zague com distância de aproximadamente 10 m entre as armadilhas. Esta distância foi
menor que na mata por se tratar de um pequeno pomar doméstico. As armadilhas foram
penduradas com auxílio de barbante grosso de sisal, nas copas das árvores, a uma altura do
solo de no mínimo 1,5 m variando de acordo com o tamanho da planta com disposição no
terço médio da planta, com localização ao nascente (Fig. 1B). Na mata as armadilhas foram
56
dispostas em plantas de murici Byrsonima crispa Juss. (Malpighiaceae), enquanto em pomar
as plantas foram mangueiras Mangifera indica L (Anacardiaceae), gravioleiras Anona
muricata L. (Annonaceae) e serigueleiras Spondias purpurea L. (Anacardeaceae) (Tabela 1).
As espécies vegetais tanto na mata quanto no pomar doméstico foram escolhidas por estarem
presentes em maiores proporções e por pertencerem a famílias hospedeiras de moscas-dasfrutas.
Tabela 1 – Espécies vegetais que foram penduradas armadilhas caça-moscas para coleta de
moscas das frutas em Floresta Serrana e pomar doméstico, no município de Palmeira dos
Índios – Alagoas, entre fevereiro e julho de 2013.
Ambiente
Floresta
Serrana
Família
Espécie
Malpighiaceae
Byrsonima crispa L.
Malpighiaceae
Byrsonima crispa L.
Malpighiaceae
Byrsonima crispa L.
Malpighiaceae
Byrsonima crispa L.
Malpighiaceae
Byrsonima crispa L.
Anacardiaceae
Mangifera indica L.
Anacardiaceae
Spondias purpurea L.
Anacardiaceae
Spondias purpurea L.
Anacardiaceae
Mangifera indica L.
Annonaceae
Anona muricata L.
Pomar
doméstico
Nome
popular
Murici
Localização
geográfica
09º22’775”S
036º37’816”W
Murici
09º22’715”S
036º37’831”W
Murici
09º22’827”S
036º37’791”W
09°22’770” S
Murici
036°37’789”W
09º23’740”S
Murici
036º37 794”W
Manga
09º22’910”S
036º37’714”W
Seriguela 09º22’924”S
036º37’690”W
Seriguela 09º22’929”S
036º37’751”W
Manga
09°22’958”S
036°37’728”W
Graviola 09º23’111”S
036º37 589”W
Alt.2
571 m
600 m
603 m
624 m
628 m
583 m
578 m
588 m
582 m
621 m
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
Foram realizadas 12 coletas entre fevereiro e julho de 2013, sendo o atrativo renovado
quinzenalmente. Ainda no campo, os insetos capturados nas armadilhas passavam por uma
lavagem superficial, sendo então transferidos para recipientes contendo etanol 70 % (Fig. 1C).
Os recipientes foram devidamente identificados (data da coleta, local e número da armadilha)
e encaminhados ao Laboratório supracitado para posterior triagem (Fig. 1).
57
Figura 1 – Preparação da solução com proteína hidrolisada (A), Disposição das armadilhas
em campo (B), insetos capturados em armadilha acondicionados em recipientes plásticos
contendo etanol (C), em Palmeira dos Índios - Alagoas, fevereiro a julho de 2013.
A
B
Fonte: Santos, M. D. (2013)
C
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Em laboratório realizou-se a triagem do material advindo do campo (Fig. 2A). Após
este procedimento, as moscas foram separadas por gênero, realizando-se em seguida a
sexagem que teve como objetivo separar os machos das fêmeas, uma vez que somente as
fêmeas são identificadas a nível específico. Os espécimes de moscas-das-frutas já triados
foram colocados em novos Eppendorfs® com capacidade de 1,5 mL contendo etanol 70%
(Fig. 2B), devidamente etiquetados para posterior identificação específica (Fig. 2C) (Fig. 2).
Figura 2 – Triagem em laboratório dos insetos capturados nas armadilhas (A), espécimes de
moscas-das-frutas armazenadas para posterior identificação (B), identificação das moscasdas-frutas (C), em Palmeira dos Índios - Alagoas, fevereiro a julho de 2013.
A
B
C
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
3.2.2 Obtenção de moscas-das-frutas por meio de frutos
As coletas dos frutos ocorreram entre os meses de fevereiro a julho. Estas foram
possíveis somente no pomar doméstico, pois durante o período de pesquisa não foram
encontrados frutos nas plantas amostradas em área de Floresta Serrana. No pomar, a
amostragem dos frutos foi realizada em três famílias: Anacardiaceae (manga - Mangifera
indica L. e seriguela - Spondias purpurea L.); Malpighiaceae (acerola - Malpighia glaba L.) e
Myrtaceae (araçá - Psidium cattleianum Sabine). O número de frutos coletados foi de acordo
58
com a disponibilidade destes, sendo estes coletados aleatoriamente, em diferentes alturas da
copa das plantas (Fig. 3A). Também foram coletados frutos recém-caídos que estavam em
boas condições de conservação, pois as moscas-das-frutas não se alimentam de frutos em
estágios avançados de decomposição. As amostras foram colocadas em bolsas plásticas de
tamanhos variados, identificados por espécie de plantas, data, local e coletor.
Os frutos coletados foram encaminhados ao Laboratório acima citado, onde foram
higienizados com água e hipoclorito de sódio a 3% para retirada de resíduos, pois a
higienização tem por objetivo reduzir a contaminação dos frutos por patógeno. Foram em
seguida quantificados, pesados, pois através da pesagem é possível obter o índice de
infestação ocasionado por moscas-das-frutas em frutos e colocados em bandejas plásticas para
2,5 L, contendo uma camada de areia esterilizada, a qual serviu como substrato para pupação
dos insetos. Essas bandejas foram identificadas com procedência, espécie do fruto e data da
coleta. Todos os recipientes foram cobertos com tecido voil, preso pelas bordas com elástico
de modo a isolar o material, impedindo entrada do meio externo e saída do meio interno de
qualquer indivíduo correspondente ao estudo (Fig. 3B).
A cada oito dias após o acondicionamento dos frutos foi realizada a individualização
das pupas. Estas foram armazenadas em placas de Petri com fundo recoberto por areia
esterilizada e mantidas a temperatura ambiente, que teve como objetivo quantificar e conhecer
o número exato de adultos de mocas-das-frutas que emergiram (Fig. 3C). Os adultos das
moscas-das-frutas emergidos das pupas foram transferidos para tubos de polietileno contendo
etanol a 70%, sendo separados por sexo e gênero para posterior identificação destes (Fig. 3).
3.2.3 Identificação das espécies de moscas-das-frutas
A identificação das espécies do gênero Anastrepha ocorreu com base no padrão das
asas, coloração do corpo e as características morfométricas do ápice do acúleo. Quanto aos
espécimes de C. capitata a identificação ocorreu pelo diagnóstico das características
morfológicas descritas por Foote (1980). Para tanto, utilizou-se placas Petri, estiletes,
microscópio estereoscópio e chaves de identificação especializadas (ZUCCHI, 2000).
59
Figura 3 – Coleta de frutos (A), acondicionamento dos frutos em bandeja plástica contendo
uma camada de areia para pupação dos insetos (B), Placas de petri contendo pupas para
obtenção de adultos de moscas-das-frutas (C), Palmeira dos Índios – Alagoas, fevereiro julho
de 2013.
A
B
C
A Santos, M. D. (2013)
Fonte:
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
A confirmação das espécies obtidas foi realizada pelo Prof. Dr. Roberto Antônio
Zucchi (Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ).
Os espécimes voucher foram depositados no Laboratório de Entomologia/Acarologia
da Universidade Federal de Alagoas Campus - Arapiraca.
3.3
RESULTADOS
3.3.1 Moscas-das-frutas coletadas em armadilhas
Foram capturados 792 espécimes de moscas-das-frutas (656 fêmeas e 136 machos) na
região serrana, sendo 322 (40,6%) obtidos na floresta e 470 (59,4%) no pomar doméstico.
Foram identificados 695 (87,7%) espécimes de Anastrepha e 97 (12,3%) de Ceratitis. Os
espécimes de Anastrepha foram obtidas nos dois ambientes (Floresta Serrana e Pomar
doméstico), enquanto os espécimes de Ceratitis foram capturados apenas em Pomar
doméstico (Tabela 2).
Foram identificadas quatro espécies de moscas-das-frutas na Floresta Serrana e nove
espécies no pomar doméstico. Apenas um espécime capturado no pomar doméstico não foi
identificado em nível de espécie, pois se trata de uma nova espécie.
Tabela 2- Moscas-das-frutas (Diptera:Tepritidae) coletados em Floresta Serrana e pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, entre fevereiro e julho de 2013.
Anastrepha spp.
Ceratitis capitata
Ambientes
Macho
Fêmea
Macho
Fêmea
Total
Floresta Serrana
62
260
0
0
322
Pomar doméstico
64
309
10
87
470
Total
126
569
10
87
792
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
60
Das espécies identificadas 72,7% pertencem à A. obliqua, 13,4% à C. capitata, 8,2% à
A. fraterculus, 3,7% à A. distincta (Greene, 1934), 0,9% à A. dissimilis (Stone, 1942), 0,3% à
A. serpentina (Wiedemann, 1830) e as demais espécies cada uma com dois exemplares A.
sororcula, A. consobrina (Loew, 1873), A. montei (Lima, 1934) e Anastrepha sp.
representadas por apenas 0,2%, do total. Vale ressaltar que este trabalho é pioneiro,
representando o primeiro registro das espécies A. distincta e A. dissimilis para o Estado de
Alagoas (Tabela 3).
Tabela 3 - Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) coletadas em Floresta Serrana e pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, entre fevereiro e julho de 2013.
Nº de exemplares (♀)
Espécies de moscas-das-frutas
Pomar
doméstico
223
Total
Anastrepha obliqua
Floresta
Serrana
247
Ceratitis capitata
0
87
87
Anastrepha fraterculus
10
43
53
Anastrepha distincta
4
20
24
Anastrepha dissimilis
1
5
6
Anastrepha serpentina
0
2
2
Anastrepha sororcula
0
1
1
Anastrepha consobrina
0
1
1
Anastrepha montei
0
1
1
Anastrepha sp.
0
1
1
262
384
646
Total
470
Fonte: Autora desta dissertação, 2014
3.3.2 Moscas-das-frutas coletadas em frutos
Foram realizadas sete coletas no pomar doméstico, totalizando 800 frutos (6,911 Kg),
das quatro espécies frutíferas coletadas. Foram obtidos 26 espécimes de moscas-das-frutas (15
fêmeas e 11 machos). Destes 88,5% são Anastrepha e 11,5% são Ceratitis. Das quatro
espécies frutíferas coletadas, apenas Seriguela (S. purpurea) foi infestada, pelas espécies A.
obliqua e C. capitata.
61
3.4
DISCUSSÃO
No Brasil, estudos que buscam comparar quantitativamente o número de moscas-dasfrutas em área de floresta nativa e pomar doméstico são bastante reduzidos. No entanto, a alta
diversidade de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha observada neste trabalho já era
esperada. Pois, além de serem organismos nativos de florestas tropicais e o alto índice de
hospedeiro disponíveis no pomar, proporciona a manutenção de uma diversa e elevada
população de tefritídeos nestes ambientes.
Resultados semelhantes a este trabalho em relação ao número de espécimes fêmeas
superior ao número de machos foram obtidos por Montes e Raga, 2006; Dutra, et al., 2009;
Trindade e Uchoa, 2011; Santos et al., 2011; Costa, 2012, em trabalhos onde as coletas de
moscas-das-frutas também ocorreram por meio de armadilhas. O maior número de fêmeas
obtido nestes estudos possivelmente ocorreu em função dos fatores como maior disposição de
fêmeas no ambiente ou ainda pelo fato das fêmeas estarem alimentando-se e copulando em
locais próximos as armadilhas, e em seguida dirigir-se ao local de oviposição. Pois, os adultos
de moscas-das-frutas ao chegarem à idade de reprodução necessitam alimentar-se
principalmente de substâncias a base de proteínas, carboidratos e lipídios. Do ponto de vista
quantitativo a exigência destas substâncias irá variar em função do sexo, idade e condições
fisiológicas dos insetos (JOACHIM-BRAVO, 2009).
Foi superior o número de indivíduos das espécies de moscas-das-frutas encontrado no
pomar doméstico em relação ao observado em Floresta Serrana. Possivelmente, pela maior
disposição dos frutos no pomar doméstico, pois neste os frutos geralmente estão disponíveis
durante todo o ano, apresentando período de amadurecimento que varia de acordo com a
espécie frutífera. Estes fatores favorecem as condições de alimento, com isto, o número e a
diversidade de espécies tende a ser maior nesses ambientes. Contrastando com os resultados
obtidos neste estudo, Alves (2010) trabalhando em área de intersecção de pomar cítrico e
mata secundária, obteve maior número de espécimes na área de vegetação nativa e relacionou
este resultado à existência de uma grande variedade de hospedeiros alternativos de moscasdas-frutas presente no local do estudo.
De acordo com Zucchi (2000), a predominância de um dos gêneros de moscas-dasfrutas obtido está intimamente relacionada com as condições climáticas e a quantidade e
disponibilidade de hospedeiros destes insetos no ambiente de pesquisa. Geralmente, as
maiores proporções do gênero Ceratitis têm sido observado em áreas de pomar com
predominância de hospedeiros introduzidos (UCHÔA-FERNANDES et al. 2002; FERRARA
62
et al. 2005; ALVARENGA et al. 2009; OLIVEIRA et al. 2009; ALVARENGA et al. 2010;
ARAUJO et al. 2013).
O número de espécimes de Anastrepha superior a Ceratitis observado neste trabalho,
possivelmente esteja associado ao grande número de hospedeiros nativos presente na área de
estudo. Resultados semelhantes têm sido evidenciado em diversos trabalhos de levantamento
com
moscas-das-frutas
(CORSATO,
2004;
BOMFIM;
UCHÔA-FERNANDES;
BRAGANÇA, 2007; URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008; DUTRA et al., 2009;
PIROVANI et al. 2010; SANTOS et al. 2011; COSTA, 2012; DUARTE; GALLI; PAZINI,
2012; FREITAS, 2013; MELO et al. 2012; MELO, 2013).
Ressalta-se o pioneirismo da pesquisa no local de estudo e o primeiro registro das
espécies A. dissimilis e A. distincta para o Estado de Alagoas. Estas espécies encontram-se
amplamente distribuídas em todo território brasileiro.
Anastrepha dissimilis já foi registrada no estado do Amapá, Pará, Bahia, Ceará,
Maranhão, Pernambuco, Piauí, Rio grande do Norte, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul,
Minas Gerais, São Paulo, Santa Catarina, Rio Grande do Sul e Espírito Santo (ZUCCHI,
2008). A. dissimilis apresentou-se em maior proporção na área de pomar doméstico,
possivelmente pela presença de plantas da família Passifloraceae nas imediações deste
ambiente. Este inseto tem as passifloráceas como hospedeiro primário, apesar de ter sido
observada por Melo (2013) associada pela primeira vez a frutos de juá (Ziziphus joazeiro
Mart.) (Rhamnaceae). Em um trabalho realizado por Santos et al. (2013), em um pomar
comercial de mangueira, no litoral do Rio grande do Norte observou que A. dissimilis foi a
espécie com maior frequência relativa. Contrastando com os resultado obtidos no presente
trabalho e por Veloso et al. (2012) e Alberti; Bogus e Garcia (2012), que observaram baixo
índice de A. dissimilis. Vale ressaltar, que a produção de maracujá no estado de Alagoas é
feita por pequenos produtores que não utilizam nenhum método de controle para este insetopraga, podendo ocasionar a multiplicação desta espécie de tefritídeo que futuramente poderá
causar sérios problemas a esta cultura.
Anastrepha distincta já foi registrada no Acre, Amazonas, Amapá, Roraima, Tocantins,
Bahia, Maranhão, Pernambuco, Piauí, Mato Grosso do Sul, Goiás, Espírito Santo, Rio de
Janeiro, Minas Gerais, São Paulo, Santa Catarina, Rio Grande do Sul, Pará, Mato Grosso e
Roraima (ZUCCHI, 2008). A ocorrência de A. distincta nos dois ambientes de estudo deste
trabalho, está possivelmente relacionada ao elevado número de espécies vegetais pertencentes
à família Fabaceae, principalmente na Floresta Serrana. Uma vez que, esta família vegetal é
considerada hospedeira de A. distincta (LIMA, 1934; MALAVASI; MORGANTE; ZUCCHI,
63
1980; SILVA, 1993; SOUZA FILHO, 1999; URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008;
MARSARO JUNIOR, 2010; DUTRA et al. 2013). No entanto, esta espécie de tefritídeo já foi
associada às famílias Oxalidaceae (JESUS-BAROS, 2012), Myrtaceae (VELOSO, 1997;
JESUS-BAROS, 2012), Clusiaceae (SILVA, 1993), Anacardiaceae (SILVA, 1993) e
Caesalpinaceae (VELOSO, 1997). O grande número de hospedeiro sugere a importância de A.
distincta, pois a presença de diversos hospedeiros e a ausência de outras espécies de
tefritídeos, possivelmente acarretarão no estabelecimento desta espécie em um determinado
ambiente. Resultados semelhantes aos observados neste trabalho quanto a presença de A.
distincta foram obtidos por Silva et al. (2007); Zucchi, (2008) e Melo (2013).
Os resultados quanto a diversidade do gênero Anastrepha obtida neste trabalho foi
semelhante aos observados por Pirovani et al. (2010), que coletaram 15 espécies de
Anastrepha em três pomares com diversas espécies frutíferas e em uma área de reserva
natural, remanescente da Mata Atlântica. Por Santos et al. (2013), que obtiveram seis espécies
de Anastrepha e C. capitata em um pomar comercial de mangueira no Estado do Rio Grande
do Norte. E por Alberti; Bogus e Garcia (2012) que capturaram nove espécies de Anastrepha
em pomares de maracujazeiro e pessegueiro no município no Oeste de Santa Catarina. Vale
ressaltar que nestes trabalhos utilizou-se o mesmo tipo de armadilha, no entanto, houve
variação quanto ao número de armadilha e tempo de coleta.
O número de espécies de moscas-das-frutas encontrada no presente trabalho é
semelhante ao trabalho de Costa (2012) que verificando a biodiversidade de moscas-dasfrutas e seus parasitoides em diferentes microrregiões do estado de Alagoas, com o mesmo
tipo de armadilha também capturou as espécies: A. fraterculus, A. montei, A. obliqua, A.
serpentina, A. sororcula.
O maior número de A. obliqua capturado tanto em Floresta Serrana quanto no pomar
doméstico, pode estar relacionado com o hábito alimentar polífago da mesma, sendo
conhecidas aproximadamente 35 espécies hospedeiras distribuídas em sete famílias
(Anacardiaceae, Combretaceae, Malpighiaceae, Myrtaceae, Oxalidaceae, Rutaceae e
Rubiaceae) (ZUCCHI, 2007). Anastrepha obliqua é a única espécie de moscas-das-frutas já
relatada em todos os estados brasileiros (ZUCCHI, 2007). Esta ampla distribuição pode está
relacionado principalmente à habilidade que esta espécie tem de explorar uma imensa gama
de hospedeiros. De acordo com Uramoto; Walder; Zucchi (2005), fatores como a polifagia e a
disponibilidade de hospedeiros possivelmente influenciam a alta proporção de algumas
espécies.
64
Bomfim; Uchôa-Fernandes e Bragança (2007) realizaram coletas com armadilhas
McPhail em pomares domésticos e matas nativas. Esses autores capturaram C. capitata
apenas em pomar doméstico corroborando com resultados encontrados neste estudo.
Resultados semelhantes também foram obtidos por Minzão e Uchôa-Fernandes (2008),
observando a diversidade e a flutuação populacional das moscas-das-frutas em reservas
florestais e por Uramoto; Martins; Zucchi (2008) em duas áreas remanescentes da Mata
Atlântica no Norte do Estado do Espírito Santo. Estes resultados possivelmente estão
associados ao fato de C. capitata apresentar preferência por hospedeiros introduzidos em
relação aos nativos (MALAVASI; MORGANTE; ZUCCHI, 1980; CANAL; ALVARENGA;
ZUCCHI, 1998; UCHOA-FERNANDES et al. 2002; ALVARENGA et al. 2009;
ALVARENGA et al., 2010).
Apesar de A. fraterculus apresentar um número elevado de hospedeiros e está presente
em vários estados brasileiros, sua ocorrência pode ser bastante variável nas diversas regiões.
No Brasil, é considerada praga primária nos estados do Rio Grande do Sul, Minas Gerais e
Espírito Santo, porém na Região Norte e Nordeste tem menor importância, já que perde este
estatus para outras espécies. Em um estudo realizado por Minzão e Uchôa-Fernandes (2008),
observaram A. fraterculus como à terceira espécie mais frequente em mata decídua. Santos et
al. (2013) também obtiveram baixa frequência desta espécie, contrastando com resultados
obtidos por: Bittencout (2006), no Estado da Bahia; Pirovani et al. (2010), na zona da mata
mineira; Santos et al. (2011) no distrito de Belmonte na região Sul.
A presença de Anastrepha consobrina apenas em pomar doméstico reflete à presença
de plantas da família Passifloraceae próximas de onde estavam instaladas as armadilhas. A.
consobrina é considerada monófaga obtida apenas em frutos de maracujá (ZUCCHI, 2008).
Freitas (2013), também obteve um número reduzido de A. consobrina utilizando armadilha
Mcphail em um trabalho realizado no Estado do Rio Grande do Norte.
Anastrepha serpentina geralmente encontra-se associada a espécies da família
Sapotaceae. Portanto, o número reduzido de hospedeiro nas imediações das armadilhas,
possivelmente foi à razão para o reduzido número desta espécie neste trabalho, pois as
sapotáceas são seus hospedeiros preferenciais (BITTENCOURT et al., 2012; MARSARO
JUNIOR et al., 2011; SILVA et al., 2011; ZUCCHI, 2008).
Anastrepha sororcula normalmente encontra-se associada a plantas da família
Myrtaceae (ARAÚJO et al., 2005; RAGA et al., 2004; SANTOS et al., 2008). No entanto,
mesmo com a presença de hospedeiro nos ambientes de estudo, o número coletado foi
reduzido. Isso contrasta com os resultados observados por Costa (2012); Santos et al. (2011),
65
Minzão e Uchôa-Fernandes (2008), já que nestes, o número de espécimes obtido foi bastante
elevado.
Anastrepha montei está associada à família Euphorbiaceae (ZUCCHI, 2008). A
ocorrência desta espécie de tefritídeo neste trabalho certamente está relacionada com a
presença do cultivo de mandioca Manihot esculenta Crantz nas proximidades do local onde
foram instaladas as armadilhas.
Relacionar as espécies de moscas-das-frutas aos seus respectivos hospedeiros é de
suma importância, pois a diversidade e a quantidade destes insetos presente em um
determinado ambiente estão intimamente relacionadas a esta associação.
Dentre as espécies de Anastrepha, a única obtida em frutos foi A. obliqua, justamente
pela grande disponibilidade de frutos de seriguela durante o período de coleta. Pois, esta
espécie de tefritídeo apresenta preferência por este hospedeiro.
Diversos trabalhos sobre levantamento de moscas-das-frutas por meio de frutos têm
observado a associação de A. obliqua à seriguela (BOMFIM; UCHÔA-FERNANDES;
BRAGANÇA, 2007; ALVARENGA et al.; 2010; SANTOS; 2012; VELOSO et al.; 2012;
COSTA, 2012; FREITAS, 2013; MELO, 2013).
Ceratitis capitata também foi obtida infestando frutos de seriguela a preferência desta
espécie de mosca por frutos introduzidos tem sido observada por diversos autores
(ALVARENGA; GIUSTOLIN; QUERINO 2006; VELOSO et al., 2012; FREITAS, 2013).
3.5
CONCLUSÕES
Ocorreu mais moscas-dasfrutas em pomar doméstico que na mata Serrana.
Anastrepha obliqua sempre esteve em elevada população ao longo das coletas.
Ceratitis capitata foi encontrada apenas em pomar doméstico.
Apresenta-se a primeira ocorrência de Anastrepha dissimilis e Anastrepha distincta
para o Estado de Alagoas.
66
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72
4
ORGANISMOS EDÁFICOS ASSOCIADOS DE LOCAIS DE OCORRÊNCIA
DE MOSCAS-DAS-FRUTAS NA REGIÃO SERRANA DO AGRESTE DE
ALAGOAS
RESUMO
Objetivou-se conhecer os possíveis agentes associados ao controle de moscas das frutas em
região serrana no Agreste do Estado de Alagoas. Foram realizadas seis coletas de folhedo e de
solo nas profundidades de 0-5, 5-10, 10-15 e 15- 20 cm em áreas de vegetação nativa e pomar
doméstico, entre os meses de março a julho de 2013. Os ácaros foram extraídos utilizando
funis de Berlese-Tullgren modificado com temperatura sendo elevada a 5ºC a cada dia até
atingir 65ºC. Os espécimes encontrados foram quantificados e armazenados em Eppendorfs®
com capacidade de 1,5 mL contendo solução de etanol a 70%. Posteriormente a este
procedimento, os ácaros foram montados em lâminas utilizando meio de Hoyer para serem
identificados. A classificação e identificação dos espécimes ocorreram com a utilização de
microscópio com contraste de fases e chaves dicotômicas especializadas. Para obtenção dos
NEPs foram recolhidas 5 sub-amostras de solo de cerca de 100 g a uma profundidade de
aproximadamente 20 cm e acondicionadas em sacos plásticos de 1Kg. Em laboratório as
subamostras foram homogeneizadas em bandejas plásticas. Em seguida foram colocadas em
recipientes plásticos de 2 L contendo seis lagartas de Galleria mellonella (Lepidopterra:
Pyralidae) e seis de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) criados em laboratório que
serviram como “iscas vivas“ para isolamento dos possíveis NEPs presentes nas amostras de
solo. Foram coletados 6.579 ácaros (imaturos e adultos), sendo 4.859 em Floresta Serrana e
1.720 em pomar doméstico. Os ácaros Mesostigmata encontrados pertencem a 12 famílias do
grupo Gamasina e Uropodina. Sendo as maiores proporções obtidas por Ologamasidae,
Ascidae e Laelapidae. Os Prostigmata coletados pertencem a 21 famílias. As mais comuns
foram Iolinidae, Cunaxidae e Cheyletidae. Foram identificados 27 gêneros e 33 morfoespécies
de Mesostigmata. As maiores proporções foram Asca Heyden Geogamasus Lee,
(Ologamasidae), Cosmolaelaps Berlese (Laelapidae). Para subordem Prostigmata foram
identificados 10 gêneros e 10 morfoespécies. Os mais comuns foram Proctotydaeus Berlese
(Stigmaeidae), Paracheyletia Volgin (Cheyletidae) e Lorrya Oudemans (Tydeidae). O pomar
doméstico apresentou grande diversidade de ácaros edáficos, mesmo sendo um ambiente
modificado pelo homem. As proporções maiores de ácaros edáficos foram de Mesostigmata.
Foram coletadas 60 amostras de solo, destas 80% tinham nematoides entomopatogênicos.
Deste percentual 83,3% estavam infectadas com Heterohabiditis, 4,2% apenas Steinernema,
e 12,5% apresentaram-se infectadas por ambos os gêneros. O maior número de
Heterohabiditis ocorreu em área de floresta. O gênero Steinernema foi predominante em
floresta.
Palavras-chave: Ácaro Predador. Mesostigmata. Nematoide Entomopatogênico.
73
ABSTRACT
This work aimed at expanding the knowledge on the potential agents associated with control
of fruit flies in the mountain region of Alagoas rural area. For that, six collections of leaf litter
and soil at depths of 0-5, 5-10, 10-15 and 15- 20 cm in areas of native vegetation and
domestic orchards within the period of March to July of 2013. Mites were extracted using
modified Berlese-Tullgren funnel while temperature was elevated at 5ºC per day until
reaching 65ºC. The collected specimens were quantified and stored in 1.5-mL Eppendorf®
containing 70% alcohol. After this procedure, mites were mounted in microscopy slides using
Hoyer’s medium to identify them. Classification and identification of specimens were
conducted under phase contrast microscope and guided by a dichotomus identification key.
To obtain EPNs, 5 sub-samples of soil (100 g/each) at a depth about 20 cm were collected and
stored in 1kg-plastic bags. Samples were then homogenized at the laboratory in plastic trays.
Thereafter, samples were put in 2L-plastic containers containing six caterpillars of Galleria
mellonella (Lepidoptera: Pyralidae) and six of Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae)
from a laboratory rearing serving as “live bait” to isolate EPNs in soil samples. It was
collected 6,579 mites (imatures and adults), being 4,859 in mountain forest and 1,720 in
domestic orchards. Mesostigmata mites that were collected belong to 12 families of the
groups Gamasina and Uropodina, being major proportions comprised by Ologamasidae,
Ascidae and Laelapidae. Prostigmata collected individuals belong to 21 families. The most
commom were Iolinidae, Cunaxidae and Cheyletidae. It was identified 27 genera and 33
morphospecies of Mesostigmata. The biggest proportions comprised Asca Heyden
Geogamasus Lee, (Ologamasidae) and Cosmolaelaps Berlese (Laelapidae). For suborder
Prostigmata, 10 genera and 10 morphospecies were identified. The most common were
Proctotydaeus Berlese (Stigmaeidae), Paracheyletia Volgin (Cheyletidae) and Lorrya
Oudemans (Tydeidae). Domestic orchard showed a great diversity of edaphic mites even
though it is a habitat modified by humans. The biggest proportion of edaphic mites was made
of Mesostigmata. From the 60 samples of soil collected in this study, 80% contained
entomopathogenic nematodes. From those, 83.3% were infected by Heterohabiditis, 4.2%
only Steinernema, and 12.5% were infected by both genera. The greatest number of
Heterohabiditis occured in the forest area. The genus Steinernema was predominant in the
florest.
Keywords: Predatory mite. Mesostigmata. Entomopathogenic nematode.
74
4.1
INTRODUÇÃO
Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) estão entre as principais pragas da
fruticultura em todo o mundo, sendo motivo de preocupação principalmente para países
tropicais em desenvolvimento, já que nestes a fruticultura possui grande potencial econômico.
Com a presença desses insetos, a produção de frutas fica bastante limitada tanto pelos danos
diretos ocasionados pelas fêmeas que ovipositam nos frutos e pelas larvas que ao eclodirem
consomem a polpa, inviabilizando o consumo e a comercialização dos frutos quanto pelas
severas restrições quarentenárias impostas por muitos países importadores (FOLLETT;
NEVEN, 2006; ALUJA; MANGAN, 2008).
As espécies de moscas-das-frutas no seu último instar larval buscam o solo para passar
à fase de pupa, nesse momento ficam vulneráveis a uma série de organismos considerados
agentes de controle biológico. Esses organismos são especialmente os ácaros edáficos
predadores e os nematóides entomopatogênicos (NEPs) que são capazes de eliminar larvas de
3º instar e pupas desses insetos. As larvas de moscas-das-frutas podem atingir até 20 cm de
profundidade no solo (MALAVASI; VIRGINIO, 2009), e por isso, espera-se que os ácaros
edáficos em especial os pertencentes à ordem Mesostigmata e os nematoides NEPs possam
apresentar alguma efeito no controle desses organismos praga.
Os ácaros (Arachnida: Acari) são organismos de tamanho diminuto que apresentam
diversos hábitos alimentares e exploram uma enorme gama de ambientes aquático e terrestre,
sendo a maior diversidade encontrada no solo (ÁVILA; MORAES; GOULART, 2009). Os
ácaros edáficos são considerados artrópodes mais abundantes da mesofauna e geralmente são
encontrados principalmente nas camadas mais superficiais do solo (FREIRE, 2007). Porém, a
distribuição destes organismos é intrínseca a cada um, dependendo de fatores como
preferência alimentar, níveis de resistência a intempéries, biologia reprodutiva e habilidade de
dispersão (HOFFMANN et al., 2009).
Os principais ácaros edáficos estão distribuídos especialmente nas ordens: Oribatida,
Mesostigmata, Prostigmata e Astigmatina. A ordem Mesostigmata é considerada a segunda
maior em número de espécies e espécimes perdendo apenas para os oribatídeos. A maioria
dos Mesostigmata é predadora de outros organismos, como outros artrópodes e nematoides
(KRANTZ; WALTER, 2009).
O estudo dos ácaros em ambientes constituídos por vegetação nativa pode
proporcionar a descoberta de espécies com características adequadas à utilização em
programas de controle biológico aplicado, considerando o potencial apresentado por algumas
75
espécies de ácaros predadores (FERES; LOFEGO; OLIVEIRA, 2005). Por isto, é vasto o
número de trabalhos que apresenta os Mesostigmata edáficos como eficientes predadores de
pragas edáficas (INSERRA; DAVIS, 1983; WALTER, 1986; LESNA et al., 1995, 1996; ALI
et al., 1997, 1999; AMIN; MOWAFE; FATMA, 1999; EL-BANHAWY, 1999; WALTER;
PROCTOR, 1999; LESNA et al., 2000; SILVA; MORAES; KRANTZ, 2004; FREIRE, 2007,
CASTILHO, 2008).
Os nematoides entomopatogênicos (NEPs) habitam o solo, especialmente a camada de
zero a 20 cm e são assim classificados pelas relações ecológicas que mantêm com os insetos.
Os NEPs são capazes de localizar e invadir seus hospedeiros por meio de aberturas naturais
como boca, ânus e espiráculos, além da cutícula danificada, sendo as principais espécies de
NEPs pertencentes às famílias Heterorhabditidae e Steinernematidae (Ordem: Rhabditida)
(KOPPENHOFER, 2009).
Após a invasão do corpo de seus hospedeiros, os NEPs liberam suas bactérias
simbiontes (Steinernematidae: Xenorhabdus; Heterorhabditidae: Photorhabdus), provocando
septecemia, compreendida como a rápida multiplicação desses organismos dentro do corpo de
seus hospedeiros. A morte do inseto infectado ocorre aproximadamente entre 24 e 72 horas
após a infecção (BELLINI, 2011).
Diante destas características, os NEPs são empregados com eficiência no controle de
diversos organismos, principalmente aqueles classificados como pragas edáficas. O
conhecimento destes organismos em ambientes constituídos por vegetação nativa é bastante
relevante, principalmente pela variabilidade observada em alguns isolados, permitindo à
seleção de linhagens com propriedades adequadas as condições específicas de controle
(MOLINA-ACEVEDO et al., 2005). No entanto, é necessário que a distribuição destes
organismos seja estudada também em ambientes modificados pelo homem, pois as
transformações ocorridas nestes ecossistemas podem reduzir drasticamente a diversidade das
espécies.
Comparar a diversidade de um grupo de organismo em ambiente nativo e área
cultivada apresenta grande relevância, pois as transformações que ocorrem em ambiente
nativo podem alterar a diversidade de espécies, assim como, as práticas agrícolas modificam a
diversidade em diferentes graus de intensidade, em consequência das mudanças de habitat,
disposição de alimentos, criação de micro ambiente e competição intra e interespecífica. Neste
sentido objetivou-se conhecer os organismos edáficos considerados agentes de controle
natural de moscas-das-frutos em região serrana no Agreste do Estado de Alagoas.
76
4.2
MATERIAL E MÉTODOS
As coletas do presente trabalho foram realizadas em uma região serrana do município
de Palmeira dos Índios (9° 24′ 58′′ S, 36° 37′ 52′′ W, 296 m). As amostras de solo para
obtenção dos ácaros foram processadas no Laboratório de Entomologia/Acarologia da
Universidade Federal de Alagoas Campus Arapiraca (9° 45′ S, 36° 39′ W, 280 m), ambos
localizados no Agreste do Estado de Alagoas. As amostras de solo para obtenção dos NEPs
foram processadas no Laboratório de Entomologia da Unidade de Execução de Pesquisa e
Desenvolvimento (UEP) de Alagoas, pertencente à Embrapa Tabuleiros Costeiro, sediado em
Rio Largo/AL (12°40’ S, 39°06’ W, 127 m) (Anexo 1).
4.2.1 Obtenção dos ácaros edáficos na Floresta Serrana e no pomar doméstico
As coletas foram realizadas no período de março a julho de 2013, totalizando seis
coletas de folhedo e solo de área com floresta e com pomar doméstico nos arredores da mata.
As amostras foram retiradas a uma distância de aproximadamente 50 cm da base das plantas
onde estavam instaladas às armadilhas citadas no capítulo anterior: murici (Byrsonima crispa
Juss. (Malpighiaceae)) na mata, mangueira (Mangifera indica L (Anacardiaceae)), gravioleira
(Anona muricata L. (Annonaceae)) e serigueleiras (Spondias purpurea L. (Anacardeaceae))
no pomar doméstico, utilizando cilindros metálico de 6,0 x 5,7 x 5,0 cm, de diâmetro externo,
interno e altura respectivamente, com uma das extremidades cortantes introduzida no solo
através de golpes de martelo. Primeiramente, foram coletadas amostras de folhedo, em
seguida cilindros metálicos foram introduzidos no solo, em diferentes profundidades (0- 5, 510, 10- 15, 15- 20 cm). Cada conjunto cilindro/amostra foi retirado do solo com o auxílio de
uma espátula (SILVA, 2002) (Fig. 4). O material coletado foi acondicionado separadamente
em potes de PVC com capacidade para 500 mL e posteriormente em sacos de plástico para
que não houvesse deformação das amostras. O conjunto foi devidamente etiquetado e
acondicionado em caixa de isopor, em seguida encaminhado ao Laboratório de
Entomologia/Acarologia para extração e montagem dos exemplares.
77
Figura 4 - Coleta das amostras de folhedo (A) e solo (B); acondicionamento do
cilindro/amostra em recipientes plásticos (C), em Floresta Serrana, Palmeira dos Índios –
Alagoas, março a julho de 2013.
A
B
C
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
4.2.2 Extração dos ácaros edáficos
A extração dos ácaros de folhedo e solo ocorreu por meio de um equipamento do tipo
Berlese-Tullgren modificado (OLIVEIRA, 1999). O equipamento corresponde a uma caixa
retangular de madeira (100 x 70 x 50 cm), com capacidade para extrair simultaneamente 30
amostras de material. A caixa é dividida em um compartimento superior e um inferior por
uma placa de poliestireno perfurado. No compartimento superior foram colocadas as amostras
e as fontes de luz e calor (30 lâmpadas de 25 W, uma para cada amostra). No compartimento
inferior, sob cada perfuração da placa de poliestireno, foi posicionado um funil plástico
afixado em outra placa de madeira perfurada. Na extremidade inferior, sob cada um deles,
foram acoplados frascos plásticos com capacidade para 100 mL contendo solução de etanol
(70%) para o recebimento dos ácaros (OLIVEIRA, 1993; SILVA, 2002).
Todo material colocado no extrator permaneceu sete dias a uma condição de
temperatura com alterações diárias de 5ºC, iniciando o primeiro dia com as lâmpadas
desligadas (temperatura ambiente), segundo dia aumento de 5ºC sobre a temperatura
encontrada no momento, seguindo diariamente este procedimento até chegar a 55ºC no sétimo
dia. Este procedimento se faz necessário para possibilitar a extração dos ácaros nas amostras
de solo e folhedo. Pois, à medida que ocorre o aumento da temperatura e desidratação vertical
das amostras, ocorre à migração dos artrópodes edáficos para a região mais úmida e fria das
mesmas, até o momento do seu desprendimento de cada amostra e queda no funil, este os
direciona até seu um frasco acoplado na sua região inferior com solução de etanol 70%.
Depois desse procedimento o material coletado em cada frasco foi transferido para
placas de Petri para triagem, utilizando-se para tal microscópio estereoscópico e pincel de
cerdas finas. Após essa extração, os ácaros foram separados por morfoespécie, classificados
78
por ordem e colocados em tubos Eppendorfs® com capacidade de 1,5 mL contendo solução de
etanol a 70% devidamente identificados (Fig. 5A). Posteriormente realizou-se a montagem em
lâmina, utilizando-se meio de Hoyer (Fig. 5B) (MORAES; FLECHTMAN, 2008). Em
seguida, as lâminas foram colocadas em estufa a 45ºC por um período de sete dias (Fig. 5C).
Logo após, as lâminas foram lutadas e etiquetadas (Fig. 5).
Figura 5 – Acondicionamento dos ácaros em Eppendorfs® (A), montagem dos ácaros (B) e
lâminas em estufa (C), Laboratório de Entomologia/ Acarologia da universidade Federal de
Alagoas- Campus Arapiraca, março a julho de 2013.
A
B
Fonte: Santos, M. D. (2013)
C
Fonte: Santos, M. D. (2013) Fonte: Santos, M. D. (2013)
4.2.3 Identificação das espécies de ácaros
A classificação e identificação ocorreram inicialmente no Laboratório de Entomologia
/Acarologia da Universidade Federal de Alagoas Campus - Arapiraca. A identificação
prosseguiu no Laboratório de Acarologia da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz,
Universidade de São Paulo - ESALQ – USP, utilizando-se chaves dicotômicas especializadas,
microscópios ópticos de contraste de fases e a colaboração do Professor Dr. Gilberto José de
Moraes (especialista na área). Em seguida, as lâminas foram armazenadas em caixas
apropriadas e depositadas do Laboratório de Entomologia/Acarologia da Universidade
Federal de Alagoas Campus - Arapiraca.
4.2.4 Coleta do solo e processamento das amostras para obtenção dos Nematoides
Entomopatogênicos (NEPs)
Foram realizadas um total de seis coletas no período de fevereiro a julho de 2013. As
amostras de solo foram coletadas na Floresta e pomar doméstico, sendo retiradas da região
que compreendia a copa das árvores onde foram instaladas as armadilhas para capturar
moscas-das-frutas: (Byrsonima crispa Juss. (Malpighiaceae)) na mata, mangueira (Mangifera
79
indica L (Anacardiaceae)), gravioleira (Anona muricata L. (Annonaceae)) e serigueleira
(Spondias purpurea L. (Anacardeaceae)) no pomar doméstico (Anexo 1). Em cada coleta
foram realizadas um total de 10 pontos para amostra composta de solo, sendo cinco em
floresta e cinco em pomar. Cada amostra composta continha cinco subamostras de solo,
contendo cada uma 100 g, tomadas a uma profundidade de até 20 cm (Fig. 6A), sendo
identificadas com os seguintes dados: data, local da amostra, habitat associado, altitude,
posição geográfica (latitude e longitude) (dados obtidos pelo GPS) (Fig. 6B) e temperatura do
solo (obtidas pelo termômetro de solo (Fig. 6C)) (Fig. 6). No laboratório as subamostras
foram homogeneizadas em bandejas plásticas.
Figura 6 – Coleta de solo (A), obtenção da temperatura (B), Obtenção dos dados do GPS (C),
em Floresta Serrana, Palmeira dos Índios – Alagoas, fevereiro a julho de 2013.
A
Fonte: Santos, M. D. (2013)
B
C
Fonte: Santos, M. D. (2013)
Fonte: Santos, M. D. (2013)
4.2.5 Isolamento de NEPs pela técnica do inseto-armadilha
Para o isolamento dos NEPs em laboratório, as amostras foram transferidas para
recipientes plásticos de 2 L, contendo seis lagartas de Galleria mellonella L. (Lepdoptera:
Pyralidae) e seis larvas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) que serviram
como “iscas vivas“ para isolamento dos possíveis NEPs presentes nas amostras de solo. As
amostras recipiente/solo/inseto foram invertidas para que os insetos pudessem circular por
todo o recipiente, sendo mantidas em sala climatizada a uma temperatura e umidade de 25 ±
2°C, UR 70 ± 10%, para evitar ressecamento do solo.
Ao final de sete dias, o solo foi revolvido para retirada dos insetos mortos, os
organismos vivos permaneceram no solo por mais sete dias, os insetos mortos foram
higienizados em água destilada mais hipoclorito a 3%, e em seguida apenas em água
destilada, posteriormente foram transferidos individualmente para armadilha de White (1927)
visando o isolamento dos NEPs.
80
A armadilha que foi utilizada para fazer o isolamento dos NEPs consistia em
recipientes plásticos com capacidade de 145 mL, ao centro uma tampa plástica de 5 cm de
diâmetro sobre a qual colocou-se uma folha de papel filtro mais água destilada para possível
migração dos NEPs, onde ficaram expostas as lagartas de G. mellonella e T. molitor mortas
com sintomas de NEPs (Figura 7).
Figura 7 - Amostras recipiente/solo/inseto em sala climatizada (A), retirada dos insetos
mortos do solo (B), armadilha de White contendo inseto com sintomas de NEPs (C),
armazenamento das armadilhas de White contendo insetos mortos retirados do solo (D), em
Laboratório de Entomologia da UEP, Rio Largo-Alagoas, fevereiro a julho de 2013.
A
B
C
D
Fonte: Santos, M. D. (2013) Fonte: Santos, M. D. (2013) Fonte: Santos, M. D. (2013) Fonte: Santos, M. D. (2013)
4.2.6 Criação de Galleria mellonella e Tenebrio molitor em laboratório
Os adultos de G. mellonella provenientes de uma criação estabelecida no Laboratório
de Entomologia da (UEP) Alagoas foram mantidos em laboratório em recipiente de plástico
(19cm x 7cm x 14cm) com tela metálica. No seu interior havia folhas de papéis sanfonados
usados como substrato para postura dos ovos. As folhas de papéis contendo ovos foram
transferidas para depósitos de plástico (800 mL) contendo 20 g da dieta artificial adaptada
para as larvas neonatas. Após atingirem o segundo instar de desenvolvimento as larvas foram
transferidas para recipientes de plástico de mesmas dimensões anteriormente citadas, com tela
metálica e dieta artificial para a manutenção dos insetos até completarem o seu
desenvolvimento.
As larvas de T. molitor foram adquiridas em empresas que comercializam insetos
vivos e mantidas em recipientes de plástico (19cm x 7cm x 14cm) contendo farinha de milho
e farinha de aveia.
4.2.7 Identificação dos nematoides entomopatogênicos (NEPs)
A identificação dos nematoides ocorreu de acordo com as características apresentadas
nos insetos mortos, sendo aqueles que apresentavam coloração avermelhada infectados por
81
Heterorhabiditis (Fig. 8A) e os que apresentavam coloração amarela determinados como
infectados por Steinernema (Fig. 8B).
Figura 8 – Lagartas de Galleria mellonella com sintomas da infecção de Heterorhabiditis
(A), e infectada por Steinernema (B), em Laboratório de Entomologia da UEP, Rio LargoAlagoas, fevereiro a julho de 2013.
A
B
Fonte: Santos, M. D. (2013)
4.3
Fonte: Sabino, A. R. (2013)
RESULTADOS
4.3.1 Ácaros
4.3.1.1 Ordens acarinas coletadas em Floresta Serrana e pomar doméstico
Foram coletados 6.579 ácaros (imaturos e adultos), sendo 4.859 em Floresta Serrana e
1.720 em pomar doméstico. O maior número de ácaros coletados pertence a subordem
Oribatida 3.958 (60,2%), seguidos da ordem Mesostigmata 1.493 (22,7%), grupo Astigmatina
639 (9,7%) e subordem Prostigmata 489 (7,4%) (Tabela 4).
As amostras da Floresta Serrana continha maior proporção de Oribatida que os do
pomar domésticos.
O posto ocorreu em relação aos outros grupos embora no solo as diferenças tenham
sido relativamente pequenas em relação aos Prostigmatas e Astigmatinas (Tabela 4).
82
Tabela 4 - Grupos de ácaros edáficos, coletados em área de Floresta Serrana e Pomar
doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a Julho de 2013.
Táxons
Floresta Serrana
Pomar doméstico
Total
Total
%
Geral
%
Total
%
Folhedo
Oribatida
2.402
74,2
227
26,5
2.629
64,3
Mesostigmata
540
16,6
339
39,6
879
21,4
Prostigmata
160
4,9
167
19,5
327
8,0
Astigmatina
137
4,3
123
14,4
260
6,3
Total
3.239
100,0
856
100,0
4.095
100,0
Solo
Oribatida
994
61,3
335
38,8
1.329
53,5
Mesostigmata
300
18,6
314
36,3
614
24,7
Prostigmata
94
5,8
68
7,8
162
6,5
Astigmatina
232
14,3
147
17,1
379
15,3
Total
1.620
100,0
864
100,0
2.484
100,0
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
4.3.1.2 Famílias de Mesostigmata e Prostigmata coletadas em folhedo da Floresta Serrana e
do pomar doméstico
Em folhedo foram coletados representantes de 26 famílias nos dois ambientes de coleta
(Floresta Serrana e pomar doméstico) (Tabela 5).
Foram obtidas 10 famílias de Mesostigmata. Esta ordem apresentou a mesma quantidade
de famílias para os dois ambientes em que a pesquisa foi realizada. Uropodidae foi coletada em
maior número de espécimes e ocorreu predominantemente na Floresta Serrana, seguido de
Ologamasidae (21%), Ascidae (11%), Laelapidae (5,5%), Blatisociidae (4,3%) e Macrochelidae
(1,5), destas Blatisociidae e Macrochelidae apresentaram maior número de espécimes em pomar
doméstico. As proporções obtidas pelas demais famílias variaram entre 0,1 e 1,3 % (Tabela 5).
83
Os ácaros Prostigmata foram representados por 16 famílias, sendo as maiores proporções
obtidas pelas famílias Cunaxidae (8,4%), Iolinidae (6,3%), Cheyletidae (5,6%) e Tydeidae (4,7%),
sendo que as famílias Iolinidae, Cheyletidae, Tydeidae, Tarsonemidae e Pymotidae foram mais
abundantes em pomar doméstico, enquanto as demais em Floresta Serrana (Tabela 5).
O número de ácaros imaturos coletados neste trabalho foi bastante elevado, por tanto, só
foi possível identificá-los em nível de Ordem e Subordem.
Tabela 5 - Famílias de ácaros edáficos coletados no folhedo Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre março a julho de 2013.
Táxon
Floresta
Serrana
%
Pomar
doméstico
%
Total
%
Mesostigmata
Uropodidae
153
30
20
7,0
173
21,4
Ologamasidae
122
23
47
16,5
169
21
Ascidae
80
15
7
2,5
87
11
Laelapidae
24
4,5
21
7,4
45
5,5
Blattisociidae
7
1,3
28
9,9
35
4,3
Macrochelidae
0
0,0
12
4,2
12
1,5
Phytoseiidae
8
1,4
3
1,1
11
1,3
Rhodacaridae
2
0,4
6
2,1
8
1,0
Amersoseiidae
3
0,6
4
1,4
7
0,9
Mellicaridae
Prostigmata
Cunaxidae
1
0,2
0
0,0
1
0,1
52
10
16
5,6
68
8,4
Iolinidae
19
3,7
32
11,3
51
6,3
Cheyletidae
7
1,3
39
13,7
46
5,6
Tydeidae
1
0,2
37
13,0
38
4,7
Fonte: Autora desta dissertação, 2014
Continua...
84
Tabela 5 - Famílias de ácaros edáficos coletados no folhedo Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a Julho de 2013.
Continuação
Táxon
Floresta
%
Pomar
%
Total
%
Serrana
doméstico
Prostigmata
Stigmaeidae
11
2,0
3
1,1
14
2,0
Anystidae
11
2,0
0
0,0
11
1,3
Labidostomatidae
7
1,3
0
0,0
7
0,9
Tarsonemidae
2
0,4
4
1,4
6
0,7
Tetranychidae
5
0,9
0
0,0
5
0,6
Pyemotidae
0
0,0
5
1,8
5
0,6
Trombididae
3
0,6
0
0,0
3
0,3
Pachygnatidae
2
0,4
0
0,0
2
0,2
Tenuipalpidae
1
0,2
0
0,0
1
0,1
Bdellidae
1
0,2
0
0,0
1
0,1
Raghidiidae
1
0,2
0
0,0
1
0,1
Ochserchestidae
1
0,2
0
0,0
1
0,1
524
100,0
284
100,0
808
100,0
Total
Fonte: Autora desta dissertação, 2014
4.3.1.3 Famílias de Mesostigmata e Prostigmata coletadas em solo de Floresta Serrana e
pomar doméstico
Nas coletas realizadas em solo foram coletados ácaros pertencentes a 30 famílias.
Números próximos aos obtidos nas amostras de folhedo, Mesostigmata foi representado por um
total de 12, com igual quantidade nos dois ambientes pesquisados. As maiores proporções foram
obtidas pelas famílias Ologamasidae (13,5%) e Laelapidae (10,7%), seguidas por Macrochelidae
(5,7%), Blatisociidae (5,4%), Ameroseiidae (5,4%) e Rhodacaridae (5,1%). As demais famílias
tiveram proporções entre 0,2 e 1,6%. Apenas Ologamasidae foi mais abundante em Floresta
Serrana, as demais famílias apresentaram maior número de espécimes em pomar doméstico
(Tabela 6).
85
Para Prostigmata obteve-se 60% das famílias de ácaros encontradas, sendo o ambiente de
Floresta Serrana com maior número de família. As maiores proporções foram observadas para as
famílias Iolinidae (13,8%), Cunaxidade (8,4%) e Cheyletidae (5,7%). Apenas Cheyletidae foi
predominante em Floresta Serrana (Tabela 6).
Tabela 6 - Famílias de ácaros edáficos coletados no solo em Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre fevereiro e julho de 2013.
%
Pomar
doméstico
%
Total
%
Táxon
Floresta
Serrana
Mesostigmata
Ologamasidae
32
18
16
8,9
48
13,5
Laelapidae
17
9,6
21
11,7
38
10,7
Macrochelidae
0
0,0
20
11,2
20
5,7
Blattisociidae
7
3,9
12
6,7
19
5,4
Amersoseiidae
6
3,4
13
7,3
19
5,4
Rhodacaridae
4
2,2
14
7,8
18
5,1
Ascidae
11
6,2
2
1,1
13
3,7
Pachylaelapidae
4
2,2
2
1,1
6
1,6
Leptolaelapidae
0
0,0
3
1,7
3
0,8
Phytoseiidae
2
1,1
0
0,0
2
0,6
Podocinidae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
Uropodidae
17
9,6
19
10,6
36
10,0
Iolinidae
28
16,7
21
11,7
49
13,8
Cunaxidae
12
6,7
18
10,1
30
8,4
Cheyletidae
12
6,7
8
4,5
20
5,7
Tetranychidae
0
0,0
5
2,8
5
1,4
Prostigmata
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
Continua...
86
Tabela 6 - Famílias de ácaros edáficos coletados no solo em Floresta Serrana e Pomar
doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho de 2013.
Continuação
Táxon
Floresta
%
Pomar
%
Total
%
Serrana
doméstico
Prostigmata
Anystidae
4
2,2
0
0,0
4
1,1
Stigmaeidae
3
1,7
1
0,6
4
1,1
Tarsonemidae
2
1,1
2
1,1
4
1,1
Erytraeidae
3
1,7
0
0,0
3
0,8
Bdellidae
2
1,1
0
0,0
2
0,6
Pyemotidae
0
0,0
2
1,1
2
0,5
Labidostomatidae
2
1,1
0
0,0
2
0,6
Tryginaspidae
2
1,1
0
0,0
2
0,6
Tydeidae
2
1,1
0
0,0
2
0,6
Eupodidae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
Pachygnatidae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
Scutacaridae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
Raghidiidae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
Tenuipalpidae
1
0,6
0
0,0
1
0,2
178
100,0
179
100,0
357
100,0
Total
Fonte: Autora desta dissertação, 2014
4.3.1.4 Gêneros, espécies e morfoespécies de Mesostigmata
A diversidade de gêneros e morfoespécies nos ambientes de pesquisa foi semelhante.
No folhedo do pomar doméstico os gêneros (18) e morfoespécies (22) apresentaram valores
similares ao observado na Floresta Serrana para gêneros (16) e morfoespécies (19), neste
substrato. No solo a maior diversidade de gêneros (17) e morfoespécies (18) também foi
obtida em pomar doméstico.
87
Na ordem Mesostigmata, a maior diversidade de gêneros foi observada nas famílias
Ologamasidae (6), Rhodacaridae (5), Laelapidae, Ascidae, Blatisociidae e Phytoseiidae (3)
(Tabela 7).
Quando compara-se as espécies e morfoespécies de cada família obteve-se uma maior
diversidade para Ologamasidae (6), seguido de Rhodacaridae e Laelapidae (5), Ascidae (4),
Blatisociidae e Phytoseiidae (3) e Macrochelidae (2), os demais gêneros foram representados
por apenas uma morfoespécie (Tabela 7).
Tabela 7 – Espécie e morfoespécie de ácaros Mesostigmata coletadas em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a
Julho de 2013.
Morfoespécies de ácaros
Floresta Serrana
Pomar doméstico
Folhedo
solo
Folhedo
Solo
Ologamasidae
Neogamasellevans sp.
7
3
16
0
Rykellus sp.
30
1
5
5
Geogamasus sp.
30
10
10
4
Ologamasus sp.
16
1
0
1
Gamasiphis sp.
0
0
8
3
Sessiluncus sp.
0
0
2
1
Afrodacarellus citri
0
0
0
3
Afrodacarellus sp.1
0
0
1
0
Afrodacarellus sp. 2
2
0
2
6
Multidentorhodacarus sp.
0
0
1
2
Protogamasellopsis posnaniensis
0
1
1
0
Laelapidae
Cosmolaelaps sp. 1
12
5
1
0
Cosmolaelaps sp. 2
3
3
5
0
Cosmolaelaps sp. 3
1
2
5
16
Geolaelaps sp.
1
0
0
2
Mymorzecom sp.
1
0
0
0
Rhodacaridae
Fonte: Autora desta dissertação.
Continua...
88
Tabela 7 - Espécie e morfoespécie de ácaros Mesostigmata coletados em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a
Julho de 2013.
Morfoespécies de ácaros
Floresta Serrana
Continuação
Pomar doméstico
Folhedo
solo
Folhedo
Solo
66
5
1
1
2
2
0
2
0
2
2
3
0
1
0
0
2
2
0
0
Cheiroseius sp.
5
4
25
9
Blatisocius sp.
0
1
3
3
Ambliseius sp.
4
0
2
0
Neoseiulus gracilis
0
0
2
0
Neoseiulus sp.
0
0
1
0
Macrochelus sp.
0
0
0
2
Holostaspella sp.
0
0
12
21
0
0
0
3
3
6
4
13
0
4
0
2
Proctolaelaps sp.
1
0
0
0
Podocinidae
sp. 1*
0
1
0
0
Ascidae
Asca
Protogamasellus sp. 1
Protogamasellus sp. 2
Gamasellodes sp.
Blatisociidae
Lasioseius sp.
Phytoseiidae
Macrochelidae
Leptolaelapidae
Indutolaelaps sp.
Ameroseiidae
Ameroseius sp.
Pachylaelapidae
Pachylaelaps sp.
Melicharidae
* Não foi possível a identificação até gênero.
Fonte: Autora desta dissertação.
4.3.1.5 Gêneros, espécies e morfoespécies de Prostigmata
89
A Em área de Floresta Serrana a subordem Prostigmata apresentou maior diversidade
de gêneros tanto em folhedo quanto no solo (17 e 14), respectivamente. A maior diversidade
de morfoespécies (18) foi observada em Floresta Serrana (Tabela 8).
Dentre os Prostigmata observou-se a maior diversidade de gêneros e morfoespécies
nas famílias Cheyletidae (3), Iolinidae, Stigmaeidae e Tetranychidae (2), os demais gêneros
apresentaram-se cada um com apenas uma morfoespécie (Tabela 8).
Tabela 8 – Espécies e morfoespécie de ácaros Prostigmata coletados em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre
Março a Julho de 2013.
Espécies e Morfoespécies de ácaros
Floresta Serrana
Pomar doméstico
Folhedo
solo
Folhedo
Solo
Cheyletidae
Cheyletus sp.
1
1
0
4
Hemicheyletia sp.
0
0
5
1
Paracheyletia sp.
3
2
22
2
12
1
19
1
9
0
14
2
10
0
2
0
1
14
0
0
1
2
0
0
0
0
3
0
1
1
0
0
2
1
37
0
7
2
0
0
1
2
0
0
3
0
0
0
Iolinidae
Proctotydeus sp.
Metapronematus sp.
Stigmaeidae
Cheylostigmaeus sp.
Stigmaeus sp.
Tetranychidae
Tetranychus sp.
sp.1*
Tenuipalpidae
Brevipalpus phoenicis
Tydeidae
Lorrya sp.
Labidostomatidae
sp.1*
Scutacaridae
sp.1*
Trombididae
sp.1*
* não foi possível a identificação até gênero.
Fonte: Autora desta dissertação.
Continua...
90
Tabela 8 – Espécies e morfoespécies de ácaros Prostigmata coletados em folhedo e solo em
Floresta Serrana e Pomar doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre
Março a Julho de 2013.
Continuação
Morfoespécies de ácaros
Floresta Serrana
Pomar doméstico
Folhedo
solo
Folhedo
Solo
2
1
0
0
0
0
5
2
0
2
0
0
Bdellidae
sp.1*
1
2
0
0
Ragidiidae
sp.1*
1
1
0
0
Ochserchestidae
sp.1*
1
0
0
0
Cunaxidae
sp.1*
52
12
16
18
Pachygnatidae
sp.1*
Pyemotidae
sp.1*
Tryginaspidae
sp.1*
* não foi possível a identificação até gênero.
Fonte: Autora desta dissertação.
4.3.1.6 Distribuição dos ácaros no folhedo e perfil do solo
As maiores proporções de ácaros em floresta e no pomar foram obtidas no folhedo
durante todo período de coleta. As maiores variações nas proporções de espécimes foram
observadas em pomar 34,7 e 87,1% (Tabela 9).
A camada de solo que apresentou maior proporção de ácaros foi 0-5 cm, sendo as
maiores variações observadas em pomar, variando entre 3,4 e 27,5 %. A coleta realizada em
floresta no mês de Julho apresentou maior proporção na camada de 5-10 cm, o mesmo
ocorreu nas coletas realizadas em pomar nos meses de Março, Maio e Julho (Tabela 9).
Na maioria das coletas o número de ácaros reduziu de acordo com a profundidade do
solo, exceto a camada de 15-20 cm que algumas vezes apresentou proporções superiores até
mesmo a camada de 5-10 cm nos dois ambientes de pesquisa.
As proporções de ácaros nas camadas de 5-10, 10-15 e 15-20 cm, variaram consideravelmente
entre 0,9 a 23,5% para as duas áreas estudadas (Tabela 9).
91
Tabela 9 - Proporções (%) de ácaros edáficos coletados em diferentes coletas, em folhedo e solo, em área floresta serrana e pomar doméstico, em
Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Março a Julho de 2013.
Substrato
Março
Abril
Folhedo
Solo (profundidade/cm)
(0-5)
(5-10)
(10-15)
(15-20)
58,9
70,2
18,7
8,9
2,1
11,4
10,1
9,5
5,7
4,5
Folhedo
41,2
Solo (profundidade/cm)
(0-5)
17,7
(5-10)
23,5
(10-15)
5,9
(15-20)
11,7
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
87,1
3,9
3,2
3,9
1,9
Maio
Junho
Floresta Serrana
73,0
68,4
Junho
Julho
Total
75,7
56,4
66,3
18,6
27,1
5,4
1,8
1,5
0,9
1,5
1,8
Pomar doméstico
56,9
74,7
9,7
6,1
3,4
5,1
12,1
15,6
8,3
7,6
15,8
8,4
3,9
5,6
43,2
34,5
49,6
27,5
11,1
5,8
12,5
22,0
23,0
6,1
14,4
18,5
14,5
5,3
12,1
7,7
18,5
4,7
12,2
3,4
6,8
3,7
11,4
92
4.3.1.7 Ocorrência de nematoides entomopatogênicos
Das 60 amostras compostas de solo coletadas em floresta e pomar doméstico, foi
observada em 48 (80,0%) foi observada a presença de nematoides entomopatogênicos. Das
amostras com nematóides 83,3% continham apenas Heterorhabditis, 4,2% apenas
Steinernema, e 12,5% estavam infestadas por ambos os gêneros (Tabela 10).
Tabela 10 – Habitat e número de isolados dos gêneros Heterohabiditis e Steinernema
coletados em solo de Floresta Serrana e Pomar doméstico, em Palmeira dos Índios – Alagoas,
no período entre Março a Julho de 2013.
Gêneros coletados
Habitat
Nº de isolados de
Heterohabiditis
Nº de isolados de
Steinernema
Fevereiro
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
5
2
1
0
0
0
Março
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
Seriguela (Spondias purpurea)
3
1
1
2
1
0
1
0
Abril
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
seriguela (Spondias purpurea)
1
0
1
0
3
1
1
2
Maio
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
Seriguela (Spondias purpurea)
5
2
0
1
1
0
1
0
Junho
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
Seriguela (Spondias purpurea)
5
2
1
0
1
0
0
1
Julho
Murici (Byrsonima crispa)
Manga (Mangifera indica)
Graviola (Anona muricata)
Seriguela (Spondias purpurea)
Total
Fonte: Autora desta dissertação, 2014.
3
2
1
2
46
0
0
0
0
8
93
O maior número de isolados do gênero Heterohabiditis e Steinernema ocorreu na
floresta sob plantas de murici (B. crispa). Apesar dos números observados no pomar
doméstico sob plantas de manga (M. indica), seriguela (S. purpurea) e graviola (A. muricata)
apresentarem-se semelhantes aos observados na Floresta Serrana.
Observou-se a manutenção das populações de Heterohabiditis ao longo do período do
estudo, até mesmo nos três primeiros meses de coleta, em que a precipitação é reduzida.
Observa-se também que as amostras de solo coletadas na mata sob copa do Murici revelam
maiores quantidades de insetos infectados principalmente por Heterohabiditis.
4.4
DISCUSSÃO
4.4.1 Ácaros edáficos
Neste trabalho observou-se que o número total de ácaros coletados em Floresta
Serrana foi quase o dobro daquele coletado em pomar doméstico. Geralmente, a distribuição
de resíduos vegetais na superfície do solo aliada a temperatura e umidade mais amenas
observadas em ambientes com vegetação nativa favorecem a fauna edáfica ((PERDUE;
CROSSLEY Jr., 1989), e consequentemente maior número de espécimes. Sempre que
comparados ambientes naturais com ambientes modificados pelo homem, as proporções de
organismos encontrados no primeiro, geralmente são superiores. Resultados semelhantes aos
observados neste trabalho em relação ao maior número de ácaros em área florestal foram
obtidos por Reiff et al. (2010) comparando a riqueza e a diversidade de ácaros e colêmbolos
em cultivo de Eucalyptus sp., áreas de Campo Nativo e Mata Nativa e por Duarte (2013),
confrontando a fauna de ácaros edáficos da cultura da cana-de-açúcar com a de áreas de Mata
Atlântica.
Em relação ao elevado número de ácaros pertencentes à subordem Oribatida coletados
em floresta, alguns fatores possivelmente estão associados, como maior abundância de
matéria orgânica e a ocupação de diversos nichos tróficos em ecossistemas florestais,
alimentando-se principalmente de detritos de plantas e fungos, este grupo de ácaros possui
função importante nos processos de decomposição da matéria orgânica e ciclagem de
nutrientes (SCHNEIDER et al., 2004; OLIVEIRA; NORTON; MORAES, 2005; MARAUM;
SHEU; HEINRICH, 2007). A preferência deste grupo de ácaros pela superfície do solo está
relacionada à maior disponibilidade de alimento neste substrato (SILVA, 2002; FRANKLIN,
et al., 2004; SANTOS; FRANKLIN; MAGNUSSON, 2008). O elevado número de
oribatídeos em relação aos demais grupos coletados também foi observado em outros
trabalhos (MINEIRO; MORAES, 2001; SILVA, 2002; DUARTE, 2013; SANTOS, 2013).
94
As proporções de Mesostigmata encontradas neste trabalho estar possivelmente
relacionadas ao papel que este grupo desempenha na manutenção do equilíbrio dos
ecossistemas edáficos, já que atuam como predadores de outros organismos, principalmente
outros artrópodes. Estudos de levantamento também realizados com ácaros edáficos
obtiveram resultados semelhantes aos encontrados no presente trabalho, mantendo os
Mesostigmata como a segunda ordem mais numerosa em solos de mata (MINEIRO;
MORAES, 2001; SILVA, 2002; KRANTZ; WALTER, 2009; DUARTE, 2013; SANTOS,
2013). De acordo com estes autores, os Prostigmata e Astigmatina foram os ácaros menos
frequentes no solo. Estes resultados corroboram com os do presente estudo. Porém, o
diferencial para Prostigmata em relação à Mesostigmata foi o elevado número de famílias
encontradas, sendo a maioria destas com hábito alimentar predador. Entretanto, observa-se
nas mais diferenciadas famílias classificadas que se encontra os mais diversos hábitos
alimentares (MORAES; FLECHTMANN, 2008). Ressalta-se a importância dos Prostigmata
fitófagos classificados nas famílias de grande interesse agronômico como: Tetranychidae,
Tenuipalpidae e Tarsonemidae.
Como terceira ordem mais numerosa, os Astigmatina coletados neste estudo podem
estar relacionados tanto à presença de outros organismos com os quais os astigmatídeos
desenvolvem associação de forésia para explorarem melhor o ambiente (O’CONNOR, 1982),
quanto à disposição de plantas que produzem bulbos ou raízes tuberosas próximas aos locais
onde o solo foi coletado, já que ácaros deste grupo têm capacidade de se multiplicar
rapidamente em ambientes com estas características (KRANTZ; WALTER, 2009). No
entanto, é essencial o desenvolvimento de trabalhos mais específicos.
Quando se observa a variação de gêneros, espécie e/ou morfoespécies, esta se
assemelha aos trabalhos realizados por Duarte (2013) e Santos (2013) em Alagoas, e aos
resultados obtidos por Silva (2002) em São Paulo, sendo todos realizados em fragmentos de
Mata Atlântica. Nestes trabalhos, bem como no presente estudo verifica-se que apesar de
regiões distintas os táxons presentes se assemelham não apenas em número de espécimes, mas
também em diversidade de espécies.
A predominância das famílias Ologamasidae, Ascidae e Laelapidae, possivelmente
está relacionada ao hábito alimentar destes organismos, pois são citados na literatura predando
nematoides, pequenos insetos, outros ácaros e Collembola (CASTILHO; MORAES;
NARITA, 2010). Os elevados números de espécimes destas famílias no presente trabalho
reforçam os resultados de trabalhos realizados na região tropical (SILVA; MORAES;
KRANTZ, 2004; DUARTE, 2013; SANTOS, 2013). Neste trabalho o gênero de
95
Mesostigmata que apresentou maior número de espécimes foi Asca Heyden, coletado apenas
em floresta Serrana. Este resultado é compatível com o observado por Duarte (2013) que
também encontrou um elevado número de ácaros desse gênero correspondente a 37 % do total
de Mesostigmata coletado em área de Mata Atlântica. No entanto, difere dos resultados
obtidos por Mineiro; Moraes (2001); Silva (2002); Santos (2013). Estes autores observaram
um número bastante reduzido de espécimes deste gênero em Mata Atlântica.
A ocorrência das famílias Iolinidae, Cunaxidae e Cheyletidae em folhedo de floresta e
pomar doméstico, possivelmente está associada ao fato destes ácaros terem hábito alimentar
predador de ácaros fitófagos (JOHANN et al., 2009), predadores de outros pequenos
artrópodes, nematoides (WALTER; KAPLAN, 1991; GERSON; SMILEY; OCHOA, 2003) e
ninfas de cochonilas (MORAES; FLECTMANN, 2008). Do ponto de vista de controle natural
de pragas manter estes ácaros no sistema é grandemente interessante para a manutenção da
população de outros Arthropoda que estão no sistema e dentre estes, poderá encontrar as
larvas ou pupas de moscas das frutas.
4.4.2 Nematoides entomopatogênicos
Inúmeros
fatores
podem
ter
contribuído
para
ocorrência
dos
nematoides
entomopatogênicos nos ambientes de pesquisa deste estudo. Dentre estes, estão o teor de
matéria orgânica, a umidade, a textura do solo e as culturas associadas às práticas de manejo
empregadas (MOLINA-ACEVEDO et al., 2005) e especialmente a presença de vários
Arthopoda que poderiam servir como hospedeiros para que os mesmos possam completar seu
ciclo de vida, sendo um deles encontrado comumente são as moscas-das-frutas.
O maior número de isolados serem do gênero Heterohabiditis neste estudo pode está
relacionado à localização dos ambientes desta pesquisa, pois estudos têm revelado que este
gênero é mais comum em ambientes mais amenos e quentes no Brasil (FOWLER, 1988;
MOLINA-ACEVEDO et al., 2005; ANDALÓ; NGUYEN; MOINO JR, 2006; DOLINSKI et
al., 2008).
O elevado teor de matéria orgânica aliada à textura do solo pode ter contribuído para a
ocorrência de NEPs tanto na área de floresta quanto no pomar doméstico, pois solos com
proporções de areia maiores que as proporções de argila e silte influenciam a sobrevivência e
o deslocamento dos nematoides (MOLINA-ACEVEDO et al., 2005). Resultados compatíveis
com os observados neste trabalho foram observados por Barbosa-Negrisoli (2009), que do
96
total das amostras positivas para heterorabditídeos e steinernematídeos, 85,7 e 58,4%
respectivamente, foram obtidas em solo que apresentaram textura arenosa. Molina-Acevedo et
al. (2005), também observaram as maiores proporções das amostras positivas para NEPs em
solo com maior proporção de areia.
Apesar dos nematoides entomopatogênicos terem sido obtidos em diferentes épocas do
ano, há controvérsia sobre a interferência dos fatores abióticos na dinâmica populacional de
NEPs (MRÁCEK, 1980; RIO; CAMERON, 2000) ou não na incidência (HOMINICK;
BRISCOE, 1990; PUZA; MRÁCEK, 2005).
A distribuição dos NEPs pode ser influenciada pela altitude. Barbosa-Negrisoli (2009),
observou maior incidência de nematoides entomopatogênicos nas amostras com altitudes
entre 700 e 1.100 m, enquanto Campos-Herrera et al. (2007) observaram maior frequência nas
altitudes entre 501 e 800 m. Entretanto, nos trabalhos desenvolvidos por Mrácek et al. (2005);
Shishiniova et al. (1997) e Steiner (1996) a incidência de NEPs não foi influenciada pela
altitude.
4.4.3 Associação de moscas-das-frutas, ácaros predadores e nematoides entomopatogênicos
A incidência dos ácaros predadores edáficos e nematoides entomopatogênicos,
encontrados nas amostras de solo e folhedo (apenas para ácaros) revela a existência de um
complexo de agentes de controle natural presente nos ambientes estudados. Este fato poderá
contribuir para o equilíbrio das populações de organismos praga que passam pelo menos uma
de suas fases de seu ciclo no solo, como é o caso de moscas-das-frutas. Algumas famílias de
Mesostigmata são utilizadas com eficiência no controle de Diptera, em especial os ácaros das
famílias Laelapidade (FREIRE, 2007; CASTILHO, 2008) e Macrochelidae GUANILHO;
CORDERO, 2003; AL- DULAIME, 2002).
Os ácaros da família Laelapidae são mencionados como predadores de várias espécies
de insetos, dentre estes já existem pesquisas que revelam o potencial de espécies desta família
na predação de moscas sciarídeos (FREIRE, 2007). Apesar de algumas espécies desta família
ter sido comercializada na Europa e Estados Unidos demonstrando eficiência no controle de
moscas Sciaridae (ALI; DUNNE; BRENNAN; 1997,1999,2000; GILLESPIE; QUIRING,
1990), no Brasil, ainda são poucos os estudos que comprovam a eficiência de ácaros
Laelapidae controlando essa praga. (FREIRE, 2007; CASTILHO, 2008).
97
Os ácaros da família Macrochelidae são considerados importantes inimigos naturais de
Muscidae. Estes organismos costumam predar ovos e larvas de 1o instar de moscas, cada
ácaro podendo chegar a predar mais de 21 larvas de moscas domésticas por dia (GEDEN;
AXTELL, 1988). Alguns trabalhos tem demonstrado a eficiência de espécies de
Macrochelidae no controle de moscas domésticas (AXTEL, 1961; 1963; AL- DULAIME,
2002; GUANILHO; CORDERO, 2003).
Como já é conhecida a predação de alguns organismos edáficos por famílias de ácaros
comumente encontradas neste estudo, faz-se necessária a condução de pesquisas
completmentares que deverão ser propostas para verificar o verdadeiro potencial de cada
espécie encontrada, bem como suas especificidades em predação e seu ciclo vital. Assim,
podem se abrir caminhos para novas perspectivas de redução de populações de moscas-dasfrutas, favorecendo ao produtor, ao consumidor e sem poluir o ambiente.
Inúmeros trabalhos têm sido desenvolvidos para mostrar a suscetibilidade de moscasdas-frutas aos nematoides entomopatogênicos dos gêneros Heterohabiditis e Steinernema.
Avaliando a suscetibilidade de larvas e pupas de C. capitata ao produto Biorend C
(mistura de Steinernema spp. e quitosan, idebio/ABF, Espanha), Laborda et al. (2003)
verificaram mortalidade larval superior a 90%, mais nenhum efeito sobre a fase de pupa.
Avaliando a patogenicidade de Steinernema carpocapsae Weiser, S. riobrave
Cabanillas, Poinar e Raulston e H. bacteriophora Poinar sobre larvas no final do terceiro
instar e pupas de Bactrocera zonata (Diptera: Tephritidae), Attalla; Fatima; Eweis (2002)
verificaram níveis de mortalidade entre 28,7 e 91,5% para larvas e entre 16,7 e 93,7% para
pupas.
Koppler; Peters; Vogt (2003) testaram os nematoides S. carpocapsae e S. feltiae
Filipjev sobre larvas e pupas de Rhagoletis cerasi Loew e observando mortalidade de larvas e
pupas de 54 e 70%, respectivamente.
Avaliando S. carpocapsae contra larvas de C. capitata, Rodhe (2007) verificou
mortalidade de 99,5% na concentração de 274 JI/larva, enquanto Grewal et al. (2001),
testando o nematoide S. carpocapsae (isolado mexicano) contra larvas de C. capitata
observaram mortalidade de 87% na dosagem de até 500 JI/cm2 . Realizando estudos em
laboratório, casa de vegetação e campo, Silva et al. (2010) observaram que o nematoide H.
Indica Poinar, Karunakar e David foi bastante virulento a C. capitata, apresentando
mortalidade de 66 e 93% para larvas e pupas, respectivamente.
Estudos realizados têm sido realizados em campo e laboratório para demonstrar a
patogenicidade de diferentes isolados e espécies de Steinernema e Heterorhabditis a larvas de
98
Anastrepha ludens Loew (TOLEDO et al., 2005; TOLEDO et al., 2006). Barbosa-Negrisoli
(2009), testou 19 isolados de NEPs em laboratório e observou que H. bacteriophora RS88 e
S. riobrave RS59 foram os mais patogênicos com concentração letal (CL90) de 1.630 e 2.851
juvenis infectantes (JIs).(cm2)-1 para larvas em pré-pupa e 457 e 423 JIs.(cm2)-1 para pupas de
Anastrepha fraterculus, respectivamente. Em casa-de-vegetação, não houve diferença na
mortalidade de pupas de A. fraterculus nas concentrações de 250 e 500 JIs.(cm2)-1 de ambos
nematoides. Em campo, H. bacteriophora RS88 e S. riobrave RS59 causaram mortalidade de
51,2 e 28,12% de larvas no terceiro ínstar de A. fraterculus dentro de frutos infestados
artificialmente e 20 e 24,3% em frutos infestados naturalmente, respectivamente.
Nessas perspectivas espera-se que algumas das espécies de ácaros encontradas ou de
nematóides entomopatogênicos possam vir a controlar, no ambiente de produção agrícola,
populações de moscas-das-frutas reduzindo com isto as perdas de produção e embargos
econômicos até então imposto em função da presença dessa praga.
4.5
CONCLUSÕES
Há uma predominância dos ácaros edáficos na Floresta Serrana e em folhedo.
Existem várias famílias de ácaros edáficos predadores tanto em ambiente de Floresta
Serrana quanto em pomar doméstico.
Nematoides entomopatogênicos são comuns tanto em ambiente de Floresta Serrana
quanto em pomar doméstico.
Organismos edáficos presentes em Floresta Serrana e pomar doméstico possivelmente
tenham relação com o controle de moscas-das-frutas no momento da pupação.
99
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105
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107
ANEXO
ANEXO 1 - Caracterização do local das amostras composta de solo coletadas para isolamento de nematóides entomopatogênicos(NEPs), em
Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho de 2013.
Amostra
Latitude
Longitude
AL01
09°22’774” 036°37’814”
AL02
09°22’713” 036°37’833”
AL03
09°22’830” 036°37’793”
AL04
09°22’767” 036°37’788”
AL05
09°22’528” 036°37’987”
AL06
09°22’909” 036°37’714”
AL07
09°22’923” 036°37’687”
AL08
09°22’929” 036°37’751”
AL09
09°22’958” 036°37’728”
AL10
09°23’114” 036°37’592”
AL11
09°22’775” 036°37’808”
Al12
09°22’717” 035°37’831”
AL13
09°22’831” 035°37’793”
AL14
09°22’770” 035°37’787”
AL15
09°22’743” 035°37’796”
AL16
09°22’920” 036°37’707”
AL17
09°22’924” 036°37’678”
AL18
09°22’929” 036°37’750”
AL19
09°22’961” 036°37’725”
AL20
09°23’110” 036°37’582”
AL21
09°22’776” 036°37’812”
AL22
09°22’714” 036°37’831”
AL23
09°22’830” 036°37’792”
AL24
09°22’766” 036°37’786”
Fonte: Autora desta dissertação.
Alt1
618
602
610
621
629
587
582
588
582
617
612
599
601
631
622
542
576
580
583
616
614
601
596
616
Habitat
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
graviola (Anona muricata)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
graviola (Anona muricata)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
Tipo de solo
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-arenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-arenosa
Franco-arenosa
Franco-arenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
T2 (ºC)
22,9
22,5
23,6
24,1
23,3
28,1
32,6
35,7
29
33,7
24,4
26,7
26,9
25,6
25,0
33,7
39,8
34,3
36,3
36,1
23,8
23,7
23,5
24,3
Data coleta
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
22/02/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
23/03/2013
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
Continua...
108
Tabela 4 - Caracterização do local das amostras composta de solo coletadas para isolamento de nematóides entomopatogênicos(NEPs), em
Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho de 2013.
Amostra
Latitude
Longitude
AL25
09°22’766” 036°37’786”
AL26
09°22’911” 036°37’713”
AL27
09°22’923” 036°37’687”
AL28
09°22’930” 036°37’747”
AL29
09°22’961” 036°37’725”
AL30
09°23’111” 036°37’589”
AL31
09°22’460” 036°37’487”
AL32
09°22’429” 036°37’500”
AL33
09°22’498” 036°37’480”
AL34
09°22’770” 036°37’787”
AL35
09°22’734” 036°37’799”
AL36
09°22’910” 036°37’713”
AL37
09°22’921” 036°37’690”
AL38
09°22’927” 036°37’746”
AL39
09°22’960” 036°37’725”
AL40
09°23’112” 036°37’591”
AL41
09°22’783” 036°37’818”
AL42
09°22’767” 036°37’814”
AL43
09°22’829” 036°37’790”
AL44
09°22’770” 036°37’788”
AL45
09°22’742” 036°37’796”
AL46
09°22’908” 036°37’704”
AL47
09°22’924” 036°37’689”
AL48
09°22’927” 036°37’746”
AL49
09°22’959” 036°37’722”
Fonte: Autora desta dissertação.
1
Alt
616
580
576
579
576
611
596
618
609
633
628
587
575
579
616
608
607
613
634
624
621
579
583
594
Habitat
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
graviola (Anona muricata)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
graviola (Anona muricata)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
Tipo de solo
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-arenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-arenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-arenosa
Franco-arenosa
2
T (ºC)
24,3
29,4
28,6
28,9
31,0
27,5
22,3
22,2
22,3
22,2
22,4
25,0
24,5
26,9
24,2
26,5
22,7
22,5
22,9
22,5
22,5
23,0
24,9
25,2
24,0
Continuação
Data coleta
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
20/04/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
18/05/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
15/06/2013
Continua...
109
Tabela 4 - Caracterização do local das amostras composta de solo coletadas para isolamento de nematóides entomopatogênicos(NEPs), em
Palmeira dos Índios – Alagoas, no período entre Fevereiro e Julho de 2013 .
Amostra
AL50
AL51
AL52
AL53
AL54
AL55
AL56
AL57
AL58
AL59
AL60
Latitude
09°23’111”
09°22’774”
09°22’715”
09°22’830”
09°22’772”
09°22’736”
09°23’546”
09°23’557”
09°23’555”
09°23’577”
09°23’065”
Longitude
036°37’588”
036°37’812”
036°37’831”
036°37’792”
036°37’789”
036°37’796”
036°37’428”
036°37’413”
036°37’453”
036°37’435”
036°37’354”
1 Temperatura do solo em graus Celsius.
2 Altitude em relação ao nível do mar.
Fonte: Autora desta dissertação.
1
Alt
612
608
606
584
635
624
614
585
585
605
602
Habitat
graviola (Anona muricata)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
murici (Byrsonima crispa)
manga (Mangifera indica)
seriguela (Spondias purpurea)
seriguela (Spondias purpurea)
manga (Mangifera indica)
graviola (Anona muricata)
Tipo de solo
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
Franco-argiloarenosa
2
T (ºC)
23,7
22,1
21,5
21,9
21,6
20,9
25,1
25,3
24,1
20,9
25,9
Continuação
Data coleta
15/06/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
13/07/2013
