Levantamento de Meloidogyne spp. em áreas de cultivo de alface na região agreste do estado de Alagoas
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS
MAYARA CASTRO ASSUNÇÃO
Levantamento de Meloidogyne spp. em áreas de cultivo de alface na região agreste do
estado de Alagoas
RIO LARGO – AL
2016
UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS
MAYARA CASTRO ASSUNÇÃO
Levantamento de Meloidogyne spp. em áreas de cultivo de alface na região agreste do
estado de Alagoas
Dissertação de Mestrado apresentada ao programa de
Pós-Graduação em Proteção de Plantas da
Universidade Federal de Alagoas, como requisito
parcial para a obtenção do grau de Mestre em
Proteção de Plantas.
Orientadora: Profa. Dra. Maria de Fátima Silva
Muniz
Co-orientadora: Dra. Marissônia de Araujo Noronha
RIO LARGO – AL
2016
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus por ter me dado saúde, sabedoria, coragem e a
oportunidade de passar por esta etapa na minha vida e por ter me ajudado a concluí-la. Sem
Ele nada disto seria possível.
Ao Centro de Ciências Agrárias, pertencente à Universidade Federal de Alagoas, pela
oportunidade de realização do curso e de parte do trabalho.
À Empresa Brasileira de Pesquisas Agropecuária (Embrapa) Tabuleiros Costeiros em
sua Unidade de Execução e Pesquisa de Rio Largo (UEP - Rio Largo) por permitir a
realização de parte deste trabalho.
À Embrapa Semiárido, em nome do Dr. José Mauro da Cunha e Castro, pela
realização de parte do trabalho e oportunidade de aprendizado.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pela
concessão da bolsa de estudo.
À Professora Maria de Fátima Silva Muniz, por se disponibilizar a me orientar nessa
jornada e ter dedicado seu tempo e paciência nos trabalhos. Obrigada pela compreensão,
confiança e pelos ensinamentos passados, irei leva-los comigo durante toda minha caminhada.
À Dra Marissônia de Araujo Noronha, por ter aceitado me co-orientar, na teoria, mas
por aceitar me orientar também na prática. Sou imensamente grata por sua paciência e
dedicação em todos os momentos. Obrigada pelo apoio, amizade e ensinamentos durante todo
o período que passei sob sua orientação, apresentando-me uma grande contribuição na
formação profissional e pessoal.
Aos meus pais, por todo o apoio, incentivo e confiança que tiveram em mim. Obrigada
por estarem ao meu lado em todas as horas, me dando amor e me aguentando nos momentos
críticos, a compreensão de vocês foi muito importante. Essa conquista também é de vocês!
Ao meu irmão, Matheus, que sempre esteve junto, me ajudando nos momentos
necessários e até desnecessários, me dando força durante as horas difíceis, que não foram
poucas.
À minha família, avós, tios e primos, que estiveram ao meu lado e que de alguma
maneira contribuíram para eu chegar até aqui.
Ao meu namorado Fernando pela compreensão nos momentos mais difíceis e por ter
disponibilidade em me ajudar durante a realização do trabalho, fazendo o que fosse possível e
quase impossível.
Aos professores do curso de Pós-Graduação em Proteção de Plantas que se fizeram
importantes durante a minha formação.
Aos funcionários da Embrapa Tabuleiros Costeiros - Rio Largo, em especial ao
Messias, que contribuíram de alguma forma para a realização deste trabalho.
Aos colegas do mestrado e dos laboratórios com quem realizei trabalhos e com os
quais convivi durante este tempo.
À todas as minhas amigas, que de alguma forma me apoiaram e contribuíram nessa
jornada.
Obrigada a todos!
RESUMO
A alface (Lactuca sativa) é a hortaliça folhosa mais consumida e de maior importância no
mundo e no Brasil, apresentando neste país, uma área cultivada de aproximadamente 30 mil
hectares/ano. Em Alagoas, a produção desta cultura se concentra na mesorregião agreste do
estado, sendo distribuída em sete principais municípios e produzindo 90% das folhosas
consumidas neste estado. Entre os principais problemas fitossanitários da cultura, o ataque de
nematoides do gênero Meloidogyne destaca-se como um dos mais importantes, reduzindo em
mais de 90% a produção desta cultura, uma vez que a maioria das cultivares de alface,
apresentam suscetibilidade a este nematoide. Os objetivos do presente trabalho foram realizar
um levantamento de Meloidogyne spp. e identificar as principais espécies e raças que ocorrem
em cultivos de alface localizados na região agreste do estado de Alagoas. Foram realizadas
amostragens de solo rizosférico e raízes em 42 áreas de cultivo localizadas em sete
municípios da região agreste. Após as coletas, as raízes com sintomas de meloidoginose
foram cortadas e inoculadas em plantas de tomateiro Santa Cruz cv. Kada cultivadas em vasos
contendo solo esterilizado e mantidas sob condições de telado. Posteriormente, foi realizada a
identificação das espécies de Meloidogyne, a partir da análise do perfil da isoenzima esterase.
Para identificação das raças, cinco populações de M. incognita foram submetidas ao teste de
hospedeiras diferenciadoras com algodão ‘Deltapine 16’ e fumo ‘NC 95’. O delineamento
experimental utilizado foi inteiramente casualizado, com seis repetições por tratamento. A
avaliação das populações dos nematoides para identificação das raças foi realizada 60 dias
após a inoculação. Apenas em 23 amostras houve a multiplicação de Meloidogyne spp. no
sistema radicular do tomateiro. As espécies M. incognita fenótipos I1 e I2 e M. javanica
fenótipo J3, foram detectadas em 20 e em três áreas, respectivamente. Nas cinco populações
de M. incognita constataram-se as raças 2 e 4. A presença dessas espécies de nematoides, em
áreas de produção de alface, pode resultar em perdas de produtividade da cultura devido à
ação que os mesmos produzem ao parasitarem as raízes, sendo necessária a adoção de
medidas de manejo para manter as populações de Meloidogyne spp. abaixo do nível de dano
econômico.
Palavras-chave: Lactuca sativa. Meloidogyne incognita. Meloidogyne javanica. Nematoidedas-galhas.
ABSTRACT
Lettuce (Lactuca sativa) is the most important consumed vegetable leaf in Brazil and
worldwide, with an estimated planted area of approximately 30 thousand hectares/year. In the
state of Alagoas, the Agreste region accounts for most of the lettuce production, including
seven production areas that accounts for 90% of the vegetable consumed within the state.
Among the main plant disease problems affecting lettuce production, the incidence of
Meloidogyne spp. significantly affects crop yield, because most cultivars are susceptible to
these nematodes. The objectives of this study were to survey lettuce production areas for the
presence of Meloidogyne spp. and to identify the major nematode species and races that occur
in the crop grown in the Agreste region within the state of Alagoas. Forty-two areas were
sampled by collecting roots and rhizospheric soil in seven municipalities. Subsequently,
lettuce roots exhibiting symptom of root-knot nematode infection were chopped and
inoculated in tomato plants Santa Cruz ‘Kada’ grown in pots with sterile soil in a greenhouse.
Meloidogyne species were identified based on isozyme esterase analysis. To identify races,
five M. incognita populations were evaluated by the differential host test, in cotton ‘Deltapine
16’ and tobacco ‘NC 95’. The experimental design was completely randomized, with six
replicates. Evaluation of nematode’s population for race identification was completed 60 days
after inoculation. Only in 23 samples the multiplication of Meloidogyne spp. were observed in
tomato roots. Meloidogyne incognita phenotypes I1 and I2, and M. javanica phenotype J3,
were detected in 20 and in three areas, respectively. Races 2 and 4 were detected in five M.
incognita populations. The presence of these nematodes species in lettuce producing areas,
may result in yield losses due to their detrimental effect on the crop. Thus, the adoption of
management techniques is required to keep Meloidogyne spp. populations under the damage
threshold level.
Palavras-chave: Lactuca sativa. Meloidogyne incognita. Meloidogyne javanica. Root-knot
nematodes.
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 – Mapa do estado de Alagoas destacando as áreas de cultivo de alface amostradas no
levantamento de Meloidogyne spp..................................................................................
24
Figura 2 - Teste de hospedeiras diferenciadoras. A – Orifícios na rizosfera da planta para
inoculação da suspensão de M. incognita. B - Plantas de fumo cv. NC 95 e algodão cv.
Deltapine 16 inoculadas com populações de M. incognita.............................................
25
Figura 3 - Fenótipos de esterase de Meloidogyne spp. provenientes de áreas produtoras de
alface localizadas na região agreste do estado de Alagoas, Brasil. A – M. javanica (fenótipo
J3); B - M. incognita (fenótipo I1); C – M. incognita (fenótipo I2). Fenótipo de esterase de M.
javanica
(J3)
utilizado
como
padrão
comparação.....................................................................................................................
para
29
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – Identificação e caracterização pelo fenótipo de esterase de espécies de
Meloidogyne provenientes de áreas de produção de alface, localizadas na região agreste do
estado
de
Alagoas,
no
período
de
2014
2015....................................................................................................................................
a
28
Tabela 2 – Valores médios do índice de massas de ovos (IMO) e fator de reprodução (FR) de
Meloidogyne incognita em plantas de fumo cv. NC 95 e algodão cv. Deltapine
16........................................................................................................................................
30
Tabela 3 - Identificação de raças de Meloidogyne incognita provenientes de áreas produtoras
de alface, localizadas na região agreste do estado de Alagoas..........................................
31
Anexo A - Informações adicionais obtidas nas 42 áreas de cultivo de alface localizadas na
região agreste do estado de Alagoas..................................................................................
44
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO ................................................................................................................... 10
2 REVISÃO DE LITERATURA ........................................................................................... 12
2.1 A alface: origem e classificação botânica ....................................................................... 12
2.2 Aspectos econômicos e agronômicos da alface ............................................................... 13
2.3 Principais doenças na cultura da alface ......................................................................... 15
2.3.1 O gênero Meloidogyne .................................................................................................... 15
2.4 Identificação de espécies e raças de Meloidogyne spp. .................................................. 18
2.5 Manejo de Meloidogyne spp. em alface........................................................................... 20
3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 23
3.1 Obtenção das populações de Meloidogyne spp. .............................................................. 23
3.2 Identificação das espécies de Meloidogyne ..................................................................... 23
3.3 Identificação das raças de Meloidogyne incognita ......................................................... 25
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ........................................................................................ 27
5 CONCLUSÕES.................................................................................................................... 33
REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 34
ANEXO .................................................................................................................................... 44
10
1 INTRODUÇÃO
A alface (Lactuca sativa L.) é uma dicotiledônea anual herbácea, pertencente à família
Asteraceae, da subfamília Cichorioideae e do gênero Lactuca (FILGUEIRA, 2003). É a
hortaliça folhosa mais popular e de maior importância no mundo e no Brasil, apresentando,
neste país, área cultivada de aproximadamente 30 mil hectares/ano (LOPES; QUEZADODUVAL; REIS, 2010; NEVES et al., 2011). De acordo com os dados do IBGE (2006), a
produção nacional foi de 525.602 toneladas/ano, sendo a região Nordeste responsável pela
terceira maior produção nacional da cultura, com 55.841 t/ano e, o estado de Alagoas com
uma produção estimada em 3.450 t/ano.
A produção de alface no estado de Alagoas tem sua concentração na mesorregião
agreste do estado, sendo distribuída em sete principais municípios: Arapiraca, Feira Grande,
Junqueiro, Lagoa da Canoa, Limoeiro de Anadia, São Sebastião e Taquarana. É,
predominantemente, desenvolvida por agricultores familiares e tem como características
principais o uso intensivo de mão de obra e a geração de faturamento regular aos produtores.
Atualmente, a região produz e comercializa cerca de 90% das folhosas consumidas no Estado
e abastece parte dos mercados de Pernambuco, Sergipe e Bahia (SEPLANDE, 2012).
Como em outras culturas, a alface também está sujeita a ocorrência de diversas
doenças, dentre elas as causadas por nematoides, que tem se constituído em um dos maiores
problemas para esta cultura, reduzindo significativamente sua produtividade (FLORENTINO
et al., 2003; NAZARENO, 2009). Dentre os diversos nematoides que parasitam as raízes de
alface no Brasil, o gênero Meloidogyne, também conhecido como nematoide-das-galhas, é
considerado economicamente o mais importante, pois a maioria das cultivares de alface são
suscetíveis ao mesmo (PINHEIRO et al., 2013).
A infestação de Meloidogyne spp. em alface ocorre principalmente pelas espécies M.
incognita (Kofoid & White) Chitwood e M. javanica (Treud) Chitwood, com uma maior
frequência e, M. arenaria (Neal) Chitwood e M. hapla Chitwood, em menor incidência
(PINHEIRO et al., 2013). Dentre as principais espécies que atacam a alface, M. incognita e
M. javanica possuem quatro raças fisiológicas cada (CARNEIRO et al., 2003; FREITAS;
LIMA; FERRAZ, 2009).
Inicialmente, a identificação das espécies de Meloidogyne por meio de observaçãoes
da região perineal de fêmeas adultas foi a técnica mais utilizada, porém se tornou pouco
confiável devido à ocorrência de frequência de erros de interpretação e o surgimento de
populações com padrão perineal atípico ser comum (RANDIG et al., 2004). As técnicas
11
bioquímicas e moleculares são as mais utilizadas, pois proporcionam a identificação precisa
das espécies, podendo ser realizadas através do polimorfismo de isoenzimas e de diversas
metodologias que utilizam o DNA (ESBENSHADE; TRIANTAPHYLLOU, 1990; MANSO;
TENENTE, 1994; CORDEIRO et al., 2008).
As medidas de manejo preconizadas para reduzir o nível populacional de nematoides
em áreas de alface, envolvem: a prevenção, que consiste em evitar a entrada de nematoides
em áreas de produção (PINHEIRO; AMARO; PEREIRA, 2010); a utilização de cultivares
resistentes (CARVALHO FILHO et al., 2009; FERREIRA et al., 2011); a solarização
(SILVA et al., 2006); a adição de matéria orgânica ao solo (NAZARENO; JUNQUEIRA;
PEIXOTO, 2010); a rotação de culturas (ROSA; WESTERICH; WILCKEN, 2013) e o
controle biológico (PIMENTA; CARNEIRO, 2005; VIGGIANO, 2011). Devido à
inexistência de produtos registrados para a cultura e ao seu curto ciclo de cultivo, o uso de
nematicidas não é recomendado (MAPA, 2016).
A realização de levantamentos de nematoides em áreas de cultivo é importante para o
fornecimento de informações sobre sua densidade populacional e identificação de espécies e
raças, constituindo-se, desta forma, num importante instrumento para o desenvolvimento de
programas de manejo, uma vez que, por exemplo, a reação das cultivares de alface é
dependente da espécie e raça de Meloidogyne. De modo que, este trabalho teve como
objetivos realizar um levantamento de Meloidogyne spp. e identificar as principais espécies e
raças que ocorrem em cultivos de alface localizados na região agreste do estado de Alagoas.
12
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 A alface: origem e classificação botânica
As variedades de alface cultivadas atualmente são todas originadas da alface silvestre
(Lactuca serriola L.), uma espécie que ainda pode ser encontrada e possui características de
planta daninha, originária da Ásia Menor, mais precisamente no atual Irã e Turquestão. As
primeiras indicações de sua existência datam de 4.500 a.C. no Egito, posteriormente,
disseminou-se pela Pérsia, Grécia, Roma e, juntamente com a expansão do Império Romano,
a alface se expandiu para toda a Europa (LINDIQUIST, 1960; MAISTRO, 2001; FONSECA,
2007).
Os primeiros indícios da domesticação da alface foram encontrados no Egito, em
tumbas e pinturas e, como consequência, modificações ocorreram na cultura, como: a redução
do látex e do sabor amargo, perda de espinhos, forma e estrutura das folhas, pendoamento,
crescimento, formação ou não da cabeça, dentre outras (DE VRIES, 1997).
No Brasil, a alface foi introduzida pelos portugueses no século XVI e, devido às
características que apresenta, como facilidade de cultivo e precocidade de ciclo, esta planta é
cultivada em vários sistemas de produção, tanto em sistemas intensivos como em áreas de
produção familiar, todas apresentando desde a finalidade comercial até plantações de
subsistência (COSTA; SALA, 2005; CORREIA, 2013).
A planta de alface é uma espécie cujas plantas apresentam grande variabilidade quanto
à textura das folhas, lisas ou crespas; coloração das folhas, roxas ou diversas tonalidades de
verde e; quanto à forma, sendo folhas recortadas ou inteiras. Além destas características, a
alface pode apresentar ou não a formação de cabeça, caracterizando diferentes tipos
comerciais (CARVALHO FILHO; GOMES; MALUF, 2009; NAZARENO, 2009).
Esta cultura apresenta caule curto, não ramificado, ao qual se prendem as folhas que
crescem em roseta, em volta do caule, podendo ser de diferentes formas, de acordo com a
cultivar. O sistema radicular é muito ramificado e superficial, explorando apenas os primeiros
25 cm do solo, mas em semeadura direta pode chegar a 60 cm (FILGUEIRA, 2007).
Quando ocorre a maturação, inicia-se a fase reprodutiva da planta, havendo o
pendoamento. Contudo, para que isto ocorra são necessárias temperaturas mais elevadas e
dias longos, assim, a planta emite uma haste ou pendão floral que termina em uma
inflorescência constituída de diversos botões florais com flores amarelas (FILGUEIRA, 2000;
SOUZA, 2006; RESENDE et al., 2007).
13
De acordo com as características das folhas e a formação de cabeça, a alface é
classificada em seis grupos ou tipos morfológicos: Romana, Solta-lisa, Solta-crespa, Mimosa,
Repolhuda-lisa e Repolhuda-crespa. A alface Romana tem uma reduzida importância
econômica, pois há aceitação restrita pelos consumidores, suas folhas são longas e
consistentes, com nervuras protuberantes, havendo a formação de uma cabeça fofa. Alfaces
do tipo Solta não apresentam formação de cabeça e se dividem em Solta-lisa, que apresenta
folhas macias, lisas e soltas e Solta-crespa, que possuem folhas consistentes, crespas e soltas
(FILGUEIRA, 2007).
Um tipo de alface que recentemente vem adquirindo certa relevância é a do tipo
Mimosa, suas folhas são delicadas e com um aspecto “arrepiado”. Por fim, as alfaces tipo
Repolhudas, caracterizadas pela formação de uma cabeça compacta, possuem duas divisões:
as do tipo Repolhuda-lisa, que apresentam folhas lisas e muito delicadas com coloração
verde-amarelada e as do tipo Repolhuda-crespa ou Americana, com folhas crespas, bem
consistentes, nervuras destacadas e as folhas internas mais crocantes e mais claras que as
externas (FILGUEIRA, 2007).
Quanto aos aspectos nutricionais, a alface é fonte de vitamina A, vitamina B1 e B2 e,
vitamina C, além de sais minerais, como cálcio, fósforo, potássio, sódio e ferro (FRANÇA,
2011). É uma hortaliça de grande importância na alimentação humana, sendo consumida in
natura e em sucos, pois apresenta um grande valor nutricional, baixo teor calórico e possui
fitoquímicos, como a lactucina, substância calmante (BEZERRA NETO et al., 2006;
ROZÁRIO, 2013).
2.2 Aspectos econômicos e agronômicos da alface
A alface é a hortaliça folhosa de maior importância, sendo cultivada em quase todas as
regiões do mundo. No Brasil, estima-se que sejam cultivados, anualmente, aproximadamente
30 mil hectares de alface, estando estes, concentrados em áreas periurbanas ou nos cinturões
verdes das grandes cidades, devido à sua alta perecibilidade (FIORINI et al., 2005; LOPES;
QUEZADO-DUVAL; REIS, 2010). Para este país, o consumo per capita é de 0,91 kg/ano e a
região Nordeste ocupa a última posição com 0,363 kg/ano. O estado de Alagoas apresenta
consumo de 0, 203 kg/ano (IBGE, 2009a; 2009b; NEVES et al., 2011). Originalmente, a
alface era cultura típica de outono-inverno na região Centro-Sul brasileira, porém, com o
desenvolvimento de cultivares adaptadas ao plantio durante a primavera e o verão, a cultura
está presente em todas as regiões do Brasil ao longo do ano (QUEIROGA et al., 2001).
14
Os tipos de alfaces mais conhecidas e consumidas por brasileiros são as crespas e as
lisas, algumas das quais foram melhoradas para o cultivo de verão ou adaptadas para regiões
tropicais, mas recentemente também surgiram as cultivares roxas e com as folhas frisadas
(CORREIA, 2013). Até a década de 80, a alface lisa dominava o mercado consumidor, porém,
nas últimas décadas houve declínio da sua comercialização, correspondendo a 11% do
mercado, havendo também um aumento na preferência da alface crespa e americana, sendo
que esta última apresentou mais de 34% de consumo em 2010. Os demais segmentos de
alface, como mimosa e romana, têm baixa expressão de mercado no país, quando comparados
com os tipos citados anteriormente (SALA; COSTA, 2012).
A alface é uma hortaliça de clima subtropical, cujas temperaturas ideais para produção
de folhas e cabeças de qualidade se situam entre 12ºC e 24ºC. A temperatura é o principal
fator que interfere no desenvolvimento de plantas de alface, pois acima de 24ºC favorecem o
florescimento precoce o que, consequentemente, antecipa sua colheita e torna a hortaliça
imprópria para consumo, devido à produção de látex que faz com que as folhas adquiram
sabor amargo e aspecto fibroso (MOTA et al., 2003; FERREIRA et al., 2009; LUZ et al.,
2010; RABELLO, 2010).
Os solos mais adequados para o cultivo da alface são os de textura média, com boa
capacidade de retenção de água e valores de pH entre 6,0 a 6,8, o que facilita o
desenvolvimento radicular e a absorção de nutrientes pela planta (FILGUEIRA, 2007). A
alface apresenta um ciclo curto, aproximadamente 30 a 45 dias no campo, mas a dificuldade
de adaptação de algumas cultivares influencia diretamente na redução deste e impede que a
cultura expresse todo seu potencial genético (BEZERRA NETO et al., 2005). Porém, há o
desenvolvimento de cultivares nacionais, produzidas para ofertar aos produtores uma alface
“tropicalizada”, adaptada às condições do território nacional (LÉDO; SOUSA; SILVA, 2000;
COSTA; SALA, 2005; SALA; COSTA, 2005; 2008).
Dentre as cultivares, há destaque para àquelas consideradas “tropicalizadas” que
possuem resistência ao pendoamento precoce e vêm substituindo, em termos de excelência, as
cultivares típicas norte-americanas, sendo indicadas para o cultivo em regiões quentes, tais
como: Elisa, Glória e Piracicaba 65, do tipo repolhuda-lisa; Crespa Repolhuda e Gloriosa, do
grupo das alfaces repolhuda-crespa ou americana; solta-crespa Vera e a solta-lisa Vitória de
Santo Antão (HENZ; SUINAGA, 2009).
Como em outras culturas, a alface também é suscetível ao ataque de diversos
patógenos, como fungos, bactérias, vírus e nematoides, os quais são responsáveis por
reduções na sua produtividade e qualidade, além de elevar os custos de produção
15
(FLORENTINO et al., 2003). Os sintomas das doenças incitadas por esses patógenos podem
se manifestar na parte aérea, como manchas, murchas, podridões e mosaico, bem como no
sistema radicular, provocando podridões, lesões necróticas e galhas, sendo este último
causado por nematoides pertencentes ao gênero Meloidogyne Goeldi (KIMATI et al., 1997;
FIORINI et al., 2007).
2.3 Principais doenças na cultura da alface
O cultivo da alface é realizado de forma intensiva e, geralmente, escalonado e/ou
rotacionado com culturas que apresentam problemas fitossanitários em comum, o que
favorece a permanência de elevadas populações de patógenos nas áreas de cultivo. Dentre as
doenças fúngicas que ocorrem na cultura da alface, destacam-se: a mancha de cercospora
(Cercospora longissima (Cugini) Sacc), a septoriose (Septoria lactucae Passerini) e a murcha
de esclerócio (Sclerotium rolfsii Sacc). As bacterioses causadoras dos sintomas de podridõesmoles [Pectobacterium spp. Waldee (Dye; Robbs)] e da mancha bacteriana (Pseudomonas
cichorii (Swingle) Stapp.) são as mais importantes para a alface. Além destas doenças, há
ocorrência das viroses, com destaque em relevância para o mosaico, causada por Lettuce
mosaic vírus – LMV (CHUNG; AZEVEDO FILHO; COLARICCIO, 2007; PEREIRA;
PINHEIRO; CARVALHO, 2013).
Nematoides são organismos habitantes do solo, e em áreas de cultivo de alface têm se
constituído em um dos maiores problemas, podendo ser encontrados parasitando o sistema
radicular desta cultura. Os principais gêneros que infectam os plantios são: Meloidogyne,
Pratylenchus Filipjev, Radopholus Thorne, Longidorus Micoletzky, Scutellonema Andrássy,
Helicotylenchus Steiner e Trichodorus Cobb. Muitas das cultivares de alface, normalmente
produzidas, apresentam suscetibilidade ao gênero Meloidogyne, permitindo sua multiplicação
sucessiva por vários ciclos e, consequentemente, um aumento nos níveis populacionais capaz
de comprometer a produção de cultivos sucessivos (NAZARENO, 2009; PINHEIRO et al.,
2013).
2.3.1 O gênero Meloidogyne
Dos diversos gêneros de nematoides que ocorrem em áreas de produção de alface
apenas o gênero Meloidogyne, também conhecido como nematoides-das-galhas, é o que
apresenta importância econômica, com perdas estimadas em até 90% da produção, a depender
da densidade populacional, condições ambientais e fisiológicas da planta (SANTOS et al.,
2006; RABELLO, 2010). Esse nematoide é um endoparasita sedentário e obrigatório, sendo
16
amplamente distribuído e possuindo uma enorme gama de hospedeiros, causando grandes
danos às culturas, pois limita o aumento da produtividade agrícola, constituindo-se em um dos
patógenos de plantas mais importantes economicamente para a agricultura mundial
(ALFENAS, 1998).
Em um estudo de quantificação de danos causados por M. javanica em cultivos
sucessivos de alface cv. Vitória de Santo Antão, Rabello (2010) demonstrou que no quarto
ciclo de cultivo a produção já se torna inviável economicamente e determinou que neste
cultivo, o limiar de dano econômico é de 10.151 nematoides/planta ou 109 galhas/planta.
Nematoides do gênero Meloidogyne têm preferência por regiões tropicais e de clima
quente, com temperaturas variando entre 25ºC e 30ºC e solo úmido, mas sem estar saturado e
com textura mais arenosa. Nestas condições, o nematoide das galhas completa seu ciclo,
geralmente, entre três a quatro semanas e dependendo do período de colheita pode completar
dois ciclos em um único cultivo da alface (LORDELLO, 1984; NEVES et al., 2011).
Para o início do ciclo, as fêmeas de Meloidogyne spp. depositam massas de ovos,
envoltas por uma mucilagem, na superfície das raízes ou dentro das mesmas. Após a
deposição, começa o desenvolvimento embrionário dentro do ovo, ocorrendo à formação do
primeiro juvenil (J1), o qual sofre uma ecdise e gera o juvenil de segundo estádio (J2), que
eclode do ovo e migra para o solo até entrar em contato com as raízes, através dos exsudatos
radiculares. Uma vez no interior da raiz, os nematoides migram intra e intercelularmente, por
meio de ações mecânica e enzimática (celulolítica e pectolítica), chegando ao local de
alimentação onde estabelecem o parasitismo e injetam secreções esofagianas, formando no
hospedeiro as células gigantes. Enquanto se alimenta, o corpo do juvenil vai entumecendo e
este passa por mais três ecdises, chegando assim, à fase adulta. Nesta fase, as fêmeas tornamse sedentárias dentro das raízes, onde dão início a todo o ciclo novamente. Já os machos saem
das raízes e migram para o solo, onde pouco tempo e depois morrem, uma vez que não são
necessários para completar o ciclo de vida, pois as fêmeas, normalmente, se reproduzem por
partenogênese (FERRAZ et al., 2010; FERRAZ; MONTEIRO, 2011).
Como consequência do seu parasitismo, plantas atacadas por Meloidogyne spp.
apresentam a formação de galhas no sistema radicular, sintoma característico deste gênero,
ocasionado pela injeção de toxinas que leva à hiperplasia e hipertrofia das células adjacentes
às células gigantes, reduzindo o potencial de absorção de água e nutrientes da planta. Além
deste sintoma, há lesões radiculares e as raízes infectadas tem o crescimento paralisado,
resultando em um menor número de raízes. Na parte aérea ocorre nanismo, amarelecimento,
17
com reduzido volume foliar, diminuição da produção e até mesmo a morte da planta
(AGRIOS, 2005; VOVLAS et al., 2005).
A ação nociva de Meloidogyne spp. pode ainda ser agravada quando em associação
com outros patógenos, como fungos, bactérias ou vírus. Através do ferimento causado pelo
seu estilete, os nematoides favorecem a entrada de fungos e bactérias na planta, ocasionando
um aumento na intensidade dos danos. Além disso, Meloidogyne spp. apresenta alta taxa
reprodutiva, favorecendo o acúmulo de grandes populações de ovos no solo e,
consequentemente, pode inviabilizar áreas de cultivo de alface após plantios consecutivos da
cultura (CARES; BLUM; ANDRADE, 2006; OLIVEIRA, 2007).
Os principais veículos de disseminação dos nematoides das galhas para áreas não
infestadas são a água de irrigação contaminada, solos infestados aderidos em máquinas e
implementos agrícolas utilizados no preparo do solo, mudas infectadas, incorporação ao solo
de resíduos vegetais contendo raízes contaminadas pelo nematoide e movimentação de
animais vindos de áreas infestadas (CHARCHAR, 1999; CORREIA, 2013).
A infestação do nematoide-das-galhas em áreas de cultivo de alface ocorre
principalmente pelas espécies M. incognita (Kofoid & White) Chitwood e M. javanica
(Treub) Chitwood e suas respectivas raças, devido à capacidade destas de se reproduzirem em
regiões onde o solo apresenta temperaturas mais altas. As espécies M. arenaria (Neal)
Chitwood e M. hapla Chitwood também ocorrem em áreas de produção de alface no Brasil,
mas em menor incidência, entretanto, causando sintomas severos (TAYLOR; SASSER, 1978;
CHARCHAR, 1995).
Outra espécie de ocorrência pouco comum, mas que tem apresentado grande
importância é M. enterolobii Yang & Eisenback, causando grande preocupação aos
produtores de alface devido a sua agressividade e por favorecer que cultivares antes
resistentes a outras espécies de Meloidogyne, sejam suscetíveis a esta espécie (BRITO et al.,
2007), como demonstram os trabalhos realizados por Rozário (2013), Pinheiro et al. (2014) e
Correia et al. (2015) em que cultivares de alface resistentes às espécies M. incognita e M.
javanica, comportaram-se como suscetíveis a M. enterolobii.
A espécie M. incognita considerada polífaga e cosmopolita, apresenta 4 raças
fisiológicas, sendo comumente encontrada em regiões tropicais e temperadas, destacando-se
como um dos mais importantes nematoides para a agricultura mundial. A espécie M. javanica,
segunda mais disseminada, é cosmopolita nas regiões tropical e subtropical e, devido à
severidade dos danos que causa, também é um dos nematoides de maior relevância para
produção agrícola. Até os anos 90 eram relatadas apenas três raças fisiológicas de M.
18
javanica, no entanto, houve no Brasil a descoberta de uma quarta raça. Nos cultivos de alface
e em plantas da família Asteraceae, as raças 1 e 2 de M. incognita e a raça 1 de M. javanica
são as de ocorrência mais frequente (RAMMAH; HIRSCHMMAN, 1990; CARNEIRO et al.,
2003; CHARCHAR; MOITA, 2005).
2.4 Identificação de espécies e raças de Meloidogyne spp.
O gênero Meloidogyne apresenta mais de 95 espécies descritas, porém, M. incognita,
M. javanica, M. arenaria, M. hapla e M. enterolobii se destacam por causar grandes prejuízos
econômicos em todo o mundo, além de possuírem ampla distribuição e disseminação nas
regiões produtoras de olerícolas de países tropicais (TAYLOR; SASSER, 1978; HUNT;
HANDOO, 2009; ROZÁRIO, 2013; CORREIA et al., 2015).
Devido ao alto grau de similaridade e variações entre e dentro das espécies de
Meloidogyne a identificação deste gênero torna-se complexa. Porém, as diferentes espécies
podem ser caracterizadas por meio de diversos parâmetros, tais como: a observação dos
caracteres morfológicos da região perineal das fêmeas, a aplicação de técnicas bioquímicas e
a identificação molecular através do DNA. No entanto, recomendando-se o uso das distintas
técnicas taxonômicas em conjunto (EISENBACK, 1982; PERRY; MOENS; STARR, 2009).
A identificação através da configuração perineal das fêmeas adultas, baseia-se na
região compreendida entre a vulva e o ânus e que contém marcas cuticulares características de
cada espécie (TIHOHOD, 1989). Foi uma técnica bastante utilizada para determinar espécies
do gênero Meloidogyne, mas se tornou inapropriada por ser considerada subjetiva, devido à
grande variabilidade interespecífica e similaridade entre alguns tipos de padrões e, por ser
dependente do conhecimento técnico e da habilidade do operador, tornando os erros de
interpretação mais frequentes (RANDIG et al., 2004), de modo que esta técnica apresenta-se
sem precisão e pouco confiável para fins taxonômicos (CASTRO; LIMA; CARNEIRO,
2003).
Nos últimos anos estudos foram conduzidos, visando avaliar o potencial de isoenzimas
na diferenciação de espécies de Meloidogyne. Isoenzimas são enzimas com múltiplas formas
que catalisam a mesma reação, mas que diferem em suas mobilidades eletroforéticas. Podem
ser avaliadas por diversos métodos, sendo a eletroforese o mais utilizado, pois oferece alto
grau de resolução, rapidez e ampla aplicabilidade. Dentre as isoenzimas a esterase é citada
como uma das mais precisas na identificação de espécies de Meloidogyne (ALONSO;
ALFENAS, 1998; SEVERINO et al., 2008).
19
As técnicas bioquímicas que utilizam o polimorfismo de isoenzimas baseiam-se na
avaliação da mobilidade das isoenzimas mediante carga elétrica, de acordo com seu peso
molecular, o que resulta na visualização das bandas em diferentes distâncias no gel
(ESBENSHADE; TRIANTAPHYLLOU, 1985). Esta técnica é de grande validade, uma vez
que, isoenzimas não estão sujeitas a variações ambientais e, sendo assim, proporcionam uma
identificação precisa das espécies, permitindo que levantamentos a campo, bem como a
determinação da frequência e distribuição de espécies e a detecção de populações mistas ou
ainda não descritas, tornem-se confiáveis do ponto de vista científico (ESBENSHADE;
TRIANTAPHYLLOU, 1990; MANSO; TENENTE, 1994; CARNEIRO; ALMEIDA;
CARNEIRO, 1996; CARNEIRO; ALMEIDA; QUÉNHERVÉ, 2000).
A identificação por eletroforese de isoenzimas é um método eficaz e apresenta como
vantagens: os padrões gerados pelas isoenzimas são simples e de fácil leitura, portanto, não é
necessário um taxonomista, possui rapidez na identificação e baixo custo. Entretanto, possui a
desvantagem de ter que utilizar espécimes do mesmo estádio de desenvolvimento (MANSO;
TENENTE, 1994). Para a isoenzima esterase M. javanica possui fenótipo J3, que é
considerado o padrão para identificação das demais espécies de Meloidogyne, apresentando
três bandas de atividade isoenzimática, sendo uma banda com menor mobilidade e outras duas
bandas de maior mobilidade. A espécie M. incognita apresenta três fenótipos: I1, I2 e S1,
onde o fenótipo I1 caracteriza-se pela presença de uma única banda pareada com a primeira
banda de M. javanica, o I2 apresenta uma primeira banda idêntica a do I1 e uma segunda
banda mais tênue abaixo da primeira e o S1 possui apenas uma banda, mas esta possui menor
mobilidade em relação à primeira banda de M. javanica (CARNEIRO; ALMEIDA;
QUÉNÉHERVÉ 2000; OLIVEIRA; OLIVEIRA; GONÇALVES, 2006).
Outra técnica que também vem sendo utilizada é a identificação por meio do DNA,
onde o diagnóstico é baseado na divergência de sequências das bases nucleotídicas, através da
Polymerase Chain Reaction (PCR), com o uso de marcadores moleculares como Restriction
Fragment Length Polymorphism (RFLP), Random Amplified Polymorphic DNA (RAPD) e
Sequence Characterized Amplified Regions (SCAR). Apesar de não ser o mais rotineiramente
empregado, pois apresenta alto custo, este método tem como vantagens a possibilidade da
análise de vários genes simultaneamente; a identificação é estável em qualquer fase do
desenvolvimento do nematoide; é sensível para detectar diferentes espécies presentes em uma
amostra mista e não requer taxonomista (CORDEIRO et al., 2008; OLIVEIRA et al., 2011).
20
A caracterização da variabilidade intraespecífica de Meloidogyne spp. tem como
finalidade a identificação das raças fisiológicas, as quais são caracterizadas por preferências
alimentares diferentes, de cultivares de determinadas espécies vegetais, dentro da própria
espécie do nematoide (FREITAS; LIMA; FERRAZ, 2009). Essas não podem ser
diferenciadas morfologicamente, sendo necessária a reprodução das populações nas seguintes
cultivares previamente estabelecidas: fumo (Nicotiana tabacum L.) ‘NC 95’, pimentão
(Capsicum annuum L.) ‘Early California Wonder’, algodão (Gossypium hirsutum
L.)‘Deltapine 16’, melancia (Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai) ‘Charleston Gray’,
amendoim (Arachis hypogaea L.) ‘Florunner’ e tomateiro (Solanum lycopersicum L.)
‘Rutgers’, chamadas de hospedeiras diferenciadoras e padronizadas internacionalmente,
identificando as raças através da avaliação de suscetibilidade ou resistência (HARTMAN;
SASSER, 1985).
A espécie M. incognita se divide em quatro raças fisiológicas, que são diferenciadas
por duas hospedeiras: fumo cv. NC 95 e algodão cv. Deltapine 16, já M. javanica se divide
em quatro raças, sendo separadas, também, por dois hospedeiros: pimentão cv. Early
California Wonder e amendoim cv. Florunner (CARNEIRO et al., 2003). Apesar destas duas
espécies possuírem hospedeiras distintas, existem algumas espécies de Meloidogyne que
parasitam as raízes das mesmas cultivares diferenciadoras, por isso, a caracterização de raças
deve ser usada em associação com técnicas de identificação das espécies, pois a sua utilização
isolada pode conduzir a erros, não apresentando total precisão, mesmo sendo a única técnica
existente para diferenciar a nível de raças as espécies do gênero Meloidogyne (MOURA,
1996; CARNEIRO; ALMEIDA, 2000).
2.5 Manejo de Meloidogyne spp. em alface
A adoção de táticas de manejo que visem diminuir a população de Meloidogyne spp.
nas áreas de produção de alface infestadas é imprescindível para bom êxito no
desenvolvimento da cultura, pois, quando presentes nas áreas de cultivo, estes nematoides
podem causar prejuízos de até 100% na produção (CHARCHAR, 1995). Devido à ampla
gama de plantas hospedeiras e a sua capacidade de sobrevivência no solo, as medidas de
manejo para Meloidogyne spp. devem prover uma redução dos seus níveis populacionais no
solo.
Os cultivos de alface em Alagoas se caracterizam por plantios sucessivos em uma
mesma área, onde na colheita a cabeça é cortada e o sistema radicular se mantém no solo. De
modo que, dependendo das condições climáticas, da prática cultural adotada e da cultivar
21
plantada, os níveis populacionais de Meloidogyne spp. tendem a aumentar a cada cultivo.
Portanto, a adoção de medidas de manejo que visem à prevenção ou a redução dos níveis
populacionais deste nematoide em áreas de cultivo de alface devem ser consideradas dentro
do sistema de produção da cultura.
Como Meloidogyne spp. é um patógeno habitante do solo, é imprescindível se estimar
a sua população por meio de análises de solo amostrado antes de se estabelecer o plantio de
alface. Outra medida de prevenção é a produção de mudas sadias em sementeiras com
substrato devidamente esterilizado, bem como a higienização de maquinários para remoção de
solo aderido aos mesmos, sempre após o uso em áreas cultivadas. Estas medidas consistem
em evitar a entrada do nematoide em áreas de produção, uma vez que após introduzidos a
erradicação é praticamente impossível (CHACHAR, 1999).
Uma vez presente na área de cultivo de alface, o manejo de Meloidogyne spp. depende
de um conjunto de medidas preconizadas, a fim de permitir novos plantios em ciclos
posteriores (NEVES et al., 2011). As principais medidas de manejo envolvidas são: utilização
de cultivares resistentes, adição de matéria orgânica ao solo, solarização, rotação de culturas e
controle biológico. Devido à inexistência de produtos registrados no Ministério da
Agricultura, Pecuária e Abastecimento para a cultura, a aplicação de nematicidas não é
recomendada (MAPA, 2016).
A utilização de cultivares resistentes é um método prático, econômico e eficiente, pois
há uma redução da população do nematoide por falta de alimento. Porém, seu uso exige o
conhecimento prévio das espécies e raças de Meloidogyne spp. existentes no campo
(NAZARENO, 2009; VIGGIANO, 2011). Ao avaliar a reação de cultivares de alface a M.
javanica, Rosa (2010) identificou a cultivar Roxa, tipo crespa, e a cultivar Regina HT, tipo
lisa, resistentes a este nematoide. Ferreira et al. (2013) verificaram que seis famílias de alface
apresentaram
resistência a M. incognita raça 1, enquanto que Oliveira et al. (2015)
identificaram treze linhagens de alface com resistência a M. incognita e que poderão ser
utilizadas em programas de melhoramento da cultura.
A adição de matéria orgânica ao solo, como: tortas de sementes oleaginosas, biomassa
vegetal, resíduos agroindustriais e de animais, favorecem suas propriedades físicas e
químicas, fornece nutrientes à planta, estimula o aumento da população de microrganismos do
solo e libera substâncias tóxicas através da sua decomposição, o que contribui para a
mortalidade dos nematoides (HAY; STIRLING, 2014). Estudo realizado por Moraes et al.
(2006) mostrou que a incorporação das leguminosas mucuna-preta (Mucuna pruriens L.) e
22
crotalária (Crotalaria spp.) reduziu em 42% e 51%, respectivamente, a população de
Meloidogyne spp. no cultivo de alface.
A solarização consiste em cobrir o solo úmido com plástico transparente, permitindo a
entrada dos raios solares que promovem o aquecimento do solo e, deste modo, a população
dos nematoides é reduzida, pois a temperatura pode atingir de 35ºC a 50°C, porém esta prática
é mais eficaz em regiões de clima quente e com alta incidência de radiação solar
(STAPLETON; DEVAY, 1986). Em trabalho realizado por Silva et al. (2006) a solarização
apresentou-se como uma alternativa viável para o controle de Meloidogyne spp. na cultura da
alface.
Uma prática bastante utilizada e eficaz é a rotação de culturas, realizada pelo plantio
alternado entre espécies vegetais suscetíveis a Meloidogyne spp. com espécies não
hospedeiras ou antagonistas, porém, seu uso exige o conhecimento das espécies e raças que
estão ocorrendo na área infestada (CROW; DUNN, 1994; RITZINGER; FANCELLI, 2006;
LIMA et al., 2009). O cultivo de mucuna-preta e espécies de crotalária em rotação com
olerícolas, dentre elas a alface, em áreas infestadas com M. javanica evitou o aumento da
população deste nematoide (ROSA; WESTERICH; WILCKEN, 2013). Gramíneas e
leguminosas antagonistas são as espécies recomendadas para rotação em áreas infestadas pelo
nematoide-das-galhas (CHARCHAR et al., 2007).
O controle biológico visa promover a redução da população do nematoide por outro
organismo vivo, através do parasitismo, predação, competição ou antibiose (VENZON;
PAULA JÚNIOR; PALLINI, 2006). Em trabalho desenvolvido por Viggiano (2011) a
aplicação do fungo Pochonia clamydosporia aumentou o controle de M. javanica e reduziu o
número de ovos deste em plantas de alface. Pimenta; Carneiro (2005) observaram que o uso
da bactéria Pasteuria penetrans diminuiu o índice de galhas, índice de massas de ovos e a
infestação de M. javanica em plantas de alface.
Mesmo que o controle de nematoides não seja alcançado em um nível prático, o uso de
todos estes métodos de manejo podem fazer parte de um conjunto de medidas que visam à
manutenção desses patógenos abaixo do nível de dano econômico.
23
3 MATERIAL E MÉTODOS
As atividades foram realizadas em áreas de produção de alface localizadas em
municípios da região agreste do estado de Alagoas, bem como no Laboratório de
Fitopatologia e telado da Unidade de Execução de Pesquisa da Embrapa Tabuleiros Costeiros,
no Laboratório de Fitonematologia do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal
de Alagoas - UFAL, em Rio Largo, AL e no laboratório de Nematologia da Embrapa
Semiárido, em Petrolina, PE.
3.1 Obtenção das populações de Meloidogyne spp.
O levantamento de Meloidogyne spp. foi realizado por meio de amostragens em 42
áreas de cultivo de alface, sendo coletada em uma das áreas duas amostras. As áreas
amostradas localizaram-se nos municípios de Arapiraca, Taquarana, Limoeiro de Anadia, São
Sebastião, Feira Grande, Girau do Ponciano e Campo Grande, todos situados na região
agreste do estado de Alagoas (Figura 1). Nestas áreas, foi adotado o caminhamento em ziguezague, onde foram realizadas coletas de solo rizosférico e raízes de alface em 15 pontos por
canteiro. Cada cinco pontos coletados constituiu-se uma subamostra, que no total formou uma
amostra composta de 500 g de solo e 50 g de raiz de alface, totalizando assim, três repetições
por área de cultivo. Em cada área foram obtidas informações adicionais como: área da
propriedade, cultivar utilizada, idade da planta, tipo de irrigação e adubação, aplicação e tipos
de agrotóxicos e as culturas anteriores (Anexo 1).
Após as coletas, as raízes de alface com sintomas de meloidoginose foram cortadas e
inoculadas, juntamente com solo rizosférico, em plantas de tomateiros Santa Cruz cv. Kada,
com 30 dias de idade previamente cultivadas em vasos contendo solo esterilizado em
autoclave (120oC, 1 h) e mantidas em telado por 30 dias para a identificação das espécies de
Meloidogyne com base no perfil da isoenzima esterase.
3.2 Identificação das espécies de Meloidogyne
Na identificação das espécies de Meloidogyne foi empregada a técnica descrita por
Alfenas et al. (1991) e Alfenas (1998), utilizando-se o sistema descontínuo de eletroforese
vertical. Para realização da análise da isoenzima esterase, dentre as 42 amostras obtidas foi
possível apenas a identificação em 23 populações. Sessenta fêmeas de cada população,
apresentando coloração branco-leitosa e iniciando a fase de ovoposição, foram extraídas
individualmente do interior das raízes de tomateiro e transferidas para tubos de
microcentrífuga contendo 5µl de tampão de extração, composto de sacarose, Triton X 100,
24
azul de bromofenol e água destilada, onde foram maceradas para posterior aplicação no gel.
Utilizou-se também o extrato de cinco fêmeas de M. javanica, cujo padrão enzimático é
adotado para comparação dos fenótipos e determinação das espécies.
Figura 1 - Mapa do estado de Alagoas destacando as áreas de cultivo de alface amostradas no
levantamento de Meloidogyne spp.
Fonte: Adaptado de Google Earth; IBGE – Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística,
2016.
Os géis separador e concentrador foram preparados nas concentrações 10% e 4%,
respectivamente, contendo bis-acrilamida, tris-HCl, persulfato de amônio, TEMED e água
destilada. Um pente foi introduzido no gel concentrador e quando ocorreu sua polimerização,
houve a formação dos poços para distribuição das amostras. A eletroforese foi conduzida em
geladeira, ligando a cuba à uma fonte por um tempo estimado de 1 hora e 50 minutos. Ao
final do tempo determinado, os géis foram retirados e transferidos para um recipiente de vidro
contendo solução de revelação para a enzima esterase, α-naftil-acetato e Fast Blue RR Salt,
onde permaneceu no escuro, em estufa a 37ºC, por 15 minutos.
Após a revelação, os géis foram lavados e colocados em glicerol a 10% por 12 a 24
horas. Depois, estes foram colocados para secar esticados, envoltos por papel celofane com
água e prensados por bastidores por 24 horas em temperatura ambiente. Posteriormente, os
géis foram removidos dos bastidores, identificados, arquivados e os valores da mobilidade
relativa (Rm) das bandas nos géis foram calculados (ALFENAS, 1998).
25
3.3 Identificação das raças de Meloidogyne incognita
Das 23 populações amostradas neste levantamento, apenas houve inóculo suficiente
para realizar o teste de hospedeiras diferenciadoras (HARTMAN; SASSER, 1985) em cinco
populações de M. incognita, identificadas após eletroforese. As plantas empregadas foram
algodão ‘Deltapine 16’ e fumo ‘NC 95’, consideradas hospedeiras diferenciadoras de raças de
M. incognita, onde as sementes das mesmas foram semeadas em bandejas contendo substrato
esterilizado e quando as plantas completaram aproximadamente 20 dias de cultivo foram
transplantadas para vasos contendo solo previamente esterilizado, para posterior inoculação.
As cinco populações de M. incognita foram multiplicadas em plantas de tomate da
cultivar Santa Cruz cv. Kada, mantidas em vasos sob condições de telado. Em seguida, as
raízes infectadas dos tomateiros foram processadas para a extração dos ovos, de acordo com o
protocolo de Hussey; Baker (1973), modificado por Bonetti; Ferraz (1981), e determinação do
número de ovos na suspensão com o auxílio da lâmina de Peters, sob microscópio de luz. Na
sequência, as plantas de algodão e fumo foram inoculadas individualmente com 5.000 ovos
das populações A06, A20, A22, A27 e A28 de M. incognita. A inoculação foi efetuada
colocando-se a suspensão de inóculo em orifícios de aproximadamente 4 cm de profundidade
na rizosfera de cada planta (Figura 2).
Figura 2 – Teste de hospedeiras diferenciadoras. A – Orifícios na rizosfera da planta para
inoculação da suspensão de M. incognita. B - Plantas de fumo cv. NC 95 e algodão cv.
Deltapine 16 inoculadas com populações de M. incognita.
A
B
Fonte: Autora, 2016.
O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado, com seis
repetições por tratamento, sendo cada parcela constituída por uma planta. O experimento foi
26
conduzido em telado, sob temperatura média de 25,5 ± 1ºC e as avaliações do índice de
massas de ovos (IMO) e do fator de reprodução (FR) foram realizadas aos 60 dias após a
inoculação. Para isto, os sistemas radiculares das cultivares foram lavados individualmente,
em seguida, foi retirado o excesso de água com papel toalha e, posteriormente, pesados e
submetidos à coloração com Floxina B (15 mg L-1 de água corrente) durante 15 a 20 minutos,
para facilitar a contagem das massas de ovos.
A reação das cultivares diante das cinco populações de M. incognita avaliadas foi
caracterizada pelo IMO, obtido de acordo com uma escala estabelecida por Hartman; Sasser
(1985), onde foram atribuídas notas de 0 a 5: 0 = sem massas de ovos, 1 = 1 a 2 massas de
ovos, 2 = 3 a 10 massas de ovos, 3 = 11 a 30 massas de ovos, 4 = 31 a 100 massas de ovos e 5
= mais de 100 massas de ovos por raiz. As plantas que obtiveram nota ≤ a 2 (IMO ≤ 10) são
consideradas resistentes e as plantas com nota > que 2 (IMO > 10) são consideradas
suscetíveis.
Ao término da contagem do número de massas de ovos, os sistemas radiculares foram
processados para a extração dos mesmos, de acordo com o protocolo de Hussey; Baker (1973)
modificado por Bonetti; Ferraz (1981), sendo a determinação do número final de ovos na
suspensão efetuada com o auxílio da lâmina de Peters, sob microscópio de luz. Essa variável
foi empregada para a obtenção do fator de reprodução (FR = Pf/Pi), onde Pf = população final
do nematoide e, Pi = população inicial, que corresponde ao número de ovos utilizados nas
inoculações do nematoide, em que FR iguais ou maiores que 1,0 indicam plantas suscetíveis e
FR menores que 1,0 indicam plantas resistentes, de acordo com Oostenbrink (1966).
27
4 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Dentre as 42 áreas de alface amostradas na região agreste do estado de Alagoas, só foi
possível a multiplicação e a identificação em nível de espécie de 23 populações de
Meloidogyne. A presença deste gênero também foi constatada em levantamentos realizados
em plantios de alface localizados nas regiões norte, sudeste e centro-oeste do Brasil (LIMA
NETO et al., 2006; CARNEIRO et al., 2008; SILVA et al., 2012; ROSA; WESTERICH;
WILCKEN, 2013).
Das 23 populações analisadas neste trabalho, 18 foram obtidas de alface do tipo lisa,
três da americana e duas da crespa. De acordo com Charchar; Moita (2005) as cultivares do
tipo crespa apresentam maior resistência ao nematoide das galhas quando comparadas às lisas.
Trabalhos realizados com alface avaliando suscetibilidade e resistência de cultivares lisas e
crespas corroboram com esta informação, relatando que as cultivares lisas foram mais
suscetíveis ao ataque de Meloidogyne spp. (WILCKEN; GARCIA; SILVA, 2005; PINHEIRO
et al., 2014), o que justifica a ocorrência neste estudo de um maior número de populações
oriundas deste tipo de alface.
Considerando as duas espécies de Meloidogyne identificadas neste estudo, houve
predominância de M. incognita, ocorrendo em 20 (86,95%) das 23 populações obtidas (Tabela
1), o que representa a prevalência desta espécie em cinco dos seis municípios produtores de
alface, enquanto M. javanica foi detectada em apenas três populações. Em estudos
desenvolvidos com alface e outras hortaliças também constatou-se que M. incognita esteve
em maior frequência quando comparada a M. javanica (SILVA, 1991; CARNEIRO;
ALMEIDA; QUÉNÉHERVÉ, 2000; ROSA, 2010; SILVA, 2014).
Além da alface, o nematoide das galhas também é encontrado atacando raízes de
outras olerícolas. Em levantamentos efetuados em áreas de produção de pimentão e cebolinha
(Allium ascalonicum L.) foi relatada a ocorrência das espécies M. incognita e M. javanica
(PONTE; HOLANDA; ARAGÃO, 1996; GONÇALVES, 2014). Biondi et al. (2001) e
Cavalcante; Sharma (2001) realizando levantamentos em áreas de cultivo de coentro
(Coriandrum sativum L.) e pimenta (Piper hispidinervum C. DC.), registraram a presença das
espécies M. incognita e M. javanica, respectivamente. Os cultivos de pimentão, cebolinha,
coentro e pimenta, normalmente, ocorrem em sucessão ao plantio da alface, deste modo, a
detecção de Meloidogyne spp. nas áreas produtoras destas olerícolas contribui para o aumento
do nível populacional deste nematoide em áreas produtoras de alface localizadas no estado de
Alagoas.
28
Tabela 1 - Identificação e caracterização pelo fenótipo de esterase de espécies de
Meloidogyne provenientes de áreas de produção de alface, localizadas na região agreste do
estado de Alagoas, no período de 2014 a 2015.
Área
Municípios
03
04
05
06
08
10
11
12
12
19
20
21
22
24
27
28
29
31
32
36
38
39
42
Arapiraca
Arapiraca
Arapiraca
Taquarana
Taquarana
Feira Grande
Girau do Ponciano
Arapiraca
Arapiraca
São Sebastião
São Sebastião
São Sebastião
Arapiraca
Arapiraca
Arapiraca
Limoeiro de Anadia
Taquarana
Taquarana
Taquarana
Limoeiro de Anadia
Arapiraca
Arapiraca
Arapiraca
Tipo de
alface
Lisa
Lisa
Crespa
Lisa
Lisa
Lisa
Lisa
Lisa
Americana
Lisa
Lisa
Lisa
Americana
Americana
Lisa
Lisa
Crespa
Lisa
Lisa
Lisa
Lisa
Lisa
Lisa
Espécies de
Meloidogyne
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. javanica
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. javanica
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. incognita
M. javanica
Fenótipos de
esterase
I1
I1
I1
I2
I1
I1
J3
I2
I2
I2
I2
I2
I2
J3
I2
I2
I2
I1
I2
I1
I2
I1
J3
Na caracterização isoenzimática as populações de Meloidogyne spp. apresentaram três
fenótipos de esterase (Figura 3). Para M. javanica o fenótipo característico foi o J3 (Rm 1,0,
1,16 e 1,24), encontrado nas três populações (13,04%) em dois municípios. Em M. incognita
foram encontrados dois fenótipos: I1 (Rm 1,0), em oito populações (34,78%) e I2 (Rm 1,0 e
1,08), em 12 populações (52,17%), ambas em quatro municípios (Tabela 1).
Para M. incognita resultados semelhantes foram obtidos em áreas de produção de
hortaliças, dentre elas a alface, onde predominou o fenótipo I2 (CARNEIRO; ALMEIDA;
QUÉNÉHERVÉ, 2000; CARNEIRO et al., 2008). Em populações de M. incognita nas
culturas da soja (Glycine max L.), café (Coffea arabica L.) e figueira (Ficus carica L.),
29
também foi relatada uma maior frequência do perfil isoenzimático de esterase I2 (CASTRO;
LIMA; CARNEIRO, 2003; CARNEIRO et al., 2005; MEDINA et al., 2006). Em M. javanica
a ocorrência do fenótipo J3 também foi observada por Carneiro; Almeida; Quénéhervé (2000)
em populações desta espécie obtidas de frutíferas e hortaliças, dentre elas a alface.
Figura 3 - Fenótipos de esterase de Meloidogyne spp. provenientes de áreas produtoras de
alface na região agreste do estado de Alagoas, Brasil. A – M. javanica (fenótipo J3); B - M.
incognita (fenótipo I1); C – M. incognita (fenótipo I2). Fenótipo de esterase de M. javanica
(J3) utilizado como padrão para comparação.
J3
A
J3
B
J3
C
De acordo com teste de hospedeiras diferenciadoras verifica-se diferença entre as
cultivares de alface quanto ao fator de reprodução (FR) de M. incognita (Tabela 2), indicando
a existência de variabilidade genética entre as populações avaliadas. Para a cultivar de fumo
NC 95 todas as plantas foram suscetíveis às cinco populações de M. incognita testadas,
apresentando IMO > 2 e FR > 1,0. Essa cultivar proporcionou o aumento da população inicial
do nematoide. A população A06 (FR= 6,23) apresentou o menor valor de FR e o maior valor
foi registrado na população de M. incognita A22 (FR= 25, 89). Na cultivar de algodão
Deltapine 16 as plantas inoculadas com populações de M. incognita, apresentaram nota de
IMO > 2. Contudo, para o FR as populações divergiram quanto à infestação, onde três
populações (A06, A22 e A27) apresentaram FR > 1,0, o que caracteriza suscetibilidade e as
30
populações A20 e A28 de M. incognita obtiveram FR < 1,0; mostrando-se resistentes. O FR
variou de 0,32 a 2,01; sendo o menor valor na população A28 e o maior valor na população
A06.
Tabela 2 - Valores médios do índice de massas de ovos (IMO) e do fator de reprodução (FR)
de Meloidogyne incognita em plantas de fumo cv. NC 95 e algodão cv. Deltapine 16.
População
Plantas hospedeiras diferenciadoras
IMO¹
FR¹
Reação²
A06
Fumo ‘NC 95’
4,3
6,23
S
A06
Algodão ‘Deltapine 16’
3,7
2,01
S
A20
Fumo ‘NC 95’
4,3
20,92
S
A20
Algodão ‘Deltapine 16’
3,8
0,61
R
A22
Fumo ‘NC 95’
4,5
25,89
S
A22
Algodão ‘Deltapine 16’
4,8
1,35
S
A27
Fumo ‘NC 95’
3,5
13,1
S
A27
Algodão ‘Deltapine 16’
4,1
1,27
S
A28
Fumo ‘NC 95’
3,8
8,22
S
A28
Algodão Deltapine 16
3,1
0,32
R
¹Média de seis repetições. ²R= resistente (FR < 1,0) e S= suscetível (FR > 1,0), segundo
Oostenbrink (1966).
De maneira geral, os valores de IMO e FR apresentaram-se elevados, indicando nas
hospedeiras avaliadas, uma maior tendência de suscetibilidade a M. incognita, exceto em duas
populações onde os valores de FR foram baixos, menores que 1, o que classifica as espécies
vegetais como más hospedeiras do nematoide.
Essa divergência entre IMO e FR pode ser devida ao provável baixo número de ovos
em suas massas externas ou a ocorrência de massas de ovos internas, que não são
contabilizadas e assim, subestima-se o número total de ovos nas raízes, demonstrando que o
IMO não deve ser utilizado como único parâmetro para determinar reação de resistência ou
suscetibilidade para o gênero Meloidogyne (CARNEIRO et al., 2006; CORREIA, 2013;
ROZÁRIO, 2013), bem como o índice de galhas, pois estas representam sintomas de
hipertrofia e hiperplasia em resposta à presença de toxinas injetadas pelo nematoide e não
expressam a capacidade de reprodução deste nas raízes (FERNANDES; KULCZYNSKI,
2009).
Diante dos resultados do teste de hospedeiras diferenciadoras, as populações A06, A22
e A27, originárias dos municípios de Arapiraca e Taquarana, apresentaram FR > 1 para as
31
duas cultivares testadas, sendo identificadas como raça 4 de M. incognita. Já as populações
A20 e A28 só obtiveram FR > 1 para um hospedeiro, o fumo, sendo assim, classificam-se
como pertencentes à raça 2 de M. incognita (Tabelas 2 e 3).
Tabela 3 – Identificação de raças de Meloidogyne incognita provenientes de áreas produtoras
de alface, localizadas na região agreste do estado de Alagoas.
Amostra
Espécie vegetal e reação
Algodão (cv. Deltapine 16)
Raça
Fumo (cv. NC 95)
A06
+
+
A20
+
A22
+
+
A27
+
+
A28
+
(+) Indica hospedeiro suscetível; (-) hospedeiro resistente.
Raça 4
Raça 2
Raça 4
Raça 4
Raça 2
Em distintos estudos realizados com populações de M. incognita obtidas de plantas de
abobrinha (Cucurbita pepo L.) do estado de Pernambuco, batata (Solanum tuberosum L.) de
áreas produtoras de Minas Gerias, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul, soja dos
estados de Goiás, São Paulo e Paraná e algodão do Paraná, constatou-se que a raça 4 foi
predominante (CARNEIRO; ALMEIDA;
CARNEIRO, 1996; CHARCHAR, 1997;
CASTRO; LIMA; CARNEIRO, 2003; SANTOS, 2011).
Em uma avaliação quanto à reprodução de M. incognita raça 2 em 32 cultivares
comerciais de alface, mais de 50% do material avaliado comportaram-se como boas
hospedeiras deste nematoide, o que ressalta sua importância como patógeno para esta cultura
(WILCKEN; GARCIA; SILVA, 2004; CORREIA, 2013). Em levantamento realizado nas
regiões nordeste, centro-oeste, sul e sudeste em áreas produtoras de hortaliças, como pepino
(Cucumis sativus L.) e batata, também foi relatada a ocorrência de M. incognita raça 2, o que
indica que esta raça ocorre de maneira generalizada no cultivo de hortaliças e nas diferentes
regiões do país (SILVA, 1991; CHARCHAR, 1997; SALATA et al., 2015).
A raça 4 é caracterizada por infectar tanto o algodão quanto o fumo e raça 2 por
parasitar apenas uma hospedeira diferenciadora, o fumo (FERRAZ; MONTEIRO, 2011). A
determinação da raça do nematoide não indica a intensidade da sua virulência, uma vez que
plantas hospedeiras são suscetíveis ao gene de virulência do nematoide, sendo assim, esta é
determinada diretamente por habilidades reprodutivas das raças diante do patossistema em
que se encontram (SWANSON; VAN GUNDY, 1984; BORGES et al., 2009).
32
No trabalho realizado por Hadisoeganda; Sasser (1982) a cultivar Colosus de feijãocaupi (Vigna unguiculata L.) apresentou resistência a uma população de M. incognita e
suscetibilidade a outra população de M. incognita, sendo, ambas, identificadas como raça 3,
pelo teste de hospedeiras diferenciadoras, deste modo, esses exemplos de variação da
virulência ratificam que não há relação entre a intensidade da virulência da raça e a cultivar
suscetível (PERRY; MOENS; STARR, 2009).
Embora a determinação de várias espécies de Meloidogyne possa ser alcançada por
meio da eletroforese de isoenzimas, o teste de hospedeiras diferenciadoras (HARTMAN;
SASSER, 1985) ainda continua com grande valor na identificação das raças fisiológicas que
existem dentro das espécies de Meloidogyne, ressaltando a importância deste conhecimento
no desenvolvimento de cultivares resistentes, assim como na escolha destas para serem usadas
no manejo deste nematoide, com a prática da rotação de culturas (CASTRO; LIMA;
CARNEIRO, 2003).
Trabalhos desenvolvidos visando à obtenção de cultivares de alface resistentes ao
nematoide das galhas, confirmam a necessidade da identificação das raças existentes dentro
das populações de Meloidogyne spp. que infectam plantios desta cultura. Em pesquisas
desenvolvidas para avaliação da resistência de cultivares de alface a M. incognita raças 1 e 2,
obteve-se 13 cultivares comercias de alface com resistência a raça 1 e seis cultivares
resistentes a raça 2 (CHARCHAR; MOITA, 1996; WILCKEN; GARCIA; SILVA, 2005;
PINHEIRO et al., 2014).
Diante do exposto, a ocorrência das espécies M. incognita e M. javanica ressalta sua
importância como agentes indutores de danos em alface, contribuindo para redução na
produtividade e até inviabilizando áreas de cultivo, sendo necessária nestas áreas a adoção de
medidas de manejo para manter a população deste nematoide abaixo do nível de dano
econômico.
33
5 CONCLUSÕES
As espécies Meloidogyne incognita e M. javanica ocorreram nas 22 áreas de produção
de alface localizadas na região agreste do estado de Alagoas, com predomínio de M.
incognita.
Em cinco populações de M. incognita foram identificadas as raças 2 e 4 infectando a
cultura da alface na região agreste do estado de Alagoas.
34
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44
ANEXO
ANEXO A - Informações adicionais obtidas nas 42 áreas de cultivo de alface localizadas na região agreste do estado de Alagoas.
Área
Município
Coordenadas
1
Arapiraca
2
Arapiraca
3
Arapiraca
4
Arapiraca
S 09°47.570’
O 36°37.850’
S 09°47.977’
O 36°37.682’
S 09°48.260’
O 36°37.583’
S 09°48.149’
O 36°37.351’
5
Arapiraca
6
Taquarana
7
Taquarana
8
Taquarana
9
Feira
Grande
Feira
Grande
Girau do
Ponciano
Arapiraca
10
11
12
Área
(m²)
900
Tipo de
alface
Lisa
Idade
(Dias)
45
Irrigação
Adubação
Agrotóxico
Microaspersão
Fungicida
500
Lisa
40
Microaspersão
1820
Lisa
40
Microaspersão
6050
Lisa
40
Microaspersão
Torta de filtro e esterco
bovino
Torta de filtro, esterco
bovino e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco bovino e
esterco de galinha
S 09°47.726’
O 36°37.639’
10000
Crespa
45
Mangueira
Santeno
Torta de mamona,
esterco bovino e NPK
S 09°39.667’
O 36°28.068’
S 09°39.688’
O 36°28.113’
S 09°40.054’
O 36°28.004’
S 09°50.935’
O 36°37.248’
S 09°52.297’
O 36°36.708’
S 09°55.897’
O 36°50.855’
S 09°48.025’
O 36°35.606’
1512,5
Lisa
35
Aspersão
NPK
3025
30
Microaspersão
30
Aspersão
Torta de filtro e adubo
químico
Esterco bovino e NPK
Não
14,4
Lisa, crespa e
americana
Lisa
Mandioca e
feijão
Coentro e alface
Não
Coentro e alface
1512,5
Lisa
45
Aspersão
Torta de mamona
Não
Fumo
1512,5
Lisa
45
Aspersão
Não
210
Lisa
45
Aspersão
Fumo e
mandioca
_
360
Lisa
45
Mangueira
Santeno
Torta de mamona e
NPK
Esterco bovino e
esterco ovino
Esterco bovino, torta
de mamona e calcário
Inseticida
Fungicida e
Acaricida
Inseticida,
fungicida e
acaricida
Inseticida,
fungicida e
acaricida
Não
Não
Inseticida e
fungicida
naturais
Culturas
anteriores
Alface
Cebolinha e
coentro
_
Coentro
Coentro e alface
Coentro
45
Anexo A, Cont.
12
Arapiraca
S 09°48.025’
O 36°35.606’
360
Americana
45
Mangueira
Santeno
Esterco bovino, torta
de mamona e calcário
13
Arapiraca
1069,2
Lisa
40
14
Arapiraca
1215
Lisa
45
Arapiraca
3300
Lisa
30
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Mangueira
Esterco bovino e
esterco de codorna
Esterco de galinha
15
16
Arapiraca
1575
Crespa
40
Microaspersão
17
Campo
Grande
São
Sebastião
S 09°47.214’
O 36°35.488’
S 09°47.501’
O 36°35.982’
S 09°47.548’
O 36°36.235’
S 09°48.182’
O 36°37.688’
S 09°59.787’
O 36°48.860’
S 09°53.824’
O 36°32.791’
1512,5
Lisa
40
Aspersão
325
Lisa
30
Mangueira
Santeno
S 09°52.479’
O 36°33.598’
S 09°52.668’
O 36°33.165’
S 09°50.094’
O 36°35.047’
462
Lisa
30
672
Lisa
40
21
São
Sebastião
São
Sebastião
Arapiraca
3453
Americana
40
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
22
Arapiraca
15125
Americana
40
23
Arapiraca
S 09°49.139’
O 36°35.697’
S 09°49.188’
O 36°36.244’
3125
Americana
40
18
19
20
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Esterco de galinha e
NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco ovino
Esterco de galinha,
torta de mamona e
NPK
Esterco Bovino,
esterco caprino e NPK
Esterco bovino e NPK
Esterco bovino e NPK
Esterco bovino e
fertilizante mineral
Esterco bovino, torta
de mamona, NPK,
boro super, silício e
fertilizante foliar
Inseticida e
fungicida
naturais
Fungicida e
acaricida
Inseticida e
fungicida
Fungicida
Coentro
_
Pimentão
Coentro
Fungicida
Coentro
Não
_
Não
Coentro
Fungicida
Coentro
Inseticida
natural
Inseticida
químico e
orgânico
Fungicida
Coentro
Fungicida,
inseticida e
acaricida
orgânicos
Pimenta
Alface
Brócolis e cebola
46
Anexo A, Cont.
24
S 09°46.092’
O 36°33.202’
S 09°47.807’
O 36°37.874’
S 09°47.929’
O 36°37.902’
S 09°45.089’
O 36°°33.214’
2200
Lisa
40
2057
Lisa
40
2717
Lisa
30
1650
Lisa
40
25
Limoeiro
de Anadia
Arapiraca
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Microaspersão
Esterco caprino e NPK
26
Arapiraca
27
Limoeiro
de Anadia
28
Taquarana
S 09°38.368’
O 36°28.498’
720
Crespa
30
Mangueira
Santeno
29
Taquarana
S 09°37.967’
O 36°30.192’
900
Lisa
40
Mangueira
Santeno
30
Taquarana
180
Lisa
35
Tubo Laser
31
Taquarana
S 09°40.647’
O 36°27.310’
S 09°37.937’
O 36°28.047’
216
Lisa
30
Tubo Laser
32
Arapiraca
S 09°50.392’
O 36°33.584’
6050
Lisa e
Americana
30
Mangueira
Santeno
Esterco caprino e NPK
33
Limoeiro
de Anadia
S 09°45.731’
O 36°31.267’
4537,5
Lisa e crespa
30
Aspersão
34
Arapiraca
S 09°47.737’
O 36°37.840’
3025
Lisa
45
Mangueira
Santeno
Esterco bovino,esterco
caprino, fertilizante
mineral potássio,
fertilizante foliar e
calcário e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona,
micronutrientes e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Uréia, Super fosfato
simples, sulfato de
potássio e esterco
bovino
Esterco bovino, esterco
de galinha, torta de
mamona e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco bovino, torta
de mamona NPK
Fungicida e
acaricida
Fungicida e
acaricida
Fungicida
Alface
Coentro
Coentro
Inseticida
natural
Coentro
Fungicida
biológico
Coentro e
pimentão
Inseticida,
fungicida e
acaricida
Fungicida
Mandioca
Inseticida
Cebolinha,
coentro e
pimentão
Alface
Inseticida,
fungicida e
acaricida
Não
Inseticida e
fungicida
Coentro
Alface
Coentro
47
Anexo A, Cont.
35
Limoeiro
de Anadia
S 09°47.931’
O 36°33.144’
375
Lisa
40
Mangueira
Santeno
Esterco caprino e NPK
36
Lisa
40
4537,5
Lisa
35
Arapiraca
3025
Lisa
45
39
Arapiraca
_
Crespa
40
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Mangueira
Santeno
Mangueira
Esterco bovino e NPK
38
40
Arapiraca
6050
Lisa
40
41
Arapiraca
3025
Lisa
40
42
Arapiraca
S 09°48.173’
O 36°32.251’
S 09°48.655’
O 36°32.889’
S 09°48.045’
O 36°37.251’
S 09°48.063’
O 36°37.286’
S 09°48.580’
O 36°37.190’
S 09°48.596’
O 36°37.222’
S 09°48.745’
O 36°37.060’
6050
37
Limoeiro
de Anadia
Arapiraca
4537,5
Lisa e crespa
30
(-) Não informado.
Mangueira
Santeno
Mangueira
Mangueira
Santeno
Inseticida,
fungicida,
acaricida e
inseticida
biológico
Fungicida
Cebolinha
Esterco bovino, ureia e
NPK
Esterco bovino e torta
de mamona
Esterco bovino e NPK
Inseticida e
fungicida
Não
Alface
Coentro
Inseticida
Alface
Esterco bovino e NPK
Inseticida
Alface
Esterco bovino, torta
de mamona e NPK
Esterco bovino e NPK
Fungicida
Mandioca
Inseticida,
fungicida
Mandioca
Coentro
48
