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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

PAULO HENRIQUE TAVARES SANTOS FARIAS

Efeito de formulações comerciais de Azadirachta indica A. Juss incorporadas à dieta
artificial, sobre a biologia de Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera:
Noctuidae)

Rio Largo, AL
2017

PAULO HENRIQUE TAVARES SANTOS FARIAS

Efeito de formulações comerciais de Azadirachta indica A. Juss incorporadas à dieta
artificial, sobre a biologia de Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera:
Noctuidae)

Dissertação apresentada ao Programa de
Pós Graduação em Proteção de Plantas, do
Centro de Ciências Agrárias, da
Universidade Federal de Alagoas, como
requisito obrigatório para obtenção do
título de Mestre em Proteção de Plantas.
Orientador: Dr. Elio Cesar Guzzo

Rio Largo, AL
2017

A Deus que me confiou a pais
maravilhosos, Francisco Farias e Glória
Tavares, aos quais também,
Dedico

AGRADECIMENTOS
A Deus, que em seu Espírito renova todas as coisas, bem como as minhas forças, e à
Santíssima Virgem.
Aos meus pais, Francisco José Farias da Silva e Glória Lúcia Tavares Santos Farias, minha
base, princípio de todo o meu amor, exemplos de lealdade, honestidade, caráter e sabedoria.
Amo vocês!
Ao meu irmão, Luís Eduardo Tavares Santos Farias, modelo de busca incansável pelo
conhecimento.
À minha namorada, Mayra Leandro da Silva, pela cumplicidade, apoio e incentivo.
Aos meus avós: Francisco Silva e Enaura Farias (in memoriam); Maria da Glória Tavares;
Josenias Domingos (in memoriam) e Bernadete Tavares; Josias Domingos (in memoriam) e
Bernadina Tavares; tios e primos, os quais nunca mediram esforços em ajudar-me no que
fosse necessário.
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes), pela bolsa de
estudos concedida, tornando-se fundamental para a conclusão deste curso.
Ao Dr. Elio Cesar Guzzo, pela orientação e valiosas contribuições no presente trabalho, pela
amizade fraterna e solicitude durante o decorrer deste curso de mestrado. Pela minha
formação intelectual-científica, moral e ética, tornando-se, para mim, uma referência
profissional.
Ao Sr. Bruno Marin, e à BUG Agentes Biológicos, grandes parceiros durante a condução
deste estudo, sobretudo no fornecimento dos insetos utilizados nesta pesquisa.
À Prof.ª Dr.ª Sônia Maria Forti Broglio, pelos conhecimentos passados, disponibilidade e pela
doação dos produtos utilizados nesse estudo.
A todos os que constituem o Programa de Pós Graduação em Proteção de Plantas do Centro
de Ciências Agrárias – UFAL, de modo particular aos professores da linha de pesquisa em
Entomologia: Prof.ª Dr.ª Sônia Maria Forti Broglio; Prof.ª Dr.ª Adriana Guimarães Duarte;
Prof.ª Dr.ª Roseane Cristina Predes Trindade e, por fim, o Professor Dr. Edmilson Santos
Silva, o qual me fez descobrir, o „universo da entomologia‟ ainda na graduação.
Aos pesquisadores, funcionários e estagiários da Embrapa Tabuleiros Costeiros, UEP, Rio
Largo, especialmente ao MSc André Felipe Câmara Amaral, pelo auxílio nos cálculos das
diluições dos produtos, e ao Dr. João Gomes da Costa, pela conferência das análises
estatísticas.

A Letice Souza; Djison Silvestre; Maria Eugênia Vieira Xavier; César Gonçalves dos Santos e
Jhonatan David Santos das Neves, pelo apoio, incentivo e participação ativa na montagem e
avaliação deste experimento. Vocês foram imprescindíveis!
Aos laços pessoais e profissionais que durante esta jornada estreitei, assim, agradeço aos
amigos pelos bons momentos compartilhados: Alex Oliveira Rocha; José Rogério de Souza;
Saymon Acchile Santos; Luciene Ribeiro; José Gomes Filho; Erivânia Virtuoso; Izabel Vieira
de Souza; Samara dos Santos; Lindinalva dos Santos; Pedro da Silva; Jhonatan David Santos
das Neves; Valdemir Albuquerque da Silva Júnior; Simone Costa; Jackeline Maria dos
Santos; Letice Souza; Maria Eugênia Vieira Xavier; Djison Silvestre, César Gonçalves dos
Santos e Maxdouglas Santos. Sou grato pela convivência e aprendizado obtidos diariamente
com vocês, desejo sucesso a todos em suas carreiras profissionais!
A todos aqueles que direta ou indiretamente contribuíram para a elaboração desse trabalho,
meu...

Muito Obrigado!

“Não vos conformeis com este mundo, mas transformai-vos pela
renovação da vossa mente, para que possais discernir qual é a
vontade de Deus, o que é bom, o que lhe agrada e o que é
perfeito.”
(Romanos 12:2)

RESUMO

Em 2013, Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae), considerada praga
quarentenária A1, foi detectada no Brasil, causando severos prejuízos a diversas culturas
agrícolas. O controle químico foi a principal forma de combatê-la, sobretudo pela rapidez na
mortalidade dos insetos, contudo, problemas de resistência da praga a estes produtos foram
observados com seu uso. Atualmente, com a integração dos métodos de controle no manejo
de pragas, preconiza-se a utilização de fontes alternativas frente às práticas tradicionais
existentes, como o uso de inseticidas botânicos, capazes de controlar os insetos-praga com
grande eficiência, causando mortalidade e/ou interferindo na sua biologia. O objetivo deste
estudo foi avaliar o efeito de produtos comerciais à base de nim Azadirachta indica A. Juss
sobre os parâmetros da biologia de H. armigera, quando incorporados à dieta artificial. O
trabalho foi desenvolvido no Laboratório de Entomologia da Embrapa Tabuleiros Costeiros,
Unidade de Execução de Pesquisa e Desenvolvimento de Rio Largo, AL, onde foi preparada a
dieta artificial e incorporados os produtos. Foram utilizados os produtos Neenmax®, Nim-Igo® e Emulzinim® (à base de nim); o inseticida Pirate® (controle positivo) e água destilada
(controle negativo). Lagartas recém-eclodidas de H. armigera foram colocadas em placas
plásticas com a dieta artificial contendo os produtos, sendo removidas após 72 horas para
novos recipientes contendo dieta isenta dos produtos. Os insetos foram criados até a
emergência dos adultos para formação de casais. Foram avaliados os seguintes parâmetros
biológicos: viabilidade e duração das fases imaturas; peso de pupas; razão sexual;
fecundidade, fertilidade, período de pré-oviposição, período de oviposição e longevidade dos
adultos. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com cinco tratamentos
(produtos e controles) e 10 repetições. As médias foram submetidas à análise de variância e
comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade, usando-se o programa SASM - Agri.
Dentre os produtos à base de nim avaliados, Neenmax® foi o mais eficiente, causando 94% de
mortalidade das lagartas, não diferindo estatisticamente do controle Pirate® (100%), e 0% de
viabilidade das pupas. Os produtos Emulzinim® e Nim-I-go® causaram 36% e 46% de
mortalidade nas lagartas, e 86% e 88% de viabilidade nas pupas, respectivamente, diferindo
dos dois primeiros e também do controle negativo (0% de mortalidade das lagartas e 100% de
viabilidade das pupas). Para as demais variáveis avaliadas, exceto razão sexual e período de
pré-oviposição, os produtos Emulzinim® e Nim-I-go® afetaram os parâmetros biológicos de
H. armigera. Todos os produtos à base de nim utilizados neste estudo provocaram alguma
alteração no desenvolvimento biológico de H. armigera, sendo que Neenmax®, na dose
recomendada pelo fabricante, mostrou-se eficiente no controle da praga.
Palavras-chave: Inseticidas botânicos. Nim. Lagarta desfolhadora do Velho Mundo.

ABSTRACT

In 2013, Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae), which was
considered to be the A1 quarantine pest, was identified in Brazil causing severe damage to
several agricultural crops. Chemical control was the main way to combat it, especially
because of the speed of the insect mortality, however, its indiscriminate use led to problems of
pest resistance. Currently, the use of alternative sources is recommended in comparison to the
existing traditional practices with the integration of control methods in pest management,
such as the use of botanical insecticides capable of controlling insect pests with great
efficiency, causing mortality and/or interfering with its biology. The objective of this study
was to evaluate the effect of commercial products based on neem Azadirachta indica A. Juss
on the parameters of H. armigera biology, when incorporated in the artificial diet. The study
was conducted in the Entomology Laboratory of the Embrapa Coastal Tablelands, Unit of
Research Execution and Development in the municipality of Rio Largo, AL, where the
artificial diet was prepared and the products were incorporated to it. The following products
were used: Neenmax®, Nim-I-go® and Emulzinim® (neem-based); the insecticide Pirate®
(positive control) and distilled water (negative control). Newly hatched H. armigera
caterpillars were placed on plastic plates with the artificial diet containing the products and
removed after 72 hours to new plates containing diet without the insecticides. Insects were
raised until the emergence of adults to form couples. The following biological parameters
were evaluated: viability and duration of the immature stages; pupae weight; sex ratio;
fecundity, fertility, pre-oviposition period, oviposition period and adult longevity. The
experimental design was completely randomized, with five treatments (products and controls)
and 10 repetitions. Mean values were submitted to variance analysis and compared by the
Tukey‟s test at 5% of significance using the SASM – Agri program. Among neem-based
products evaluated, Neenmax® was the most efficient, killing 94% of the caterpillars, and not
statistically differing from Pirate® (100%), and 0% of viability of the pupae. The
Emulzinim® and Nim-I-go® products caused 36% and 46% of caterpillar mortality, and 86%
and 88% of viability in the pupae, respectively, differing from the first two and also from the
negative control (0% caterpillar mortality and 100% pupae viability). The Emulzinim® and
Nim-I-go® products affected the biological parameters of H. armigera, differing statistically
from the negative control, for all the other variables evaluated except for the sex ratio and the
pre-oviposition period. All the neem-based products used in this study caused some alteration
in the biological development of H. armigera, whereas Neenmax® proved to be efficient in
controlling the pest using the recommended dose by the manufacturer.
Keywords: Botanical insecticides. Neem. Defoliating caterpillar of the Old World.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Fases do ciclo biológico de Helicoverpa armigera. A) Ovos; B) Lagarta sobre
dieta artificial com comportamento característico de encurvamento da cabeça; C) Pupa; D)
Inseto adulto. ............................................................................................................................ 20
Figura 2 - Variação de cores em fase larval de Helicoverpa armigera. .................................. 22
Figura 3 - Características de dimorfismo sexual observadas em adultos. A) Macho e B)
Fêmea. ...................................................................................................................................... 23
Figura 4 - Esquematização da fórmula estrutural da azadiractina. .......................................... 35
Figura 5 - Esquema de criação de fases imaturas de H. armigera. A) Lagartas
compartimentalizadas em células de placas de cultura de tecido; B) Pupas individualizadas em
copos descartáveis. ................................................................................................................... 39
Figura 6 - Esquema de criação de adultos de H. armigera. À esquerda, exterior das gaiolas de
PVC, à direita, interior da gaiola. ............................................................................................. 40
Figura 7 - Anomalias verificadas em pupas de H. armigera alimentadas com dieta artificial
contendo inseticidas à base de nim. .......................................................................................... 44

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Composição da dieta artificial modificada para H. armigera. ............................... 37
Tabela 2 - Caracterização das formulações comerciais utilizadas como tratamentos. ............ 38
Tabela 3 - Viabilidade e duração dos períodos larval e pupal, razão sexual e peso de pupas
(média ± EP) de Helicoverpa armigera criada sobre dieta artificial contendo formulações de
A. indica (72 horas) e controles. Temperatura: 25,0 ± 1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas.
Rio Largo, AL, 2017. ............................................................................................................... 42
Tabela 4 - Longevidade de machos e fêmeas adultos, período de pré-oviposição e período de
oviposição (média ± EP) de H. armigera criada sobre dieta artificial contendo formulações de
A. indica (72 horas) e controle. Temperatura: 25,0 ± 1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas.
Rio Largo, AL, 2017. ............................................................................................................... 47
Tabela 5 - Fecundidade (diária e total) e fertilidade (média ± EP) de H. armigera criada sobre
dieta artificial contendo formulações de A. indica (72 horas) e controle. Temperatura: 25,0 ±
1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas. Rio Largo, AL, 2017. ............................................... 49

SUMÁRIO

1

INTRODUÇÃO ................................................................................................................ 15

2

REVISÃO DE LITERATURA ....................................................................................... 18
2.1 Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae) .................................. 18
2.2 Nomenclatura científica, sinonímia e posição taxonômica ............................................. 19
2.3 Aspectos bioecológicos ................................................................................................... 20
2.3.1 Fase de ovo ............................................................................................................... 21
2.3.2 Fase larval ................................................................................................................. 21
2.3.3 Fases de pré-pupa e pupa .......................................................................................... 22
2.3.4 Fase adulta ................................................................................................................ 23
2.4 Caracteres para identificação .......................................................................................... 24
2.5 Origem e distribuição geográfica .................................................................................... 25
2.6 Hospedeiros principais e alternativos .............................................................................. 26
2.7 Danos e perdas em plantas hospedeiras .......................................................................... 27
2.8 Estratégias de manejo em agroecossistemas ................................................................... 28
2.9 Inseticidas botânicos ....................................................................................................... 31
2.10 O nim Azadirachta indica A. Juss................................................................................. 32
2.10.1 Características botânicas ......................................................................................... 33
2.10.2 Metabólitos secundários.......................................................................................... 34
2.10.3 Produtos e derivados ............................................................................................... 35
2.10.4 Efeitos praguicidas .................................................................................................. 35

3 MATERIAL E MÉTODOS ................................................................................................ 37
3.1 Local e condições ambientais do experimento ................................................................ 37
3.2 Obtenção dos insetos ....................................................................................................... 37
3.3 Preparação da dieta artificial e incorporação dos produtos a serem avaliados ............... 37
3.4 Avaliação do efeito dos produtos sobre a biologia de H. armigera ................................ 38
3.5 Delineamento experimental e análise estatística ............................................................. 41

4

RESULTADOS E DISCUSSÃO ..................................................................................... 42

5

CONCLUSÕES ................................................................................................................ 51

REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 52

15

1

INTRODUÇÃO

A produção e diversificação de culturas agrícolas no Brasil lhe conferem o título de
celeiro mundial. O Produto Interno Bruto (PIB) do agronegócio representa aproximadamente
23,0% do PIB total do país, fomentando em torno de R$ 1,1 trilhão na economia nacional. A
causa desse desempenho baseia-se, sobretudo, na expansão da fronteira agrícola nos últimos
anos, por meio de atividades como o cultivo extensivo de fibras, como por exemplo, o
algodão e a cana-de-açúcar, e florestais, como o eucalipto (PORTAL BRASIL, 2014), além
do crescente aumento na produção de grãos (MMA, 2017). A estimativa para a safra 2016/17
é de que o país produza 213,1 milhões de toneladas de grãos em uma área aproximada de 59,2
milhões de hectares. Espera-se, para essa safra, um acréscimo de 26,5 milhões de toneladas,
se comparada à anterior, correspondendo a um aumento de 14,2% na produção (CONAB,
2016).
Os problemas fitossanitários, porém, que caminham ao lado da produção agrícola,
poderão ser responsáveis pela frustração das expectativas, e são cada vez mais frequentes,
desafiando as projeções de produção de alimentos, e limitando o abastecimento nos mercados
interno e externo. Parte desses problemas relaciona-se estritamente ao aparecimento de pragas
cosmopolitas, polífagas, resistentes a moléculas químicas e transgenia de proteínas Bt
(GUNNING et al., 2005; ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013), como por exemplo, as
três espécies de Lepidoptera Heliothis virescens (Fabricius), Helicoverpa zea (Boddie) e
Helicoverpa armigera (Hübner) (Noctuidae: Heliothinae), registradas no Brasil. Dentre estas,
H. armigera destaca-se atualmente por ser mais agressiva, além de possuir como hospedeiras
inúmeras espécies de plantas cultivadas, especialmente algumas commodities agrícolas como
soja, milho e algodão (IMAmt, 2013).
Esse inseto, até então ausente no Brasil, chamou atenção de produtores e técnicos na
safra 2012/2013 pelo seu ataque devastador em lavouras de soja na Região Centro-Sul.
Informações extraoficiais, porém, especulam que a espécie já estivesse presente no país. Sua
presença foi então detectada, em seguida identificada e comunicada através do laudo de
oficialização emitido pela Embrapa Cerrados ao Ministério da Agricultura Pecuária e
Abastecimento (MAPA) no ano de 2013 (SPECHT; GOMEZ; PAULA-MORAES, 2013).
O real potencial de dano e a disseminação de H. armigera no Brasil ainda são motivos
de controvérsias. Sabe-se que esta praga provoca danos consideráveis ao longo de toda a

16

fenologia de suas plantas hospedeiras: na fase vegetativa, através do consumo de folhas e
caule, podendo ocasionar até o desfolhamento por completo da planta quando em alto nível
populacional, depauperando assim, os órgãos responsáveis pela síntese de carboidratos; e na
fase reprodutiva, atacando as inflorescências, frutos e vagens, depreciando-os (REED, 1965;
WANG; LI, 1984).
As mariposas adultas possuem hábito crepuscular, por isso, normalmente, realizam a
postura em horários noturnos, preferencialmente na face adaxial das folhas, com ovos quase
sempre isolados ou formando pequenos grupos (MENSAH, 1996). Decorridos, em média, três
dias, eclodem as lagartas, apresentando coloração variada ao longo do seu desenvolvimento.
As larvas são desfolhadoras e passam por cinco ou seis diferentes instares, a depender da
genética, alimentação e condições climáticas. No último estádio larval, a lagarta cessa sua
alimentação em preparação para a fase seguinte, este estádio é denominado pré-pupa. As
pupas se desenvolvem no solo e no interior de casulos, comuns em Lepidoptera,
permanecendo entre 10 e 14 dias, quando então emerge o adulto (ALI et al., 2009).
Para o controle de H. armigera, existem diversos produtos no Brasil, de natureza
química, biológica e comportamental, com registro no MAPA (AGROFIT, 2017). O controle
realizado no campo, ainda é limitado principalmente ao uso de inseticidas químicos, os quais
em muitos casos tornam-se ineficientes, devido a características intrínsecas da espécie, que
apresenta um tegumento impermeável a produtos que tenham o modo de ação por contato e
alta capacidade de desenvolver resistência a inseticidas (ALVI et al., 2012). Nos sistemas de
produção atual, preconiza-se o manejo integrado de pragas (MIP), o qual não tem por
finalidade a erradicação das pragas nas lavouras, mas, através da manipulação ambiental,
objetiva-se o convívio com esses artrópodes, sem que atinjam uma densidade populacional
capaz de causar dano econômico aos cultivos.
O ambiente impróprio ao normal desenvolvimento biológico dos insetos evita surtos
populacionais periódicos e, em consequência, reflete em um maior rendimento das culturas.
Para Panizzi; Parra (1991), uma das maneiras de manipulação ambiental, por exemplo, seria o
fornecimento de fontes nutricionais impróprias. O estudo da biologia de um inseto em algum
alimento contaminado com determinado produto permite o conhecimento da ação deste
produto sobre os estágios de desenvolvimento do inseto, tornando-se subsídio para seu
manejo em sistemas de produção (LIU et al., 2010).

17

Os inseticidas botânicos conquistam cada vez mais espaço no MIP, estes são
constituídos por metabólitos secundários de plantas com ação sobre as pragas, interferindo em
sua biologia com efeitos letais e/ou subletais, proporcionando redução na densidade
populacional destas nos sistemas agrícolas (AOYMA; LALINAS, 2012). O nim (Azadirachta
indica A. Juss.) é, dentre as espécies vegetais, a mais estudada como inseticida botânico, e
vem conquistando cada vez mais espaço no manejo das pragas em agroecossistemas,
sobretudo por sua eficiência como inseticida e sua baixa toxicidade a mamíferos. Os
compostos de A. indica podem ter ação sobre mais de 400 espécies de insetos e ácaros de
importância agrícola. Age por ingestão e os efeitos observados sobre os insetos são:
deterrência; repelência para oviposição; atraso no desenvolvimento; ação sobre a ecdise;
redução da fecundidade e fertilidade, dentre outros relacionados à fisiologia e ao
comportamento, e até mesmo a morte (MARTINEZ, 2002).
Em virtude das questões supracitadas, entende-se a necessidade de se testar medidas
alternativas, como por exemplo, o uso de inseticidas botânicos, constituídos de princípios
ativos capazes de interferir na biologia de insetos-praga com grande eficiência frente ao
método químico, que se configura como o método de controle mais tradicional. Este estudo
teve por objetivo avaliar os parâmetros da biologia de H. armigera, incorporando formulações
comerciais à base de A. indica em doses recomendadas pelos fabricantes à dieta artificial de
neonatas por 72 horas.

18

2

REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae)
O crescente avanço das fronteiras agrícolas e o transporte das commodities advindas
do campo, que superam as barreiras físicas das regiões do globo, tornam-se uma ameaça
constante à sanidade das lavouras, sobretudo, em se tratando da introdução de espécies
exóticas (LEÃO et al., 2011). As espécies que não são nativas de uma determinada localidade
requerem maior atenção, especialmente no que diz respeito à substituição de espécies nativas,
ocasionando alteração na teia trófica, além da adaptação que alguns grupos desenvolvem,
conseguindo sobreviver nos mais variados nichos ecológicos, onde se multiplicam e podem se
tornar iminentes riscos à agricultura, silvicultura e pecuária, gerando conflitos de ordem
ambiental, econômica e social (POGUE, 2004; ZALBA; ZILLER, 2007).
As espécies que se dispersam além das fronteiras de onde estão distribuídas
naturalmente são chamadas Espécies Invasoras Exóticas (EIE) e, para que a invasão biológica
se consume em um determinado país, essas espécies passam, no mínimo, por três eventos
sequenciais: tranporte; estabelecimento e disseminação. Dessa maneira, estima-se que de
todas as pragas exóticas, apenas uma faixa compreendida ente 5 a 20% consegue causar
imapactos e prejuízos, pois muitas são retidas durante o trajeto ou mesmo morrem antes ou
depois que chegam, devido às condições climáticas, ou ainda podem ficar restritas a uma
determinada localidade ou região (NAVIA, 2016). Um exemplo de EIE recentemente
identificada nas lavouras brasileiras é Helicoverpa armigera (Hübner, 1808) (EMBRAPA,
2015).
Esta espécie é praga chave de inúmeras culturas e está presente em diferentes regiões
do mundo (GUO, 1997), contudo, no Brasil, era considerada uma praga quarentenária A1,
visto que era ausente no país até o ano de 2013 (HIROSE; MOSCARDI, 2012), quando
sucessivos ataques foram registrados, e a presença desta praga detectada nos estados da Bahia,
Goiás e Mato Grosso por meio da confirmação de técnicos que analisaram espécimes adultos
coletados em plantas de soja [Glycine max (L.)] e algodão (Gossypium hirsutum L.),
perfazendo o primeiro registro deste lepidóptero no continente americano (CZEPAK et al.,
2013). Nesse mesmo ano, a praga encontrava-se amplamente disseminada em praticamente
todas as regiões geopolíticas do país (PRATISSOLI et al., 2015), bem como em outros países
da América do Sul, como Paraguai e Argentina (SENAVE, 2013), contrariando os padrões de

19

distribuição de pragas, que normalmente ocorrem de maneira lenta, levando para isso, muitos
meses (MURÚA et al., 2014).
2.2 Nomenclatura científica, sinonímia e posição taxonômica
Em se tratando da nomenclatura científica de H. armigera, são verificadas algumas
sinonímias, a saber: Chloridea armigera Hübner, 1809; Chloridea obsoleta Duncan &
Westwood, 1841; Helicoverpa commoni Hardwick, 1965; Helicoverpa obsoleta F., 1793;
Heliothis armigera Hübner, 1805; Heliothis conferta Walker, 1857; Heliothis fusca
Cockerell, 1889 e Heliothis obsoleta F., 1793. Quanto aos nomes populares, também são
encontradas diversas denominações, como: lagarta do algodão africano; lagarta da espiga do
milho; lagarta do velho mundo; lagarta do tabaco; lagarta verde; lagarta dos cereais; lagarta
do algodão; noctuídeo do tomate; dentre outros nomes, a depender da planta que lhe serve
como alimento e substrato para abrigo e oviposição (OEPP, 2008; CABI, 2017).
Conforme Pinóia (2012) a posição taxonômica atualmente aceita para essa espécie é
indicada abaixo:
Reino: Animalia
Filo: Arthropoda
Classe: Insecta
Ordem: Lepidoptera
Família: Noctuidae
Subfamília: Heliothinae
Gênero: Helicoverpa Hardwick 1965
Espécie Helicoverpa armigera (Hübner, 1808).
A família Noctuidae tem extrema importância agrícola, por ser constituída
basicamente de insetos herbívoros em sua fase larval, os quais provocam danos a plantios e,
quando ocorrem picos populacionais elevados, podem culminar na perda total das plantações,
especialmente em lavouras anuais. Essa família reúne 48 subfamílias, sendo 34 com registros
confirmados no Brasil (DUARTE et al., 2012).
Dentre as subfamílias, Heliothinae vem preocupando produtores e técnicos em nosso
país, de modo especial a recém-identificada H. armigera. Fêmeas adultas podem migrar até

20

1.000 quilômetros, atraídas pelo néctar das plantas, de onde retiram os nutrientes necessários
para manutenção de suas funções vitais, e efetuam a postura, multiplicando-se e
disseminando-se (CZEPAK et al., 2013).
2.3 Aspectos bioecológicos
Assim como os demais insetos do grupo dos lepidópteros, H. armigera apresenta
como desenvolvimento pós-embrionário a holometabolia. Portanto, para completar seu ciclo
biológico, esse inseto passa pelo processo completo de metamorfose, constituído pelas fases
de ovo, larva (fase imatura, também chamada de lagarta para insetos dessa ordem), pré-pupa,
pupa e adulta (Figura 1) (FITT, 1989; ALI et al., 2009).

Figura 1 - Fases do ciclo biológico de Helicoverpa armigera. A) Ovos; B) Lagarta sobre
dieta artificial com comportamento característico de encurvamento da cabeça; C) Pupa; D)
Inseto adulto.

Fonte: Autor, 2017.

21

2.3.1 Fase de ovo
Os ovos que, a priori, apresentam uma coloração branco-amarelada e aspecto
brilhante, são depositados de maneira isolada ou em pequenos grupos e, à medida que o
embrião se desenvolve, adquirem coloração escura, tornando-se marrom-intensos próximo ao
momento de eclosão das lagartas, que ocorre em uma média de 3,3 dias após a postura. O
formato do ovo é aproximadamente esférico, com diâmetro medindo em média 0,5 mm, e
com ornamentações, as quais são conferidas pela presença de estrias longitudinais que se
estendem ao longo da superfície do córion, porém não se fundem, visto que os extremos
possuem a superfície lisa (NASREEN; MUSTAFA, 2000; ALI et al., 2009).
2.3.2 Fase larval
De acordo com Nasreen; Mustafa (2000) o período larval completo compreende a
passagem por cinco ou seis instares distintos, e dura em média entre 14 e 24 dias, a depender
das condições ambientais e de alimentação (HEMATI; NASERI; RAZMJOU, 2014). As
lagartas recém-eclodidas alimentam-se das partes mais tenras das plantas, onde podem
produzir um tipo de teia e ainda formar um pequeno casulo com fios de seda. Nos primeiros
instares, apresentam coloração variada, podendo ser observadas desde colorações claras como
branco-amarelada até mais escuras, em tons de marrom-avermelhado (TEODORO et al.,
2015)
Segundo Ali et al. (2009), a coloração varia com a idade e alimentação das lagartas,
estas adquirem diferentes cores à medida que se desenvolvem, em estágios larvais mais
adiantados podem ser observadas em cores próximas ao amarelo e verde, com o dorso
ornamentado pela presença de listras marrons dispostas ao longo da extensão de seu corpo, da
cabeça ao abdômen. Contudo, Santos (2013) verificou grande variação de cores em lagartas
da mesma idade (5o instar) e criadas sobre o mesmo hospedeiro, vagens de feijão caupi [Vigna
unguiculata (L.) Walp.] (Figura 2) (dados não publicados). A cápsula cefálica é quase sempre
escura, em uma faixa de cores que pode ir de marrom a preto. A depender de características
genéticas, condições e qualidade da alimentação, a passagem das lagartas pelo sexto instar
pode não existir (ARAÚJO, 1990).
O tegumento de aspecto coriáceo verificado em lagartas a partir do quarto instar, por
ser mais impermeável, pode conferir maior resistência do inseto aos produtos químicos, de

22

maneira especial os inseticidas que têm ação de contato, como piretroides, carbamatos e
organofosforados (BRÉVAULT et al., 2002).

Figura 2 - Variação de cores em fase larval de Helicoverpa armigera.

Fonte: Santos, 2013.

2.3.3 Fases de pré-pupa e pupa
Antes da fase de pupa, é evidenciada uma fase distinta, chamada pré-pupa. Esta etapa
do desenvolvimento se inicia exatamente no momento em que a lagarta de quinto ou sexto
instar interrompe a sua alimentação e dura até o momento em que se inicia a fase de pupa
propriamente dita (FITT, 1989; ALI et al., 2009). De acordo com Karim (2000), na fase de
pré-pupa, as lagartas procuram o solo, onde encontram condições ideais de temperatura,
umidade e luminosidade para o desenvolvimento pupal.
A pupa, de coloração castanha a marrom-escura, é do tipo obtecta, como comumente
ocorre em Lepidoptera, também recebendo o nome de crisálida (ALI et al., 2009). O estágio
de pupa tem uma duração média de 10 a 14 dias. Nesta fase, de acordo com as condições
climáticas, o inseto pode entrar em diapausa, mecanismo que possibilita a sua sobrevivência
mesmo em condições adversas (DIAS, 2005). Ferreira (1989) observou o prolongamento
dessa fase em oito meses em climas temperados da Península Ibérica, nas estações do outono
e inverno, quando as temperaturas são muito baixas.

23

2.3.4 Fase adulta
O dimorfismo sexual é mais nítido em indivíduos adultos (Figura 3), as fêmeas
possuem as asas anteriores em cor amarelo-palha, enquanto as dos machos são mais próximas
de cinza-esverdeado, além do terço distal ligeiramente escurecido e de uma pequena mancha
em formato de rim, também escura, no centro de cada asa. As asas posteriores são mais claras
e circundadas na extremidade apical por uma borda marrom (ALI et al., 2009). Os machos
têm uma longevidade média de 9,2 dias enquanto as fêmeas apresentam 11,7 dias, dos quais
aproximadamente cinco dias correspondem ao período de oviposição. Neste período, cada
fêmea pode colocar de 2.200 até 3.000 ovos sobre as plantas hospedeiras, valores que refletem
a elevada capacidade de reprodução de H. armigera (REED, 1965; NASERI et al., 2011).

Figura 3 - Características de dimorfismo sexual observadas em adultos. A) Macho e B)
Fêmea.

A

B

Fonte: Santos, 2013.

As mariposas adultas possuem hábito crepuscular, permanecendo em repouso a maior
parte do dia. Dessa maneira, as fêmeas preferem o período noturno para realizarem a
oviposição (HARDWICK, 1965; FERREIRA, 1989; ARAÚJO, 1990). As posturas de H.
armigera são encontradas principalmente na face adaxial das folhas ou até mesmo sobre
caule, flores, frutos e brotações terminais, preferencialmente sobre superfícies com maior
densidade de tricomas (MENSAH, 1996).

24

2.4 Caracteres para identificação
Após o quarto instar, a fase imatura do inseto passa a exibir algumas características
morfológicas e comportamentais que são importantes na identificação da espécie no campo.
Na região dorsal, próximo ao primeiro segmento abdominal, é verificada a presença de
tubérculos abdominais bem pronunciados, posicionados em formato de semicírculo,
lembrando o aspecto de sela, característica de estimado valor taxonômico (MATTHEWS,
1999).
É nessa fase também que o tegumento encontra-se levemente mais coriáceo que nos
instares anteriores, a textura do tegumento de H. armigera difere das demais espécies de
Heliothinae que ocorrem no Brasil, sendo mais um fator de confirmação da espécie (CZEPAK
et al., 2013b). Outra característica típica dessas lagartas é o tigmotropismo negativo, isto é, a
sensibilidade ao contato. Assim, logo que é tocada, a lagarta curva a cápsula cefálica em
direção à região ventral do primeiro par de pernas abdominais, assemelhando-se a um ponto
de interrogação, acredita-se que esse comportamento seja uma estratégia de defesa do inseto
(ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013).
As características supracitadas podem ser utilizadas para um reconhecimento imediato
e preliminar da praga em campo, no entanto, a correta identificação do inseto deve ser
realizada a partir dos parâmetros morfológicos da genitália dos machos, ou por marcadores
moleculares. Além disso, tendo-se como premissa a existência de alta variabilidade
intraespecífica e de similaridades interespecíficas há a necessidade de estudos que descrevam
minunciosamente a morfologia de espécies de lepidópteros em todos os estágios de
desenvolvimento (LEITE; CASAGRANDE; MIELKE, 2013).
Em virtude de as espécies H. armigera e Helicoverpa zea (Boddie) apresentarem
morfologia muito próxima entre si, e também a Heliothis virescens (Fabricius), outra praga
comumente encontrada nos plantios de soja e algodão no Brasil, podendo ser facilmente
confundidas, Pogue (2004) pontuou importantes características morfológicas da genitália
masculina para a correta identificação dessas espécies. Mesmo com o crescente avanço da
biologia molecular na identificação de espécies, as características da genitália ainda são um
fator de grande valia para confirmação de H. armigera (TAY et al., 2013).
Specht et al. (2013), a partir da análise da genitália de indivíduos masculinos,
descreveram métodos para caracterização molecular de H. armigera, obtidas pela

25

amplificação de sequências de genes mitocondriais, método que validou a confirmação da
espécie.
2.5 Origem e distribuição geográfica
Com ampla distribuição mundial, este inseto tem como provável região de origem a
costa do Mediterrâneo (GUOQING et al., 2001). Sua amplitude de distribuição pode ser
creditada ao hábito comportamental de migração, comumente evidenciado nos Noctuidae, que
ocorre em resposta à pressão de seleção exercida pelo habitat. Assim, são capazes de migrar
ou entrar em diapausa em épocas desfavoráveis à sua sobrevivência, como por exemplo, nas
estações de frio ou seca. Para os membros da subfamília Heliothinae, é verificada a migração
quando as condições ambientais para a reprodução não são adequadas (FITT, 1989). Hoje,
porém, H. armigera encontra-se adaptada às mais diversas condições climáticas de todos os
continentes, em diversos hospedeiros (PRATISSOLI et al., 2015).
A alta capacidade de dispersão na fase adulta favorece sua distribuição nas diferentes
regiões geográficas do mundo. Há registros de que, nesta fase, podem voar a uma distância de
até 1.000 quilômetros. Outra hipótese que sustenta a ideia de migração da praga a longas
distâncias a de migração em massas de ar, ocorrendo de maneira frequente em mariposas
dessa espécie (PEDGLEY, 1985; FENG et al., 2005).
Os voláteis expelidos pelas flores dos vegetais são recursos determinantes para
atração e seleção do hospedeiro, influenciando, assim, os comportamentos de colonização e
oviposição, além de funcionar também como um fator crucial para sua disseminação
(FIREMPONG; ZALUCKI, 1991; CUNNINGHAM et al., 1999).
Registros mostram sua presença em praticamente todos os continentes, podendo ser
encontrada na Europa, Ásia, África, Austrália e Oceania (GUOKING et al., 2001). No
continente americano, foi identificada em 2013, no Brasil, porém, especula-se que a praga já
estivesse presente anteriormente à sua identificação. Sua presença foi percebida através de
relatos de produtores simultaneamente nas Regiões Norte, Nordeste e Centro-Sul, sempre
associada a danos econômicos em culturas agrícolas. Desde que identificada, mostrou-se
grande ameaça à agricultura no Brasil, tanto por ser agressiva, quanto pela sua rápida
disseminação. Nos anos de 2013 e 2014, detectou-se alta prevalência da praga na região
Nordeste (ÁVILA VIVAN; TOMQUELSKI, 2013; CZEPAK et al., 2013a).

26

No estado de Alagoas, a praga foi encontrada da região agreste ao litoral, nos
municípios de Arapiraca, Limoeiro de Anadia, Coruripe e Igreja Nova, e identificada através
de adultos capturados em armadilhas adesivas com feromônio, instaladas na zona rural de
cada município pela Agência de Defesa e Inspeção Agropecuária de Alagoas (ADEAL) em
parceria com o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA). Essas
ocorrências levaram o MAPA a decretar estado de emergência fitossanitária, bem como outras
medidas de controle à praga como a realização de um vazio sanitário nas áreas de risco e
liberação em caráter emergencial de alguns defensivos para a aplicação, como produtos à base
do vírus VPN-HzSNPV, da bactéria Bacillus thuringiensis, e dos princípios ativos
clorantraniliprole, clorfenapir e indoxacarbe (AGROLINK, 2013, 2014; GLOBO, 2014).
2.6 Hospedeiros principais e alternativos
Helicoverpa armigera pode sobreviver em plantas cultivadas com importância
econômica em safra e entressafra, e até em plantas daninhas, que funcionam como
hospedeiros alternativos para a praga, podendo esta desenvolver-se mesmo na ausência de
seus hospedeiros principais. São descritas, como plantas hospedeiras de H. armigera, mais de
180 espécies vegetais cultivadas e 70 silvestres, distribuídas em um total de 35 famílias,
dentre elas: Asteraceae, Fabaceae, Malvaceae, Poaceae e Solanaceae (PAWAR; REED, 1982;
CUNNINGHAM; ZALUCKI; WEST, 2014).
Fases imaturas do inseto foram relatadas e identificadas se alimentando em algodão
(Gossypium herbaceum L.); feijão caupi [Vigna unguiculata (L.) Walp.]; feijão guandu
[Cajanus cajan (L.) Millsp.]; hortaliças como o tomate (Solanum lycopersicum L.) e o quiabo
[(Abelmoschus esculentus (L.) Moench)]; milho (Zea mays L.); nabo forrageiro (Raphanus
sativus L.); soja [Glycine max (L.) Merr.]; sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench]; tabaco
(Nicotiana tabacum L.); trigo (Triticum aestivum L.); além de hospedeiros secundários, como
café (Coffea arabica L.); eucalipto (Eucalyptus spp.); laranja (Citrus sinensis Osbeck) e pinus
(Pinus spp.) (PRATISSOLI et al., 2015; PESSOA et al., 2016). Populações mistas de
Helicoverpa spp. foram observadas em culturas de cobertura no final da safra 2012/2013, em
milheto [Pennisetum glaucum (L.) R. Br.], crotalária (Crotalaria sp.), estilosantes
(Stylosanthes sp.) e algumas espécies de braquiária (Brachiaria spp.), além de culturas de
segunda safra como feijão (Phaseolus vulgaris L.) e girassol (Helianthus annuus L.), com
maior ocorrência na fase de maturação (THOMAZONI, 2013).

27

O fenômeno de sobrevivência em hospedeiros alternativos é conhecido como „ponte
biológica‟ ou „ponte verde‟ nos agroecossistemas, e favorece o desenvolvimento populacional
de alguns insetos-praga que se multiplicam nesse período em hospedeiros de baixa
importância econômica que são cultivados em entressafra para o manejo e conservação do
solo, mas, implicam no aumento do nível populacional da praga na safra seguinte (SAOUR;
CAUSSE, 1993; THOMAZONI, 2013).
A polifagia garante a sobrevivência de insetos fitófagos generalistas e, assim, assume
grande importância no desempenho biológico e dinâmica populacional das pragas nos
sistemas de produção, além de ampliar a gama de hospedeiros presentes nas lavouras ou seus
arredores (MOSCARDI et al., 2012). Esse fator, associado à adaptabilidade que H. armigera
apresenta frente às condições climáticas, torna-se decisivo na sobrevivência e dinâmica
sazonal da praga, visto que sustenta a manutenção de suas populações nos agroecossistemas e
favorece a ocorrência de mais de uma geração da praga ao ano (FITT, 1989). A qualidade do
alimento disponível e a quantidade consumida, bem como a eficiência de como estes são
utilizados, são determinantes para o crescimento e reprodução desses insetos (RUAN; WU,
2001; BARTON; RAUBENHEIMER, 2003).
2.7 Danos e perdas em plantas hospedeiras
Os danos de H. armigera em culturas agrícolas ocorrem em decorrência da
alimentação da fase imatura do inseto. As lagartas se alimentam de folhas, especialmente os
brotos, inflorescências, frutos e vagens (REED, 1965; JOHNSON; ZALUCKI, 2005;
MORAL-GARCIA, 2006; SULLIVA; MOLET, 2014). Dessa forma, os danos podem ser
percebidos em toda a fenologia dos hospedeiros, isso é, tanto na fase vegetativa quanto na
fase reprodutiva das culturas, culminando em perdas econômicas elevadas. Nas regiões de
origem da praga, o prejuízo médio anual decorrente do ataque de H. armigera foi de dois
bilhões de dólares (TAY et al., 2013), sendo que perda mundial foi estimada em US$ 5
bilhões (LAMMERS; MACLEOD, 2007).
Em virtude da gama de hospedeiros encontrados em território brasileiro, somada à
agressividade característica da praga, as perdas ocasionadas às lavouras do Brasil não tiveram
como ser impedidas nos anos em que foram relatadas as primeiras ocorrências. A entrada de
H. armigera no Brasil custou aos cofres nacionais um prejuízo de aproximadamente R$ 1
bilhão com estratégias de controle e manejo (IMEA, 2014).

28

Segundo Nazrussalam; Ahmad; Ali (2007), o ataque proporcionado por esta praga no
continente Europeu reflete em perdas de até 40% da produção. Além das perdas das
plantações que culminam com prejuízos econômicos, ainda deve ser mencionado o dispêndio
direcionado ao seu combate. Sharma; Dhillon; Adora (2008) registraram um custo anual de
US$ 500 milhões relacionados à aplicação de inseticidas em lavouras na região dos trópicos
semiáridos da Europa para o controle dessa praga.
2.8 Estratégias de manejo em agroecossistemas
A dificuldade de controle de H. armigera em sistemas de produção deve-se a algumas
características intrínsecas à praga, tais como a capacidade de adaptação em diferentes
ambientes e hospedeiros e alta taxa de fecundidade, culminando em gerações curtas e elevado
potencial migratório. Além desses aspectos mencionados, ainda pode-se fazer menção ao
tegumento coriáceo que torna a ação dos inseticidas de contato pouco eficiente (FYE;
McADA, 1972; NASERI et al., 2009a, 2009b; MIRONIDIS et al., 2010).
Para o êxito de qualquer medida de controle a ser adotada, deve-se ter conhecimento
prévio da dinâmica populacional do inseto distribuída no tempo e espaço, assim como
reconhecer os fatores que são importantes ao desenvolvimento desses organismos, seja de
forma positiva ou negativa. Estudos demonstram que o momento adequado para a aplicação
do controle químico é durante os primeiros instares larvais, visto que neste momento da vida
as lagartas estão mais expostas sobre a superfície das plantas, além de estar mais suscetíveis à
ação dos produtos químicos, sobretudo os que têm o modo de ação de contato (ÁVILA;
VIVAN; TOMQUELSKI, 2013).
O nível populacional de uma espécie é conhecido a partir da estratégia do
monitoramento, o qual permite a correta tomada de decisão, tornando-se a base para a escolha
do método mais adequado para a supressão da praga (GALLO et al., 2002). O monitoramento
de adultos de H. armigera é realizado através de armadilhas luminosas, as quais são eficientes
em capturar insetos adultos, machos e fêmeas, e armadilhas iscadas com feromônio sexual,
que permite a captura somente de insetos machos. Com a amostragem de adultos, é possível
estimar o potencial de ovos e fases imaturas, bem como fornecer dados inerentes aos danos na
região onde ocorrem. Além disso, a correta identificação desses organismos torna-se a chave
para o sucesso de quaisquer medidas de controle (ÁVILA; VIVAN; TOMQUELSKI, 2013).

29

As estratégias de manejo e controle utilizadas com o intuito de minimizar o ataque
dessa praga se tratam de técnicas conhecidas e difundidas em diversas culturas agrícolas,
inseridas no Manejo Integrado de Pragas (NORRIS; CASWELL-CHEN; KOGAN, 2003).
Dentre esses métodos de controle, estão o método de resistência de plantas, o controle
cultural, o controle biológico e o controle químico (CZEPAK et al., 2013b).
O método da resistência de plantas a artrópodes-praga visa à diminuição da aptidão da
praga no hospedeiro desejado. Este método de controle é auxiliado por outras ciências, como
o melhoramento genético de plantas, a engenharia genética e a biotecnologia, que prestam
suas contribuições através da seleção de plantas resistentes e/ou pela incorporação de genes da
bactéria Bacillus thuringiensis Berliner (Bt) em espécies de plantas cultivadas, as quais
passam a ter propriedades inseticidas e são chamadas plantas Bt, uma vez que os genes
incorporados induzem a produção de proteínas inseticidas nos vegetais. As plantas
geneticamente modificadas são fruto da ciência envolta por uma tecnologia sofisticada, mas
acessível e, por isso, podem ser facilmente adquiridas e cultivadas (VENDRAMIM; GUZZO,
2009, 2011). A ação das toxinas é bem mais evidenciada em lepidópteros, porém, é seletiva a
inimigos naturais e não é contaminante ambiental (ANDOW; HUTCHISON, 1998). As
plantas Bt controlam insetos por meio de um processo muito complexo. No ato da
alimentação, os insetos ingerem a proteína cry, constituída de cristais de delta-endotoxinas, os
quais são dissolvidos no trato digestivo liberando protoxinas, que após um processo de
proteólise, são fragmentadas e facilmente ligadas às células do epitélio, provocando o
rompimento das membranas celulares. Como consequência dessa alteração no trato digestivo,
os insetos cessam sua alimentação, morrendo poucas horas após a ingestão das plantas Bt
(BRAVO; GILL; SOBERÓN, 2005).
O controle biológico de pragas se apropria da ação benéfica de organismos vivos,
capazes de reduzir naturalmente o nível populacional de artrópodes-praga, contudo, sofre
constante interferência antrópica, seja na introdução de novos inimigos naturais em um espaço
geográfico, seja na eliminação desses, com o uso de produtos não seletivos e de amplo
espectro de ação (TERAN; NOVARETTI, 1980; PARRA et al., 2002; MORAES;
FLECHTMANN, 2008). É pertinente manejar os sistemas, deixando-os favoráveis ao
desenvolvimento e permanência dos inimigos naturais e, para que isso aconteça, pode ser
realizado o controle biológico conservativo, o qual consiste no aumento da diversidade de
predadores e parasitoides em virtude da diversificação de culturas nos agroecossistemas
(AGUIAR-MENEZES 2004, VENZON; ROSADO; PALLINI, 2005).

30

Na Ásia são registradas mais de 60 espécies de predadores de H. armigera, e grande
ênfase é dada aos crisopídeos (ROMEIS; SHANOWER, 1996). No continente africano, as
formigas, alguns percevejos, além de himenópteros dos gêneros Trichogramma e Telenomus
são eficientes aliados do homem no controle da referida praga em plantios de milho, sorgo e
girassol (VAN DEN BERG; COCK, 1993). Além da ação de insetos, há relatos também da
ação de entomopatógenos, como o vírus de poliedrose nuclear, considerado importante agente
de controle (MURRAY et al., 1995). No Brasil, alguns parasitoides foram relatados no Rio
Grande do Sul ocorrendo espontaneamente em H. armigera, na safra 2012/13 (SALVADORI;
PEREIRA; SPECHT, 2013). Corrêa-Ferreira; Hoffmann-Campo; Sosa-Gomez (2014)
elencaram a quantidade de inimigos naturais no estado do Paraná, associados à mesma praga
na cultura da soja, destacando várias espécies da família Tachinidae.
O controle cultural se refere ao conjunto de práticas agronômicas de manejo dos
sistemas

de

produção,

tornando-o

desfavorável

ao

desenvolvimento

das

pragas

(FATHIPOUR; SEDERATIAN, 2013). Tendo conhecimento do elevado número de
hospedeiros de H. armigera, a Embrapa, na safra 2013/14, em advertência à “nova” praga
lançou mão da campanha “Caravana Embrapa de alerta às ameaças fitossanitárias”,
capacitando produtores e técnicos em 18 estados brasileiros, recomendando estratégias do
MIP para controle deste inseto. Dentre os métodos culturais descritos, a destruição de restos
de culturas que permitem a sobrevivência da praga, e períodos de vazio sanitário, evitando
pontes verdes que favorecem o desenvolvimento do inseto, foram medidas implantadas com
êxito no Brasil (NETO; GALERANI; COSTA, 2016).
O método mais utilizado pelos agricultores para controle de pragas nos cultivos ainda
é o método químico ou por agrotóxicos, conforme a legislação brasileira, sobretudo por
garantir uma reposta mais rápida e eficiente na mortalidade dos alvos. A grande parte dos
inseticidas sintéticos, porém, age de modo semelhante em organismos não alvo, tornando-se
um risco para a sobrevivência de animais silvestres, bem como os insetos benéficos e até
mesmo para o próprio homem (CHEN et al., 1996). Raguraman; Singh (1999) ainda
registraram outros problemas decorrentes do uso consecutivo desses produtos, como a
fitotoxicidade, e o alto preço de pesticidas que tornam os custos de produção demasiadamente
onerosos.
Por se tratar de uma praga exótica, logo que identificada no Brasil com populações
acima do nível de dano econômico em determinadas regiões, não existiam produtos químicos

31

registrados para o seu controle no país. Dessa maneira, o Mapa aprovou em caráter de
emergência o registro temporário de algumas substâncias para serem utilizadas no manejo de
H. armigera. Ávila; Vivan; Tomquelski (2013) listaram 21 produtos inicialmente liberados
para utilização no Brasil, sendo: nove químicos (ingredientes ativos: flubendiamida; lambdacialotrina + clorantraniliprole; clofenapir; zeta-cipermetrina + bifentrina; zeta-cipermetrina;
bifentrina + carbosulfano; metoxifenozida; bifentrina e espinosade); 11 biológicos
(ingeridentes ativos: Bacillus thuringiensis; Baculovirus) e um feromônio sexual cujos
ingredientes ativos são: (Z)-11-hexadecenal; (Z)-9-hexadecenal.
A busca por compostos para o uso no manejo integrado de pragas que sejam seletivos
aos organismos benéficos, biodegradáveis, e não deixem resíduos nos alimentos tem
despertado o interesse de pesquisadores e produtores há alguns anos, e dentre esses produtos,
muita ênfase tem sido creditada aos inseticidas botânicos (VENDRAMIM, 1997). Os
compostos naturais extraídos de plantas são constituídos por substâncias bioativas que podem
ser tóxicas a determinados grupos de artrópodes, por isso, são utilizadas como inseticidas,
além de serem medidas descritas no MIP, tornam-se uma alternativa frente às aplicações
consecutivas de inseticidas organosintéticos (MEDEIROS; BOIÇA-JÚNIOR; TORRES,
2005). De acordo com Saito; Luchini (1998), porém, esses produtos vegetais não deixam de
ser componentes químicos e, por isso, seus efeitos devem ser estudados minunciosamente.
2.9 Inseticidas botânicos
O método de controle com inseticidas botânicos é definido como aquele cujas pragas
são controladas por inseticidas naturais provenientes de plantas que apresentam algum
componente químico, proporcionando efeitos letais e subletais a artrópodes-praga. Esse
método já era utilizado antes da segunda guerra mundial, quando ainda nem existiam os
inseticidas inorgânicos (ROEL, 2001).
As primeiras plantas utilizadas como matéria prima para obtenção das substâncias
com atividade inseticida, base da fabricação dos inseticidas botânicos, foram: Nicotiana
tabacum (Solanaceae) de onde são extraídas a nicotina e a nornicotina; Ryania speciosa
(Flacuorticaceae) produtora de rianodina; Schoenocaulon offcinale (Liliaceae), da qual é
extraída a sabadina; Derris spp. (Fabaceae), principal produtora de rotenona e
Chrysanthemum cinerariaefolium (Asterceae), fonte da piretrina (LAGUNES; RODRIGUEZ,
1992).

32

Atualmente, existem muitas outras plantas estudadas por apresentarem componentes
com atividade inseticida, a saber: alho (Allium sativum), arruda (Ruta graveolens), capim
cidreira (Cymbopogon citratus), cinamomo (Melia azedarach), cravo-da-índia (Caryophilus
aromaticus), cravo-de-defunto (Tagetes erecta), eucalipto (Eucaliptus citriodora), falsoaçafrão (Curcuma longa), fumo (N. tabacum), hortelã (Mentha spicata), louro (Laurus
nobilis), pimenta malagueta (Capsicum frutescens), saboneteira (Sapindus saponaria), melãode-São Caetano (Momordica charantia), anonáceas (Annona spp.), nim (Azadirachta indica),
dentre outras (PREVIERO et al., 2010).
As plantas inseticidas podem ser utilizadas de diversas formas, desde pó seco, óleo,
extratos aquoso e não aquoso (metanólico, etanólico, acetônico, clorofórmico, hexânico,
dentre outros) (VENDRAMIM, 1997). Os aleloquímicos extraídos dessas plantas são a base
desses compostos, e controlam as pragas agrícolas exercendo função sobre a fisiologia dos
insetos, com ações tóxica, repelente, fagoinibidora, ovicida e esterilizante (HILL, 1990).
Com o advento da agricultura cada vez mais sustentada em filosofias e correntes
ecológicas, o interesse por substâncias de origem vegetal com propriedades para o controle de
insetos em sistemas de produção é cada vez maior. Dentre as substâncias químicas
provenientes do metabolismo secundário de plantas, por exemplo, as mais usuais são a
jugarina, a imperatonina e a azadiractina, consideradas de baixo impacto ambiental, por
apresentarem efeitos residuais mais baixos e serem de fácil decomposição (SAITO;
LUCHINI, 1998; SANTOS et al., 1998). Além disso, essa forma de controle pode
proporcionar a pequenos agricultores, menor dispêndio no manejo de insetos, visto que estes
podem utilizar matéria-prima advinda de sua propriedade (HERNANDEZ; VENDRAMIM,
1997).
2.10 O nim Azadirachta indica A. Juss
O nim é conhecido internacionalmente como nime (em espanhol) ou neem (em
inglês). Seu nome científico é Azadirachta indica A. Juss, e apresenta como sinônimos Melia
azadirachta L., Melia indica (A. Juss.) Bradis e Antelaea azadirachta (L.) Adelb. A espécie
pertence à ordem Rutales, subordem Rutinae e família Meliaceae, a mesma do mogno
Swietenia mahagoni (L.) Jacq. e do cedro (Cedrela spp.) (OGBUEWU et al., 2011) e de
outras plantas também com atividade inseticida já comprovada, como o cinamomo (Melia
azedarach), e diversas espécies do gênero Trichilia (BOGORNI; VENDRAMIM, 2003;
GONÇALVEZ-GERVÁSIO, 2003; CUNHA, 2004).

33

Trata-se de uma planta de porte arbóreo que tem como provável centro de origem o
continente asiático, onde acredita-se que tenha surgido, mais especificamente na Índia ou
Mianmar, de onde teria se dissipado para os outros continentes. No Brasil, a planta foi
introduzida em 1986 pelo Instituto Agronômico do Paraná - IAPAR, para ser utilizada como
planta inseticida em um projeto de controle alternativo de pragas (NEVES; CARPANEZZI,
2009).
Utilizado há mais de 2.000 anos nos países de onde é originário, o nim tem
conquistado cada vez mais espaço no âmbito da pesquisa científica e isso é creditado à
natureza química dos seus constituintes, permitindo-lhe aplicações diversas. Estudos recentes
no desenvolvimento de fármacos constatam sua utilização na medicina (CASTILHO;
MURATA; PARDI, 2007; HASHMAT; AZAD; AHMED, 2012) e não raro é usado na
agropecuária, seja na alimentação animal (DUTTA; PANDA; KAMRA, 2012), contra
parasitas de animais domésticos (CHAGAS; VIEIRA, 2007) ou como defensivo fitossanitário
no controle de doenças e principalmente pragas (DAS; PARWEEN; FARUKI, 2006; CASER
et al., 2007). Martinez (2002) relatou que o nim não é tóxico ao homem, nem a animais
domésticos, e suas utilidades podem ir além do campo, sendo utilizado como alimento na
Índia e na África. No Brasil, o pó de folhas é consumido como incremento à erva-mate no
preparo de chimarrão.
2.10.1 Características botânicas
O sistema radicular de A. indica consiste basicamente de uma raiz pivotante, ponto de
partida das raízes laterais auxiliares (PARROTTA; CHATURVEDI, 1994). Da raiz cresce um
caule semiereto, recoberto por uma casca de textura rugosa e coloração marrom acinzentada,
como geralmente ocorre em Meliaceae, de onde se ramificam os galhos que sustentam uma
copa densa de folhas imparipenadas. Quando adulta, a árvore pode atingir uma altura de até
30 m, é altamente exigente em luz, mas tolera sombra nos estágios iniciais, além de apresentar
grande resistência à seca. Tais características permitem seu cultivo mesmo em regiões de
clima tropical, subtropical ou árido (NEVES; NOGUEIRA, 1996; CHAMBERLAIN;
CHILDS; HARRIS, 2000).
A partir de três anos de idade, se iniciam as florações, que são reguladas por condições
edafoclimáticas. Na mesma planta, podem ser verificadas flores masculinas e hermafroditas,
ambas dispostas em panículas formando as inflorescências. Os frutos que inicialmente exibem
uma coloração verde-clara, quando maduros, se apresentam amarelados, lisos e de formato

34

oblongo, medindo entre 1,5 a 2,0 cm de comprimento e com uma largura que varia entre 1,0 a
1,5 cm. Cada fruto é constituído por uma polpa branca de sabor adocicado que envolve uma
ou até duas sementes (CHAMBERLAIN; CHILDS; HARRIS, 2000).
2.10.2 Metabólitos secundários
É verificada grande variação nos teores dos componentes químicos de A. indica.
Acredita-se que sejam decorrentes de alterações proporcionadas por fatores intrínsecos à
espécie, como diversidade de germoplasmas, e extrínsecos, como condições de cultivo (clima,
solo, estresses fisiológicos, dentre outros). Estudos evidenciam mais de 300 compostos que
podem ser extraídos de todos os órgãos da planta. Esses, quando isolados e caracterizados, são
agrupados principalmente nas seguintes classes: os isoprenoides (compostos bioativos, como
salanina, nimbina, azadiractina, azadirona, gedunina, meliancina, valassina, desacetilnimbina,
nimbolina, nimbolida, nimbineno, dentre outros de menor expressão) e os não isoprenoides
onde são encontradas proteínas (aminoácidos) e carboidratos (polissacarídeos), compostos
sulfurosos, polifenóis (flavonoides e seus glicosídeos), cumarina, taninos, compostos
alifáticos, dentre outros (KUMAR; JAYAPPA; CHANDRASHEKARA, 2000; OGBUEWU
et al., 2011).
De todos os compostos químicos que podem ser extraídos do nim, a azadiractina,
principal representante da classe dos terpenoides, destaca-se como um dos mais importantes
ingredientes ativos de atividade inseticida/acaricida (SCHLESENER et al., 2013). Essa
substância foi isolada pela primeira vez em 1968, a partir da extração de sementes de A.
indica. Contudo, para a determinação estrutural da molécula, que é constituída basicamente de
carbono, hidrogênio e oxigênio (Figura 4), fez-se necessário um árduo trabalho de pesquisa.
Após quarenta anos do primeiro isolamento desse composto, a fórmula química foi então
definida como C35H44O16 (HUMMEL et al., 2012).

35

Figura 4 - Esquematização da fórmula estrutural da azadiractina.

Fonte: Martinez, 2002.

2.10.3 Produtos e derivados
Em se tratando dos derivados comerciais do nim, o óleo extraído da planta é o produto
mais apreciado, podendo ser obtido através do processamento de folhas, flores ou sementes,
onde se concentram em abundância. O óleo é mais comumente extraído por prensagem e por
meio de solventes, sendo que o método escolhido implica diretamente na qualidade final do
produto (MUÑOZ-VALENZUELA et al., 2007; LIAUW et al., 2008).
Como subproduto da extração do óleo, tem-se a torta de nim que, por ainda conter
quantidades relevantes de determinadas substâncias, pode ter inúmeras aplicações. Estudos de
Nicoletti et al. (2012) apontam a perspectiva da utilização deste subproduto para fabricação de
inseticidas botânicos, devido aos elevados teores de azadiractina-A (2.750 ppm),
azadiractinabB (1.000 ppm) e de outros compostos ativos, sobretudo por conter ainda elevado
teor de óleo.
2.10.4 Efeitos praguicidas
Para Previero (2010), a ação isolada ou em conjunto das substâncias presentes no nim
produzem efeitos no desenvolvimento de insetos e ácaros de importância agrícola. Os efeitos
dessa planta foram estudados por Mossini; Kemmelmeier (2005), que verificaram repelência,
esterilidade, efeitos sobre a fertilidade de adultos, desorientação na oviposição, inibição da
alimentação, implicação no desenvolvimento e crescimento de larvas. Há registros ainda de
anomalias celulares e fisiológicas, como inibição da síntese de ecdisônio e da biossíntese de
quitina (KOUL; ISMAN; KETKAR, 1990; MORDUE (LUNTZ); BLACKWELL, 1993),

36

além de efeito letal, tanto na fase embrionária, quanto em fases imaturas e adultos, mostrandose um aliado promissor no controle de tais organismos nas lavouras (MARTINEZ, 2002;
PRATES et al., 2003). Jacobson (1989) relatou que a azadiractina, mesmo em concentrações
muito baixas, como 0,1 ppm, pode afetar negativamente o desenvolvimento dos insetos.
Estudos mostram que a azadiractina, e provavelmente os outros metabólitos do nim,
são absorvidos pelas raízes dos vegetais e assim translocados para todas as partes da planta,
atuando como um sistêmico (GILL; LEWIS, 1971; COELHO JUNIOR; DESCHAMPS,
2014). Os sítios de ação da azadiractina nos artrópodes-praga localizam-se nos
quimiorreceptores dos tagmas do corpo e no sistema nervoso central, onde bloqueia os
receptores celulares responsáveis por transmitir os impulsos nervosos que estimulam a
continuação do processo de alimentação, fator que explica o efeito fagoinibidor. Essa
substância atua também no sistema neuroendócrino do inseto, desencadeando desordens
hormonais que envolvem principalmente o hormônio juvenil e o hormônio da ecdise
(ecdisona e 2-hidroxiecdisona), assim, compete por receptores da membrana de ecdisteroides,
hormônios envolvidos no processo da muda, por isso, a substância impede os insetos de se
desenvolverem normalmente, apresentando deformações no tegumento, asas, pernas e outras
regiões do corpo (MARTINEZ, 2002). Outros componentes da mesma planta, como por
exemplo, a nimbina e asalanina, apresentam semelhante modo de ação, além de atividade
contraceptiva e de repelência (MORDUE (LUNTZ); NISBET, 2000).
Além do controle eficaz de pragas agrícolas, os produtos à base de A. indica mostramse mais propensos ao uso em sistemas de produção devido à sua fácil obtenção, possuir rápida
degradação e menor seleção de populações resistentes de pragas, além de que, sua aplicação
pode ser intercalada com outros métodos de controle. Para utilização de fontes de nim,
recomenda-se seguir as instruções e recomendações prescritas no MIP (MOURÃO et al.,
2004; COSME; CARVALHO; MOURA, 2007).

37

3 MATERIAL E MÉTODOS
3.1 Local e condições ambientais do experimento
O presente estudo foi desenvolvido no Laboratório de Entomologia da Embrapa
Tabuleiros Costeiros, Unidade de Execução de Pesquisa e Desenvolvimento de Rio Largo, em
Rio Largo, AL. Os bioensaios foram realizados em incubadoras de germinação (B.O.D.) à
temperatura de 25,0 ± 1°C, umidade relativa (UR) de 80 ± 10% e fotofase de 12 horas.
3.2 Obtenção dos insetos
Os insetos utilizados neste trabalho foram adquiridos da biofábrica BUG Agentes
Biológicos, localizada em Piracicaba, SP. O material biológico constava inicialmente de
posturas de H. armigera, em cartelas de papel acondicionadas em recipientes plásticos
contendo dieta artificial, enviado via transporte aéreo. Após o recebimento aguardou-se a
eclosão das lagartas e seguiu-se a montagem do bioensaio.
3.3 Preparação da dieta artificial e incorporação dos produtos a serem avaliados
Para o estudo dos efeitos de formulações comerciais de A. indica na biologia de H.
armigera, as mesmas foram incorporadas à dieta artificial (Tabela 1) de Anticarsia
gemmatalis Hübner, 1818 (Lepidoptera: Noctuidae), modificada para H. armigera por Ribeiro
(2017).

Tabela 1 - Composição da dieta artificial modificada para H. armigera.
Ingredientes
Quantidade*
Feijão branco
9,96 g
Gérmen de trigo
7,82 g
Proteína de soja
3,90 g
Caseína
3,90 g
Levedo de cerveja
4,88 g
Solução vitamínica
1,18 mL
Ácido ascórbico
0,46 g
Ácido sórbico
0,24 g
Nipagin
0,40 g
Tetraciclina
0,04 g
Formaldeído (40%)
0,49 mL
Ágar
2,74 g
Água destilada
164,20 mL
*Quantidades para 200g de dieta.
Fonte: Adaptada por Ribeiro, 2017.

38

Inicialmente, para o preparo da dieta, metade da água foi aquecida a aproximadamente
70ºC, para dissolução do ágar, e a tetraciclina foi dissolvida na solução vitamínica. Todos os
ingredientes foram então homogeneizados em liquidificador por aproximadamente três
minutos, sendo a mistura vertida em uma panela e levada ao fogo médio por 15 minutos.
Neste estudo, utilizaram-se os produtos à base de nim Neenmax®, Emulzinim® e
Nim-I-go® e o inseticida Pirate®, cujas características estão descritas na Tabela 2, nas doses
de 2,0; 2,0; 1,0 e 0,16 mL, respectivamente, a fim de se obter a concentração recomendada
por seus fabricantes em 200 mL de dieta artificial.

Tabela 2 - Caracterização das formulações comerciais utilizadas como tratamentos.
Produto
Fabricante
Dose comercial
Composição
Modo de ação
Emulzinim Amigos do Nim
2 L/ha ou
Óleo de nim +
Contato e
200 mL/20L
emulsificante orgânico
ingestão*
(azadirachtina = 2.389
ppm)
Neenmax
Insetimax
1 L/100L
Azadiractina (óleo de
Contato e
nim): 0,12%;
ingestão*
Veículo: 99,88%
Nim-I-go
Agrobiológica
5 mL/L
emulsionante natural
Contato e
soluções naturais
ingestão*
Pirate
Basf Corporation
0,8 – 1,2 L/ha
Clorfenapir: 240 g/L;
Contato e
Outros ingredientes:
ingestão
860 g/L
*Modos de ação da azadiractina, segundo Martinez, 2002.

Após o preparo da dieta, os produtos foram adicionados a ela separadamente, com
auxilio de pipetas automáticas, em Beckers com capacidade de 500 mL, agitando-se
manualmente com uma espátula de alumínio por aproximadamente dois minutos, tempo
suficiente para a sua homogeneização, sem que a dieta solidificasse. Em seguida, cada dieta
com o respectivo produto foi distribuída em recipiente de polietileno, esterilizado com álcool
a 70%, para que esfriasse e solidificasse.
3.4 Avaliação do efeito dos produtos sobre a biologia de H. armigera
Avaliaram-se os seguintes parâmetros referentes à biologia de H. armigera: duração
do período de desenvolvimento, viabilidade larval e pupal, peso de pupas com 24 horas de

39

idade, razão sexual, período de pré-oviposição, período de oviposição, fecundidade,
fertilidade, mortalidade diária de machos e fêmeas e longevidade dos adultos.
Para avaliação da viabilidade larval de H. armigera, lagartas neonatas foram colocadas
individualmente em placas de cultura de tecido com seis células (Figura 5), evitando assim, o
canibalismo entre elas. Cada célula recebeu, também, um cubinho de aproximadamente 1,0 ×
3,0 × 1,0 cm de dieta. As lagartas permaneceram por 72 horas na dieta contendo os produtos
avaliados, sendo então removidas para novos recipientes contendo dieta isenta de produtos.
Através da observação da sobrevivência das larvas determinou-se a viabilidade larval.

Figura 5 - Esquema de criação de fases imaturas de H. armigera. A) Lagartas
compartimentalizadas em células de placas de cultura de tecido; B) Pupas individualizadas em
copos descartáveis.

A

B

Fonte: Autor, 2017.

As avaliações ocorreram diariamente, ocasião em que também era realizada a assepsia
dos compartimentos onde as lagartas estavam acondicionadas, retirando-se as lagartas mortas
e as fezes e, sempre que necessário, oferecendo-se novos cubinhos de dieta artificial às
lagartas vivas. Os insetos permaneceram na placa de acrílico durante todo o período larval.
As pupas com 24 horas de idade foram pesadas em balança analítica e sexadas de
acordo com características da morfologia da genitália (BUTT; CANTU, 1962; ZENKER;
SPECHT; CORSEUIL, 2007) e, após, transferidas individualmente para copos descartáveis
de 100 mL (Figura 5), forrados ao fundo com discos de papel filtro umedecidos com água
destilada e cobertos com tecido voil, permitindo as trocas gasosas.
Para determinação da razão sexual, adotou-se a seguinte fórmula:

40

RS = NF / (NF + NM)
Onde: RS: Razão Sexual;
NF: Número de fêmeas;
NM: Número de machos.
Após a emergência dos adultos, foram formados 10 casais de insetos com a mesma
idade por tratamento, os quais foram confinados em gaiolas confeccionadas com tubos de
PVC de 200 mm de diâmetro × 35 cm de altura, revestidos internamente com papel sulfite
para que as fêmeas adultas realizassem a postura (Figura 6). Cada gaiola continha um
recipiente plástico com um rolinho de algodão embebido em solução de mel a 10% para a
alimentação dos insetos adultos e, ao centro, folhas de soja (Glicyne max) que além de
substrato para postura, serviram também para estimular a oviposição.
As avaliações ocorreram diariamente, determinando-se o período de pré-oviposição e
o período de oviposição. Através da contagem do número de ovos colocados sobre o papel
que revestia o interior da gaiola e o tecido na parte superior do tubo, sob microscópio
estereoscópico, foi determinada a fecundidade de cada fêmea. As posturas foram recortadas e
acondicionadas em recipientes plásticos sob temperatura de 25°C e 90% de UR, para
verificação

da

eclosão

das

lagartas,

determinando-se

o

parâmetro

fertilidade.

Concomitantemente, foi avaliada, também, a longevidade dos insetos e a mortalidade diária
de machos e fêmeas.

Figura 6 - Esquema de criação de adultos de H. armigera. À esquerda, exterior das gaiolas de
PVC, à direita, interior da gaiola.

Fonte: Autor, 2017.

41

3.5 Delineamento experimental e análise estatística
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com cinco tratamentos
[Neenmax®; Nim-I-go®; Emulzinim®; inseticida Pirate® e água destilada (controles)] e 10
repetições, sendo cada repetição composta por um grupo de cinco lagartas neonatas
individualizadas de H. armigera. Para a avaliação dos parâmetros na fase adulta, foram
utilizadas 10 repetições por tratamento, cada uma composta de um casal de H. armigera.
Os resultados foram submetidos à análise de variância no programa SASM - Agri
(ALTHAUS; CANTERI; GIGLIOTI, 2001) e as médias comparadas através do teste Tukey,
ao nível de 5% de probabilidade.

42

4

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Todos os produtos avaliados no presente estudo provocaram mortalidade em lagartas e

pupas de H. armigera, quando ingeridos pelas lagartas durante 72 horas (Tabela 3). Os
inseticidas Emulzinim® e Nim-I-go® foram letais a 36 e 46% das lagartas, respectivamente.
Neenmax® provocou mortalidade em 94% das lagartas, não diferindo estatisticamente do
inseticida sintético Pirate®, que causou 100% de mortalidade. Não houve mortalidade de
lagartas no controle. Com relação à mortalidade das pupas, também não se verificou
mortalidade no controle. A formulação Neenmax® provocou mortalidade de 100%, diferindo
estatisticamente de Emulzinim® e Nim-I-go® (14% e 12%, respectivamente), que por sua
vez, diferiram do controle (0%).

Tabela 3 - Viabilidade e duração dos períodos larval e pupal, razão sexual e peso de pupas
(média ± EP) de Helicoverpa armigera criada sobre dieta artificial contendo formulações de
A. indica (72 horas) e controles. Temperatura: 25,0 ± 1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas.
Rio Largo, AL, 2017.
Produto
Emulzinim®
Neenmax®
Nim-I-go®
Pirate®
Controle
negativo

Viabilidade (%)
Lagarta
Pupa
64 ± 8,33 b
86 ± 5,21 b
6 ± 4,27 c
0 ± 0,00 c
54 ± 5,21 b
88 ± 3,27 b
0 ± 0,00 c
100 ± 0,00 a 100 ± 0,00 a

Duração de fase (dias)
Lagarta
Pupa
15,43 ± 0,42 b 11,85 ± 0,35 a
18,69 ± 0,77 a 11,48 ± 0,32 a
15,78 ± 0,34 b 11,82 ± 0,26 a

Razão sexual

Peso de pupa
(g)

0,58 ± 0,08 a
0,52 ± 0,02 a
0,64 ± 0,04 a

0,30 ± 0,00 ab
0,28 ± 0,02 b
0,33 ± 0,01 a

*Médias (± EP) seguidas da mesma letra na coluna não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05).

Os resutados obtidos revelam que os inseticidas à base de nim avaliados afetaram
diversos parâmetros biológicos de H. armigera. Grainge; Ahmed (1988) descreveram a ação
de diversas plantas inseticidas, dentre elas A. indica, e sua toxidade em relação a espécies da
família Noctuidae. A azadiractina, principal composto bioativo de A. indica, provoca
inúmeros efeitos de ordem fisiológica sobre estes insetos (SILVA et al., 2013).
Com relação aos efeitos letais do nim em fases imaturas de H. armigera, Hossain
(2007) relatou a eficácia do inseticida Nimbicidina® sobre a praga em grão de bico. O
produto foi efetivo na concentração de 4 mL/L, resultando em alto rendimento da cultura por
causar alta mortalidade quando pulverizado em campo. Kumar (2014) apontou que o óleo de
nim (4 mL/L) foi bastante eficaz sobre H. armigera, quando comparado aos inseticidas

43

químicos monocrotofós 36 EC (1,25 mL/L), cipermetrina 25 EC (0,5 mL/L), imidacloprido
17.8 SL (1,0 mL/L); NPV 250 LE (0,5 mL/L), e uma associação de NPV 250 LE +
imidacloprido 17.8 SL (0,5 + 1,0 mL/L). O autor concluiu que o biopesticida utilizado causou
redução na densidade populacional da lagarta, e que este fator é inversamente proporcional ao
potencial da produção agrícola. Ainda, após analisar a eficácia do composto, o custo dos
inseticidas, a carga de trabalho, condições climáticas, dentre outros fatores, recomendou a
utilização do óleo de nim para o controle de H. armigera.
Stark; Banks (2003) sustentam a ideia de que substâncias tóxicas também podem
exercer efeitos subletais, de acordo com a concentração da substância ativa ingerida pela
praga. Um dos efeitos notáveis do nim sobre os insetos é a sua ação na inibição da
alimentação inicial e no desenvolvimento dos mesmos no momento da ecdise (SILVA et al.,
2013), o que poderia explicar a mortalidade das pupas provenientes das lagartas alimentadas
com os produtos. A inibição da alimentação das lagartas resultaria em pupas com menos
reservas energéticas e, possivelmente, incapazes de sobreviver ao período de inanição que
precede à emergência do adulto. Hernandez (1995) constatou redução significativa na
alimentação de S. frugiperda quando alimentada com folhas de milho tratadas com extrato
aquoso de nim e com dieta artificial contaminada com o mesmo extrato. O autor observou
drástica redução na viabilidade da praga, com 100% de mortalidade nos dois primeiros
instares. Resultados semelhantes também foram encontrados por Prates; Viana; Waquil
(2003), comprovando a eficiência do extrado aquoso de folhas de nim nas concentrações de
3,6 e 10,0 mg/mL sobre S. frugiperda, e equiparando a mortalidade provocada por ele à do
inseticida sintético clorpirifós.
Ainda, todas as pupas resultantes de lagartas alimentadas com Neenmax®
apresentaram anomalias e nenhuma delas conseguiu chegar à fase adulta. Algumas lagartas
que tiveram contato com os produtos Emulzinim® e Nim-I-go® também não conseguiram
realizar a ecdise ou então sofreram algum tipo de interferência na muda, tornando-se larvas
permanentes ou pupas mal-formadas, isto é, pupas que ainda apresentavam algumas
características de lagartas como, por exemplo, pernas e cápsula cefálica (Figura 9), sendo
estas inviáveis e vindo a morrer posteriormente.

44

Figura 7 - Anomalias verificadas em pupas de H. armigera alimentadas com dieta artificial
contendo inseticidas à base de nim.

Fonte: Autor, 2017.

Segundo Bortoli et al. (2012), a mudança em cada fase de desenvolvimento dos
insetos é acompanhada de importantes alterações na fisiologia dos mesmos. Portanto, com os
resultados obtidos, pode-se inferir que a formulação Neenmax® na concentração de 1%
interfere na mudança de fase, sobretudo para a fase de pupa, e desta para adulto, onde o
organismo se transformará através de um processo complexo, proporcionando um percentual
elevado de mortalidade e/ou inviabilidade no desenvolvimento de H. armigera.
Apesar de o Pirate® ter matado as lagartas em 48 horas de exposição, aquelas
submetidas ao Neenmax® não morreram durante o período de exposição à dieta (72 horas),
mas durante o período de desenvolvimento larval (16 dias) dos insetos (dados não
apresentados), atingindo a mesma mortalidade final acumulada, o que permite afirmar que
Neenmax® possui efeito semelhante ao do inseticida sintético sobre a mortalidade de H.
armigera. Ahmad; Ansari; Muslin (2015) inferem que a aplicação de insecticidas de nim pode
controlar os insetos não somente pela mortalidade imediata, mas, sobretudo, por agir em
longo prazo, simplesmente por ser tóxico a alguma fase subsequente de desenvolvimento, ou,
principalmente por interferir em parâmetros biológicos como a fecundidade e fertilidade dos
insetos, culminando na redução populacional das gerações futuras.
No presente trabalho, observou-se um prolongamento na duração da fase larval para as
lagartas submetidas ao tratamento Nim-I-go® (18,7 dias), quando comparado ao Emulzinim®
e ao controle (15,43 e 15,78 dias, respectivamente) (Tabela 3). Tal prolongamento pode ser
decorrente do efeito deterrente expresso pelo nim, que possivelmente impediu a manutenção
do processo de alimentação das lagartas, podendo elas não ter acumulado os nutrientes
necessários à mudança de fase no período normal de tempo. Este fenômeno resultaria em um

45

menor número de gerações do inseto num ano, e em uma menor população do inseto, uma vez
que o seu crescimento é escalonado, uma geração após a outra.
Seljasen; Meadow (2006), estudando o efeito do extrato de nim em lagartas da traça
do repolho Mamestra brassicae (L., 1758) (Lepidoptera: Noctuidae), verificaram o
prolongamento no preríodo de desenvolvimento inicial dos insetos tratados, havendo alta
mortalidade dos mesmos, sendo esse efeito perceptível principalmente no 1o e 2o instares.
Ahmad; Ansari; Moraiet (2013a) descreveram o prolongamento do período larval de H.
armigera quando as lagartas foram expostas a 15 e 20 mg/L de Neemazal® (1% de
azadiractina). Para Wondafrash; Getu; Terefe (2012) o prolongamento do desenvolvimento
larval mostra-se como uma alternativa para a integração dos métodos de controle, pois deixará
H. armigera sujeita, por um período de tempo maior, à ação de seus inimigos naturais, assim,
esses agentes podem, de fato, efetuar o controle da praga no campo. Em contrapartida,
Ahmad; Ansari; Muslin (2015) registraram redução no período de desenvolvimento de H.
armigera, com o uso da formulação Neemix®.
No presente estudo, observou-se que a sobrevivência dos ínstares iniciais de H.
armigera foi a mais afetada com o tratamento Neenmax®, corroborando com os resultados de
Ma; Gordh; Zalucki (2000), uma vez que verificaram mortalidade em lagartas de H. armigera
dos primeiros instares alimentadas inicialmente em plantas de algodão pulverizadas com o
óleo emulcionado de nim (3%), e transferidas após 72 horas para dieta artificial, e com Viana;
Prates (2003), que utilizaram extrato de nim a 10 mg/mL, oferecendo folhas de milho
submergidas e pulverizadas com o respectivo produto a lagartas neonatas de Spodoptera
frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae), verificando 100% de mortadildade
das lagartas ao decorrer desta fase de desenvolvimento.
Porém, no presente estudo, um número considerável de insetos dos tratamentos
Emulzinim® e Nim-I-go® conseguiu completar o ciclo, embora estes tenham apresentado
algum tipo de anormalidade nos estádios subsequentes. Viana; Prates (2003), concluíram em
seus estudos que a alimentação de lagartas recém-eclodidas com fonte nutricional contendo
produtos de A. indica em sua composição, impede que o inseto se desenvolva normalmente,
mesmo que este se alimente posteriormente com uma fonte nutricional não tratada com esses
produtos.

46

Com relação à duração do período pupal, nem Nim-I-go® e nem Emulzinim®
provocaram alterações quando comparados ao controle, não havendo diferenças estatísticas
entre os tratamentos (Tabela 3). Diferentemente do presente estudo, Wang et al. (2009)
registraram o prolongamento das fases de larva e pupa quando largatas de H. armigera se
alimentaram da dieta contendo a formulação Nim-I-go®. Na prática, o prolongamento das
fases de pré-pupa e pupa, além de deixar por mais tempo, os insetos expostos à ação dos
inimigos naturais, pode funcionar também no quesito sazonalidade da praga, quebrando a
sicronização entre o período de ocorrência desta em relação ao ciclo fenológico das culturas
hospedeiras, assim, por escape, o plantio não sofreria danos. Apesar da não influência na
duração desse estágio, foi verificado, no presente estudo, que algumas pupas expostas ao nim
sofreram algum tipo de interferência em seu desenvolvimento.
Em relação à razão sexual, Emulzinim® e Nim-I-go® apresentaram valores de 0,6 e
0,5, respectivamente, sendo estatisticamente semelhantes ao do controle negativo (0,64%)
(Tabela 3). Quanto ao peso de pupas com 24 horas de idade, o presente estudo apresenta
como resultado que as pupas que se alimentaram inicialmente da dieta contendo Emulzinim®
foram estatisticamente semelhantes àquelas do controle e das tratadas com Nim-I-go®, mas
este último diferindo do controle. De maneira geral, as pupas do tratamento controle tiveram
uma média de peso de 0,33 g, apresentando, portanto, maior peso que as dos tratamentos
Emulzinim® e Nim-I-go®, que tiveram como médias 0,30 e 0,28 g, respectivamente (Tabela
3).
O menor peso das pupas que tiveram contanto com os produtos à base de A. indica
pode ter ocorrido devido ao efeito fagoinibidor expresso pela azadiractina, proporcionando às
lagartas uma redução na alimentação, o que teria reduzido o peso das pupas, ou ainda pela
pouca eficiência de conversão do alimento ingerido pelas lagartas devido à presença da
substância inseticida na dieta (XIE et al., 1994; RODRIGUEZ; VENDRAMIM, 1997). Ma;
Gordh; Zalucki (2000) afirmaram que H. armigera pode, inicialmente, mostrar algum tipo de
resistência em se alimentar de alguma fonte nutricional contaminada por A. indica, no
entanto, havendo somente ela, este inseto pode restabelecer sua alimentação.
A depender do grau de resistência dos insetos aos produtos e da quantidade de
azadiractina ingerida, os efeitos podem aparecer ao longo do seu desenvolvimento biológico.
Rodríguez; Vendramim (1997) registraram redução significativa no peso de pupas de S.
frugiperda alimentadas com dietas artificiais contendo extratos vegetais de plantas da família

47

Meliaceae. Ma; Gordh; Zalucki (2000), avaliando o efeito do extrato aquoso de óleo de nim
(3,0% do concentrado emulsionável de azadiractina), não verificaram redução no peso das
pupas de H. armigera, quando as lagartas foram alimentadas por 96 horas com folhas de
algodão pulverizadas com o extrato e transferidas, em seguida, para dieta artificial, todavia, o
efeito do produto avaliado foi constatado posteriormente na redução da fecundidade e
fertilidade dos insetos.
Com relação ao parâmetro longevidade dos adultos, Emulzinim® e Nim-I-go®
proporcionaram longevidade menor, não diferindo entre si, mas sim do controle, tanto para os
machos quanto para as fêmeas. Os machos apresentaram uma longevidade média de 8,3 e 8,2
dias, já as fêmeas viveram pouco mais, atingindo uma média de 9,5 e 9,1 dias,
respectivamente, para Emulzinim® e Nim-I-go®, enquanto para o controle evidenciou-se
uma longevidade de 10,2 e 11,2 dias para machos e fêmeas, respectivamente. Em geral, os
insetos adultos cujas larvas foram mantidas em contato com os inseticidas avaliados viveram
aproximadamente dois dias a menos que os adultos do tratamento controle (Tabela 4).

Tabela 4 - Longevidade de machos e fêmeas adultos, período de pré-oviposição e período de
oviposição (média ± EP) de H. armigera criada sobre dieta artificial contendo formulações de
A. indica (72 horas) e controle. Temperatura: 25,0 ± 1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas.
Rio Largo, AL, 2017.
Emulzinim®

Longevidade (dias)
Machos
Fêmeas
8,3 ± 0,50 b
9,5 ± 0,31 b

Longevidade
média (dias)
8,9 ± 0,30 b

Período de préoviposição (dias)
3,4 ± 0,16 a

Período de
oviposição (dias)
3,9 ± 0,18 b

Nim-I-go®

8,2 ± 0,33 b

8,65 ± 0,24 b

3,0 ± 0,21 a

4,6 ± 0,27 b

Produto

9,1 ± 0,28 b

Controle
10,2 ± 0,42 a
11,2 ± 0,29 a
10,7 ±0,25 a
2,9 ± 0,18 a
5,5 ± 0,17 a
negativo
*Médias (± EP) seguidas da mesma letra na vertical não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05).

Resultados distintos aos do presente estudo foram observados por Morandi-Filho et al.
(2006), que registraram diferenças na longevidade de machos e fêmeas de Argyrotaenia
sphaleropa (Meyrick, 1909) (Lepidoptera: Tortricidae) alimentadas com dieta artificial
contendo o óleo de nim Natuneem® nas concentrações de 0,25 e 0,50%. Segundo os autores,
os machos viveram 14,8 e 16,2 dias e as fêmeas 19,9 e 20,1 dias, respectivamente para as
concentrações, não diferindo da testemunha, que apresentou uma longevidade média de 19
dias tanto para machos quanto para fêmeas.

48

Em relação ao parâmetro período de pré-oviposição, não houve diferença estatística
entre os tratamentos e o controle, sendo observado um período médio de três dias para que as
fêmeas ovipositassem (Tabela 4). Outros autores aferem resultados similares, como Ahmad;
Ansari; Muslin (2015), que também avaliaram os efeitos de produtos à base de nim sobre a
biologia de H. armigera, os quais não mostraram nenhuma implicação no período de préoviposição, e Morandi-Filho et al. (2006), que também não encontraram diferença estatítica
para concentrações de óleo de nim e extrato pirolenhoso, em relação ao mesmo parâmetro,
sendo equivalente à testemunha.
Para o período de oviposição, os tratamentos diferiram estatisticamente do controle,
mas mostram-se iguais entre si. Observou-se que ambos os tratamentos apresentaram um
período de oviposição menor quando comparado ao controle que teve uma média de 5,5 dias
(Tabela 4). Morandi-Filho et al. (2006) observaram resultados semelhantes e registraram um
menor período de oviposição de A. sphaleropa, quando submetida ao óleo e extrato
pirolenhoso de nim, ambos na concentração de 0,50%, verificando uma média de 4,7 e 5,2
dias de oviposição, respectivamente, para cada tratamento, diferindo da testemunha que teve
por média 6,3 dias de oviposição.
De acordo com Silva et al. (2013), o nim pode também possuir efeito esterilizante,
reduzindo a fecundidade dos insetos. Com os resultados do presente estudo, constatou-se uma
redução drástica na fecundidade das fêmeas expostas aos produtos à base de A. indica. Para
fecundidade diária, os resultados expressos confirmam que as que foram alimentadas com os
bioinseticidas, tiveram um número menor de ovos nas posturas durante o período de
oviposição (Tabela 5). Em relação à fecundidade total, todos os tratamentos diferiram
estatisticamente entre si, havendo uma média total de 2.116,8 ovos ao final do período de
oviposição no controle. Para o Emulzinim® e o Nim-I-go®, observaram-se médias
equivalentes a 527,5 e 970,1 ovos, respectivamente (Tabela 5).
A redução na fecundidade de H. armigera foi um dos parâmetros observados por
Ahmad; Ansari; Ahmad (2013b), quando exposta à azadiractina e ao imidacloprido,
(neonicotinoide). Segundo Ahmad; Ansari; Hasan (2012), a redução na fecundidade ocorre
em função de a azadiractina causar uma redução significativa no nível de proteína dos
ovários, além de interferir na síntese e absorção de vitelogenina nos oócitos em
desenvolvimento, fatores que, segundo Pineda et al. (2009), impedem, dentre outras
atividades, a produção de ovos.

49

Tabela 5 - Fecundidade (diária e total) e fertilidade (média ± EP) de H. armigera criada sobre
dieta artificial contendo formulações de A. indica (72 horas) e controle. Temperatura: 25,0 ±
1°C; UR: 80 ± 10%; fotofase: 12 horas. Rio Largo, AL, 2017.
Fecundidade diária
Fecundidade
Fertilidade
total
1º dia
2º dia
3º dia
4º dia
5º dia
6º dia
Emulzinim®
97,9
183,7 ±
149,3
87,2 ±
9,4 ±
0±
527,5 ±
211,6 ±
±8,27b
29,92c
±21,1b
19,77b
9,40c
0,00b
42,27c
28,15b
Nim-I-go®
76,4
305,9 ± 260,7 ±
189,2 ±
126,1 ± 11,8 ±
970,1 ±
216,1 ±
±11,8b 26,11b 20,48 b
33,29b
42,27b
11,8b
104,36b
24,31b
Controle
259,2 ±
443 ±
562 ±
431,4
303,9 ± 117,3 ±
2116,8 ±
1117,1 ±
negativo
37,64a
36,06a
54,22a
±40,07a
31,33a
40,52a
129,08a
91,38ª
*Médias (± EP) seguidas da mesma letra na vertical não diferem entre si pelo teste de Tukey (P < 0,05).
Produto

Os resultados econtrados no presente estudo corroboram com os obtidos por Abedi et
al. (2014), que avaliaram também o efeito de azadiractina, incorporada à dieta artificial e
oferecida a lagartas do terceiro instar. Com o estudo, foram verificadas, além da mortalidade
de lagartas, outras alterações nos parâmetros biológicos, as quais também foram registradas
nesta pesquisa, como, por exemplo, redução no peso de pupas e aumento da duração do
período larval, redução na longevidade de fêmeas adultas e significativo decréscimo na
fecundidade destas. Esse último efeito observado pode se tornar de valor inestimável para que
os produtos sejam utilizados em campo, evitando assim surtos populacionais da praga.
Para o parâmetro biológico fertilidade, o número de ovos viáveis foi maior no
controle, que diferiu dos tratamentos, os quais se mostraram estatísticamente iguais entre si.
Assim, enquanto o controle apresentou uma média de 1.117,1 ovos férteis, os tratamentos
Emulzinim® e Nim-I-go® proporcionaram pouco mais de 200 ovos férteis (Tabela 5). Bruce
et al. (2004), avaliando o efeito de diferentes concentrações do óleo de nim (0; 0,075; 0,1 e
0,15 mL/planta) sobre Sesamia calamistis Hampson (Lepidoptera: Noctuidae) e Eldana
saccharina Walker (Lepidoptera: Pyralidae) em folhas de milho em condições de semi-campo
e laboratório, evidenciaram relação entre azadiractina e fertilidade dos ovos.
De acordo com Abbasi et al. (2007), a dieta artificial de H. armigera à base de ágar
não afeta o número de ovos colocados pelas fêmeas. Hou; Sheng (1999), após avaliar a
quantidade de ovos postos por H. armigera, sugeriram que o aumento da oviposição e da
fertilidade dos ovos podem estar relacionados à produção de hormônios no ovo. Logo, a
redução da postura e da fertilidade dos ovos, averiguados no presente estudo, está estritamente
atrelada ao efeito que a azadiractina exerce sobre a fisiologia do inseto, afetando
negativamente sua biologia.

50

O comportamento reprodutivo (que envolve desde o desenvolvimento do ovário até o
acasalamento e oviposição) é regulado também pelo hormônio juvenil, cuja molécula é
estruturalmente ramificada em duas extremidades, uma com o radical epóxi, e a outra com um
éster metílico (DAVEY, 2000; WEAVER; AUDSLEY, 2009), sendo que a ação da
azadiractina através dos sítios de ligação pode favorecer a redução da fecundidade dos insetos
a ela expostos. Feder et al. (1987) sugerem que a azadiractina interfere na produção de
ecdisteroides em ovários, afetando diretamente a produção de ovos, contudo, os autores
verificaram que não houve alteração na fertilidade.
Para Ascher (1993), os efeitos fisiológicos expressos pela azadiractina tornam os
produtos à base de nim ainda mais importantes e, por isso, podem assumir um papel
fundamental no manejo de H. armigera em agroecossistemas. As lagartas sobreviventes, mas
que ingeriram algum teor dessa substância, podem sofrer alterações em seu desenvovimento
biológico, bem como podem ter sua fecundidade ou fertilidade reduzida, fatores que
contribuem para o equilíbrio populacional da praga, mantendo estes insetos abaixo do nível de
dano econômico nos sistemas de produção.
Sabe-se que, após aplicações sucessivas de produtos com o mesmo ingrediente ativo,
os insetos podem desenvolver uma população resistente, por meio da pressão de seleção
(WALTHALL; STARK, 1996). Neste sentido, o uso de produtos à base de nim representa
uma importante ferramenta dentro do MIP, uma vez que os inseticidas botânicos extraídos de
A. indica podem apresentar diversos modos de ação, devido à atuação da azadiractina ou dos
outros compostos associados. O produto Emulzinim®, óleo emulsionado de nim, testado
neste estudo, apresenta em sua composição azadiractina-A, azadiractina-B e nimbinasalanina, metabólitos relacionados também ao controle de insetos. Assim, a rotação de
produtos com diferentes ingredientes ativos ou o uso de produtos que apresentem mais de um
modo de ação, como é o caso dos produtos à base de nim, se constituem em importantes
ferramentas para uso no MIP, por retardarem a possibilidade de desenvolvimento da
resistência nos insetos.

51

5

CONCLUSÕES
O óleo de nim na formulação comercial Neenmax® (1200 ppm de azadiractina)

adicionado à dieta artificial de H. armigera na dose recomendada pelo fabricante, reduz
significativamente a viabilidade das fases de lagarta e pupa da praga, equiparando-se ao
inseticida químico Pirate®.
As formulações comerciais Nim-I-go® e Emulzinim®, com 2.000 e 2.389 ppm de
azadiractina, respectivamente, adicionados à dieta artificial de H. armigera, provocam sérios
efeitos à biologia deste inseto, tais como inviabilidade nas fases imaturas, redução na
longevidade de adultos, no período de oviposição, na fecundidade e fertilidade.
As formulações comerciais utilizadas neste estudo podem ser usadas no manejo de H.
armigera, na dose recomendada pelos fabricantes, uma vez que apresentam efeitos letais e
subletais sobre a praga.

52

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