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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

ELLEN CARINE NEVES VALENTE.

CONTROLE BIOLÓGICO DE Diatraea flavipennella Box, 1931E D. saccharalis
(FABRICIUS, 1794) (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) E SELETIVIDADE DE
PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS A Trichogramma galloi ZUCCHI, 1988
(HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)

Rio Largo, AL
2015

ELLEN CARINE NEVES VALENTE.

CONTROLE BIOLÓGICO DE Diatraea flavipennella Box, 1931E D. saccharalis
(FABRICIUS, 1794) (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) E SELETIVIDADE DE
PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS A Trichogramma galloiZUCCHI, 1988
(HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Proteção de Plantas da
Universidade Federal de Alagoas,como requisito
parcial para obtenção do grau de Doutor em
Proteção de Plantas.
Orientadora: Profª. Drª. Sônia Maria Forti Broglio.

Rio Largo, AL
2015

Aos meu pais,
José Edson Valente Costa e
Cleonilda Neves Valente.

Dedico

AGRADECIMENTOS

A Deus e a espiritualidade, por serem as luzes que iluminam minha vida. Pelas bênçãos
alcançadas e por toda proteção.
À Universidade Federal de Alagoas e ao Programa de Pós-graduação em Proteção de
Plantas pela oportunidade de realização deste curso.
ÀFundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Alagoas (FAPEAL), pela concessão de
bolsa de estudo.
ÀCentral Açucareira Santo Antônio S/A, que através do BiólogoJailton Santos Silva
forneceu apoio durante as coletas de material em campo e criação dos insetos.
A Triunfo Agroindustrial LDTA pelo fornecimento dos produtos fitossanitários
utilizados nos experimentos.
A FITOAGRO Controle Biológico LTDA pelo fornecimento de material biológico.
Ao Laboratório de Patologia de Insetos da UFRPE pela contribuição com material
biológico.
AoPrograma

de

Melhoramento

Genético

da

Cana-de-Açúcar

(PMGCA)pelo

fornecimento de cana-de-açúcar para realização dos experimentos.
À Professora SôniaM. Forti Broglio pela amizade, incentivo e exemplo e pela
disponibilidade em dividir sua experiência, ajudando-me na aquisição de novos
conhecimentos, que foram imprescindíveis para realização desse trabalho.
Aos demais professores do Programa de Pós-graduação em Proteção de Plantas da
UFAL pelos conhecimentos transmitidos.
Ao meu pai, pelo incentivo aos estudos e por ser um exemplo de honestidade e caráter.
À minha querida mãe, pela dedicação e apoio, sempre me ajudando a tornar um sonho
em realidade.
Aos meus irmãos, Edson Valente, Bertha Carolina e Jenna Kadja, pela torcida e
amizade sincera.

Aos queridos André de Souza, Juliana Casagrande, Chirlene Alexandre, Kelly
Cavalcante, Marcos Humberto e demais que sempre torcem por mim.
Aos amigos,Vanessa Rodrigues, Hully Monaísy, Quitéria Cardoso, Jackeline Maria dos
Santos, Simone da Silva Costa, Natanael Batista, José Rosildo Tenório, Djison Silvestre,
Ronycleide Sousa, Anderson Sabino,Paulo Nogueira, Andrezo Santos,Mércia Elias, Márcia
Daniela e demais colegas de curso.
À Cenira M. de Carvalho pela dedicação e apoio essencial neste trabalho.
À Cinthia Conceição Matias da Silva e Eliana Maria dos Passos, pela amizade e apoio
na realização deste trabalho.
Que o Senhor traduza meus agradecimentos a todos em renovadas bênçãos de alegria e
paz!

RESUMO

O presente trabalho objetivou avaliar os agentes de controle biológico das brocas do gênero
Diatraea spp. nos seus mais variados aspectos. A pesquisa consistiu em estudar os aspectos
biológicos de Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e seu
desempenho com relação as brocas Diatraea flavipennella Box, 1931e D. saccharalis
(Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae), bem como elaboração da tabela de vida de
fertilidade deste parasitoide em ambos hospedeiros. Além disso, avaliou-se a seletividade dos
herbicidas dicloreto de paraquat (Gramoxone®), ametrina (Metrimex®), metribuzin (Sencor
480®), tebutiuron (Combine®); dos inseticidas imidacloprido (Evidence®) e fenilpirazol
(Curbix®) e do fungo Metarhizium anisopliae (isolado Triunfo) sobre estágios imaturos de T.
galloi. Com relação ao parasitoide larval C. flavipes, buscou-se elucidar parte dos
questionamentos referentes a sua preferência pelo seu hospedeiro natal, D. saccharalis. Para
testar a hipótese da preferência de C. flavipes por D. saccharalis foram realizados testes com
olfatômetro usando os compostos orgânicos voláteis extraídos de plantas saudáveis (sem
infestação) e infestadas, separadamente, com ambas as brocas. Como resultados: os testes
com chance de escolha evidenciaram uma possível preferência de T. galloi por ovos de D.
flavipennella. Não houve diferença significativa entre os parâmetros biológicos do parasitoide
em ambas as espécies hospedeiras. A tabela de vida de fertilidade evidenciou bom
desempenho de T. galloi em ambas as espécies estudadas. Com relação aos testes de
seletividade, o herbicida dicloreto de paraquat apresentou-se seletivo a T. galloi em condições
de laboratório. Os demais produtos testados apresentaram efeitos negativos em pelo menos
dois estágios de desenvolvimento de T. galloi devendo ser utilizado com cautela na cultura.
Com relação a resposta de C. flavipes aos voláteis extraídos de plantas de cana-de-açúcar
infestadas com ambos hospedeiros, os resultados evidenciaram a não preferência deste
parasitoide por D. saccharalis, sendo o mesmo capaz de localizar as duas espécies
hospedeiras.
PALAVRAS-CHAVE: Cana-de-açúcar. Parasitoides. Seletividade. Voláteis.

ABSTRACT

This study investigated the biological control agents of borers of genus Diatraea spp. In its
various aspects. The research consisted in the developmentof the life table and fertility as
well, study the biological aspects of T. galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) and their preference regarding the borers Diatraea flavipennella Box,
1931 and D.saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae). Furthermore, we
evaluated the selectivity of the herbicide paraquat dichloride (Gramoxone®), ametryn
(Metrimex®), metribuzin (Sencor 480®), tebuthiuron (Combine®); of insecticides
imidacloprid (Evidence®) and phenylpyrazol (Curbix®) and the fungus M. anisopliae
(isolated Triunfo) on immature stages of T.galloi. Regarding the larval parasitoid C. flavipes,
we sought to elucidate part of the questions regarding is preference for his native host, D.
saccharalis. To test the hypothesis that preferably of C. flavipes for D. saccharalis
olfactometer tests were performed using volatile organic compounds extracted from plants
healthy (noinfestation) and infested separately with both borers. As a result: the tests free
choice showed a possible preferably T. galloi by eggs of D. flavipennella. There was no
significant difference between the biological parameters of the parasitoid in both host species.
The fertility life table showed good performance of T.galloi in boths pecies. With respect to
selectivity tests, the herbicide paraquat dichloride presented selective T. galloi under
laboratory conditions. The other products tested showed negative effects in at least two
developmental stages of T. galloi should be used with caution in culture. With respect to C.
flavipes response to the extracted volatile sugarcane infested plants with both hosts, the results
showed no preference to this parasitoid to D. saccharalis, being even able to locate the two
host species.
KEY WORD: Sugarcane. Parasitoids. Selectivity. Volatile

LISTA DE FIGURAS

Figura 1

Trichogramma galloi do Laboratório de Biologia de Insetos
(ESALQ/USP) (A) e da BUG Agentes de Controle
Biológico..................................................................................... 40

Figura 2

Curva de sobrevivência de fêmeas de Trichogramma galloi
obtidos de ovos de Diatraea flavipennella e Diatraea
saccharalis. 25 ± 1ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.............. 50

Figura 3

Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma galloi expostas a
ovos de Diatraea flavipennella tratados com produtos
fitossanitários. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.......... 64

Figura 4

Plantas de cana-de-açúcar em casa de vegetação.........................

80

Figura 5

Aeração das plantas de cana-de-açúcar........................................

82

Figura 6

Olfatômetro de tubo Y utilizado no bioensaio de preferência
com Cotesia flavipes..................................................................
83

LISTA DE TABELAS

Tabela 1

Parasitismo, viabilidade e longevidade (Média±EP) de
Trichogramma galloi em ovos de Diatraea flavipennella e D.
saccharalis em testes com chance de escolha. 25±2ºC; 70±10%
U.R e 12h de fotofase........................................................................ 45

Tabela 2

Parasitismo, viabilidade e longevidade (Média±EP) de
Trichogramma galloi em ovos de Diatraea flavipennella e D.
saccharalis em testes sem chance de escolha. 25±2ºC; 70±10%
U.R e 12h de fotofase........................................................................ 45

Tabela 3

Número de adultos por ovo do hospedeiro, razão sexual e período
de desenvolvimento (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos
de Diatraea flavipennella e D. saccharalis em testes com chance
de escolha. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de
fotofase............................................................................................... 46

Tabela 4

Número de adultos por ovo do hospedeiro, razão sexual e período
de desenvolvimento (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos
de Diatraea flavipennella e D. saccharalis em testes sem chance
de escolha. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de
fotofase............................................................................................... 46

Tabela 5

Taxa de parasitismo e viabilidade (Média±EP) de Trichogramma
galloi em ovos de Diatraea flavipennella e D. saccharalis no
período de 24, 48 e 72 horas após emergência da fêmea a 25 ± 2ºC;
70 ±10% U.R e 12h de fotofase......................................................... 48

Tabela 6

Período de desenvolvimento, número de adultos por ovo do
hospedeiro, razão sexual e longevidade das fêmeas (Média±EP) de
Trichogramma galloi em ovos de Diatraea flavipennella e D.
saccharalis. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.................
49

Tabela 7

Duração média de cada geração (T), taxa líquida reprodutiva (R0),
taxa intrínseca de crescimento populacional (rm) e taxa finita de
crescimento populacional (λ) de Trichogramma galloi parasitando
ovos de Diatraea flavipennella e D. saccharalis. 25 ± 2ºC; 70 ±
10% U.R e 12h de fotofase................................................................ 51

Tabela 8

Produtos fitossanitários registrados na cultura da cana-de-açúcar
(AGROFIT, 2014) e avaliados nos testes de seletividade ao
parasitoide de ovos Trichogramma galloi......................................... 61

Tabela 9

Viabilidade média, efeito (E) de produtos fitossanitários na
redução da viabilidade do parasitismo, razão sexual e número de
adultos de Trichogramma galloi por ovo de Diatraea flavipennella
após a imersão nas soluções em pré-parasitismo. 25±2ºC; 70±10%
U.R. e 12h de fotofase....................................................................... 64

Tabela 10

Viabilidade do parasitismo de Trichogramma galloi após a
imersão de ovos de Diatraea flavipennella contendo as fases de
ovo-larva, pré-pupa e pupa do parasitoide. 25±2ºC; 70±10% U.R. e
12h de fotofase................................................................................... 67

Tabela 11

Efeito de produtos fitossanitários (E) na redução da viabilidade de
Trichogramma galloi observada após tratamento dos ovos de
Diatraea flavipennella contendo as diferentes fases de
desenvolvimento do parasitoide. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h de
fotofase............................................................................................... 68

Tabela 12

Razão sexual de Trichogramma galloi em ovos de Diatraea
flavipennella tratados com produtos químicos e fungo Metarhizium
anisopliae nas fases ovo-larva, pré-pupa e pupa do parasitoide em
pós-parasitismo. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h de
fotofase............................................................................................... 69

Tabela 13

Número de adultos de Trichogramma galloi por ovo de Diatraea
flavipennella tratados com produtos fitossanitários nas fases ovolarva, pré-pupa e pupa do parasitoide em pós-parasitismo. 25±2ºC;
70±10% U.R. e 12h de fotofase.......................................................
70

Tabela 14

Porcentagem de frequência da resposta olfativa de Cotesia
flavipes, em olfatômetro de tubo Y, aos voláteis extraídos de
plantas sem infestação (testemunha), plantas infestadas com
Diatraea flavipennella, com Diatraea saccharalis e preferência
entre os hospedeiros. 24±2°C, 70±10% U.R. e 12 horas de
fotofase............................................................................................... 85

Tabela 15

Tempo médio, em segundos, da primeira escolha das fêmeas de
Cotesia flavipes aos voláteis extraídos de plantas sem infestação
(testemunha), plantas infestadas com Diatraea flavipennella, com
Diatraea saccharalis e entre os dois hospedeiros. 24±2°C,
70±10% U.R. e 12 horas de fotofase................................................. 86

SUMÁRIO

1
1.1

INTRODUÇÃO ........................................................................................ 14
Referências bibliográficas ....................................................................... 16

2
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5
2.6
2.7
2.8
2.9
2.10
2.11

REVISÃO DE LITERATURA ...............................................................
A cultura da cana-de-açúcar ...................................................................
Pragas da cana-de-açúcar .......................................................................
Diatraea spp. .............................................................................................
Manejo de Diatraea spp. ..........................................................................
Cotesia flavipes...........................................................................................
Trichogramma galloi.................................................................................
Seletividade de produtos fitossanitários a Trichogramma galloi .........
Tabela de vida e fertilidade .....................................................................
Seleção hospedeira....................................................................................
Compostos orgânicos voláteis de plantas................................................
Referências bibliográficas........................................................................

3

DESEMPENHO DE Trichogramma galloi ZUCCHI, 1988
(HYMENOPTERA, TRICHOGRAMMATIDAE) EM OVOS DE
Diatraea flavipennella BOX, 1931 E D. saccharalis (FABRICIUS,
1794) (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE) ..............................................
RESUMO...................................................................................................
ABSTRACT...............................................................................................
Introdução.................................................................................................
Material e Métodos...................................................................................
Obtenção de Trichogramma galloi.............................................................
Criação de Diatraea spp. ...........................................................................
Desempenho de Trichogramma galloi sobre Diatraea flavipennella e
Diatraea saccharalis em testes com e sem chance de escolha...................
Características biológicas de Trichogramma galloi sobre Diatraea
flavipennella e Diatraea saccharalis..........................................................
Tabela de Vida de Fertilidade.....................................................................
Resultados e Discussão.............................................................................
Desempenho de Trichogramma galloi sobre Diatraea flavipennella e
Diatraea saccharalis em testes com e sem chance de escolha...................
Características biológicas de Trichogramma galloi sobre Diatraea
flavipennella e Diatraea saccharalis..........................................................
Tabela de Vida de Fertilidade.....................................................................
Conclusões.................................................................................................
Referência bibliográficas..........................................................................

3.1
3.2
3.3
3.4
3.4.1
3.4.2
3.4.3
3.4.4
3.4.5
3.5
3.5.1
3.5.2
3.5.3
3.6
3.7
4

4.1
4.2
4.3

SELETIVIDADE
DE
PRODUTOS
FITOSSANITÁRIOSUTILIZADOS NA CULTURA DA CANADE-AÇÚCAR PARA ESTÁGIOS IMATUROS DE Trichogramma
galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae)....................
RESUMO. .................................................................................................
ABSTRACT...............................................................................................
Introdução.................................................................................................

17
17
18
19
20
21
22
23
25
26
27
29

37
37
38
39
40
40
41
41
42
43
43
43
47
50
52
53

57
57
58
59

4.4
4.4.1
4.4.2
4.4.3
4.4.4
4.4.5
4.5
4.6
4.7

Material e Métodos...................................................................................
Obtenção e criação de T. galloi e D. flavipennella.....................................
Produtos fitossanitários testados.................................................................
Tratamento dos ovos pré-parasitismo.........................................................
Tratamento dos ovos pós-parasitismo.........................................................
Análise dos dados.......................................................................................
Resultados e Discussão.............................................................................
Conclusões.................................................................................................
Referências bibliográficas........................................................................

60
60
61
62
62
63
63
63
72

5

RESPOSTA
DE
Cotesia
flavipes
(CAMERON,
1981)
(HYMENOPTERA: BRACONIDAE) A VOLÁTEIS DE CANADE-AÇÚCAR INFESTADAS POR Diatraea flavipennella BOX,
1931E D. saccharalis (FABRICIUS, 1794) (LEPIDOPTERA:
CRAMBIDAE) .........................................................................................
RESUMO...................................................................................................
ABSTRACT...............................................................................................
Introdução.................................................................................................
Material e Métodos...................................................................................
Plantio da cana-de-açúcar...........................................................................
Obtenção e criação de Diatraea spp. e C. flavipes.....................................
Coleta e extração dos compostos voláteis da cana-de-açúcar.....................
Bioensaio em olfatômetro...........................................................................
Análise estatística.......................................................................................
Resultados e Discussão.............................................................................
Conclusões.................................................................................................
Referências Bibliográficas........................................................................

77
77
78
79
80
80
81
81
82
83
84
87
88

5.1
5.2
5.3
5.4
5.4.1
5.4.2
5.4.3
5.4.4
5.4.5
5.5
5.6
5.7
6

CONCLUSÕES......................................................................................... 91
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS.................................................... 92

14

1 INTRODUÇÃO
A cultura da cana-de-açúcar, Saccharum officinarum (L.) (Poaceae), é uma das
principais atividades agrícolas que movimenta a economia brasileira. As tecnologias e
produtos associados à ela conferem ao Brasil a posição de destaque no cenário mundial.
Nos anos 90, o Brasil assumiu a posição de liderança nas exportações de açúcar como
também, grande demanda de carros com flexibilidade no uso de combustível que vem
aquecendo o mercado de etanol desde 2003. Além disso, os principais subprodutos do
processamento e refino do açúcar (bagaço, torta de filtro e melaço) possuem capacidade de
agregar valor à produção e passaram a ser valorizados (SEBRAE, 2005).
De acordo com a Companhia Nacional de Abastecimento (CONAB), a produtividade
média da cultura foi de 74.769 kg.ha-1 (safra 2013/2014). Atualmente o Estado de São Paulo
responde com 51,43% da área plantada, sendo este o maior produtor do país. No Nordeste,
Alagoas se destaca como maior produtor de cana-de-açúcar com uma área plantada de 401.34
hectares (4,41%) e uma produção de 23,2 milhões de tonelada de cana (CONAB, 2014).
Os canaviais ocupam grandes extensões do território brasileiro, sendo esta condição
favorável à infestação de insetos-praga. A cultura está sujeita ao ataque de pragas durante
todas as fases de desenvolvimento. Dentre elas destacam-se: cigarrinha-da-folha Mahanarva
posticata (Stal, 1855) (Hemiptera: Cercopidae), cigarrinha-da-raiz Mahanarva fimbriolata
(Stal, 1854) (Hemiptera: Cercopidae), broca gigante Telchin licus (Drury, 1773) (Lepidoptera:
Castiniidae), broca-peluda Hyponeuma taltula (Schaus, 1904) (Lepidoptera: Noctuidae),
cupins (Isoptera) e as brocas do gênero Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae)
(MENDONÇA, 1996; PINTO et al., 2009; MARQUES; LIMA; OLIVEIRA, 2009).
As brocas do gênero Diatraea spp., que ocorrem infestando os canaviais do Brasil, são
a D. saccharalis (Fabricius, 1794) e D. flavipennella Box, 1931 (Lepidoptera: Crambidae). A
primeira apresenta ampla distribuição enquanto a segunda se restringe basicamente aos
canaviais nordestinos (CHEAVEGATTI-GIANOTTO et al., 2011).
Em 1966 D. saccharalis foi considerada a única espécie que atacava a cana-de-açúcar
na região Nordeste do país. No ano de 1967 há registros da coexistência dessas brocas nos
canaviais alagoanos (GUAGLIUMI, 1972/73; IAA/PLANALSUCAR, 1985). No decorrer
dos anos, estudos mostraram a inversão gradativa destas espécies onde, D. flavipennella
passou a ser a espécie predominante.
O manejo das brocas do gênero Diatraea vem sendo realizado desde 1974, através de
liberações inundativas do endoparasitoide larval Cotesia flavipes (Cameron,1981)

15

(Hymenoptera: Braconidae). Este parasitoide vem sendo criado no hospedeiro D. saccharalis
o qual foi suprimido dos canaviais nordestinos, colocando em dúvida a sua eficiência sobre a
broca D. flavipennella.
Além deste parasitoide larval, os produtores, principalmente do sudeste do país, tem
controlado as brocas Diatraea spp. com o parasitoide de ovos Trichogramma galloi Zucchi,
1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Seu uso é indicado nas áreas onde C. flavipes não é
eficiente ou quando a predação de ovos é baixa, sendo esta uma forma de incrementar o
controle da praga (BOTELHO et al., 1999). No Nordeste, esta prática não é adotada. Dessa
forma, o estudo deste parasitoide deve ser intensificado sobre a espécie D. flavipennella.
Estudos sobre o desempenho de T. galloi sobre D. flavipennella são insuficientes. A
elaboração de tabela de vida de fertilidade oferece informações relevantes quanto ao
desenvolvimento do parasitoide sobre D. flavipennellae seu possível emprego no manejo
desta praga. Além disso, a preocupação com o uso de produtos fitossanitários em áreas de
liberação de parasitoides tem sido frequente, sendo o estudo da seletividade destes produtos
aos inimigos naturais importantes dentro do Manejo Integrado de Pragas (MIP).
Neste contexto, o presente trabalho teve como objetivos estudar os aspectos biológicos
de T. galloi e seu desempenho com relação as brocas D. flavipennella e D. saccharalis, bem
como elaboração da tabela de vida de fertilidade deste parasitoide em ambos hospedeiros.
Além disso, avaliou-se a seletividade de herbicidas e inseticidas, bem como do fungo
Metarhizium anisopliae sobre estágios imaturos de T. galloi. Com relação ao parasitoide
larval C. flavipes, buscou-se elucidar parte dos questionamentos referentes a sua preferência
pelo seu hospedeiro natal, D. saccharalis.

16

1.1 Referências bibliográficas

BOTELHO, P.S.M. et al. Associação do parasitóide de ovos Trichogramma galloi Zucchi
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) e do parasitóide larval Cotesia flavipes (Cam.)
(Hymenoptera: Braconidae) no controle de Diatraea saccharalis, (Fabr.) (Lepidoptera:
Crambidae) em cana-de-açúcar.Annals of theEntomological Society,v.28, n.3, p. 491-496,
1999.

CHEAVEGATTI-GIANOTTO, A. et al. Sugarcane (Saccharum X officinarum): A reference
study for the regulation of genetically modified cultivars. Tropical PlantBiology, v. 4, p. 6289, 2011.

CONAB (Companhia Nacional de Abastecimento). 2014. Safra da cana-de-açúcar.
Disponível em: < www.conab.gov.br/conteudos.php?a=1253&t=> . Acesso em: 20 out. 2014.

GUAGLIUMI, P. 1972/73. Pragas da Cana-de-açúcar (Nordeste do Brasil). Instituto do
Açúcar e do Álcool, Rio de Janeiro, 622p.

IAA/PLANALSUCAR (Programa Nacional de Melhoramento de Cana-de-açúcar).
Entomologia. p. 36-40. In Relatório anual. MIC- Instituto do açúcar e do álcool. Piracicaba,
SP, 167p, 1985.

MARQUES, E.J.; LIMA, R.O.R.; OLIVEIRA, J.V. Pragas da cana-de-açúcar: Nordeste do
Brasil. Recife, EDUFRPE, 54p, 2009.

MENDONÇA, A.F. Guia das principais pragas da cana-de-açúcar, p. 3-48. In A.F. Mendonça
(Ed.), Pragas da cana-de-açúcar. Maceió, Insetos & Cia, 239p, 1996.

PINTO, A.S. et al. Guia ilustrado de pragas e insetos benéficos da cana-de-açúcar.
Piracicaba: CP 2, 2009. 160p

SEBRAE - Serviço Brasileiro de Apoio às Micro e Pequenas Empresas. O Novo Ciclo da
Cana: Estudo sobre a Competitividade do Sistema Agroindustrial da Cana-de-açúcar e
Prospecção de Novos Empreendimentos. Brasília: IEL/NC, SEBRAE, 2005. 337p.

17

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 A cultura da cana-de-açúcar

A cana-de-açúcar, S. officinarum é uma planta monocotiledônea, alógama e perene.
Sua provável origem são as regiões da Indonésia e Nova Guiné (JADOSKI et al., 2010). A
exploração da cultura tem sido relevante para a economia brasileira desde o início do século
XVI quando as primeiras plantas foram trazidas da Ilha da Madeira por volta de 1515
(CHEAVEGATTI-GIANOTTO et al., 2011).
A espécie se adaptou ao solo brasileiro onde engenhos foram construídos,
principalmente no Recôncavo Baiano e em Pernambuco (BNDES; CGEE, 2008). A cana-deaçúcar é cultivada como matéria-prima para produção de açúcar e etanol. Atualmente, o
comércio internacional do açúcar é suprido por quatro países lideradopelo Brasil, Tailândia,
Austrália e Índia (ZAMPIERI, 2013). Além disso, o interesse econômico pela cultura
aumentou significantemente nos últimos anos devido a grande demanda para produção de
energia sustentável (JADOSKI et al., 2010; CHEAVEGATTI-GIANOTTO et al., 2011). De
acordo com Toppa et al. (2010) a cana-de-açúcar é a cultura energética mais promissora por
apresentar crescimento rápido e produção de biomassa com alto rendimento na colheita.
A área cultivada estimada para a safra 2014/2015 é de 9.098,03 mil hectares, sendo
esperada uma produção de 659.099 milhões de toneladas de cana-de-açúcar. O Estado de
Alagoas é o maior produtor do Nordeste do país respondendo com 401,34 mil hectares de área
cultivada e uma produção de 23.173,8 mil toneladas (CONAB, 2014).
De acordo com a CONAB (2014), os canaviais brasileiros continuam em expansão
estimando um aumento de cerca de 3,3% de área em relação à safra 2013/14. No Nordeste, a
perspectiva de crescimento é de 8,9% no rendimento da cultura. Segundo a Companhia este
acréscimo se deve a recuperação dos canaviais após a severa estiagem da safra anterior.

18

2.2 Pragas da cana-de-açúcar

Com o aumento da área de cultivo a cultura da cana-de-açúcar fica exposta ao ataque
de pragas, as quais representam um dos problemas agronômicos que alteram a dinâmica da
produção do açúcar e etanol. De acordo com Oliveira et al. (2014a) os insetos-pragas causam
uma perda média anual de 7,7% na produção agrícola no Brasil equivalente a uma redução de
cerca 25 milhões de toneladas de alimentos, fibras e biocombustíveis.
Os insetos comumente associados à cultura da cana-de-açúcar no Brasil e que podem
ou não atingir o status de pragas são, em geral: pão de galinha Eutheola humilis (Burmeister,
1847) (Coleoptera: Scarabaeidae), broca do rizoma Migdolus fryanus (Westwood, 1863)
(Coleoptera: Cerambycidae), gorgulho rajado Metamasius hemipterus (L., 1765) (Coleoptera:
Curculionidae), pulgão Rhopalosiphym maidis (Fitch, 1856) (Hemiptera: Aphididae),
cigarrinha-da-raiz Mahanarva fimbriolata (Stal, 1854) (Hemiptera: Cercopidae), cigarrinhada-folha Mahanarva posticata (Stal, 1855) (Hemiptera: Cercopidae), cigarrinha do cartucho
Mahanarva rubicunda indentada (Walker, 1858) (Hemiptera: Cercopidae), cochonilhas do
colmo Saccharicoccus sacchari (Cockerell, 1895) (Hemiptera: Coccidae) e Aclerda
campinensis (Hempel, 1934) (Hemiptera: Aclerdidae), cochonilha da raiz Margarode
scarvalhoi (Costa Lima, 1947) (Hemiptera: Margarodidae), saúvas Atta bisphaerica
(Hymenoptera: Formicidae), cupins de montículos Cornitermes e Nasutitermes (Termitidae:
Nasutitermitinae), cupins subterrâneos Heterotermes (Rhinotermitidae: Heterotermitinae),
Syntermes, Procornitermese Rhynchotermes (Termitidae: Nasutitermitinae), Neocapritermes
(Termitidae: Termitinae) e Amitermes (Termitidae: Amitermitinae). Brocas da cana-de-açúcar
Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae), broca gigante Telchin licus (Drury, 1773)
(Lepidoptera: Castiniidae), Elasmo Elasmopalpus lignosellus (Zeller, 1848) (Lepidoptera:
Pyralidae), Lagartas desfolhadoras Mocis latipes (Guenée, 1852), Spodoptera frugiperda (J.E.
Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae), broca-peluda Hyponeuma taltula (Schaus, 1904)
(Lepidoptera: Noctuidae), gafanhotos Rhammatocerus spp. e Schistocerca spp. (Orthoptera:
Acrididae) (MENDONÇA et al., 1996; ZENKER et al., 2007; MARQUES; LIMA;
OLIVEIRA, 2009; PINTO et al., 2009).
No Estado de Alagoas, são consideradas pragas de elevada importância econômica as
cigarrinhas M. posticata e M. fimbriolata, os cupins, a broca gigante T. licus, a broca-peluda
H. taltulae, as brocas D. saccharalis e D. flavipennella (FREITAS et al., 2006; ZENKER et
al., 2007; MARQUES; LIMA; OLIVEIRA, 2009).

19

2.3 Diatraea spp.
Cerca de 16 espécies de Diatraea foram assinaladas por Box no Brasil entre 1931 e
1959, no entanto, somente quatro foram comprovadas atacando a cana-de-açúcar no país, D.
albicrinella Box, 1931; D. flavipennella Box,1931; D. impersonatella (Walker, 1863) e D.
saccharalis (Fabricius, 1794) (GUAGLIUMI 1972/73).
Atualmente, apenas as espécies D. saccharalis e D. flavipennella infestam os canaviais
do país sendo a primeira de distribuição generalizada enquanto que a segunda restringe-se aos
Estados do Espírito Santo, Rio de Janeiro, Minas Gerais e no Norte e Nordeste do Brasil
(PINTO; CANO; SANTOS, 2006; CHEAVEGATTI-GIANOTTO et al., 2011).
Esse cenário foi se modificando ao longo dos anos. Estudos conduzidos durante 1970
e 1980 no Estado de Alagoas indicaram que D. saccharalis prevalecia (70,12%) sobre D.
flavipennella (29,88%). Nos anos seguintes houve uma inversão desta situação que, em
algumas áreas do Estado, D. flavipennella (89,80%) predominou sobre D. saccharalis
(10,20%) (RISCO et al., 1975; IAA/PLANALSUCAR, 1985). Esta inversão foi confirmada
por Freitas et al. (2006) que, durante o período de 2003 e 2004, a espécie D. flavipennella
correspondia a quase 98% dos exemplares coletados enquanto pouco mais de 2% pertencia à
D. saccharalis.
As brocas do gênero Diatraea spp. são importantes pragas nos canaviais do país, uma
vez que causam redução significativa da produtividade em campo, assim como da qualidade
da matéria-prima (DINARDO-MIRANDA, 2008).
A espécie D. flavipennella apresenta distribuição restrita ao Brasil sendo uma praga
importante por provocar injúrias na cana-de-açúcar semelhantes às causadas por D.
saccharalis, a qual tem sua distribuição em todo continente americano (MENDONÇA et al.,
1996; FREITAS et al.,2007).
As brocas do gênero Diatraea apresentam desenvolvimento holometabólico, passando
pelas fases de ovo, lagarta, pupa e adulto. Os adultos de D. flavipennella possuem coloração
palha com asas estriadas e um ponto negro no centro das asas anteriores. As fêmeas, maiores
que os machos, depositam entre três e 58 ovos de coloração amarelada e dispostos de forma
imbricada, em geral no limbo foliar. Os machos apresentam concentração de cerdas no
terceiro par de pernas, diferenciando-se das fêmeas.
As lagartas de D. flavipennella apresentam coloração amarelada com manchas
castanhas dispostas de forma desuniforme. A cápsula cefálica possui coloração amarelada ou
marrom amarelada. A duração média do estágio larval é de 34,87 dias. A pupa, de coloração

20

marrom, apresenta duração média de 12,75 dias quando emerge o adulto que apresenta
longevidade de 9,17 dias (MENDONÇA et al., 1996; FREITAS et al., 2007).
A fase larval de Diatraea spp. é a responsável pelos prejuízos à cultura. As lagartas,
logo após a eclosão, migram para a região do cartucho da planta à procura de abrigo,
permanecendo por um período que varia de uma a duas semanas. Em seguida, perfuram o
colmo, próximo à gema, e se alojam no interior do mesmo, resultando em perda de peso na
produção, morte da gema apical, encurtamento dos entrenós, quebra da cana, enraizamento
aéreo e germinação das gemas laterais (BOTELHO; MACEDO 2002).
A abertura de galerias favorece a ocorrência dos fungos Colletotrichum falcatum
(Went, 1893) e Fusarium subglutinans (Wollenw; Reinking, 1925) que causam a podridão
vermelha do colmo e acarreta perdas industriais (BOTELHO; MACEDO 2002; PINTO et al.,
2009). As perdas provocadas por D. saccharalis à cultura é de 0,30% de açúcar/ha para cada
1% de entrenós brocados, uma vez que atuam, principalmente, na redução da qualidade da
matéria prima, por meio da inversão da sacarose (WHITE et al., 2008).
De acordo com Botelho; Macedo (2002), as canas-plantas (que não passaram por
nenhum corte) sofrem ataques mais severos quando comparadas às socas (que já sofreram
cortes), isto, por possuírem maior vigor vegetativo e também pelo maior período de exposição
à praga. Além disso, variedades mais precoces, produtivas e ricas favorecem o
estabelecimento de Diatraea spp. na cultura.

2.4 Manejo de Diatraea spp.
O manejo de Diatraea spp. pode ser realizado através da seleção de variedades
resistentes, o uso de inseticidas químicos ou por meio do controle biológico (PINTO, 2006;
DINARDO-MIRANDA et al., 2013). Em áreas infestadas, o uso de variedades resistentes tem
sido preconizado a fim de reduzir os prejuízos provocados por esta praga. O controle químico
de D. saccharalis, quando realizado, consiste na aplicação de inseticidas à base de
cipermetrina, clorantraniliprol ou rinaxipir (Coragen®) (GUZZO; NEGRISOLI JR., 2012).
Com relação à espécie D. flavipennella não há inseticida registrado para o seu controle no
Brasil (AGROFIT, 2014).
As fases de desenvolvimento de Diatraea spp. são naturalmente afetadas por
diferentes inimigos naturais tais como parasitoides, predadores e entomopatógenos. As
moscas nativas Lydella minense (Towns, 1927) (Diptera: Tachinidae) e Paratheresia
claripalpis (Wulp, 1896) (Diptera: Tachinidae) foram utilizadas em programa de controle

21

biológico na década de 70, mas com baixos índices de parasitismo sendo, em 1982,
totalmente substituídas pelo inimigo natural importado Cotesia flavipes (Cameron, 1981)
(Hymenoptera: Braconidae) (COPERSUCAR, 1982; BENEDINI, 2006).

2.5 Cotesia flavipes
O endoparasitoide larval C. flavipes apresenta hábito gregário e promove o parasitismo
de brocas de colmos, tais como Chilo spp. e outros gêneros de Crambidae (BOTELHO;
MACEDO, 2002; MAHMOUD et al., 2012). O controle biológico de Diatraea spp. com este
parasitoide vem sendo empregado no Brasil desde julho de 1974 com a criação e liberações
inundativas em canaviais infestados do Estado de Alagoas (MENDONÇA et al.,1996).
O parasitoide C. flavipes apresenta desenvolvimento holometabólico sendo seu ciclo
de vida com duração de cerca de 20 dias, dependendo da temperatura e idade do hospedeiro.
As fêmeas ovipositam diretamente no hemocele do hospedeiro sendo o número de ovos
dependente da idade do mesmo (BREWER; KING, 1981). Após três a quatro dias as larvas
eclodem e passam por três ínstares que duram de quatro a 12 dias. A larva de terceiro ínstar
possui coloração branca leitosa e brilhante, corpo afilado nas extremidades emergindo do
hospedeiro um a dois dias após este estágio (CAMPOS-FARINHA, 1996; PINHEIRO;
ROSSI; CÔNSOLI, 2010). A pupa é envolvida por um casulo onde os indivíduos
provenientes de um mesmo hospedeiro são agrupados formando uma massa.
O estágio de pupa dura em média cinco dias; após este período, o adulto emerge. O
mesmo apresenta coloração preta com asas hialinas. O dimorfismo sexual se dá pelas antenas,
sendo nas fêmeas menores quando comparadas às antenas dos machos (WIEDENMANN;
SMITH JR.; DARNELL, 1992).
A localização do hospedeiro pela fêmea de C. flavipes é mediada por substâncias
hidrossolúveis presentes nas fezes secas ou reidratadas das lagartas de Diatraea spp.
(BOTELHO; MACEDO, 2002). O parasitoide inicia seu comportamento de busca quando
entra em contato com as fezes do hospedeiro. Este comportamento é caracterizado pela
redução na movimentação e tateamento das fezes com as antenas (LEERDAM et al., 1985;
SILVA et al., 2012).
A produção massal de C. flavipes vem sendo praticada sobre o hospedeiro D.
saccharalis. Este parasitoide é o principal inseto oferecido por grande parte das empresas
brasileiras que atuam no controle biológico de pragas. Mais de 3.000.000 ha de área com
cana-de-açúcar são tratadas com C. flavipes para o controle de Diatraea spp. a um custo de

22

R$25,00/ha (VASCONCELOS, 2012). A liberação destas vespinhas é realizada nas situações
em que o monitoramento da praga indica médias superiores a 10 lagartas/hora/homem, ou
com população estimada em 2.500 lagartas/ha. As lagartas devem estar na fase adequada ao
parasitismo, ou seja, no terceiro ínstar em diante, cerca de 1,5 cm de comprimento
(BOTELHO; MACEDO, 2002).
O controle de Diatraea spp. utilizando C. flavipes nos canaviais do país tem alcançado
grande sucesso reduzindo significantemente as populações da praga. Em levantamentos
realizados na região sudeste, dez anos após a introdução de C. flavipes, observou-se que em
1975 o parasitismo era de 13,77% saltando para 21,19% em 1984. Nos últimos anos, o
parasitismo total é superior a 80% (IAA/PLANALSUCAR 1985; BOTELHO; MACEDO
2002) o que evidencia o potencial do parasitoide no manejo da praga.
No Estado de Alagoas, o manejo da D. flavipennella se dá através de liberações de C.
flavipes, mesma forma de controle utilizada para D. saccharalis nos canaviais do sudeste do
Brasil. Embora bastante eficiente, seu controle tem sido associado com o parasitoide de ovos
Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) o qual incrementa o
manejo integrado desta praga.

2.6 Trichogramma galloi

Os parasitoides de ovos também têm contribuído para redução de Diatraea spp. nos
canaviais do país. Nas condições de campo, a predação e o parasitismo de ovos de D.
saccharalis giram em torno de 80%, sendo este controle natural importante na regulação das
populações da broca uma vez que, a fase de ovo é considerada o fator chave de crescimento
populacional da praga (GUAGLIUMI, 1972/73; BOTELHO, 1985). Sendo assim, em áreas
onde C. flavipes não é eficiente ou quando a predação de ovos é baixa os parasitoides do
gênero Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae) são empregados para incrementar
o controle da praga (BOTELHO et al., 1999).
As espécies de Trichogrammatidae são endoparasitoides primários de ovos de insetos
podendo ser gregários ou solitários. O gênero Trichogramma parasita inúmeras espécies de
lepidópteros. Apesar de ser considerado polífago, evidências indicam que as espécies
possuem uma considerável preferência pelos hospedeiros e pelo habitat (HASSAN, 1997).
Segundo Parra; Cônsoli (2009), a espécie T. galloi é um microhimenóptero específico
de ovos de D. saccharalis sendo considerado um importante agente no controle desta praga.

23

No entanto, Dias-Pini et al. (2012) registraram viabilidade superior a 80% de T. galloi
em ovos da espécie D. flavipennella, demonstrando também ser esta espécie um hospedeiro
adequado ao seu desenvolvimento.
As fêmeas deste parasitoide efetuam a postura nos ovos da praga onde o período de
desenvolvimento dura em média 10 dias. Durante este tempo, as larvas consomem o conteúdo
dos ovos do hospedeiro acarretando a morte dos embriões (GUZZO; NEGRISOLI JR., 2012).
A criação deste parasitoide se dá em laboratório sobre ovos de hospedeiros alternativos ou de
substituição tais como, Anagasta kuehniella (Zeller, 1879), Corcyra cephalonica (Stainton,
1865) (Lepidoptera: Pyralidae) e Sitotroga cerealella (Oliver, 1819) (Lepidoptera:
Gelechiidae) devido a facilidade de criação destes insetos, o que reduz os custos de produção
(LEWIS et al., 1976; PARRA, 1986; GOMES; PARRA, 1998).
Geralmente, os parasitoides do gênero Trichogramma são utilizados em liberações
inundativas ou inoculativas estacionais, esperando-se um efeito imediato sobre a população da
praga (PREZOTTI; PARRA, 2002).
De acordo com Dinardo-Miranda; Vasconcelos; Landell (2010) existem poucos
estudos sobre a eficiência de T. galloi em populações de D. flavipennella. No Estado de
Alagoas, apenas o parasitoide larval C. flavipes vem sendo liberado para controlar a praga.
A associação de T. galloi e C. flavipes no controle de D. saccharalis pode evitar
perdas de R$ 935,00 por hectare (VASCONCELOS, 2012). Apenas o uso de C. flavipes é
capaz de reduzir a perda para R$ 674,00 por hectare. Quando T. galloi é liberado na base de
200.000 parasitoides por hectare, associado a C. flavipes, há uma redução de 60% na
intensidade de infestação (BOTELHO et al., 1999).

2.7. Seletividade de produtos fitossanitários a Trichogramma galloi
O Manejo Integrado de Pragas (MIP) preconiza a compatibilização ou integração entre
os métodos biológicos, químicos e outros. Para isso, o uso de produtos químicos seletivos que
controlam a praga sem causar efeitos negativos sobre organismos benéficos é incentivado
(DEGRANDE et al., 2002).
A seletividade a produtos químicos pode ser obtida de acordo com as diferenças
ecológicas e fisiológicas inerentes aos organismos. A seletividade ecológica está relacionada a
diferença de comportamento ou habitat entre pragas, inimigos naturais e polinizadores
podendo-se obtê-la em função da tática de aplicação do produto (RIPPER et al., 1951;
DEGRANDE et al., 2002). Por outro lado, a seletividade fisiológica é inerente ao produto,

24

sendo relacionado à maior tolerância de certo organismo, inimigo natural ou polinizador em
relação à praga, quando se encontra sob a ação dele. De acordo com Pedigo (1988), essa
seletividade pode ser adquirida através da redução da absorção do produto químico pelo
tegumento ou, pelo aumento da degradação da substância tóxica pelo sistema enzimático do
inimigo natural.
Estudos de seletividade de produtos químicos aos principais inimigos naturais devem
ser realizados para o sucesso do MIP em culturas agrícolas uma vez que, as informações
quanto a sua toxicidade a organismos benéficos auxiliam na tomada de decisão (DEGRANDE
et al., 2002).
Embora existam informações na literatura sobre a seletividade de inseticidas, pouco se
conhece a respeito da toxicidade das formulações comerciais de herbicidas e dos inseticidas
voltados para o controle das cigarrinhas sobre o parasitoide de ovos de Diatraea spp., T.
galloi.
A cultura da cana-de-açúcar adota o controle químico como o método mais utilizado
no manejo de plantas daninhas, sendo esta a segunda cultura que mais utiliza herbicidas no
Brasil (PROCÓPIO et al., 2003; CARVALHO et al., 2010; MONQUERO et al., 2011).
O manejo das plantas daninhas na cultura da cana-de-açúcar baseia-se em aplicações
de herbicidas de pré-emergência e pós-emergência inicial (RODRIGUES; ALMEIDA, 2005).
De acordo com Norris; Kogan (2000), os herbicidas causam pouca interferência na população
dos insetos sendo a alteração da vegetação espontânea a possível causa da ocorrência de
espécies de pragas polífagas. No entanto, estudos apontam que os diferentes produtos
utilizados no manejo de plantas daninhas podem causar efeitos adversos aos inimigos naturais
tanto na fase adulta quanto na imatura, reduzindo a eficiência do controle biológico
(BROGLIO-MICHELETTI;

SANTOS;

PEREIRA-BARROS,

2006;

STEPHANELLO

JUNIOR, 2008; CARMO et al., 2009; CARMO et al., 2010; OLIVEIRA et al., 2014b).
Dentre os métodos para avaliar a seletividade de agrotóxico a inimigos naturais
Graham-Bryce (1987) cita as aplicações tópicas, exposições a superfícies tratadas,
pulverizações diretas, imersões em soluções ou suspensões tóxicas, exposições a vapores e
testes de alimentação.
No entanto, o Grupo de Trabalho Internacional com Organismos Benéficos e
Pesticidas da International Organization of Biological Control (IOBC), seção regional do
oeste paleártico (WPRS) tem padronizado os testes com seletividade considerando o
parasitoide Trichogramma como gênero-padrão (HASSAN, 1997).

25

De acordo com Hassan (1997), os testes devem obedecer uma sequência particular que
incluam testes de laboratório, semi-campo e campo, onde os produtos devem ser classificados
em função do seu efeito. Sendo assim, os produtos testados são classificados em: 1-inócuo
(mortalidade<30%), 2-levemente nocivo (30-79%), 3- moderadamente nocivo (80-99%), 4nocivo (>99%) (HASSAN, 1994).
A seletividade de produtos fitossanitários tem sido estudada por vários autores nas
culturas da soja, milho, algodão, tomate e cana-de-açúcar (BROGLIO MICHELETTI;
SANTOS; PEREIRA-BARROS, 2006; SPAGNOL et al., 2007; FONSECA et al., 2008;
STEFANELLO JÚNIOR et al., 2008; CARVALHO et al., 2010; OLIVEIRA et al., 2014b).

2.8. Tabela de Vida de Fertilidade
A elaboração de tabelas de vida e fertilidade adiciona informações relevantes sobre
parâmetros reprodutivos e de mortalidade, facilitando a compreensão da dinâmica
populacional de determinadas espécies de insetos ou ácaros (SILVEIRA NETO et al., 1976).
De acordo com Maia; Luiz; Campanhola (2000), os parâmetros usualmente estimados
na tabela de vida e fertilidade são a taxa líquida de reprodução (Ro), a taxa intrínseca de
crescimento populacional (rm), o tempo médio de uma geração (T) e a taxa finita de
crescimento populacional (λ).
A taxa líquida de reprodução (Ro) é o número médio de descendentes fêmeas geradas
por fêmeas a cada geração, ou seja, é o número de vezes que uma espécie consegue aumentar
de uma geração para outra. Este parâmetro é utilizado para determinar se a população está
crescendo, sendo assim quando os valores de R0 são maiores que 1 indicam que há aumento
populacional, e valores menores que 1 indicam declínio da população (ANDREWARTHA;
BIRCH, 1954; BELLOWS JR; VAN DRIESCHE; ELKINTON, 1992).
A taxa intrínseca de crescimento populacional (rm) descreve o potencial de
crescimento de uma população. É definida como a capacidade inata de aumento da população
em condições ótimas correspondendo, assim, à expressão do potencial biótico de uma
população (PRICE, 1984). A variável rm leva em consideração um conjunto de atributos
biológicos como fecundidade, mortalidade, razão sexual, período de desenvolvimento e
período reprodutivo (MEIRA et al., 2011).
De acordo com Rabinovich (1978) rm é positivo quando o número de insetos que
eclodem é maior que a mortalidade, configurando um crescimento populacional. Entretanto,
se a mortalidade for maior que o nascimento, rm passa a assumir valores negativos e a

26

população tende a desaparecer. Quando este parâmetro é igual a zero a população permanece
estável, sem aumento populacional.
O tempo médio de uma geração (T) é a duração média do período entre o nascimento
dos indivíduos de uma geração e da geração seguinte. A taxa finita de crescimento
populacional (λ) refere-se ao fator de multiplicação da população original a cada intervalo de
tempo, o mesmo indica o número de insetos fêmeas adicionados por cada fêmea ao dia, ao
longo de uma geração (ANDREWARTHA; BIRCH, 1954).
Sendo assim, quanto maior este parâmetro maior o número de indivíduos adicionados
à população correspondendo, assim, a taxa de crescimento diário da população. A taxa finita
de crescimento populacional (λ) difere de rm por ser uma taxa finita de aumento populacional
e não instantânea. Quando λ é igual a 1, a população se mantém estável, sendo rm igual a zero.
Quando rm é negativo, λ assume valores menores que 1, logo, a taxa de mortalidade é maior
que a de nascimento e a população tende a desaparecer (ANDREWARTHA; BIRCH, 1954;
SILVEIRA-NETO et al., 1976).
De maneira geral, as tabelas de vida e fertilidade são elaboradas para apresentar dados
essenciais de uma população com relação à taxa de mortalidade, à sobrevivência e à esperança
de vida da espécie, as quais representam informações importantes para a compreensão da
dinâmica populacional de uma espécie (SILVEIRA NETO et al., 1976). Sendo assim esta
ferramenta é frequentemente utilizada para avaliação do desempenho de inimigos naturais
(HANSEN et al., 1999).

2.9. Seleção hospedeira
O sucesso das liberações de Trichogramma depende do conhecimento das
características bioecológicas do parasitoide, bem como das interações com o hospedeiro alvo
(BOURCHIER; SMITH, 1996). A ocorrência de mais de uma espécie hospedeira em campo
pode interferir no desempenho do parasitoide em suprir o número de insetos de uma praga
alvo em virtude da maior oferta de ovos (LUCK, 1984; SIQUEIRA et al., 2012).
Além disso, a criação sucessiva do parasitoide em ovos do hospedeiro alternativo A.
kuehniella pode afetar a preferência do parasitoide prejudicando, assim, a eficiência do
parasitismo (COBERT, 1985).
Em geral, o comportamento de seleção hospedeira pode ser separado pela preferência
pelo hábitat e por uma série de comportamentos que levam à oviposição no hospedeiro. Esses

27

comportamentos, por sua vez, têm sido comumente separados pela localização do hábitat do
hospedeiro e pela localização, reconhecimento e aceitação do mesmo (VINSON, 1997).
Segundo Vinson (1997) há inúmeros fatores que influenciam a intensidade da procura
do parasitoide, os quais incluem a idade da fêmea, seu estado reprodutivo, o fato de estar ou
não alimentada, a presença de outra fêmea e sua experiência.
Ao encontrar ovos do hospedeiro preferido, a fêmea de Trichogramma normalmente
permanece sobre ou ao lado deles por um longo período de tempo, as mesmas examinam o
ovo com movimentos da antena para, em seguida, perfurar o córion com o ovipositor
colocando um ou mais ovos a depender do tamanho dele. Quando a fêmea encontra ovos de
hospedeiros menos preferidos a mesma rejeita-os ou deposita poucos ovos antes de abandonar
o local para procurar hospedeiros mais adequados (HASSAN, 1997).
As espécies que constituem o gênero Trichogramma dependem, dentre outros fatores,
da qualidade do hospedeiro para o seu desenvolvimento, podendo seu ciclo de vida ser
alterado em função do tipo de hospedeiro (SCHMIDT; SMITH, 1985).
De acordo com Hassan (1997), a preferência e adequação hospedeira são fatores
envolvidos nas avaliações pré-introdutórias recomendadas como etapa inicial de seleção em
experimentos de laboratórios.
Em geral, os métodos de avaliação para verificar a preferência hospedeira de espécies
de Trichogramma consistem em observar o comportamento de uma única fêmea do
parasitoide, liberada em uma arena contendo ovos de diferentes hospedeiros (HASSAN,
1997). Em testes de livre escolha, uma fêmea é colocada em um tubo de vidro e a ela são
oferecidos ovos de cada hospedeiro em estudo, no quinto dia o parasitismo é avaliado. A
avaliação do parasitismo demonstra a preferência de oviposição do parasitoide e indica sua
habilidade em se desenvolver no hospedeiro (adequação hospedeira).

2.10. Compostos orgânicos voláteis de plantas
As plantas desenvolveram e aperfeiçoaram uma diversidade considerável de
mecanismos de defesa contra condições ambientais adversas, tais como o ataque de macro e
microorganismos antagonistas (PINTO-ZEVALLOS et al., 2013).
Estas defesas são geralmente classificadas como constitutivas ou induzidas. As defesas
constitutivas são aquelas sempre presentes na planta, independente do ataque de herbívoros e
incluem inibidores de alimentação, toxinas e defesas mecânicas. Por outro lado, as defesas
induzidas por herbívoros apenas se manifestam após as injúrias e incluem a modificação e o

28

acúmulo dos metabólitos secundários da planta (LEVIN, 1973; DICKE; SABELIS, 1988;
LOVATTO; SCHIEDECK; GARCIA, 2012).
De acordo com Pinto-Zevallos; Zarbin (2013) os compostos voláteis induzidos após a
herbivoria, podem reduzir indiretamente o ataque mediante a atração de inimigos naturais.
Quando uma planta é atacada todos os organismos presentes no meio ambiente podem
responder aos voláteis induzidos. Sendo assim, além de mediar interações tritróficas e
interações intraespecíficas (com plantas vizinhas), os voláteis induzidos após o ataque dos
herbívoros podem afetar outros indivíduos da mesma espécie ou outras espécies herbívoras.
A procura de predadores e parasitoides por suas presas e hospedeiros é seletiva e
muitas vezes guiada pelos voláteis liberados por plantas sob o ataque de herbívoros, a seleção
começa na percepção desses voláteis, que são na realidade odores detectados pelas antenas de
insetos carnívoros (CARPENTER; JEWETT, 2003; GOUINGUENÉ et al., 2005).
Sabe-se que os voláteis induzidos são formados principalmente por aldeídos, e por
álcoois C6 e seus ésteres, produzidos através da rota da enzima lipoxigenase (LOX) e
terpenoides. Os compostos derivados da via LOX (rota dos octadecanoides) são conhecidos
como voláteis de folhas verdes (VFVs) e são emitidos principalmente quando as folhas são
danificadas mecanicamente (PINTO-ZEVALLOSet al., 2013).
Há relatos de várias espécies de braconídeos do gênero Cotesia spp. atraídos pelos
odores emitidos de plantas infestadas por brocas em milho, sorgo, cana-de-açúcar, arroz e
outras culturas (NGI-SONG et al., 1996; HOBALLAH; TAMÀ; TURLINGS, 2002; HARRIS
et al., 2012).
Mesquita et al. (2011) avaliaram a resposta de C. flavipes frente aos voláteis liberados
de diferentes variedades de cana-de-açúcar sem infestação e infestadas por D. flavipennella e,
provaram a atração do parasitoide aos voláteis das plantas que sofreram herbivoria. A atração
de C. flavipes e Cotesia sesamiae Cameron por voláteis liberados de plantas de milho
infestadas com as brocas Chilo partellus (Swinhoe) e C. orichalcociliellus Strand,
Sesamiacalamistis Hampson e Busseola fusca (Fuller) também foram registrados por NgiSong et al. (1996).

29

2.11 Referências bibliográficas

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37

3 DESEMPENHO DE Trichogramma galloi ZUCCHI, 1988 (HYMENOPTERA,
TRICHOGRAMMATIDAE) EM OVOS DE Diatraea flavipennella BOX, 1931 E D.
saccharalis (FABRICIUS, 1794) (LEPIDOPTERA: CRAMBIDAE)
3.1 RESUMO
O sucesso em programas de controle biológico utilizando Trichogramma spp. se dá através de
estudos em relação à espécie e seu hospedeiro alvo. Assim, o objetivo deste trabalho foi
avaliar o desempenho de Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera,
Trichogrammatidae) sobre ovos de Diatraea flavipennella Box, 1931 e D. saccharalis
(Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae). Para isso, foram realizados testes com e sem
chance de escolha e bioensaios para avaliar as características biológicas do parasitoide em
ambos hospedeiros. A tabela de vida de fertilidade foi elaborada por meio do parasitismo
diário das fêmeas de T. galloi sobre os hospedeiros. Os resultados da porcentagem de
parasitismo em testes com chance de escolha mostraram uma melhor aceitação de T. galloi
por ovos de D. flavipennella. Com relação aos parâmetros biológicos do parasitoide em ambas
as espécies não houve diferença significativa. Resultados da tabela de vida de fertilidade
evidenciaram que D. flavipennella e D. saccharalis possuem capacidade de aumento
populacional para T. galloi, sendo adequados ao parasitismo.
Palavras-chave: Parasitoide. Chance de escolha. Broca da cana-de-açúcar. Biologia.

38

3.2 ABSTRACT
The success in biological control programs using Trichogramma spp. occurs through studies
on the species and its target host. The objective of this study was to evaluate the performance
of T. galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) on eggs of Diatraea
flavipennella Box, 1931 and D. saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae). For
this, tests with and without choice and bioassays to evaluate the biological characteristics of
parasitoid in both hosts were performEd. The fertility life table was drawn through daily
parasitism of females T. galloi on hosts. The results of parasitism in free-choice tests showed
greater acceptance of T. galloi by eggs of D. flavipennella. Regarding the biological
parameters of the parasitoid in both species there was no significant difference. Fertility life
table results showed that D. flavipennella and D. saccharalis have population increase
capacity for T. galloi, being suitable to parasitism.
Keywords: Parasitoid. Free choice. Sugarcane borer. Biology.

39

3.3 Introdução
As brocas Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) e Diatraea flavipennella Box, 1931
(Lepidoptera: Crambidae) são importantes pragas da cultura da cana-de-açúcar no Brasil. A
primeira espécie apresenta ampla distribuição geográfica no Brasil, enquanto a segunda se
restringe basicamente aos canaviais nordestinos (CHEAVEGATTI-GIANOTTO et al., 2011).
O controle dessas brocas vem sendo realizado através de liberações do endoparasitoide
larval Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae). No entanto, em áreas
onde a predação de ovos é baixa, tem-se recomendado o uso do parasitoide de ovos
Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera, Trichogrammatidae) (BOTELHO et al.,
1999).
No Brasil, este parasitoide é produzido em escala industrial e liberado em cerca de 500
mil hectares com cana-de-açúcar (VASCONCELOS, 2012). Na região Nordeste, onde há
predominância de D. flavipennella, estudos acerca do desempenho de T. galloi sobre esta
espéciee, que os relacionam com sua espécie similar, D. saccharalis são insuficientes
(FREITAS et al., 2007; DINARDO-MIRANDA; VASCONCELOS; LANDELL, 2010).
De acordo com Siqueira et al. (2012), parasitoides do gênero Trichogramma
apresentam variadas características que podem influenciar no sucesso das liberações, o qual se
baseia no conhecimento das características bioecológicas do parasitoide e da sua interação
com o hospedeiro alvo. Os índices médios recomendados como padrão de qualidadepela
IOBC para parasitoides do gênero Trichogramma são: parasitismo ≥ 25 ovos/fêmea em 48
horas; emergência ≥ 80%; razão sexual ≥ 0,5; longevidade ≥ 7 dias (VAN LENTEREN,
1994).
Informações acerca da preferência de parasitoides, por exemplo, são relevantes devido
a ocorrência de mais de uma espécie hospedeira, situação que pode interferir no desempenho
do parasitoide em suprimir o número de insetos de uma praga-alvo, em virtude da maior
oferta de ovos (LUCK, 1984; SIQUEIRA et al., 2012). Para avaliar a preferência de
parasitoides são utilizados testes sem chance de escolha, onde cada espécie é oferecida
separadamente, e com chance de escolha, onde ambas as espécies são oferecidas
simultaneamente (HASSAN, 1997).
Neste trabalho, avaliou-se o desempenho de T. galloi pelos hospedeiros D.
flavipennella e D. saccharalis, através das porcentagens de parasitismo e de emergência, bem
como as características biológicas do parasitoide nestes dois hospedeiros e elaboração da
tabela de vida de fertilidade.

40

3.4 Material e Métodos
Os experimentos foram realizados no Laboratório de Entomologia Agrícola, do Centro
de Ciências Agrárias, da Universidade Federal de Alagoas (CECA/UFAL), Rio Largo, AL, a
25±2°C, UR de 70±10% e fotofase de 12 horas.
3.4.1 Obtenção e manutenção de Trichogramma galloi

O parasitoide T. galloi foi adquirido da criação estoque do Laboratório de Biologia de
Insetos da ESALQ/USP.O mesmo foi coletado em ovos de D. saccharalis em cana-de-açúcar
no município de Santa Vitória, MG.Estes parasitoides foram cedidos tambémpela empresa
BUG Agentes de Controle Biológico (Piracicaba, SP) na qual a criação é realizada em ovos
de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879) (Lepidoptera: Pyralidae) (Figura 1). No entanto, sua
multiplicação no Laboratório de Entomologia Agrícola (CECA/UFAL) foi realizada em ovos
de D. saccharalis. A criação foi mantida em tubos de fundo chato (8,5 x 2,4 cm), vedados
com filme PVC contendo um orifício para aeração. Para alimentação dos adultos do
parasitoide depositou-se uma gotícula de mel de abelha no interior do recipiente.

Figura 1 - Trichogramma galloi do Laboratório de Biologia de Insetos (ESALQ/USP) (A) e da
BUG Agentes de Controle Biológico.

A

B
Fonte: Autora, 2015.

41

3.4.2 Criação de Diatraea spp.

As espécies D. flavipennella e D. saccharalis foram obtidas, no estágio de pupa, do
Laboratório de Controle Biológico da Usina Santo Antônio em São Luiz do Quitunde, AL. As
pupas foram acondicionadas em recipiente plástico (26 x 17 x 8cm), com o fundo forrado com
papel filtro sobre uma camada de algodão umedecido, até a emergência dos adultos.
Os adultosforam mantidos em gaiolas de PVC, medindo 20 x 22 cm (diâmetro x
altura) revestidas internamente com papel sulfite servindo de substrato para as posturas. No
interior dessas gaiolas foi oferecida solução de mel (5%) e água como alimento aos adultos.
Os ovos obtidos foram desinfestados com soluções de formol (3%) e sulfato de cobre (1%),
sendo o papel contendo as posturas colocados para secar e em seguida armazenados em
câmara úmida até seu escurecimento e posterior eclosão das lagartas. As posturas utilizadas
nos bioensaios não passaram por este procedimento.
As lagartas recém-eclodidas foram distribuídas em tubos de vidro contendo dieta de
alimentação. Este procedimento foi adotado apenas para a criação de D. flavipennella, uma
vez que a viabilidade de ovos desta espécie é reduzida quando os mesmos são transferidos
diretamente para a dieta. Na criação de D. saccharalis isto não ocorre, sendo as posturas
diretamente “inoculadas” na dieta. Após 15 dias, as lagartas foram transferidas para placas de
Petri plásticas (6,0 cm de diâmetro x 1,3 cm de altura) contendo dieta de realimentação, as
quais foram revisadas, periodicamente, para retirada de pupas. A dieta artificial utilizada para
alimentação de lagartas de Diatraea sp. é a de Hensley; Hammond (1968), modificada por
Araújo et al. (1985), a qual é constituída basicamente de farelo de soja, germe de trigo,
açúcar, sais de Wesson, ácido ascórbico, solução vitamínica, água e anticontaminantes.

3.4.3 Desempenho de Trichogramma galloi sobre Diatraea flavipennella e Diatraea
saccharalis em testes com e sem chance de escolha

Nos experimentos com e sem chance de escolha, foram utilizadas fêmeas de T. galloi
com 12-24 horas de idade, provenientes de ovos de A. kuehniella evitando-se, assim, o
condicionamento pré-imaginal (SIQUEIRA et al., 2012). Para os testes foram oferecidas
posturas de 12 a 24 horas de idade de D. flavipennella e D. saccharalis às fêmeas de T. galloi.
As posturas continham entre 15 e 20 ovos, os quais foram acondicionados em tubos de vidro
de fundo chato (8,5 cm x 2,4 cm) contendo uma fêmea do parasitoide e uma gotícula de mel

42

para alimentação da mesma. Os tubos foram fechados com filme de PVC e mantidos em sala
climatizada a 25±2ºC, 70 ± 10% de U.R e 12 h de fotofase. Após 24 horas de parasitismo as
fêmeas foram retiradas dos tubos e os ovos avaliados ao sétimo dia, observando-se a
coloração enegrecida característica do parasitismo, devido a deposição de grânulos de uratos
(SAAKYAN-BARANOVA, 1990). Para os testes com chance de escolha, posturas dos dois
hospedeiros foram expostas ao parasitismo simultaneamente. Nos testes sem chance de
escolha, os ovos foram oferecidos separadamente às fêmeas de T. galloi. Foram utilizadas 15
fêmeas para cada tratamento.
Os seguintes parâmetros foram avaliados: número de ovos parasitados, porcentagem
de emergência, razão sexual (nº de fêmeas/(nº de fêmeas + nº de machos)) e número total de
descendentes. A razão sexual foi determinada através do dimorfismo apresentado pelas
antenas, as quais nas fêmeas são clavadas e nos machos plumosas (BOWEN; STERN, 1966).
O experimento foi realizado em delineamento inteiramente casualizado, composto por
dois tratamentos, no teste sem chance de escolha (D. flavipennella sem chance de escolha x
D. saccharalis sem chance de escolha), e no teste com chance de escolha (D. flavipennella na
presença de D. saccharalis e D. saccharalis na presença de D. flavipennella) sendo realizadas
15 repetições. Os dados foram submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo
teste de Tukey a 5% de probabilidade.

3.4.4 Características biológicas de Trichogramma galloi sobre Diatraea flavipennella e
Diatraea saccharalis

Fêmeas de T. galloi provenientes de ovos de A. kuehniella foram transferidas,
individualmente, para tubos de vidro de fundo chato (8,5 cm x 2,4 cm) contendo uma gotícula
de mel e vedados com filme PVC. Posturas de D. saccharalis e D. flavipennella foram
oferecidas, individualmente, às fêmeas com 24, 48 e 72 horas de idade, por um período de 24
horas, após o qual as posturas foram retiradas e avaliadas conforme o bioensaio de
preferência. Fêmeas provenientes dos ovos de ambas as espécies foram alimentadas com uma
gotícula de mel para avaliação da mortalidade. O experimento foi realizado em delineamento
inteiramente casualizado, em esquema fatorial 2 x 3 (sendo dois hospedeiros - D.
flavipennella e D. saccharalis e três idades de fêmeas – 24, 48 e 72 horas), com 15 repetições.
A partir dos dados obtidos pela mortalidade das fêmeas, determinou-se a sobrevivência
média, sendo os dados submetidos ao teste de Log-Rank, por pares de isolado, pelo método

43

Kaplan-Meyer, usando o Proc Lifetest. Os demais dados obtidos nos testes foram submetidos
à análise de variância (ANOVA) e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de
significância. Para todas as análises, utilizou-se o programa estatístico SAS (SAS
INSTITUTE, 1999/2001).

3.4.5 Tabela de Vida de Fertilidade
Vinte fêmeas de T. galloi com24 horas de idade, provenientes de ovos do hospedeiro
alternativo A. kuehniella, foram individualizadas em tubos de vidro de fundo chato (8,5 x 2,4
cm),e alimentadas com uma gotícula de mel. Para cada fêmea foram oferecidos 15-20 ovos,
de cada hospedeiro, com até 24 h de idade. Os ovos foram substituídos diariamente,
procedendo-se assim até a morte da fêmea. Os tubos foram mantidos em sala climatizada a
25±2ºC, 70 ± 10% de U.R e 12 h de fotofase. Para elaboração da tabela de vida de fertilidade
a metodologia foi baseada na descrita por Silveira Neto et al. (1976) na qual, a partir dos
dados de parasitismo diário durante a fase adulta, calculou-se o tempo médio de uma geração
(T), a taxa líquida de reprodução (Ro), a qual indica o número de vezes que a população
poderá se multiplicar por geração, a taxa intrínseca de crescimento populacional (rm) e a taxa
finita de crescimento populacional (λ). As médias foram comparadas pelo teste t unilateral a
5% de significância seguindo procedimento descrito por Maia; Luiz; Campanhola (2000),
utilizando o programa estatístico SAS (SAS INSTITUTE, 1999/2001).

3.5 Resultados e Discussão

3.5.1 Desempenho de Trichogramma galloi sobreDiatraea flavipennella e Diatraea
saccharalis em testes com e sem chance de escolha

As fêmeas de T. galloi avaliadas nos testes com chance de escolha entre os ovos de D.
flavipennella e D. saccharalis apresentaram maior parasitismo em ovos do hospedeiro D.
flavipennella. Com relação aos dados de viabilidade e longevidade, não houve diferença
significativa entre os hospedeiros testados (Tabela 1).
Nos testes sem chance de escolha, nos quaisos ovos foram oferecidos separadamente
às fêmeas de T. galloi, não houve diferença significativa nos parâmetros parasitismo,
viabilidade e longevidade (Tabela 2).

44

A melhor aceitação do parasitoide T. galloi por ovos de D. flavipennella, foi
evidenciada pela maior taxa de parasitismo neste hospedeiro. De acordo com Pratissoli et al.
(2010) as características físico-químicas do hospedeiro podem afetar a aceitação e a adaptação
da espécie e/ou linhagem do parasitoide, interferindo nas características biológicas e na sua
agressividade (capacidade de parasitismo), comprometendo assim a qualidade e eficiência do
mesmo (PRATISSOLI et al., 2010).
Segundo Thuler et al. (2007), a preferência das fêmeas de Trichogrammaspp. está
relacionada com a qualidade nutricional do hospedeiro escolhido para o parasitismo e daquele
no qual foi multiplicado. Além disso, a diferença na porcentagem de parasitismo pode estar
atrelada às características intrínsecas de cada espécie, ou até mesmo à espessura e à dureza do
córion do ovo (PAK et al., 1990).
Na literatura, não há informações acerca da qualidade nutricional de ovos de espécies
do gênero Diatraea spp., além disso, nos testes realizados, o parasitoide foi criado no
hospedeiro A. kuehniella não sendo também o condicionamento pré-imaginal das fêmeas de
T. galloi a causa da preferência hospedeira registrada neste estudo.
Com relação aos valores de viabilidade dos ovos parasitados nos testes com e sem
chance de escolha, os resultadosindicaram que ambas as espécies hospedeiras são adequadas
ao parasitoide, uma vez que permitiram seu completo desenvolvimento. Os valores de
longevidade apresentaram média de oito dias para ambos os hospedeiros nos dois testes
estudados. Valores inferiores foram encontrados por Pereira-Barros et al. (2005) que
registraram uma longevidade média de 6,36 dias quando este mesmo parasitoide foicriado em
ovos de D. saccharalis. De acordo com Van lenteren (1994), são considerados valores
satisfatórios aqueles acima de sete dias.
Segundo Molina; Fronza; Parra (2005), a capacidade de parasitismo e a longevidade
são importantes parâmetros biológicos para determinação do potencial do parasitoide como
agente de controle biológico. Nos testes realizados, estes parâmetros apresentaram valores
adequados ao desenvolvimento de T. galloi sobre as espécies hospedeiras testadas.

45

Tabela 1 - Parasitismo, viabilidade e longevidade (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos
de Diatraea flavipennella e Diatraea saccharalis em testes com chance de escolha.
25±2ºC; 70±10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.

Tabela 2 - Parasitismo, viabilidade e longevidade (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos
de Diatraea flavipennella e Diatraea saccharalis em testes sem chance de escolha.
25±2ºC; 70±10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.

O número de adultos emergidos por ovo dos hospedeiros, bem como a razão sexual e o
período de desenvolvimento também não apresentaram diferenças significativas entre as duas
espécies hospedeiras nos testes com e sem chance de escolha (Tabelas 3 e 4). A razão sexual
dos descendentes de T. galloi criados em ovos de D. flavipennella e D. saccharalis atingiu o
índice aceitável exigido no controle de qualidade de Trichogramma (NAVARRO,
1998),sendo os valores superiores a 0,5 (Tabela 3). De acordo com Vinson (1994), o sexo da
progênie pode ser influenciado pela qualidade do hospedeiro.

46

Tabela 3 - Número de adultos por ovo do hospedeiro, razão sexual e período de desenvolvimento
(Média±EP) deTrichogramma galloi em ovos de Diatraea flavipennella e Diatraea
saccharalis em testes com chance de escolha. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.

Tabela 4 - Número de adultos por ovo do hospedeiro, razão sexual e período de desenvolvimento
(Média±EP) deTrichogramma galloi em ovos de Diatraea flavipennella e Diatraea
saccharalis em testes sem chance de escolha. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra nas linhas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.

47

3.5.2 Características biológicas de Trichogramma galloi sobre Diatraea flavipennella e
Diatraea saccharalis
A taxa de parasitismo decresceu em ambos os hospedeiroscom o avanço na idade da
fêmea de T. galloi. Registrou-se parasitismo superior a 80% em ovos parasitados por fêmea
com até 24 horas de idade e, em ovos parasitados por fêmeas com 72 horas o parasitismo foi
inferior a 30%.Com relação a viabilidade dos ovos parasitados, não houve diferença
significativa entre as espécies hospedeiras e nem entre as idades da fêmea (Tabela 5), sendo
estes resultados também observados por Polanczyk et al. (2007) com T. exiguum sobre ovos
dePlutella xylostella (L.) (Lepidoptera: Plutelidae).
Em espécies de Trichogramma, as fêmeas quando jovens, apresentam maior taxa de
oviposição a qual reduz gradativamente com a idade (PRATISSOLI et al.2004; ZAGO et
al.2006). Tais observações também foram registradas por Pratissoli et al. (2007) que,
estudando as diferentes idades de fêmeas de T. pretiosum sobre ovos de P. xylostella
observaram uma redução na capacidade de parasitismo desta espécie. Assim como Zago et al.
(2007) que também registraram um decréscimo no parasitismo de Trichogramma pratissolii
Querino & Zuchi sobre A. kuehniella e Corcyra cephalonica (Stainton) (Lepidoptera:
Pyralidae) em função da idade das fêmeas.
O decréscimo na taxa de parasitismo demonstra a relevância da idade do parasitoide,
além do período de desenvolvimento embrionário do hospedeiro, na qualidade de T. galloiem
uma criação massal, bem comonas liberações de campo para o controle biológico de pragas.
Com relação ao período de desenvolvimento, número de adultos por ovo do
hospedeiro, razão sexual e longevidade das fêmeas, não apresentaram diferenças
significativas entre os hospedeiros (Tabela 6).O número de adultos por ovo variou entre 2,18
a 2,20. Segundo Baiet al.(1992) e Greenberg; Nordlund; Wu (1998), a fecundidade de
Trichogramma está diretamente ligada ao seu tamanho, e este irá depender do número de
parasitoides por ovo e do tamanho do hospedeiro. De acordo com os resultados deste estudo,
é provável que os ovos de Diatraea spp. contenham quantidade suficiente de nutriente para
suportar o desenvolvimento de mais de um indivíduo por ovo, sem interferência na qualidade
do parasitoide produzido.

48

Tabela 5 - Taxa de parasitismo e viabilidade (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos de Diatraea
flavipennella e Diatraea saccharalis no período de 24, 48 e 72 horas após emergência da
fêmea a 25 ± 2ºC; 70 ±10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra minúscula nas colunas e maiúsculas nas linhas não diferem entre si pelo
teste de Tukey, a 5% de probabilidade.

A razão sexual foi de cerca de 70% de fêmeas para ambas as espécies hospedeiras
evidenciando uma boa adequação dos ovos de Diatraea spp. ao parasitoide. Com relação
alongevidade das fêmeas, as mesmas apresentaram um período de quase nove dias, sendo este
valor considerado adequado. De acordo com Pratissoli et al. (2007), parasitoides mais
longevos podem apresentar maior eficiência em campo, uma vez que possuem maior tempo
para procurar e parasitar ovos dos seus hospedeiros contribuindo, assim, com o aumento da
sua população e da eficácia no controle de surtos posteriores de pragas (PRATISSOLI et al.,
2007).
De acordo com Lopes (1988) a idade do parasitoide pode influenciar tanto na
longevidade como no parasitismo desse inimigo natural. O efeito da idade das fêmeas sobre a
longevidade dos seus descendentes também foi registrado por Pratissoli et al. (2007) que,
estudando as diferentes idades de fêmeas de T. pretiosum sobre ovos de P. xylostella,
observaram que estas afetam a capacidade de parasitismo e longevidade dos descendentes
desta espécie de parasitoide.

49

Polanczyk et al. (2007) também registraram alteração na longevidade dos
descendentes de T. exiguum, criados em ovos de P. xylostella, em detrimento da idade da
fêmea.

Tabela 6 - Período de desenvolvimento, número de adultos por ovo do hospedeiro, razão sexual e
longevidade das fêmeas (Média±EP) de Trichogramma galloi em ovos de Diatraea
flavipennella e Diatraea saccharalis. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Média(±EP) seguidas pela mesma letra nas colunas, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de
probabilidade.

A adequação dos ovos de D. flavipennella e D. saccharalis ao desenvolvimento de T.
galloi foi confirmada pelo período de desenvolvimento, número de adultos por ovo, razão
sexual e longevidade das fêmeas, os quais apresentaram valores satisfatórios ao
desenvolvimento do parasitoide uma vez que estão de acordo com os índices recomendados
como padrão de qualidade pela IOBC (VAN LENTEREN, 1994).
Com relação à sobrevivência das fêmeas provenientes de ambas as espécies não houve
diferença significativa (P≥0,05). As fêmeas de D. flavipennella e D. saccharalis apresentaram
sobrevivência média de 8,87 e 8,04 dias, respectivamente (Figura 2).

50

Figura 2 - Curva de sobrevivência de fêmeas de Trichogramma galloi obtidos de ovos de
Diatraea flavipennella e Diatraea saccharalis. 25 ± 1ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de
fotofase.
1,0
D. flavipennella
D. saccharalis

Sobrevivência

0,8

0,6

0,4

0,2

0,0
0

2

4

6

8

10

12

14

Tempo (Dias)

Fonte: Autora, 2015.

3.5.3 Tabela de Vida de Fertilidade
Para todos os parâmetros avaliados, não houve diferença significativa entre os
hospedeiros estudados. A duração média de cada geração (T), a qual compreende o período
entre o nascimento dos indivíduos de uma geração e o da geração seguinte, apresentou uma
média de 12 dias para ambos os hospedeiros (Tabela 7). Valores próximos a este foram
registrados por Dias; Parra; Dias (2010) em ovos de A. kuehniella parasitados por
Trichogrammatoidea annulata De Santis, 1972 e por Meira et al. (2011) em ovos de P.
xylostella parasitados por Trichogramma acacioi Brun, Moraes & Soares, Trichogramma
atopovirilia Oatman & Planter, Trichogramma exiguum Pinto & Planter (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) e T. pretiosum.
A taxa líquida reprodutiva (R0) variou de 23,71 a 28,34 entre os hospedeiros testados.
De acordo com Oliveira et al. (2007), os valores de R0 não são influenciados pelos fatores
bióticos, sendo importante para avaliação da criação. As taxas intrínsecas de crescimento
populacional (rm), bem como a taxa finita (λ) variaram de 0,24 a 0,26 e 1,29 a 1,31, entre D.
saccharalis e D. flavipennella, respectivamente.

51

Estudando a tabela de vida e fertilidade de T. pretiosum sobre ovos de Tuta absoluta
(Merick) (Lepidoptera: Gelechiidae) em diferentes temperaturas, Pratissoli et al. (2007)
encontraram valores de rm e λ próximos aos registrados neste estudo a 25ºC.
A taxa finita de crescimento populacional (λ) representa o número de fêmeas
adicionadas à população e está relacionada diretamente com a taxa líquida reprodutiva (R0) e,
com a taxa intrínseca de crescimento populacional (rm), sendo estes os principais parâmetros
que influenciam no valor da λ.
Os valores encontrados na tabela de vida de fertilidade sugerem que o parasitoide T.
galloi se adapta não apenas a espécie D. saccharalis, mas igualmente à D. flavipennella uma
vez que, ambas as espécies possuem qualidade hospedeira.
Diante dos resultados apresentados, necessita-se dar prosseguimento aos estudos, para
comprovação do desempenho do parasitoide T. galloi em condições de semi-campo e campo.
Sabe-se que o desempenho do parasitoide em nível de campo depende das características
fenológicas bem como da arquitetura da planta. A dinâmica da praga, condições climáticas e
estratégias de liberação também são fatores a serem considerados no estudo (GINGRAS;
DUTILLEUL; BOIVIN, 2002).

Tabela 7 - Duração média de cada geração (T), taxa líquida reprodutiva (R0), taxa intrínseca de
crescimento populacional (rm) e taxa finita de crescimento populacional (λ) de
Trichogramma galloi parasitando ovos de Diatraea flavipennella e Diatraea saccharalis.
25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.
Nota: 1Médias (I.C. a 95%) seguidas pela mesma letra nas colunas, não difere entre si pelo teste t, a 5% de
probabilidade por pares de comparações.

52

3.6 Conclusões
- O parasitoide T. galloi apresentou melhor aceitação por ovos de D. flavipennella em
testes com chance de escolha;
- As brocas D. flavipennella e D. saccharalis são hospedeiros igualmente adequados
ao parasitismo por T. galloi;
- Os valores da tabela de vida de fertilidade indicam grande capacidade do parasitoide
T. galloi em adicionar indivíduos/fêmea/dia nos hospedeiros D. flavipennella e D.
saccharalis.

53

3.7 Referências bibliográficas

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57

4

SELETIVIDADE

CULTURA

DA

DE

PRODUTOS

CANA-DE-AÇÚCAR

FITOSSANITÁRIOSUTILIZADOS

NA

PARA

DE

ESTÁGIOS

IMATUROS

Trichogramma galloi ZUCCHI, 1988 (HYMENOPTERA: TRICHOGRAMMATIDAE)

4.1 RESUMO
O parasitoide de ovos Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) é um importante agente biológico empregado no controle das brocas
Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae). O manejo da cultura da cana-de-açúcar envolve o
uso de variados produtos fitossanitário que podem comprometer o parasitismo por T. galloi.
Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi avaliar, em laboratório, a seletividade dos
herbicidas dicloreto de paraquat (Gramoxone®), ametrina (Metrimex®), metribuzin (Sencor
480®), tebutiurom (Combine®); dos inseticidas imidacloprido (Evidence®) e fenilpirazol
(Curbix®) e do fungo Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorokin (isolado Triunfo) sobre
estágios imaturos de T. galloi em pré e pós-parasitismo. Utilizou-se a máxima dosagem
registrada para a cultura da cana-de-açúcar. Para avaliação dos efeitos dos produtos, posturas
de Diatraea flavipennella Box, 1931 (Lepidoptera: Crambidae) contendo 30 ovos cada, foram
imersas nas caldas durante cinco segundos antes e após o parasitismo. No ensaio pósparasitismo, os ovos apenas foram tratados quando atingiram o período de desenvolvimento
de ovo-larva (24h), pré-pupa (72h) e pupa (168h). Após a imersão, as posturas foram
transferidas para tubos de ensaio contendo uma fêmea de T. galloi e uma gotícula de mel para
sua alimentação. O delineamento foi inteiramente casualizado com oito tratamentos e 20
repetições para cada produto. Avaliou-se o efeito do produto na redução da viabilidade do
parasitismo (E%), razão sexual e número de adultos/ovo. A sobrevivência das fêmeas que
tiveram contato com os ovos tratados em pré-parasitismo também foi avaliada. A redução na
emergência de adultos, em relação à testemunha foi empregada para classificar os compostos
em inócuo (<30%), levemente nocivo (30-79%), moderadamente nocivo (80-99%) e nocivo
(>99%). O herbicida dicloreto de paraquat é seletivo a T. galloi. A redução na sobrevivência
das fêmeas foi observada apenas para os inseticidas testados. Metribuzim, tebutiurom e
ametrina apresentaram classificação desde inócuo a levemente nocivos as diferentes fases de
desenvolvimento do parasitoide. Os inseticidas imidacloprido foi moderadamente nocivo e o
fungo M. anisopliae foi seletivo a fase de pupa de T. galloi.
Palavras-chave: Parasitoide de ovos. Toxicidade. Diatraea flavipennella. MIP.

58

4.2 ABSTRACT

The egg parasitoid Trichogramma galloi Zucchi, 1988 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) is
an important biological agent used in the control of borer Diatraea spp (Lepidoptera:
Crambidae). The management of the crop of sugarcane involves the use of various pesticides
which can compromise the parasitism by T.galloi. Thus, the objective of this study was to
evaluate, in the laboratory, the selectivity of the herbicide paraquat dichloride (Gramoxone®),
ametrina (Metrimex®), metribuzin (Sencor 480®), tebuthiuron (Combine®); the insecticide
imidacloprid (Evidence®) and phenylpyrazol (Curbix®) and the fungus Metarhizium
anisopliae (Metsch.) Sorokin (isolated Triunfo) on immature stages of T.galloi inpreand postparasitism.We used the maximum dose recorded for the cultivation of sugarcane. To evaluate
the effects of the products, postures Diatraea flavipennella Box, 1931 (Lepidoptera:
Crambidae) containing 30 eggs each were immersed in test solutions for five seconds before
and after parasitism. In the post-test riding the eggs were only treated when they reached the
period of development of egg-larva (24h), pre-pupa (72h) and pupa (168h). After soaking, the
eggs were transferred to test tubes containing a female T.galloi and a honey drop for their
food. The design was completely randomized with eight treatments and 20 repetitions for
each product. We evaluated the effect of the productin reducing the viability of parasites
(E%), sex ratio and the number of adults/egg. The survival of the females who had contact
with the pre-treated egg parasitism was also evaluatEd. The reduction in adult emergence
compared to the control was used to rank the compounds in to harmless (<30%), slightly
harmful (30-79%), moderately harmful (80-99%) and harmful (>99%). The herbicide
paraquat dichloride is selective T.galloi. The reductionin survival of females was observed
only for the insecticides testEd. Metribuzin, tebutiurom and ametrina were classified from
harmless to slightly harmful the different phases of development of the parasitoid. The
insecticides imidacloprid were moderately toxic and the fungus M. anisopliae was selective
phase of pupa of T.galloi.
Keywords: Egg parasitoid. Toxicity. Diatraea flavipennella. MIP.

59

4.3 Introdução
As brocas Diatraea flavipennella Box, 1931 e Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794)
(Lepidoptera: Crambidae) compõem um dos principais problemas fitossanitários nos
canaviais do Brasil. Seu controle é realizado através do endoparasitoide larval Cotesia
flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae). No entanto, em algumas áreas,
liberações do parasitoide de ovos T. galloi são efetivadas visando complementar o manejo
integrado deste complexo de brocas (BOTELHO et al., 1999).
Os parasitoides do gênero Trichogramma agem em inúmeras espécies de pragas da
ordem Lepidoptera (PINTO, 1997). São agentes amplamente utilizados em programas de
manejo integrado devido a sua agressividade no controle de ovos da praga e facilidade de
criação em hospedeiros alternativos (LEWIS et al., 1976; PARRA, 1986; GOMES; PARRA,
1998).
De acordo com Degrande et al. (2002), ao se estabelecerem programas de Manejo
Integrado de Pragas (MIP), deve-se considerar a compatibilização ou integração entre
métodos biológicos, químicos e outros. Para alcançar este objetivo, o uso de produtos
seletivos que controlem as pragas sem causar efeito negativo sobre organismos benéficos é
incentivado.
O manejo da cultura da cana-de-açúcar envolve produtos químicos e biológicos,
destacando-se o uso de inseticidas, herbicidas e o fungo entomopatogênico Metarhizium
anisopliae (Metsch.) Sorokin, os quais podem interferir no parasitismo de T. galloi
(BROGLIO-MICHELETTI; SANTOS; PEREIRA-BARROS, 2006).
Os inseticidas Evidence® (imidaclopido) e Curbix® (Fenilpirazol) e o fungo
entomopatogênico M. anisopliae são usados no controle das cigarrinha-das-folhas,
Mahanarva posticata (Stal, 1855) e das raízes Mahanarva fimbriolata (Stal, 1854)
(Hemiptera: Auchenorrhyncha: Cercopidae). Os herbicidas Gramoxone® (dicloreto de
paraquat), Metrimex® (ametrina), Sencor 480® (metribuzim) e Combine® (tebutiuron) são
utilizados na cultura da cana-de-açúcar em pré e pós-emergência no manejo das plantas
daninhas (AGROFIT, 2014).
Os herbicidas são agroquímicos utilizados para controle das plantas daninhas, porém
seu efeito se estende aos insetos e outros invertebrados (MARTINS, 2013). Portanto, estudos
de seletividade de produtos fitossanitários aos principais inimigos naturais devem ser
realizados para o sucesso do MIP nas culturas agrícolas uma vez que, as informações poderão
ser utilizadas nas tomadas de decisão com relação ao produto a ser aplicado (HASSAN, 1997;

60

DEGRANDE et al., 2002). Dessa forma, os produtos só podem ser associados a outras táticas
de manejo se apresentar algum grau de seletividade (SANTOS; BUENO; BUENO, 2006).
Neste contexto, o presente trabalho teve como objetivo avaliar, em laboratório, a
seletividade dos herbicidas dicloreto de paraquat (Gramoxone®), ametrina (Metrimex®),
metribuzin (Sencor 480®), tebutiurom (Combine®); dos inseticidas imidacloprido (Evidence®)
e fenilpirazol (Curbix®) e do fungo Metarhizium anisopliae (Metsch.) Sorokin (isolado
Triunfo) sobre estágios imaturos de T. galloi em pré e pós-parasitismo.

4.4 Material e Métodos
Os efeitos dos produtos fitossanitários e do fungo entomopatogênico foram avaliados
no Laboratório de Entomologia Agrícola, do Centro de Ciências Agrárias, Universidade
Federal de Alagoas (CECA/UFAL), Rio Largo, AL, seguindo metodologia sugerida pela
International Organization for Biological Control and Integrated Control of Noxious Animals
and Plants - IOBC/WPRS (STERK et al., 1999; HASSAN et al., 2000; HASSAN;
ABDELGADER, 2001). Os herbicidas, inseticidas e o isolado Triunfo do fungo M. anisopliae
testados foram cedidos pela Usina Triunfo Agroindustrial Ldta, Boca da Mata, AL.

4.4.1 Obtenção e criação de Trichogramma galloi e Diatraea flavipennella

O parasitoide T. galloi foi adquirido da empresa BUG Agentes de Controle Biológico
(Piracicaba, SP), o qual foi criado em ovos de Anagasta kuehniella (Zeller, 1879)
(Lepidoptera: Pyralidae). No entanto, sua multiplicação se deu em ovos de D. saccharalis. A
criação foi mantida em tubos de fundo chato (8,5 cm x 2,4 cm), vedados com filme PVC
contendo um orifício para aeração. Para alimentação dos adultos do parasitoide depositou-se
uma gotícula de mel no interior do recipiente.
A broca D. flavipennella foi obtida do Laboratório da Usina Santo Antônio, localizado
em São Luiz do Quitunde, AL. As mesmas foram alimentadas com dieta artificial de Hensley;
Hammond (1968), modificada por Araújo et al.(1985). Os adultos foram mantidos em gaiolas
de PVC, medindo 20 x 22 cm (diâmetro e altura) revestidas internamente com papel sulfite
servindo de substrato para oviposição. No interior da gaiola foi oferecida solução de mel (5%)
e água como alimento aos adultos. Foi feita a assepsia dos ovos com soluções de formol (3%)
e sulfato de cobre (1%), colocados para secar e em seguida armazenados em câmara úmida

61

até seu escurecimento e posterior eclosão das lagartas. As posturas utilizadas nos bioensaios
não passaram por este procedimento.

4.4.2 Produtos fitossanitários testados
Foram testadas a seletividade dos seguintes produtos: herbicidas - dicloreto de
paraquat (Gramoxone®), ametrina (Metrimex®), metribuzin(Sencor 480®) e tebutiurom
(Combine®). Inseticidas - imidacloprido (Evidence®) e fenilpirazol (Curbix®). Fungo
entomopatogênico - M. anisopliae (isolado Triunfo) (Tabela 8). O grupo controle constituiuse de água destilada (químicos) e água destilada e esterilizada mais espalhante adesivo
Tween® 80 a 0,01% (ADE + E) (fungo). Todos os produtos empregados nos testes foram
escolhidos por serem atualmente utilizados no manejo de pragas e plantas daninhas da cultura
da cana-de-açúcar.

Tabela 8 - Produtos fitossanitários registrados na cultura da cana-de-açúcar (AGROFIT, 2014) e
avaliados nos testes de seletividade ao parasitoide de ovos Trichogramma galloi.

Fonte: Autora, 2015

62

A seletividade dos produtos químicos foi avaliada utilizando-se a máxima dose
registrada para a cultura da cana-de-açúcar (AGROFIT, 2014), seguindo metodologia
recomendada pela IOBC/WPRS (STERK et al., 1999). Considerou-se um volume de calda de
200 L ha-1.
Para o ensaio com o fungo M. anisopliae preparou-se uma suspensão fúngica mediante
a adição de 10 mL de água destilada e esterilizada mais espalhante adesivo Tween ® 80 a
0,01% (ADE + E), em placas contendo meio de cultura e o fungo, as quais foram aferidas
mediante quantificação em câmara de Neubauer com o auxílio de um microscópio óptico,
sendo posteriormente ajustada a concentração 109 conídios mL-1. Determinou-se a viabilidade
do isolado através da contagem dos conídios germinados e não germinados, em microscópio
óptico de luz, 24 horasapós o plaqueamento de 0,1mL da suspensão em BDA + A, como
descrito por Alves; Moraes (1998). Com as soluções e suspensão previamente prontas foram
realizados os bioensaios. No primeiro, os ovos foram tratados antes do parasitismo (préparasitismo) e no segundo os ovos foram tratados após o parasitismo (pós-parasitismo).

4.4.3 Tratamento dos ovos pré-parasitismo

Posturas de D. flavipennella com aproximadamente 30 ovos cada e com até 24 horas
de idade foram imersas durante cinco segundos nas soluções dos tratamentos e em água
destilada (testemunha). Após este período, as mesmas foram dispostas em folhas de papel
toalha para secagem por cerca de uma hora. Em seguida, as posturas foram distribuídas
individualmente em tubos de vidro (8,5 cm x 2,4 cm) contendo uma fêmea de T. galloi com
24 horas de idade. As fêmeas foram alimentadas com uma gotícula de mel de abelha
depositada na parede dos tubos. Os mesmos foram acondicionados em sala climatizada a
25±2°C, UR de 60±10% e fotofase de 12 horas. Após o período de 24 horas de parasitismo, as
posturas foram transferidas para outro tubo e a sobrevivência das fêmeas que estiveram em
contato com os ovos tratados foi avaliada.

4.4.4 Tratamento dos ovos pós-parasitismo
Vinte posturas, contendo cerca de 30 ovos de D. flavipennella cada, foram oferecidas a
fêmeas de T. galloi, individualmente, por um período de 24 horas. Posteriormente foram
retiradas e os ovos mantidos em sala climatizada nas mesmas condições do ensaio anterior.
Ao atingirem o período de desenvolvimento de ovo-larva (24h), pré-pupa (72h) e pupa (168h)

63

(CÔNSOLI; ROSSI; PARRA, 1999), as posturas foram imersas nos tratamentos durante
cinco segundos e, em seguida colocadas para secar em papel absorvente e acondicionadas em
tubos para observação da emergência dos parasitoides. Em ambos os testes, foi determinada a
porcentagem de emergência, contabilizando o número de adultos emergidos no tubo pelo
número de ovos parasitados. As contagens foram realizadas com auxílio de um microscópio
estereoscópico (aumento de 40x), sendo a confirmação do parasitismo constatada pela
coloração escura dos ovos.
4.4.5 Análise dos dados

Avaliou-se a emergência de adultos de T. galloi em relação à testemunha sendo os
efeitos dos produtos calculados pela fórmula: E (%) = (1-Vt/Vc) x 100, onde: E (%) é a
porcentagem de redução da viabilidade do parasitismo; Vt é a viabilidade do parasitismo
médio para o tratamento testado e Vc é a viabilidade do parasitismo médio observado para o
tratamento testemunha (MANZONI et al., 2007). Os resultados foram empregados para
classificar os produtos químicos segundo a IOBC/WPRS em 1-inócuo (<30%), 2- levemente
nocivo (30-79%), 3-moderadamente nocivo (80-99%) e 4- nocivo (>99%). Além disso, foram
avaliadas a razão sexual, o número de adultos/ovo e a sobrevivência das fêmeas expostas aos
produtos. No ensaio, adotou-se o delineamento inteiramente casualizado com 20 repetições
onde, cada uma delas foi constituída por uma fêmea e uma postura contendo
aproximadamente 30 ovos.

4.5 Resultados e Discussão

Nos ovos tratados em pré-parasitismo, apenas o herbicida dicloreto de paraquat
apresentou viabilidade semelhante a observada na testemunha, sendo classificado como
inócuo (classe 1) a T. galloi. Os demais produtos testados foram classificados como
levemente nocivos, uma vez que reduziram significantemente a viabilidade do parasitismo
(Tabela 9). A sobrevivência das fêmeas que tiveram contato com os ovos tratados em préparasitismo foi menor nos tratamentos com os inseticidas fipronil e imidacloprido, não sendo
prejudicada pelos herbicidas testados (χ2 = 38,19<0, 0001) (Figura 3).

64

Tabela 9 - Viabilidade média, efeito (E) de produtos fitossanitários na redução da viabilidade do
parasitismo, razão sexual e número de adultos de Trichogramma galloi por ovo de Diatraea
flavipennella após a imersão nas soluções em pré-parasitismo. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h
de fotofase.

Figura 3 - Sobrevivência de fêmeas de Trichogramma galloi expostas a ovos de Diatraea flavipennella
tratados com produtos fitossanitários. 25 ± 2ºC; 70 ± 10% U.R e 12h de fotofase.

Fonte: Autora, 2015

65

De acordo com Belden; Lydy (2000), o uso de herbicidas pode exercer efeitos nocivos
sobre a entomofauna. O dicloreto de paraquat é um herbicida de contato, do grupo dos
bipiridílios o qual é amplamente utilizado na agricultura. Trata-se de um sal solúvel em água
que, em contato com o tecido verde, desseca rapidamente a planta (PERON et al., 2003;
MARTINS, 2013).
Em testes realizados com paraquat alguns autores relataram alta mortalidade de
adultos de Trichogramma, demonstrando ser este herbicida nocivo, uma vez que ocasiona a
redução do parasitismo (MARTINS, 2013). Stefanello Jr et al. (2008) classificaram o
dicloreto de paraquat nocivo (classe 4) a adultos de Trichogramma pretiosum Riley, 1879
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) quando estes foram expostos à película seca do
herbicida.
Por outro lado, o mesmo foi classificado como inócuo a adultos de Chrysoperla
externa (Hagen, 1861) (Neuroptera: Chrysopidae) (CASTILHOS et al., 2011) e a Telenomus
remus Nixon (Hymenoptera: Scelionidae) (CARMO et al., 2009), bem como para T. galloi
que, no presente trabalho não se registrou redução na viabilidade e nem na sobrevivência das
fêmeas.
Com relação a sobrevivência das fêmeas, Hassan (1992) destaca que a fase adulta do
parasitoide é, normalmente, mais sensível à ação de agrotóxicos em comparação com as fases
que se desenvolvem dentro do ovo do hospedeiro.
Em testes realizados por Antigo et al. (2013) ficou evidenciada a morte rápida de
fêmeas de T. galloi que entraram em contato com ovos tratados com o inseticida fipronil.
Oliveira et al. (2013) registram 100% de mortalidade das fêmeas de T. galloi que entraram em
contato com ovos de D. saccharalis tratados com este inseticida, sendo classificado como
nocivo (classe 4) a este parasitoide. A aplicação do mesmo em plantações de algodoeiro
também causou uma acentuada redução no parasitismo de ovos de Helicoverpa spp. Por
Trichogramma spp. (DAVIES; PUFKE; ZALUCKI, 2009).
O inseticida fipronil pertence a classe dos fenilpirazóis e age no sistema nervoso
central do inseto inibindo o receptor do ácido gama aminobutírico (GABA) acarretando a
morte rápida do inseto (COUTINHO et al., 2005), fato este que pode explicar a redução na
sobrevivência das fêmeas.
O inseticida imidacloprido também apresentou efeito negativo à T. galloi, uma vez que
causou redução na viabilidade dos ovos, bem como na sobrevivência dos adultos. Moura;

66

Carvalho; Rigitano (2004) relataram redução na longevidade de fêmeas de T. pretiosum
expostas a ovos tratados com este inseticida.
Dentre os herbicidas testados o tebutiurom, classificado neste estudo como levemente
nocivo à T. galloi, apresentou redução de 38,83% na viabilidade do parasitismo. Não há
registro de estudos sobre a seletividade deste herbicida a qualquer grupo de parasitoide. No
entanto, outros herbicidas do mesmo grupo químico, ao qual este produto pertence (uréia) têm
sido relatados como seletivo a T. remus e T. pretiosum na cultura da soja (CARMO et al.,
2009; CARMO et al., 2010).
Tebutiurom é um herbicida seletivo, de ação sistêmica e amplamente utilizado na
cultura da cana-de-açúcar (GOMES et al., 2006; AGROFIT, 2014). O mesmo pertence ao
grupo químico uréia e age inibindo o fotossistema II, atuando no transporte de elétrons o que
acarreta clorose e necrose foliar (KERBAUY, 2004; RODRIGUES; ALMEIDA, 2005).
O herbicida ametrina, pertencente ao grupo das triazinas, apresentou redução de
38,45% na viabilidade do parasitismo, sendo classificado como levemente nocivo (classe 2)
ao parasitoide. Em estudos com outros produtos do mesmo grupo químico também mostraram
toxicidade leve ao parasitoide T. pretiosum e inocuidade à Trichogramma cacoeciae Marchal
(Hymenoptera: Trichogrammatidae) (HASSAN et al., 1987; STEFANELO Jr et al., 2008).
Apesar da inocuidade do fungo M. anisopliae ter sido relatada para os parasitoides
Telenomus podisi Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae) (AGÜERO; NEVES, 2014), T.
cacoeciae (HASSAN et al., 1987), T. pretiosum (POTRICH et al., 2009) e Trichogramma
atopovirilia Oatman & Platner (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (POLANCZYK et al.,
2010), Potrich et al. (2009) e Broglio-Micheletti; Santos; Pereira-Barros (2006) registraram
redução na viabilidade do parasitismo de T. pretiosum e T. galloi, respectivamente.
A razão sexual dos adultos de T. galloi emergidos de ovos de D. flavipennella não foi
alterada quando os ovos do hospedeiro foram tratados no pré-parasitismo, variando entre 0,53
e 0,79. No entanto, houve diferença no número de adultos emergidos por ovo do hospedeiro,
sendo o inseticida imidacloprido o que apresentou menor média de adultos/ovo (0,88
adultos/ovo) (Tabela 9). De acordo com Smaniotto et al. (2013), a razão sexual entre 0,5 e 0,8
é considerada satisfatória, uma vez que valores maiores ou menores que estes comprometem o
controle biológico. Com relação a proporção do número de adultos/ovo Dias-Pini et al.
(2012), estudando a biologia deste parasitoide, registraram média de 2,4 adultos/ovo de D.
flavipennella.

67

Com relação aos dados de viabilidade dos ovos tratados após o parasitismo, observouse que o período de ovo-larva do parasitoide apresentou menor média para o inseticida
imidacloprido, com 29,09% de emergência do parasitoide, não diferindo do fipronil (38,36%)
e metribuzin (37,42%) (Tabela 10). O efeito do herbicida metribuzim quando pulverizado
sobre ovos de D. saccharalis antes do parasitismo por T. galloi foi avaliado por BroglioMicheletti; Santos; Pereira-Barros (2006) que também observaram redução na emergência do
parasitoide.
No período de pré-pupa do parasitoide o inseticida imidacloprido foi o que mais afetou
a emergência, apresentando 24,39% de viabilidade do parasitismo e diferindo dos demais
tratamentos. Os ovos tratados no período de pupa obtiveram viabilidade máxima de 77,86%
para dicloreto de paraquat, sendo a menor taxa de 50,03% de viabilidade ocasionada pelo
herbicida tebutiurom (Tabela 10).

Tabela 10 - Viabilidade do parasitismo de Trichogramma galloi após a imersão de ovos de Diatraea
flavipennella contendo as fases de ovo-larva, pré-pupa e pupa do parasitoide. 25±2ºC;
70±10% U.R. e 12h de fotofase.

Todos os produtos fitossanitários testados na fase de ovo-larva do parasitoide foram
classificados como levemente nocivos (classe 2), com exceção do inseticida imidacloprido o
qual foi moderadamente nocivo (classe 3) para esta fase do desenvolvimento. Apenas o
herbicida dicloreto de paraquat foi classificado como inócuo (classe 1) na fase de pré-pupa.

68

Na fase seguinte, todos os produtos testados foram inócuos ao parasitoide T. galloi
(Tabela 11).
O inseticida imidacloprido tem sido reportado por alguns autores como sendo nocivo a
Trichogramma chilonis Ishii, T. cacoeciae March. e T. brassicae Bezdenko (Hymenoptera:
Trichogrammatidae) (PREETHA et al., 2010; SABER, 2011). Em estudos desenvolvidos por
Moura; Carvalho; Rigitano (2005) este inseticida promoveu a redução da emergência de
adultos de T. pretiosum quando ovos de A. kuehniella foram tratados em suas diversas fases
imaturas.
Por outro lado, a inocuidade de imidacloprido foi observada por alguns autores, como
Carvalho et al. (2010) que avaliaram o efeito residual e subletal de imidacloprido e
classificaram-no como inócuo a T. pretiosum e Wang et al. (2013) que consideraram
imidacloprido

seguro

à

Trichogramma

confusum

Viggiani

(Hymenoptera:

Trichogrammatidae).
Segundo Takahashi et al. (1998), os inseticidas do grupo dos neonicotinoides
apresentam toxicidade variável de acordo com o grupo ou espécie de inseto. Em geral, notouse que a fase de ovo-larva do parasitoide é a mais suscetível à toxicidade dos produtos
fitossanitários testados, sendo a fase de pupa a menos afetada. De acordo Cônsoli; Botelho;
Parra (2001) a redução da toxicidade do produto aos estágios finais de desenvolvimento (prépupa e pupa) pode está relacionada à menor sensibilidade destas etapas a esses produtos
químicos.

Tabela 11 - Efeito de produtos fitossanitários (E) na redução da viabilidade de Trichogramma galloi
observada após tratamentodos ovos de Diatraea flavipennella contendo as diferentes fases
de desenvolvimento do parasitoide. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h de fotofase.

69

A razão sexual dos adultos provenientes de ovos tratados na fase de ovo-larva diferiu
da testemunha, com exceção do dicloreto de paraquat. O inseticida imidacloprido afetou a
razão sexual quando as posturas foram tratadas nas diferentes fases de desenvolvimento do
parasitoide, sendo que os demais não causaram maiores efeitos quando tratados nas fases de
pré-pupa e pupa (Tabela 12).

Tabela 12 - Razão sexual de Trichogramma galloiem ovos de Diatraea flavipennella tratados com produtos
químicos e fungo Metarhizium anisopliae nas fases ovo-larva, pré-pupa e pupa do parasitoide
em pós-parasitismo. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h de fotofase.

Resultados semelhantes foram encontrados por Carvalho et al. (2003) ao observarem
uma menor proporção de fêmeas para a geração F1 de T. pretiosum parasitando ovos de A.
kuehniella tratados com imidacloprido, os mesmos obtiveram razão sexual de 0,55 para a fase
de ovo-larva, 0,54 para pré-pupa e 0,55 para pupa.
Por outro lado, Moura; Carvalho; Rigitano (2005) registraram valores para a razão
sexual de T. pretiosum, tratados com o mesmo inseticida, de 0,7 a 0,8. De modo geral, valores
superiores a 0,5 para razão sexual representa um índice aceitável exigido no controle de
qualidade de Trichogramma (NAVARRO, 1998). O número de adultos de T. galloi
emergidos por ovo de D. flavipennella no tratamento em pós-parasitismo foram menores para
os inseticidas testados. Os herbicidas, em nenhuma fase de desenvolvimento causaram
redução no número de adultos/ovo (Tabela 13).

70

Tabela 13 - Número de adultos de Trichogramma galloi por ovo de Diatraea flavipennella tratados
com produtos fitossanitários nas fases ovo-larva, pré-pupa e pupa do parasitoide em pósparasitismo. 25±2ºC; 70±10% U.R. e 12h de fotofase.

As diferenças da seletividade dos produtos fitossanitários para os mais diversos
agentes de controle biológico confirmam a importância do estudo, uma vez que a ação desses
produtos pode ser distinta para cada espécie (CARMO et al., 2009). Com relação a utilização
do fungo M. anisopliae no controle das cigarrinhas Mahanarva spp. na cultura da cana-deaçúcar deverá ser realizada com critérios, uma vez que este produto poderá interferir, embora
em menor proporção que os produtos químicos, no desempenho do parasitoide T. galloi
quando na sua liberação para o controle da broca D. flavipennella. De modo geral, as
informações fornecidas neste trabalho são úteis para a seleção de produtos fitossanitários os
quais devem ser compatíveis ao inimigo natural T. galloi.

71

4.6 Conclusões

Nas condições em que este estudo foi realizado, conclui-se que:

- O herbicida dicloreto de paraquat é seletivo a T. galloi em condições de laboratório;

- Os produtos fitossanitários testados, com exceção do dicloreto de paraquat (classe 1), foram
levemente nocivos (classe 2) à T. galloi quando ovos de D. flavipennella foram tratados antes
do parasitismo;

- Os inseticidas imidacloprido e fipronil causaram redução na sobrevivência das fêmeas de T.
galloi que entraram em contato com ovos tratados com estes produtos;

- Imidacloprido foi classificado como moderadamente nocivo à fase de ovo-larva de T. galloi;

- Dicloreto de paraquat é seletivo a fase de pré-pupa e pupa do parasitoide T. galloi;

- Os produtos metribuzim, tebutiurom, ametrina, imidacloprido e fipronil apresentaram efeitos
negativos em pelo menos dois estágios de desenvolvimento de T. galloi devendo ser utilizado
com cautela na cultura.

72

4.7 Referências bibliográficas
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77

5

RESPOSTA

DE

Cotesia

flavipes

(CAMERON,

1981)

(HYMENOPTERA:

BRACONIDAE) A VOLÁTEIS DE CANA-DE-AÇÚCAR INFESTADAS POR Diatraea
flavipennella BOX, 1931 E D. saccharalis (FABRICIUS, 1794) (LEPIDOPTERA:
CRAMBIDAE)
5.1 RESUMO
A herbivoria induz a emissão de compostos voláteis orgânicos e envolve o recrutamento de
inimigos naturais. Fêmeas de Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera: Braconidae)
localizam plantas infestadas pelo seu hospedeiro Diatraea spp. através de estímulos olfativos.
Os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros dependem da planta, do herbívoro e do
seu estádio de desenvolvimento. O objetivo deste estudo foi investigar as respostas de C.
flavipes aos voláteis de plantas de cana-de-açúcar saudáveis e atacadas por Diatraea
flavipennella Box, 1931 e D. saccharalis (Fabricius, 1794) (Lepidoptera: Crambidae) e,
elucidar uma possível preferência do parasitoide pelos voláteis liberados pelo ataque do seu
hospedeiro natal, D. saccharalis. Para o bioensaio de comportamento, utilizou-se o
olfatômetro de tubo Y para avaliar os compostos voláteis orgânicos coletados de plantas de
cana-de-açúcar atacada, separadamente, por ambas as espécies. Os resultados mostraram que
C. flavipes não teve preferência pelos compostos voláteis emitidos da infestação da broca D.
saccharalis em plantas de cana-de-açúcar. O tempo gasto na procura pelos odores
confirmaram a não preferência, sendo este semelhante para a escolha de voláteis de ambas
espécies pelo parasitoide.
Palavras-chaves: Semioquímicos. Olfatômetro. Preferência. Brocas da cana-de-açúcar.

78

5.2ABSTRACT

The herbivory induces the emission of volatile organic compounds and involves the
recruitment of natural enemies. Females of Cotesia flavipes (Cameron, 1891) (Hymenoptera:
Braconidae) located plants infested by its host Diatraea spp. By olfactory stimuli. Induced
volatiles after herbivore attack depend on the plant, herbivore and its stage of development.
The objective of this study was to investigate the responses of C. flavipes volatile healthy
sugarcane plants and attacked by Diatraea flavipennella Box, 1931 and D. saccharalis
(Fabricius,1794) (Lepidoptera: Crambidae) and elucidate a possible preference of the
parasitoid by volatiles released by the attack of his native host, D. saccharalis. To conduct the
bioassay used to Y-tube olfactometer to evaluate the volatile organic compounds collected
from plant sugarcane attacked separately by both species. The results showed that C. flavipes
has no preference for volatile compounds emitted from borer infestation D. saccharalis in
sugarcane plants. The timespent searching for the confirmed non-preference odor, which is
similar to the choice of volatile species from both the parasitoid.
Keywords:Semiochemicals. Olfactometer. Preference. Sugarcane borer

79

5.3 Introdução
As plantas desenvolveram uma variedade de mecanismos de defesa para resistir aos
danos e estresse causados por patógenos e herbívoros, bem como por fatores abióticos
(BIRKETT et al., 2000). Dentre estes mecanismos, a defesa induzida por herbívoros se
manifesta após as injúrias e pode ser desencadeada por atividade alimentar ou de oviposição
(DICKE; SABELIS, 1988).
A defesa induzida pode afetar diretamente o herbívoro através da produção de
compostos químicos do metabolismo secundário ou, indiretamente, por meio da produção de
compostos voláteis que atuam como indicadores aos inimigos naturais na localização das
plantas com seu hospedeiro (DICKE et al., 1998; AGRAWAL et al., 2002; TURLINGS;
WÄCKERS, 2004; DICKE; BALDWIN, 2010).
As brocas da cana-de-açúcar Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) e Diatraea
flavipennella Box, 1931 (Lepidoptera: Crambidae) são importantes pragas dos canaviais do
Brasil. A primeira espécie apresenta distribuição generalizada em todos os Estados
produtores, enquanto a segunda passou a restringir-se aos canaviais da região Nordeste
(MENDONÇA et al.,1996; PINTO; CANO; SANTOS, 2006).
O controle dessas brocas é realizado por meio de liberações do endoparasitoide larval
Cotesia flavipes (Cameron, 1981) (Hymenoptera: Braconidae), o qual vem sendo produzido e
liberado desde 1974 em todo país (BOTELHO; MACEDO, 2002).
Nos últimos anos foi registrado o deslocamento gradativo da broca D. saccharalis pela
broca D. flavipennella, no Nordeste do Brasil (FREITAS et al., 2006). As razões que
expliquem o motivo deste deslocamento são ainda desconhecidas.
Situação similar tem ocorrido com outras brocas que infestam plantas da família
Poaceae. No México, Diatraea magnifactella Dyar tornou-se a broca mais abundante na
cultura da cana-de-açúcar deslocando as brocas D. saccharalis e Eoreuma loftini (Dyar)
(Lepidoptera: Crambidae) (RODRÍGUEZ-DEL-BOSQUE et al., 2011).
Na cultura do milho, Rodríguez-del-Bosque; Reyes-Méndez (2013) registraram o
deslocamento de Diatraea lineolata (Walker) e D. saccharalis pela broca E. loftini no
México. Tal fenômeno foi atribuído, em parte, ao sucesso da liberação e estabelecimento de
C. flavipes sobre D.saccharalis.
Sabe-se que as fêmeas de C. flavipes localizam as plantas infestadas pelo hospedeiro
por meio de estímulos olfativos (VET; DICKE, 1992). De acordo com Potting; Vet; Dicke

80

(1995), a maior fonte de voláteis do complexo planta-hospedeiro é o colmo atacado pela
lagarta e as fezes produzidas.
Os voláteis induzidos após o ataque dos herbívoros apresentam grande variabilidade e
dependem da espécie da planta, do herbívoro e do seu estádio de desenvolvimento (DE
MORAES et al., 1998; VAN DEN BOOM et al., 2004; YONEYA; KUGIMIYA;
TAKABAYASHI, 2009).
Sendo assim, o presente trabalho objetivou avaliar as respostas de C. flavipes aos
voláteis emitidos de plantas de cana-de-açúcar quando atacadas por D. flavipennella e D.
saccharalis. Com isso, pretende-se elucidar se há preferência do parasitoide por D.
saccharalis, uma vez que esta foi suprimida dos canaviais do Nordeste brasileiro.

5.4 Material e Métodos
5.4.1 Plantio da cana-de-açúcar
Colmos da variedade SP791011 e o substrato para plantio foram cedidos pelo
Programa de Melhoramento Genético da Cana-de-Açúcar (PMGCA), localizado no Centro de
Ciências Agrárias da Universidade Federal de Alagoas – CECA/UFAL. O plantio foi
realizado quinzenalmente em copos plásticos (500 mL), os quais foram mantidos em casa de
vegetação com condições de temperatura (28±2 °C), umidade (70±5%), luz e rega adequadas
(Figura 4). Ao atingirem os 30 dias de plantio, as mudas que se desenvolveram
adequadamente foram utilizadas no experimento.

Figura 4 - Plantas de cana-de-açúcar Saccharum officinarum L. em casa de vegetação.

Fonte: Autora, 2015.

81

5.4.2 Obtenção e criação de Diatraea spp. e C. flavipes

As espécies de D. flavipennella e de D. saccharalis foram obtidas do Laboratório da
Usina Santo Antônio, São Luiz do Quitunde, AL e, o parasitoide C. flavipes foi cedido pela
Fitoagro controle biológico LDTA. A criação de Diatraea spp. se deu no Laboratório de
Entomologia Agrícola do CECA, em que as lagartas foram alimentadas com dieta artificial de
Hensley; Hammond (1968), modificada por Araújo et al. (1985). Lagartas e pupas foram
mantidas a 27±2ºC, 60±10% de U.R e 12 horas de fotofase. Os adultos foram colocados em
gaiolas de PVC, medindo 20 cm x 22 cm (diâmetro e altura) revestidas internamente com
papel sulfite servindo de substrato para oviposição. No interior da gaiola foi oferecida solução
de mel (5%) e água como alimento aos adultos. Os ovos obtidos foram desinfestados com
soluções de formol (3%) e sulfato de cobre (1%), colocados para secar, e em seguida
armazenados em câmara úmida até seu escurecimento e posterior eclosão das lagartas. As
condições de acondicionamento dos adultos foide 23±2ºC, 60±10% de U.R e 12 horas de
fotofase.

5.4.3 Coleta e extração dos compostos voláteis da cana-de-açúcar

Para coleta dos compostos voláteis, três grupos de plantas de mesma idade fenológica
foram separados. O primeiro grupo foi infestado com lagartas de D. flavipennella, o segundo
com D. saccharalis e o terceiro grupo sem infestação. Foram utilizadas três lagartas por
planta, estando estas no 3º ínstar de desenvolvimento larval e sem alimentação por um
período de 24 horas.
Após a infestação foi realizada a aeração das plantas em que a parte aérea das mesmas
foi envolvida em saco plástico de poliéster (Figura 5) (STEWART-JONES; POPPY, 2006),
nos quais foi conectado um filtro com carvão ativado para limpeza do ar que entra no saco, e
um filtro de resina com Porapak Q (80/100 mesh, 0,05 g, Supelco) onde os compostos
orgânicos voláteis ficaram adsorvidos.
A aeração foi realizada com auxílio de um compressor, que injeta 500mL/min/planta,
e uma bomba de sucção que recolhe o ar numa taxa de fluxo de 400mL/min/planta. As plantas
foram aeradas por 24 horas. Após este período os traps contendo o Porapak com os voláteis
aderidos foram eluídos com 1 mL de hexanoe coletados em tubos de vidro francke-vials
sendo em seguida armazenados em freezer a -20ºC.

82

Figura 5 - Aeração das plantas de cana-de-açúcarSaccharum officinarum L.

Fonte: Autora, 2015.

5.4.4 Bioensaio em olfatômetro

Neste bioensaio, foi avaliada a resposta olfativa de C. flavipes aos voláteis extraídos
de plantas atacadas por D. flavipennella, D. saccharalis e plantas sem ataque utilizando
olfatômetro de tubo Y. Os testes foram realizados no Laboratório de Produtos Naturais do
Instituto de Química e Biotecnologia (IQB) da UFAL a 24±2°C, 70±10% U.R. e 12 horas de
fotofase seguindo metodologia descrita por Mesquita et al. (2011).
Utilizou-se um olfatômetro de tubo Y, o qual consiste em um tubo de vidro em forma
de Y com fluxo de ar constante ao longo do instrumento (Figura 6). Alíquotas da coleção de
voláteis (10μL) foram absorvidas em discos de papel de filtro e imediatamente introduzidas
na câmara. Na camâra de inseto, foram liberados os parasitoides e observados o movimento
dos mesmos na direção dos odores sendo o tempo em que o inseto atingiu a fonte de odor
registrado. Um fluxo de ar induzido por uma bomba de aquário foi introduzido na câmara
deixando passar um fluxo constante de 250mL.min-1 por um período de 10min.
Foram realizados os seguintes testes: 1. Voláteis de plantas infestadas com D.
flavipennella x hexano puro; 2. Voláteis de plantas infestadas com D. saccharalis x hexano
puro; 3. voláteis de plantas saudáveis x hexano puro e 4. Voláteis de plantas infestadas com
D. flavipennella x Voláteis de plantas infestadas com D. saccharalis.

83

Figura 6 - Olfatômetro de tubo Y utilizado no bioensaio de preferência com Cotesia flavipes.

Fonte: Autora, 2015.

Nos ensaios, as posições das amostras foram invertidas para evitar efeito de
habituação. No intervalo entre os testes, o olfatômetro foi lavado com detergente neutro e
etanol e, em seguida, aquecido a 100ºC durante uma hora para evitar contaminação cruzada
dos materiais de teste. Foram realizadas 20 repetições para cada amostra sendo
empregadauma fêmea de C. flavipes por repetição, totalizando 200 fêmeas por teste.

5.4.5 Análise estatística

Os dados obtidos nos testes com olfatômetro foram comparados empregando-se a
hipótese de ausência de escolha através do PROC FREQ do SAS (SAS Institute 1999-2001) e
2

interpretado pelo teste de χ a 5% de significância. O tempo médio gasto pelas fêmeas na
escolha pelos odores foi submetido à análise de variância e suas médias comparadas através
da ANOVA do SAS (SAS Institute 1999-2001).

84

5.5 Resultados e Discussão

Os dados de frequência demonstraram a atração de fêmeas do parasitoide C. flavipes
por voláteis de plantas de cana-de-açúcar saudáveis, ou seja, sem infestação em relação ao
2

controle (hexano) (χ = 0,0020). Com relação aos voláteis das plantas infestadas pelas brocas
D. flavipennella e D. saccharalis estes também foram atrativos para o parasitoide em
comparação ao controle (hexano), registrando uma frequência de resposta do parasitoide de
77 e 70%, respectivamente (Tabela 14). Estes resultados evidenciaram que, as plantas que
foram danificadas por herbívoros são claramente mais atrativas para o parasitoide que as
plantas não danificadas.
Assim como os resultados encontrados neste trabalho, Mesquita et al. (2011) e
Obonyo et al. (2008) também constataram maior atração de C. flavipes por plantas de canade-açúcar de diferentes variedades e infestadas pela broca do que pelas plantas saudáveis ou
pelo controle. Outros autores como Ngi-Song et al. (1996) e Potting et al. (1995) também
observaram este comportamento.
Os resultados indicaram uma não preferência do parasitoide pelos voláteis liberados de
2

plantas infestadas com D. flavipennella ou D. saccharalis (χ = 0,7773) (Tabela 14). Sendo a
hipótese de que o parasitoide poderia ter um comportamento de preferência pelo seu
hospedeiro natal D. saccharalis, rejeitada, confirmando assim os resultados encontrados por
Silva et al. (2012), que testaram a preferência de fêmeas de C. flavipes utilizando pistas
olfativas das formas larvais das brocas D. flavipennella e D. saccharalis.
Geervliet; Vet; Dicke (1996) estudaram a preferência das espécies Cotesia glomerata
(L.) e Cotesia rubecula (Marshall) (Hymenoptera: Braconidae) a espécies do gênero Pieris, e
observaram que ambos parasitoides preferiram plantas danificadas por herbívoros a plantas
sem danos. Observaram também que, nem C. rubecula e nem C. glomerata discriminaram
entre plantas infestadas por diferentes espécies de lagartas nem mesmo entre plantas
infestadas por espécies hospedeira ou não hospedeira.
Por outro lado, comparando este estudo com outro sistema tritrófico que envolve o
repolho, o hospedeiro do gênero Pieris e o parasitoide do gênero Cotesia Wiskerke; Vet
(1994) mostraram que C. rubecula discrimina entre plantas infestadas por Pieris brassicae
(Lepidoptera: Pieridae) e plantas infestadas por Pieris rapae (Lepidoptera: Pieridae),
pousando mais frequentemente no último. Este estudo demonstrou uma preferência do
parasitoide pelo hospedeiro P. rapae.

85

Em geral, os dados demonstram que C. flavipes preferiu os compostos orgânicos
voláteis extraídos das plantas, infestadas ou não, do que o controle (hexano). Estes resultados
confirmam o fato de que fêmeas do parasitoide são mediadas por estímulos olfativos para
localização de seus hospedeiros e que não há preferência pelos voláteis emitidos por ambos
hospedeiros estudados.

Tabela 14 - Porcentagem de frequência da resposta olfativa de Cotesia flavipes, em olfatômetro de
tubo Y, aos voláteisextraídos de plantas sem infestação (testemunha), plantas infestadas
com Diatraea flavipennella, com Diatraea saccharalis e preferência entre os hospedeiros.
24±2°C, 70±10% U.R. e 12 horas de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.

Observou-se que o tempo gasto para as fêmeas de C. flavipes realizarem a
primeira escolha foi menor para os voláteis de plantas infestadas ou não infestadas do que
para o controle, representado pelo hexano (Tabela 15).
O tempo para o parasitoide atingir os voláteis das plantas não infestadas não diferiu do
controle (p=0,4748), assim como o tempo de escolha entre os voláteis de plantas infestadas
com as espécies D. flavipennella e D. saccharalis também não diferiram (p=0,7101). Silva et
al. (2012) demonstraram que, independente das fêmeas serem criadas em lagartas de D.
saccharalis e D. flavipennella levaram o mesmo tempo para escolher entre os dois hospedeiros.

As plantas infestadas com os respectivos hospedeiros apresentaram diferença
significativa quando comparada ao controle (hexano).

86

O tempo gasto para o parasitoide escolher entre os hospedeiros D. flavipennella e D.
saccharalis foi de 128,23” e 121,13”, respectivamente. Estes valores confirmam a não preferência
do parasitoide por seu hospedeiro natal, sendo o mesmo atraído igualmente para ambos
tratamentos.

Tabela 15 - Tempo médio, em segundos, da primeira escolha das fêmeas de Cotesia flavipes aos
voláteis extraídos de plantas sem infestação (testemunha), plantas infestadas com
Diatraea flavipennella, com Diatraea saccharalis e entre os dois hospedeiros. 24±2°C,
70±10% U.R. e 12 horas de fotofase.

Fonte: Autora, 2015.

87

5.6 Conclusões
Nas condições em que este estudo foi realizado, conclui-se que:

- Os voláteis liberados por plantas de cana-de-açúcar infestadas por D. flavipennella e D.
saccharalis são atraentes para o parasitoide C. flavipes;

- Plantas infestadas pelas brocas são claramente mais atrativas ao parasitoide do que aquelas
não infestadas;

- Fêmeas do parasitoide C. flavipes não tiveram preferência pelo seu hospedeiro natal, D.
saccharalis;

- C. flavipes possui capacidade de localizar ambos hospedeiros estudados.

88

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91

6 CONCLUSÕES

Nas condições em que este estudo foi realizado, conclui-se que:
- O parasitoide T. galloi apresenta uma possível preferência por ovos de D.
flavipennella em testes com chance de escolha;
- D. flavipennella e D. saccharalis são hospedeiros igualmente adequados ao
parasitismo por T. galloi;
- Os valores da tabela de vida de fertilidade indicam grande capacidade do parasitoide
T. galloi em adicionar indivíduos/fêmea/dia nos hospedeiros D. flavipennella e D.
saccharalis.
- O herbicida dicloreto de paraquat é seletivo a T. galloi em condições de laboratório;
- Todos os produtos fitossanitários testados, com exceção do dicloreto de paraquat
(classe 1), foram levemente nocivo (classe 2) à T. galloi quando ovos de D. flavipennella
foram tratados antes do parasitismo;
- Apenas os inseticidas imidacloprido e fipronil causaram redução na sobrevivência
das fêmeas que entraram em contato com ovos tratados com estes produtos;
- Imidacloprido foi classificado como moderadamente nocivo à fase de ovo-larva;
- Dicloreto de paraquat é seletivo a fase de pré-pupa e pupa do parasitoide podendo ser
utilizado dentro do MIP da cana-de-açúcar;
- Os demais produtos testados apresentaram efeitos negativos em pelo menos dois
estágios de desenvolvimento de T. galloi devendo ser utilizado com cautela na cultura.
- Os voláteis liberados por plantas de cana-de-açúcar infestadas por D. flavipennella e
D. saccharalis são atraentes para o parasitoide C. flavipes;
- Plantas infestadas pelas brocas são claramente mais atrativas ao parasitoide do que
aquelas não infestadas;
- Fêmeas do parasitoide C. flavipes não tiveram preferência pelo seu hospedeiro natal,
D. saccharalis;
- C. flavipes possui capacidade de localizar ambos hospedeiros estudados.

92

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