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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
CURSO DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

MÉRCIA ELIAS DUARTE

ÁCAROS FITÓFAGOS DA SUPERFAMÍLIA ERIOPHYOIDEA - TAXONOMIA
INTEGRATIVA PARA ÁCAROS DO GÊNERO Abacarus KEIFER, 1944 ASSOCIADOS
À CANA-DE-AÇÚCAR NO BRASIL E AMÉRICA CENTRAL E DESCRIÇÃO DE
NOVOS TÁXONS ASSOCIADOS A PLANTAS NATIVAS NO NORDESTE DO BRASIL

RIO LARGO-ALAGOAS
2016

MÉRCIA ELIAS DUARTE

ÁCAROS FITÓFAGOS DA SUPERFAMÍLIA ERIOPHYOIDEA - TAXONOMIA
INTEGRATIVA PARA ÁCAROS DO GÊNERO Abacarus KEIFER, 1944 ASSOCIADOS
À CANA-DE-AÇÚCAR NO BRASIL E AMÉRICA CENTRAL E DESCRIÇÃO DE
NOVOS TÁXONS ASSOCIADOS A PLANTAS NATIVAS NO NORDESTE DO BRASIL

Tese apresentada ao Programa de PósGraduação em Proteção de Plantas, do
Centro de Ciências Agrárias, da
Universidade Federal de Alagoas, como
parte dos requisitos para obtenção do
título de Doutor em Proteção de Plantas.

Orientador: Prof. Dr. Edmilson Santos Silva
Coorientadora: Dra. Denise Navia Magalhães Ferreira

RIO LARGO-ALAGOAS
2016

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecária: Helena Cristina Pimentel do Vale
D812a

Duarte, Mércia Elias.
Ácaros fitófagos da suprfamília Eriophyoidea: taxonomia integrativa para
ácaros do gênero Abacarus Keifer, 1944 associados à cana-de-açúcar no Brasil
e na América Central e descrição de novos táxons associados a plantas nativas
no nordeste do Brasil / Mércia Elias Duarte. – 2016.
198 f. : il.
Orientador: Edmilson Santos Silva.
Coorientadora: Denise Navia Magalhães Ferreira.
Tese (doutorado em Proteção de Plantas) – Universidade Federal de Alagoas.
Centro de Ciências Agrárias. Rio Largo, 2016.
Inclui bibliografia, apêndices e anexos.
1. Abacarus spp. 2. Microácaros. 3. Sacharum. 4. Taxonomia interativa.
5. Microscopia confocal a laser. I. Título.
CDU: 595.7:633.61

Aos meus pais:
Manoel Elias e Maria José, razão
da minha existência.
Aos meus irmãos Márcio, Mirian e
Marcos e aos meus sobrinhos Madson,
Murilo e Vivian.

Dedico

AGRADECIMENTOS
A Deus por ser a luz do meu caminho e ter me dado forças para superar cada
obstáculo.
Aos meus pais Manoel Elias Sobrinho e Maria José Duarte, aos meus irmãos
Márcio Duarte, Mirian Duarte e Marcos Duarte, aos meus cunhados Vandeval Epifânio,
Mônica Maria Duarte dos Santos e Talita Almeida de Paula e aos meus sobrinhos Madson
Duarte dos Santos, Murilo Duarte dos Santos e Vivian Duarte Epifânio, pelo carinho,
incentivo e apoio. Por estarem sempre ao meu lado mesmo que distantes fisicamente a maior
parte do tempo, estimulando a não desistir nunca, por vibrarem com cada conquista minha
como se fosse deles próprios, e por compreenderem a minha ausência. Podem ter certeza, sem
vocês eu não teria conseguido. Meu porto seguro!
Ao meu querido Orientador, Professor Dr. Edmilson Santos Silva, pelo apoio,
compreensão, ensinamentos, incetivo, por me fazer acreditar que sou capaz de ir cada vez
mais longe em busca dos meus ideais e pela orientação deste trabalho. Durante esses quase
sete anos de convivência aprendi muito com você, pode ter certeza que és um exemplo a ser
seguido por todos nós, principalmente “seus filhos”, uma pessoa, um profissional
excepcional. Um verdadeiro pai, “meu pai mais novo”.
À minha coorientadora (amiga, irmã mais velha, mãe mais nova) Dra. Denise
Navia Magalhães Ferreira por todo apoio, acolhimento, companhia, paciência e pelos
ensinamentos. Por estar sempre presente me insentivando a não desistir e me dando ânimo
para seguir em frente “... foco na sua meta!” “dará tudo certo” “...nós vamos sair juntas
dessa!”. Ah! Você não faz ideia do quanto estas palavras foram importantes para mim. Pode
ter certeza que sem a sua ajuda eu não teria conseguido e nem chegado até aqui. É uma honra
poder contar com uma pessoa tão iluminada como você. Serei eternamente grata por tudo.
À minha querida irmã de coração Márcia Daniela dos Santos pelo apoio e
colaboração, por estar sempre ao meu lado em todos os momentos, compartilhando cada
dificuldade e cada conquista, tanto na minha formação como na vida pessoal.
À Renata Santos de Mendonça pela amizade, ensinamentos, paciência e por todo
suporte dado para realização da caracterização molecular dos ácaros da cana-de-açúcar.
A todos do setor de Quarentena Vegetal da Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia, Brasília DF, em especial à Heloise Rocha, e aos estagiários Rytani Neri,
Nayara Darc, Stefânia Santiago, Isis Caroline Oliveira e Larissa Maria de Oliveira, Mariana
Batista, Sulivan , Lucas e Flavio. Meu muito obrigada a todos pelo acolhimento e apoio.

À Rosa de Belém Alves das Neves pela amizade, acolhimento, companhia e pelos
valiosos concelhos.
Ao Dr. Nelson Geraldo de Oliveira pela ajuda nas análises estatísticas.
A todos os professores do Programa de Pós-Graduação em Proteção de Plantas do
Centro de Ciências Agrárias (CECA) da Universidade Federal de Alagoas, pelos
ensinamentos.
A todos do Laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal de Alagoas, em especial a Simone da Silva Costa, Jakeline Maria dos
Santos, Anderson Rodrigues Sabino, Djison Silvestre dos Santos e Anilde Maciel pelo apoio e
amizade.
Aos pesquisadores colaboradores e suas Instituições, pelo suporte em algumas coletas,
ademais, pelo envio de amostras de Abacarus de cana-de-açúcar que foram essenciais para o
desenvolvimento do projeto de pesquisa: no Brasil – Dra. Elisângela Gomes Fidelis de Morais
- Embrapa Roraima, Dra. Ranyse Barbosa Querino da Silva - Embrapa Meio Norte e ao Dr.
Elio Cesar Guzzo - Embrapa Tabuleiros Costeiros, Alagoas; em El Salvador - Sr. Felipe
Alfredo Cerón Martí - Ingênio Central Izalco, Sonsonate.
À Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal do Nível Superior (CAPES) e
Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Alagoas (FAPEAL) pela concessão da bolsa de
Doutorado no país e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
CNPq pela concessão da bolsa de Doutorado sanduíche.
A todos da Universidade Estatal de São Petersburgo, Rússia pelo suporte na realização
do Doutorado sanduíche, em especial ao Professor Dr. Philipp Chetverikov pelos
ensinamentos, acolhimento e paciência.
À minha colega russa-argentina Kristina Golovina pela companhia e ajuda durante
quase todo o perído que estivemos em São Petersburgo, Rússia.
E a todos que colaboraram direta e indiretamente para a realização deste trabalho.

“Se pude enxergar mais longe, foi porque me apoiei sobre
ombros de gigantes”
Isaac Newton

RESUMO GERAL
Os ácaros da superfamília Eriophyoidea, comumente conhecidos como microácaros, são
considerados o segundo grupo de importância econômica como ácaros-praga em todo mundo.
O presente trabalho teve como objetivos aplicar a taxonomia integrativa para ácaros do gênero
Abacarus Keifer, 1944 (Eriophyidae) associados à cana-de-açúcar, Saccharum sp., no Brasil e
na América Central; e descrever novos táxons de ácaros Eriophyoidea associados a Cupania
oblongifolia Mart. e Cupania impressinervia Acev (Sapindaceae); e a Lippia alba (Mill.) N.
E. Brown (Verbenaceae). O trabalho foi realizado no Laboratório de Quarentena Vegetal da
Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – Brasília, DF e na Universidade Estatal de São
Petersburgo, Rússia. Para o estudo taxonômico dos ácaros do gênero Abacarus foram obtidos
dados morfológicos, morfométricos e moleculares de oito populações procedentes de
Alagoas, Pernambuco e São Paulo, Brasil; e de Sonsonate, El Salvador. Além das populações
obtidas para os estudos da taxonomia integrativa, foram realizados levantamentos de campo,
nas regiões Nordeste, Norte e Sudeste, do Brasil, para o conhecimento das espécies associadas
à cana-de-açúcar, totalizando 30 populações. Os dados morfométricos foram submetidos às
análises uni e multivariada. Para as análises de filogenia molecular foram obtidas sequências
de DNA de um marcador mitocondrial (mtDNA) - COI (citocromo c oxidase I) e dois
nucleares (rDNA) - subunidade D2 (28S r-RNA) e ITS (Espaçador Transcrito Interno). Foram
utilizados três métodos de análises filogenéticas para máxima verossimilhança (ML),
agrupamentos de vizinhos (NJ) e inferência Bayesiana (IB); além disso, realizou-se análise
Bayesiana combinada para os três fragmentos (supermatriz). Para as descrições das novas
espécies, os exemplares foram estudados utilizando-se microscópio com contraste de fase e de
interferência diferencial (DIC) (Nikon Eclipse® 80i ou Leica® DM4000 B). Para os ácaros
associados à erva-cidreira utilizou-se também um micoscópio confocal a laser (Leica® TCS
SP2). Os resultados dos métodos morfológicos e moleculares para os ácaros do gênero
Abacarus foram congruentes e suportaram a ocorrência de uma nova espécie no Brasil.
Aproximadamente 55% da variabilidade morfométrica total foi explicada pelos dois primeiros
componentes principais (CP). Os resultados das análises filogenéticas mostraram que as
espécies de Abacarus associadas à cana-de-açúcar constituem um grupo monofilético. Estas
foram agrupadas em três clados principais para os três marcadores, sendo os dois clados que
correspondem às populações de A. sacchari e A. aff. sacchari (Brasil) os mais próximos, com
variabilidade de 19,7% (COI), 2,2% (D2) e 4,0% (ITS). Já o clado que representa A. doctus
(El Salvador) ficou mais próximo a A. aff. sacchari com variabilidade de (22,5% - COI),
(14,4% – D2) e (17,8% – ITS). Foram descritos também 12 novos táxons de Eriophyoidea.
Em C. oblongifolia foram descritos um novo gênero e uma nova espécie de Nothopodinae:
Colopodacini e um novo gênero e duas novas espécies de Cecidophyinae: Colomerini
(Eriophyidae). Em C. impressinervia, foram descritos um novo gênero e uma nova espécie de
Nothopodinae: Colopodacini, uma nova espécie de Phyllocoptinae: Tegonotini (Eriophyidae),
e uma nova espécie de Diptilomiopinae (Diptilomiopidae). Na erva-cidreira foram descritas
uma nova espécie de Phyllocoptinae: Anthocoptini, uma nova espécie de Eriophyinae:
Aceriini (Eriophyidae) e uma nova espécie de Diptilomiopinae (Diptilomiopidae).
Palavras-chave: Microácaros. Abacarus spp.. Saccharum. Cupania. Lippia alba.
Morfometria. Sistemática molecular. Microscopia confocal a laser. Taxonomia integrativa.

GENERAL ABSTRACT
The mites of the Eriophyoidea superfamily, commonly known as micromites, are considered
the second group of economic importance as pest mites worldwide. The present work had as
goal to apply the integrative taxonomy for mites of the genus Abacarus Keifer, 1944
(Eriophyidae) associated with sugarcane, Saccharum sp., from Brazil and Central America; to
describe new taxa of eriophyoid mites associated with Cupania oblongifolia Mart. and
Cupania impressinervia Acev (Sapindaceae); and Lippia alba (Mill.) N. E. Brown
(Verbenaceae). The work was carried out at the Plant Quarantine Laboratory of Embrapa
Genetic Resources and Biotechnology - Brasília, DF and at the State University of Saint
Petersburg, Russia. For the taxonomic study of the mites of the genus Abacarus were obtained
morphological, morphometric and molecular data from eight populations from Alagoas,
Pernambuco and São Paulo, Brazil and Sonsonate, El Salvador. In addition to the populations
obtained for integrative taxonomy studies, field surveys were carried out in the Northeast,
North and Southeast regions of Brazil for the knowledge of species associated with sugarcane,
totaling 30 populations. The morphometric data were submitted to the univariate and
multivariate analysis. For the analysis of molecular phylogeny DNA sequences were obtained
from one mitochondrial marker (mtDNA) COI (cytochrome c oxidase I) and two nuclear
(rDNA) - subunit D2 (28S r-RNA) and ITS (Internal Transcriber Spacers). Three methods of
phylogenetic analysis were used for maximum likelihood (ML), Neighbor-Joining (NJ) and
Bayesian inference (BI); In addition, Bayesian Combined Analysis was performed for the
three fragments (supermatrix). For the descriptions of the new species the specimens were
studied using a phase contrast and differential interference microscope (DIC) (Nikon Eclipse ®
80i or Leica® DM4000 B). For the mites associated with ”erva-cidreira”, a confocal laser
mycroscope (Leica TCS SP2) was also used. The results of the morphological and molecular
methods of the mites of the genus Abacarus were congruent and supported the occurrence of a
new species in Brazil. Approximately 55% of the total morphometric variability was
explained by the first two principal components (CP). The results of the phylogenetic
analyzes showed that the species of Abacarus associated with sugarcane constitute a
monophyletic group. These were grouped into three main clades for the three markers, the
two clades corresponding to the populations of A. sacchari and Abacarus aff. sacchari
(Brazil), with variability of 19.7% (COI), 2.2% (D2) and 4.0% (ITS). Since the clado that
represents A. doctus (El Salvador) was closer to A. aff. sacchari with a variability of (22.5% COI), (14.4% - D2) and (17.8% - ITS). Twelve new taxa of Eriophyoidea were described. In
C. oblongifolia a new genus and a new species of Nothopodinae: Colopodacini and a new
genus and two new species of Cecidophyinae: Colomerini (Eriophyidae) were described. In
C. impressinervia, a new genus and a new species of Nothopodinae: Colopodacini, a new
species of Phyllocoptinae: Tegonotini (Eriophyidae), and a new species of Diptilomiopinae
(Diptilomiopidae) have been described. In L. alba a new species of Phyllocoptinae:
Anthocoptini, a new species of Eriophyinae: Aceriini (Eriophyidae) and a new species of
Diptilomiopinae (Diptilomiopidae) have been described.
Keywords: Micromites. Abacarus spp.. Saccharum. Cupania. Lippia alba. Morphometry.
Molecular systematics. Confocal laser microscopy. Integrative taxonomy.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 -

Detalhes do escudo prodorsal de Abacarus aff. sacchari (A), Abacarus
sacchari (B) e Abacarus doctus (C). Diferenças na forma do lobo frontal
(FL), ornamentação do escudo e comprimento da seta escapular
(sc).................................................................................................................76

Figura 2 -

Projeções dos caracteres morfológicos de Abacarus spp. nos eixos dos
componentes principais CP1 e CP2...............................................................80

Figura 3 -

Análise dos Componentes Principais de populações de Abacarus. Indivíduos
representados graficamente contra os respectivos valores para os dois
primeiros componentes principais.................................................................81

Figura 4 -

Árvore filogenética BI (HKY+I+G) inferida a partir de sequências COI
(primers bcdF01 e bcdR04) de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas
do Genbank. Informações sobre a composição dos haplótipos na tabela 8. O
número de vezes que cada haplótipo foi encontrado nas amostras está entre
parênteses. Os valores de bootstrap estão localizados sobre os
ramos..............................................................................................................89

Figura 5 -

Árvore filogenética BI (TPM3+G) inferida a partir de sequências D2
(primers f1230 e D1D2rev4) de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas
do Genbank. Informações sobre a composição dos genótipos na tabela 8. O
número de vezes que cada haplótipo foi encontrado nas amostras está entre
parênteses. Os valores de bootstrap estão localizados sobre os
ramos..............................................................................................................92

Figura 6 -

Árvore filogenética BI (GTR+G) inferida a partir de sequências ITS (primers
18S e 28SC) de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas do Genbank.
Informações sobre a composição dos genótipos na tabela 8. O número de
vezes que cada haplótipo foi encontrado nas amostras está entre parênteses.
Os valores de bootstrap estão localizados sobre os ramos.............................94

Figura 7 -

Árvore filogenética da análise combinada (BI) para ácaros do gênero
Abacarus e dois grupos externos calculados a partir dos fragmentos COI, D2
e ITS..............................................................................................................96

Figura 8 -

Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral,
fêmea............................................................................................................115

Figura 9 -

Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – LF. vista lateral, CGM. região
coxigenital, macho, L1. Perna I, L2. perna II, IGF. genitália interna, E.
empódio (aumentado)..................................................................................116

Figura 10 -

Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), região
coxigenital, fêmea (B), região coxigenital, macho (D)................................117

Figura 11 -

Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. - Imaturos (ninfa – à esquerda e
larva – à direita) –D. vista dorsal, V. vista ventral, M. microtubérculos

opistossomais...............................................................................................118
Figura 12 -

Setibia domatiagena gen. nov.,sp. nov. – Larva - Escudo prodorsal (A),
região coxiesternal (B), ninfa - escudo prodorsal (C) e região coxiesternal
(D)............................................................................................................... 119

Figura 13 -

Aricolopodos alagoensis gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista
ventral..........................................................................................................123

Figura 14

Aricolopodos alagoensis gen. no., sp. nov. – LF. vista lateral, CGM; região
coxigenital do macho, L1; perna I da fêmea, L2; perna II da fêmea, IGF.
genitália interna da fêmea; E. empódio (aumentado)..................................124

Figura 15 -

Aricolopodos alagoensis gen. no., sp. nov. – Vista dorsal (A), região
coxigenital, fêmea (B), genitália externa, fêmea (C) e genitália externa,
macho (D)....................................................................................................125

Figura 16 -

Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista
ventral..........................................................................................................129

Figura 17 -

Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – LF. vista lateral, L1. perna I, L2.
perna II, IGF. genitália interna da fêmea, CGM. região coxigenital do macho,
E. empódio (aumentado)..............................................................................130

Figura 18 -

Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), área
coxiesternal, fêmea (B), genitália externa, fêmea (D), genitália interna, fêmea
(E) e genitália externa, macho (F)...............................................................131

Figura 19 -

Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – D. vista dorsal da fêmea, V. vista
ventral da fêmea, L1. perna I, L2. perna II.................................................135

Figura 20 -

Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – PS. escudo prodorsal, LM. vista lateral
do macho, CGM. região coxigenital do macho, IGF. genitália interna da
fêmea, E. empódio (aumentado)..................................................................136

Figura 21 -

Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – Escudo prodorsal (A e B), área
coxigenital, fêmea (C), genitália externa, fêmea (D), genitália interna, fêmea
(E) e genitália externa, macho (F)...............................................................137

Figura 22 -

Shevtchenkella caboata sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral, E.
empódio (aumentado), L1. perna I, L2. perna II..........................................141

Figura 23 -

Shevtchenkella caboata sp. nov. – FL. vista lateral, fêmea, CGM. região
coxigenital do macho, PS. escudo prodorsal, IGF. genitália interna,
fêmea............................................................................................................142

Figura 24 -

Shevtchenkella caboata sp. nov. – Escudo prodorsal (A, B e D), região
coxigenital, fêmea (C), genitália externa, macho (E)..................................143

Figura 25 -

Steopa sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral, L1. Perna I da fêmea, L2.

Perna II da fêmea, E. empódio (aumentado), M. microtubérculos
opistossomais...............................................................................................146
Figura 26 -

Steopa sp. nov. – LF. vista lateral, CGF. região coxigenital, fêmea, CGF.
região coxigenital fêmea, CGM. região coxigenital, macho, PS. escudo
prodorsal, IGF. genitália interna da fêmea..................................................147

Figura 27 -

Steopa sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), região coxiegenital (B),
genitália interna, fêmea (D), genitália externa, fêmea (E), genitália externa,
macho (E).....................................................................................................148

Figura 28 -

Rhynacus lippius sp. nov. – D. vista dorsal, fêmea, L1. Perna I, fêmea, L2.
Perna II, fêmea, PS. escudo prodorsal, CGF. Região coxigenital, fêmea.
Nota: EA- área epicoxal; adm-linha admediana; sm1-3- linhas submedian 1 a
3...................................................................................................................166

Figura 29 -

Rhynacus lippius sp. nov. – LF. Vista lateral, fêmea, CGM. Região
coxigenital, macho; Em. Empódio; IGF. Genitália interna, fêmea..............167

Figura 30 -

Rhynacus lippius sp. nov. –DIC (A, F e G) e MCL autofluorescente (B-E) –
(A-C) escudo prodorsal, (D) região coxigenital, fêmea, (E, F) genitália
externa, macho, (G) genitália externa, fêmea. Escala: 20 μm.....................168

Figura 31 -

Paraphytoptus serenus sp. nov. – D. vista dorsal fêmea, PS. escudo
prodorsal, CGF. região coxigenital, fêmea, CGF. região coxigenital, macho.
Nota: Ea- área epicoxal; m-linha mediana; adm-linhas admedianas; sm1-2linhas submedianas 1 - 2..............................................................................172

Figura 32 -

Paraphytoptus serenus sp. nov. – LF. vista lateral, fêmea, L1. perna I,
fêmea, L2. perna II, fêmea, Em. empódio, IGF. genitália interna, fêmea...173

Figura 33 -

Paraphytoptus serenus sp. nov. - MCL autofluorescente (A, B e E) e DIC
(C, D e F) - (A) vista dorsal, fêmea, (B e C) escudo prodorsal, (D) região
coxigenital, fêmea, (E) genitália externa, female, (F) genitália externa,
macho. Escala: 20 μm..................................................................................174

Figura 34 -

Tegoprionus alobus sp. nov. – D. fêmea vista dorsal, EP. ecudo prodorsal,
CGF. região coxigenital, fêmea, L1. perna I, fêmea, L2. perna II,
fêmea............................................................................................................178

Figura 35 -

Tegoprionus alobus sp. nov. – CGM. região coxigenital, macho, Em.
empódio, LF. vista lateral, fêmea, IGF. genitália interna, fêmea................179

Figura 36 -

Tegoprionus alobus sp. nov. - MCL autofluorescente (A, B e E) e DIC (C, D
e F) - (A) vista dorsal, fêmea, (B e D) escudo prodorsal, (C e E) região
coxigenital, fêmea, (F) genitália externa, macho. Escala: 20 μm.
.....................................................................................................................180

Figura 37 -

Imagens em MCL das genitálias internas de Rhynacus lippius sp. nov. (A e
B), Paraphytoptus serenus sp. nov. (C-E), Tegoprionus alobus sp. nov. (F-

H). Nota: AP- parte anterior do apódema genital, PA- parte posterior do
apódema genital, OA- apódema oblíquo, APA- apódema adicional
perpendicular, LB- ponte longitudinal, C- carena (parte posterior da ponte
longitudinal), ST- tubo da espermateca, S- espermateca, TLP- processo em
forma de espinho, GC- câmara genital. Scale bar: 10 μm...........................182

LISTA DE TABELAS
Tabela 1 -

Dados de coleta das amostras de Abacarus spp. obtidas nesse estudo, em canade-açúcar (Saccharum sp. - Poaceae) em diferentes regiões do Brasil..............62

Tabela 2 -

Fragmentos amplificados e oligonucleotídeos iniciadores (primers) utilizados
nas reações de PCR (Polymerase Chain Reaction) e no sequenciamento do
DNA dos espécimes de ácaros Abacarus spp.....................................................68

Tabela 3 -

Distribuição de Abacarus spp. em cana-de-açúcar (Saccharum sp.) em
diferentes regiões do Brasil................................................................................73

Tabela 4 -

Média, desvio padrão e amplitude de 43 caracteres discretos e contínuos de oito
populações dos três morfotipos de ácaros do gênero Abacarus.
ANOVA,TUKEY= 0.01)....................................................................................77

Tabela 5 -

Média, desvio padrão e amplitude de 43 caracteres discretos e contínuos dos
três morfotipos de ácaros do gênero Abacarus. ANOVA, TUKEY=
0.01)...................................................................................................................78

Tabela 6 -

Análise dos Componentes Principais (ACP) para populações de Abacarus spp.
associados à cana-de-açúcar: proporção da variação total explicada por dois
componentes principais (CP1 e CP2) sobre a variação total das populações
analisadas; caracteres morfológicos que influenciaram cada um dos dois
componentes principais e seus respectivos pesos (autovalores).........................80

Tabela 7 -

Sequenciamento de fragmentos de DNA (COI, D2 e ITS) de ácaros do gênero
Abacarus – código das amostras, espécimes sequenciados e número de
sequências obtidas..............................................................................................84

Tabela 8 -

Identificação dos haplótipos obtidos a partir das sequências do fragmento COI
(mDNA) (primers bcdF01 e bcdR04) e genótipos obtidos a partir das
sequências dos fragmentos D2 (rDNA) (primers Fl230 e D1D2 rev04) e ITS
(rDNA) (primers18S e 28SC)..........................................................................86

Tabela 9 -

Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo
externo (Aceria) usando a correção Tamura-Nei (TN93), baseada nas
sequências do fragmento COI (mDNA) (primers bcdF01 e bcdR04). Dados
apresentados em porcentagem, erro padrão entre parênteses e distância
intraespecífica em negrito...................................................................................88

Tabela 10 -

Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo
externo (Aceria) usando a correção Kimura 2-Parâmetros (K2P), baseada nas
sequências do fragmento D2 (rDNA) (primers Fl230 e D1D2 rev04). Dados
apresentados em porcentagem, erro padrão entre parênteses e distância
intraespecífica em negrito...................................................................................91

Tabela 11 -

Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo
externo (Aceria) usando a correção Kimura 2-Parâmetros (K2P), baseada nas
sequências do fragmento ITS (rDNA) (primers 18S e 28SC). Dados

apresentados em porcentagem, erro padrão entre parênteses e distância
intraespecífica em negrito..................................................................................94

LISTA DE APÊNDICES
Apêndice A -

Eriophyidae mites from Cupania trees (Sapindaceae) from the Atlantic
Forest
in
Brazil
–
three
new
genera
and
five
new
species..........................................................................................................190

Apêndice B -

Three new species of eriophyoid mites (Acariformes, Eriophyoidea) from
Lippia alba (Verbenaceae) from Brazil, and remarks on the thorn like
spermathecal process...................................................................................192

LISTA DE ANEXOS
Anexo 1 -

Licença permanente para coleta de material zoológico....................................194

Anexo 2 -

Licença para importação de material biológico................................................195

Anexo 3 -

Licença para exportação de material biológico.................................................196

SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO........................................................................................................... 22
2 REVISÃO DE LITERATURA..................................................................................

27

2.1 Ácaros Eriophyoidea - importância agrícola e quarentenária............................

27

2.2 Identificação de ácaros eriofiídeos.........................................................................

29

2.2.1 Técnicas de microscopia no estudo de ácaros eriofiídeos......................................

31

2.2.2 Morfometria multivariada....................................................................................... 32
2.2.2.1 Morfometria multivariada no estudo de ácaros...................................................

33

2.2.2.2 Morfometria multivariada no estudo de ácaros eriofiídeos.................................

34

2.3 Utilização de marcadores moleculares no estudo de ácaros................................

35

2.3.1 Utilização de marcadores moleculares no estudo de ácaros Eriophyoidea ...........

36

2.4 Aspectos gerais da cana-de-açúcar (Saccharum spp.)..........................................

37

2.4.1 Ácaros Eriophyoidea associados à cana-de-açúcar................................................

40

2.5 Caboatã (Cupania sp.) – aspectos gerais e ácaros eriofiídeos associados...........

41

2.6 Erva cidreira (Lippia alba) – aspectos gerais e ácaros eriofiídeos associados....

42

REFERÊNCIAS……...……….......………………………………………....……....... 43
3 TAXONOMIA INTEGRATIVA PARA ÁCAROS DO GÊNERO Abacarus
KEIFER, 1944 (ERIOPHYIDAE) ASSOCIADOS À CANA-DE-AÇÚCAR,
Saccharum sp. (POACEAE), NO BRASIL E NA AMÉRICA CENTRAL
RESUMO........................................................................................................................

57

ABSTRACT...................................................................................................................

58

3.1 Introdução ...............................................................................................................

59

3.2 Material e Métodos..................................................................................................

61

3.2.1 Obtenção de amostras.............................................................................................

61

3.2.2 Estudos morfológicos e análises morfométricas..................................................... 64
3.2.3 Análises moleculares para ácaros do gênero Abacarus..........................................

65

3.2.3.1 Extração de DNA................................................................................................. 65
3.2.3.2 Amplificação e sequenciamento de DNA............................................................ 66
3.2.3.3 Edição das sequências.......................................................................................... 69
3.2.3.4 Análises filogenéticas..........................................................................................

69

3.2.3.5 Análise combinada dos segmentos COI, D2 e ITS.............................................. 71
3.2.3.6 Distâncias genéticas.............................................................................................

72

3.3 Resultados e Discussão............................................................................................

72

3.3.1 Ácaros eriofiídeos associados à cana-de-açúcar no Brasil.....................................

72

3.3.2 Estudos morfológicos e análises morfométricas..................................................... 75
3.3.3 Análises moleculares - diversidade e análises filogenéticas .................................. 83
3.3.3.1 Citocromo c oxidase I (COI)...............................................................................

83

3.3.3.2 Subunidade D2 do gene 28S................................................................................ 90
3.3.3.3 Espaçador Transcrito Interno (ITS).....................................................................

93

3.3.3.4 Análise combinada............................................................................................... 95
3.4 Conclusões................................................................................................................

97

REFERÊNCIAS............................................................................................................. 99
4 ÁCAROS ERIOPHYOIDEA ASSOCIADOS A ÁRVORES DE Cupania
(SAPINDACEAE) DA MATA ATLÂNTICA NO BRASIL – TRÊS NOVOS
GÊNEROS E SEIS NOVAS ESPÉCIES
RESUMO........................................................................................................................ 106
ABSTRACT.................................................................................................................... 107
4.1 Introdução................................................................................................................

108

4.2 Material e Métodos..................................................................................................

109

4.2.1 Coleta dos ácaros....................................................................................................

109

4.2.2 Descrições de novos táxons de Eriophyoidea......................................................... 109
4.3 Resultados e Discussão............................................................................................

110

4.3.1 Taxonomia..............................................................................................................

110

4.3.1.1 Genitália interna das seis novas espécies Eriophyoidea......................................

149

4.3.2 Ácaros Eriophyoidea associados à Sapindaceae em área de Mata Atlântica.........

149

4.3.3 Ácaros Eriophyoidea associados à domácias em folhas de Cupania.....................

150

4.4 Conclusões................................................................................................................

152

REFERÊNCIAS............................................................................................................. 153
5 TRÊS NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS ERIOFIÍDEOS (ACARI:
ERIOPHYOIDEA) ASSOCIADOS A Lippia alba (VERBENACEAE) NO
BRASIL, E OBSERVAÇÕES SOBRE ESTRUTURAS EM FORMA DE
ESPINHO NA ESPERMATECA
RESUMO........................................................................................................................ 159
ABSTRACT.................................................................................................................... 160
5.1 Introdução ...............................................................................................................

161

5.2 Material e Métodos..................................................................................................

161

5.2.1 Amostras - coleta e inspeção..................................................................................

161

5.2.2 Identificação Morfológica....................................................................................... 162
5.2.3 Descrições de novos táxons de Eriophyoidea......................................................... 162
5.3 Resultados e Discussão............................................................................................

163

5.3.1 Taxonomia ............................................................................................................

163

5.3.1.1 Genitália interna de três novas espécies de eriofiídeos........................................ 181
5.3.1.2 Observações sobre a anatomia da genitália interna de ácaros Eriophyoidea....... 183
5.5 Conclusões................................................................................................................

185

REFERÊNCIAS ............................................................................................................ 186
APÊNDICES.…………...…………………………………….……………………….

190

ANEXOS......................................................................................................................... 194

22

1 INTRODUÇÃO

Os ácaros Eriophyoidea (eriofiídeos), comumente conhecidos como microácaros, são
estritamente fitófagos. A superfamília é considerada a maior da ordem Trombidiformes
Reuter (1909); agrupa 3 famílias, 12 subfamílias, 17 tribos, 357 gêneros e pouco mais de
4.400 espécies descritas (AMRINE JR., J. W.; DE LILLO, E., comunicação pessoal). Estes
constituem o segundo grupo de importância econômica como ácaros-praga em todo mundo,
tanto pela seriedade dos danos diretos e indiretos causados, quanto pelo número de espécies
que alcançam status de praga (LINDQUIST, 1996b; LINDQUIST; OLDFIELD, 1996 HOY,
2011). Algumas espécies de ácaros eriofiídeos são consideradas pragas para culturas
economicamente importantes (HONG; WANG; ZHANG, 2006; DUSO et al., 2010) e são
encontradas com frequência em áreas de florestas (CASTAGNOLI et al., 2010). A
importância econômica destes ácaros vem crescendo em escala mundial e seu êxito em
colonizar novas áreas faz com que sejam considerados um grupo de importância
quarentenária (NAVIA, 2004).
Estima-se que apenas uma pequena porcentagem dos táxons de Eriophyoidea tenha
sido descrita e que em algumas regiões do mundo o conhecimento seja escasso em relação ao
levantamento de ácaros desta superfamília (AMRINE; STASNY, 1994).
As informações sobre os ácaros eriofiídeos no Brasil se concentram em poucos
estados; algumas regiões e biomas brasileiros ainda não foram explorados. O conhecimento
sobre a fauna de eriofiídeos associados a espécies vegetais nativas, ainda é bastante escasso.
No Brasil, são relatadas 223 espécies de eriofiídeos, coletados em 191 plantas hospedeiras.
Para cerca de 70% dessas espécies o material tipo foi coletado no país (NAVIA et al., 2014 a).
Os ácaros Eriophyoidea apresentam alta especificidade em relação ao hospedeiro.
Cerca de 80% dos eriofiídeos são encontrados em uma única espécie hospedeira; 95% em um
único gênero e 99% em uma única família (SKORACKA et al., 2010). Esta alta
especificidade hospedeira está relacionada à diversidade do grupo (OLDFIELD, 1996; DE
LILLO; SKORACKA, 2010).
Algumas espécies de eriofiídeos são relatadas infestando plantas de diferentes gêneros
e até mesmo famílias. Entretanto, após estudos detalhados utilizando-se ferramentas
morfométricas e moleculares constatou-se que algumas dessas populações, na verdade,
constituiem espécies crípticas, ou seja, espécies morfologicamente semelhantes e
geneticamente distintas com maior especificidade pela planta hospedeira (SKORACKA,
2004; SKORACKA; DABERT, 2009; SKORACKA et al., 2012; NAVIA et al., 2015).

23

A maioria das espécies crípticas que foram constatadas entre os eriofiídeos estão
associadas

a

monocotiledôneas,

a

exemplo

de

Abacarus

hystrix

(SKORACKA;

KUCZYNSKI; MAGOWSKI; 2002; SKORACKA; DABERT, 2009), Aceria tosichella
(SKORACKA et al., 2012; MILLER et al., 2013) e Retracrus johnstoni (NAVIA et al., 2015).
Dessa forma, a acurada identificação de pragas torna-se fundamental para subsidiar as
decisões sobre as medidas de controle de ácaros-praga, bem como identificar as populações
que representam risco fitossanitário para o Brasil e que devem ser interceptadas nas inspeções
quarentenárias (MENDONÇA, 2009).
Existem vários estudos envolvendo a sistemática de ácaros, no entanto, por se tratar de
um grupo muito diverso, este conhecimento ainda á escasso principalmente para os ácaros
Eriophyoidea. A taxonomia dos ácaros, incluindo os eriofiídeos, tem sido baseada
principalmente em caracteres morfológicos descritivos, observados em microscopia óptica, o
que muitas vezes apresenta limitações. A utilização de uma abordagem integrativa, em que
sejam utilizadas distintas técnicas de microscopia, bem como caracteres morfométricos e
marcadores genéticos, é extremamente importante para refinamento dos estudos, resultando
em uma identificação mais acurada dos táxons (BICKFORD et al., 2007; SCHLICKSTEINER et al., 2010; NAVAJAS; NAVIA, 2010; NAVIA et al., 2013). A taxonomia
integrativa é especialmente útil para grupos de ácaros diminutos e com reduzido número de
caracteres taxonômicos, como os Eriophyoidea a fim de complementar estas informações
obtidas através da morfologia convencional (NAVAJAS; NAVIA, 2010).
A identificação desses ácaros utilizando exclusivamente a microscopia óptica
apresenta limitações, devido às suas reduzidas dimensões, simplificação do corpo, e reduzido
número de caracteres taxonômicos. Dessa forma, a utilização de diferentes técnicas de
microscopia incluindo a técnica confocal a laser (MCL) e a microscopia eletrônica de
varredura (MEV) podem ser muito úteis para a caracterização e reconhecimento das espécies.
Estas técnicas integradas à reconstrução tridimensional revelam-se muito promissoras
(CHETVERIKOV, 2012) e têm se destacado por possibilitar um melhor entendimento da
anatomia dos organismos (SEMWOGERERE; WEEKS, 2005).
A morfometria multivariada é uma ferramenta útil em sistemática e biologia evolutiva
para detectar variações em caracteres quantitativos, avaliar padrões de relação fenética e em
alguns casos para testar hipóteses filogenéticas (REIS, 1988). Esse tipo de morfometria tem
sido frequentemente utilizado em estudos de sistemática de ácaros, para a avaliação da
variabilidade intraespecífica, estabelecimento de sinonímias, na definição de caracteres úteis a
serem utilizados na sistemática de espécies, gêneros, famílias, etc. (NAVIA, 2004;

24

SKORACKA; DABERT, 2009; NAVIA; MORAES; QUERINO, 2009; SKORACKA et al.,
2012; LEWANDOWSKI et al., 2014; NAVIA et al., 2015).
As técnicas moleculares representam ferramentas importantes em estudos de
sistemática de ácaros, auxiliando não somente na identificação de espécies, mas também na
distinção de categorias subespecíficas e na caracterização de biótipos e linhagens,
beneficiando pesquisadores envolvidos em defesa fitossanitária, controle biológico, biologia
de populações, ecologia molecular entre outras áreas (MOZES-KOCH; GERSON, 1998).
Dentre as técnicas moleculares, o sequenciamento de DNA de regiões do genoma nuclear ou
mitocondrial, seguido de análises filogenéticas, vêm sendo utilizados com êxito para aclarar
problemas taxonômicos e obter informações sobre as relações filogenéticas de ácaros
eriofiídeos (NAVAJAS; NAVIA, 2010; SKORACKA; DABERT, 2009; SKORACKA et al.,
2012; MILLER et al., 2013; LEWANDOWSKI et al., 2014; SZYDŁO et al., 2015; NAVIA et
al., 2013).
A cana-de-açúcar Saccharum sp. (Poaceae) é uma das culturas mais importantes do
Brasil, o qual é o maior produtor mundial (CONAB, 2016). Atualmente existem três espécies
de ácaros eriofiídeos do gênero Abacarus em cana-de-açúcar, Abacarus sacchari
Channabasavana, 1966; Abacarus queenslandiensis Ozman-Sullivan, 2006 e Abacarus doctus
Navia; Flechtmann, 2011, que são espécies morfologicamente semelhantes. Em estudos
realizados por Duarte et al. (2015) na região Nordeste do Brasil, foi possível observar a
ocorrência de espécimes do gênero Abacarus que apresentavam diferenças morfológicas em
relação às demais espécies relatadas em cana-de-açúcar. Dessa forma, faz-se necessário
esclarecer a identidade taxonômica dessas populações.
Em alguns países como Venezuela, Austrália e Costa Rica, ácaros do gênero Abacarus
têm causado danos severos em cana-de-açúcar. Em altos níveis populacionais, estes ácaros
podem causar manchas avermelhadas ou bronzeadas, que podem espalhar-se aleatoriamente
nas superfícies das folhas. Os sintomas podem ser facilmente confundidos com aqueles
provocados por fungos Puccinia spp., os quais causam ferrugem e são comumente associados
à cultura da cana-de-açúcar (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006; AGUILAR;
SANABRIA; MURILLO; 2010; NUESSLY, 2010; NAVIA et al., 2011; AGUILAR;
MURILLO, 2012).
Em canaviais do Estado de Alagoas observaram-se sintomas semelhantes àqueles
relatados em Costa Rica, porém, menos severos. Entretanto, assim como em outros países, os
sintomas geralmente são confundidos por agrônomos e agricultores da região, como sendo
causados por ferrugens e, não, atribuídos a infestações por microácaros. Ainda não se tem

25

conhecimento se o ataque destes ácaros pode afetar a produção. Outro aspecto importante que
se deve considerar é o fato de algumas espécies de Abacarus serem vetoras de viroses em
poáceas, o que poderia ser um problema sério para a cana-de-açúcar. Por isso a identificação
acurada desses ácaros é particularmente importante.
Frequentemente, novas espécies de ácaros-praga são encontradas atacando culturas,
sem que se saiba ao certo se são espécies nativas que ocorriam na vegetação natural local e se
adaptaram às culturas; ou se são espécies introduzidas de outras regiões. O conhecimento dos
aspectos fitossanitários de espécies vegetais nativas ou introduzidas que representam recursos
genéticos relevantes é fundamental para a preservação e manejo das mesmas. Algumas
espécies de ácaros fitófagos alcançam o status de praga devido a modificações em seu habitat
natural que se tornou mais adequado ao seu desenvolvimento ou menos adequado aos seus
inimigos naturais. Deste modo, ácaros fitófagos associados aos recursos genéticos vegetais
representam pragas potenciais para estes (MORAES; ZACARIAS, 2001) e sua identificação
taxonômica e de inimigos naturais associados é de suma importância.
A família Sapindaceae é constituída por árvores, arbustos ou cipós, distribuídos
principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (BARROSO, 1991). No Brasil o gênero
Cupania L. é um dos mais frequentes (HERCULANO; MATOS, 2008). Em estudos
realizados por Romero; Benson (2004) foi possível observar a ocorrência de ácaros
eriofiídeos Nothopodinae e Phyllocoptinae associados a domácias em Cupania vernalis
Cambess no Estado de São Paulo. Duarte et al. (2015) observaram a ocorrência de quatro
novas espécies associadas a C. oblongifolia Mart. no Estado de Alagoas. Foram coletados
ácaros associados às domácias e vagrantes na superfície abaxial das folhas. Além destas, tem
sido observada também a ocorrência de outros ácaros Eriophyoidea em C. impressinervia
Acev..
A erva-cidreira - Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae), um subarbusto
aromático que ocorre praticamente em todas as regiões do Brasil, é uma das plantas de grande
importância farmacológica, com utilização em programas de fitoterapia e bastante utilizada na
medicina popular brasileira (AGUIAR, et al. 2008; SOUZA; LORENZI, 2005). No presente
estudo, ácaros eriofiídeos foram observados causando manchas cloróticas em folhas dessa
planta.
Objetivou-se com este trabalho contribuir para o conhecimento taxonômico de ácaros
Eriophyoidea associados a plantas cultivadas e nativas da Região Nordeste do Brasil através
de estudos morfológicos – morfologia descritiva e análises morfométricas e análises
filogenéticas, baseadas em dados moleculares. Para os estudos morfológicos, além da

26

microscopia óptica com contraste de fase ou contraste de interferência diferencial, utilizou-se
a Microscopia de Varredura Laser Confocal (Confocal Laser Scan Microscopy). O trabalho
incluiu três objetivos específicos: i. aplicar a taxonomia integrativa para ácaros do gênero
Abacarus (Eriophyidae) associados à cana-de-açúcar no Brasil e na América Central; ii.
descrever três gêneros e seis novas espécies associadas a caboatã- C. oblongifolia e C.
impressinervia em fragmentos de Mata Atlântica; iii. descrever novas epécies de ácaros
eriofiídeos associados à erva-cidreira- L. alba.

27

2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Ácaros Eriophyoidea - importância agrícola e quarentenária

A superfamília Eriophyoidea é composta por três famílias: Eriophyidae, que é a de
maior importância e representa cerca de 78% das espécies descritas; seguida por
Diptilomiopidae com 16% e Phytoptidae com 6% (MORAES; FLECHTMANN, 2008). São
conhecidas mais de 4.400 espécies em Eriophyoidea (ZHANG et al, 2011), associadas a mais
de 1.800 espécies de plantas, correspondendo a cerca de 850 gêneros e 200 famílias relatadas
como hospedeiras de ácaros Eriophyoidea (OLDFIELD, 1996). Uma característica geral para
a maioria das espécies de Eriophyoidea é sua especificidade em relação à planta hospedeira,
refletindo em uma íntima relação ácaro-planta. Cerca de 80% dos eriofiídeos são encontrados
em uma única espécie hospedeira; 95% em um único gênero de plantas e 99% em uma mesma
família (SKORACKA et al., 2010). Esta alta especificidade hospedeira está relacionada à
diversidade do grupo (OLDFIELD, 1996; DE LILLO; SKORACKA, 2010).
Entre os ácaros fitófagos, Eriophyoidea representa um dos grupos de maior
importância agrícola, após os ácaros de teia (Tetranychidae) (LINDQUIST, 1996b). Os
sintomas mais comuns causados pelo ataque dos eriofiídeos são bronzeamento ou necrose em
frutos e na superfície inferior de folhas; clorose foliar; indução ao super brotamento;
deformações de folhas e frutos; galhas; erinose e morte de ponteiros (MORAES;
FLECHTMANN, 2008). Os sintomas causados por infestações de eriofiídeos podem ser
confundidos muitas vezes com aqueles causados por vírus, deficiência nutricional ou
desordens fisiológicas (VAN LEEUWEN et al., 2010).
Jeppson; Keifer; Baker (1975) e Lindquist; Oldfield (1996) revisaram os aspectos mais
relevantes relacionados aos ácaros eriofiídeos associados a importantes culturas agrícolas por
todo o mundo. Estes autores documentaram como algumas espécies de ácaros eriofiídeos
assumiram status de praga e os danos por eles causados, bem como, as estratégias de manejo
(atuais e potenciais) em culturas frutíferas tropicais, subtropicais ou temperadas, hortaliças,
gramíneas, ornamentais e florestais.
Muitas espécies de eriofiídeos têm alcançado status permanente de pragas em algumas
culturas, e outras representam uma ameaça quarentenária (DUSO et al., 2010). Yaninek;
Moraes (1991) relataram 18 espécies de eriofiídeos como pragas para as 19 principais culturas
agrícolas, escolhidas como representantes da agricultura mundial. Desde então, diversas
outras espécies passaram a ser de grande importância no mundo. No Brasil, seis espécies de

28

eriofiídeos são consideradas de grande importância econômica, dentre elas, Aceria
guerreronis Keifer (NAVIA, 2004) e Calacarus heveae Feres; diversas outras podem causar
danos significativos aos seus hospedeiros (MORAES; FLECHTMANN, 2008).
A maioria das espécies de ácaros vetores de fitopatógenos estão na superfamília
Eriophyoidea. Cerca de 12 doenças de plantas economicamente importantes são conhecidas
como causadas por agentes etiológicos transmitidos por ácaros eriofiídeos, a exemplo do
Wheat Streak Mosaic Virus (WSMV), Brome Streak Mosaic Virus (BSMV), Triticum Mosaic
Virus (TMV), Ryegrass Mosaic Virus (RMV), Agropyron Mosaic Virus (AMV), Sterility
Mosaic Disease (SMD), Fig Mosaic Virus (FMV), Peach Mosaic Virus (PMV), Rose Virus 1
(RSV-1), Rose Rosette Disease (RRD)

(OLDFIELD; PROESELER, 1996; DE LILLO;

SKORACKA, 2010). Pesquisas na área de virologia têm comprovado que alguns destes
patógenos são vírus dos gêneros Rymovirus, Tritimovirus (família Potyviridae), Alexivirus ou
Nepovirus (família Comoviridae) (JONES, 2000; KANG et al., 2007).
Os ácaros eriofiídeos podem assumir o status de espécies invasoras ou de pragas
quarentenárias, quando introduzidos em novas áreas, causando impactos econômicos e
ecológicos em agroecossistemas (NAVIA et al., 2010). Além dos danos que podem causar aos
hospedeiros, uma das características do grupo que mais contribui para seu status como pragas
invasoras é seu alto potencial de introdução, devido à dificuldade de sua detecção; além de
suas reduzidas dimensões, esses ácaros podem estar em locais escondidos nos hospedeiros. Os
Eriophyoidea estão entre os menores artrópodes, medindo de 86 a 500 µm de comprimento,
não sendo possível detectá-los a olho nu. Estes ácaros comumente se desenvolvem em partes
minuciosas das plantas como em gemas, bainhas e outros locais protegidos no hospedeiro
(LINDQUIST; OLDFIELD, 1996). Estas características morfológicas e comportamentais
favorecem para que passem despercebidos em pontos de entrada e possam ser facilmente
disseminados através do trânsito internacional de produtos vegetais. Sintomas devido à
infestação por eriofiídeos surgem somente quando as populações são altas, o que dificulta sua
detecção precoce (NAVIA et al., 2010). Um exemplo recente de introdução de um ácaro
eriofiídeo no Brasil que vem causando elevado impacto socioeconômico é o ácaro da erinose
da lichia, Aceria litchii (Keifer), encontrado em 2008 (RAGA et al., 2010). Este microácaro
representa a primeira praga importante da lichia no país e tem levado a um aumento de pelo
menos 20% no custo de produção da cultura (AGROLINK, 2010).
Ácaros eriofiídeos têm sido frequentemente interceptados em material vegetal na
Estação Quarentenária de Germoplasma Vegetal da Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia, onde o germoplasma vegetal é submetido a uma detalhada inspeção

29

acarológica (NAVIA; FLECHTMANN, 2008). Após a detecção destes ácaros, é necessário
que os espécimes interceptados sejam identificados de forma rápida e acurada e que haja
informação sobre sua presença ou ausência no país, para orientar a adoção de medidas
quarentenárias e evitar a introdução de novas espécies exóticas (GONZAGA et al., 2015).
Os ácaros eriofiídeos também podem apresentar elevado potencial como agentes de
controle biológico de plantas infestantes devido à alta especificidade hospedeira da grande
maioria das espécies. Na última década, 13 espécies de ácaros eriofiídeos foram avaliadas
como agentes de controle biológico de plantas infestantes em condições de pré-liberação e
quatro foram autorizadas para liberação. Um dos exemplos de maior sucesso de um ácaro
eriofiídeo para o controle de uma planta infestante invasora é Phyllocoptes fructiphilus Keifer,
cujo impacto primário é devido à transmissão de um vírus patogênico para a planta invasora
alvo, Rosa multiflora Thunb. ex Murr. (SMITH; DE LILLO; AMRINE, 2010).
Frequentemente, novas espécies de ácaros são encontradas atacando culturas, sem que
se saiba ao certo se são espécies nativas que ocorriam naturalmente na vegetação local ou se
são espécies introduzidas de outras regiões (MORAES; ZACARIAS, 2002)
O conhecimento dos aspectos fitossanitários de espécies vegetais nativas ou
introduzidas que representam recursos genéticos relevantes é fundamental para a preservação
e manejo das mesmas. Algumas espécies de ácaros fitófagos alcançam o status de praga
devido a modificações que ocorrem em seu habitat natural. Estas modificações podem
proporcionar condições ambientais que favorecem altas densidades populacionais dos ácaros,
bem como, baixa população de seus inimigos naturais. Deste modo, ácaros fitófagos
associados aos recursos genéticos vegetais representam pragas potenciais para estes. O
conhecimento dos ácaros fitófagos e de suas interações em seu habitat natural pode
possibilitar um melhor manejo dos agroecossistemas (MORAES; ZACARIAS, 2002).
A acurada identificação de pragas torna-se fundamental para subsidiar as decisões
sobre as medidas de controle de ácaros praga, bem como identificar as populações que
representam risco fitossanitário para o Brasil e que devem ser interceptadas nas inspeções
quarentenárias (MENDONÇA, 2009).

2.2 Identificação de ácaros eriofiídeos

Os primeiros estudos taxonômicos sobre os ácaros eriofiídeos foram realizados há
cerca de 280 anos, quando os sintomas ocasionados foram associados à existência dos
mesmos. Os primeiros trabalhos sobre descrição de eriofiídeos eram baseados nos sintomas e

30

nas deformações causadas por esses ácaros, pois ainda não havia recursos de microscopia que
permitissem a visualização detalhada destes microácaros. A partir de 1880, apesar das
limitações dos microscópios ópticos disponíveis, Alfred Nalepa começou a publicar as
primeiras descrições de ácaros eriofiídeos, incluindo desenhos elaborados de sua morfologia
externa com a utilização de microscópios ópticos (LINDQUIST; AMRINE, 1996).
Desde 1880, a identificação dos ácaros eriofiídeos tem sido baseada quase que
exclusivamente na sua morfologia externa, observada com a utilização de microscópios
ópticos, em particular de contraste de fase. Os caracteres utilizados geralmente na taxonomia
de eriofiídeos são a quetotaxia do escudo dorsal, do opistossoma e das pernas; diferenciação
dos anéis dorso-ventrais; ornamentação do escudo dorsal e da genitália externa da fêmea;
presença ou ausência de microtubérculos no opistossoma; presença e forma de projeções do
escudo dorsal e dos anéis do opistossoma (AMRINE; STASNY; FLECHTMANN, 2003; DE
LILLO et al., 2010). A identificação dos eriofiídeos é bastante difícil, devido às suas
reduzidas dimensões, e simplificação do corpo. Outra limitação é a presença de algumas
estruturas evidentes apenas no macho adulto e na fase de protogina da fêmea, como por
exemplo, a forma e ornamentação do escudo prodorsal, forma do lobo frontal, a modificação
de anéis opistossomais dorsais, e presença ou ausência de sulcos ou depressões na parte dorsal
do opistossoma. Outras características são peculiares à fêmea adulta, por exemplo, posição,
tamanho e ornamentação do escudo genital e algumas modificações de estruturas do
gnatossoma ou pernas (LINDQUIST, 1996a).
Como a observação de caracteres morfológicos descritivos através de microscopia
óptica apresenta algumas limitações, há a necessidade de estudos mais detalhados, utilizandose diferentes técnicas de microscopia, que permitam uma melhor visualização das estruturas
dos eriofiídeos, bem como a observação de novos caracteres morfológicos, a exemplo do
estudo das características da genitália interna para identificação a nível taxonômico mais
elevado (CHETVERIKOV, 2014; CHETVERIKOV et al., 2012; 2013; 2014; 2015). A
observação detalhada dessas estruturas é recente, e vem sendo realizada com a utilização de
diferentes técnicas de microscopia (CHETVERIKOV et al., 2012; 2013; 2014).
Publicações recentes têm explicitado a ocorrência de espécies crípticas entre os ácaros
eriofiídeos, ou seja, espécies morfologicamente semelhantes, mas que podem diferir em traços
fisiológicos, genéticos, comportamentais e ecológicos (PFENNINGER; SCHWENK, 2007;
CALCAGNO et al., 2010). Com a aplicação de técnicas moleculares durante as últimas duas
décadas, a diversidade críptica foi detectada em quase todos os grupos taxonômicos
(HEBERT et al., 2004, BICKFORD et al., 2007), e estas espécies estão distribuídas entre

31

todos os principais metazoários e regiões biogeográficas (PFENNINGER; SCHWENK,
2007). Entre os eriofiídeos há evidências de que a ocorrência de espécies crípticas possa ser
mais comum do que o esperado (SKORACKA; DABERT, 2009; SKORACKA et al., 2012).
Neste sentido, abordagens inovadoras, como a taxonomia integrativa, vêm impulsionando e
integrando o conhecimento taxonômico a outros campos das ciências biológicas. A taxonomia
integrativa, isto é, a utilização de múltiplas disciplinas complementares para solucionar
problemas taxonômicos, tem dado consistência às decisões quanto à delimitação de táxons. O
desacordo entre os resultados de diferentes ferramentas em relação à delimitação de espécies é
explicado através de abordagens evolutivas (SCHLICK-STEINER et al., 2010).

2.2.1 Técnicas de microscopia no estudo de ácaros eriofiídeos

Atualmente, várias técnicas de microscopia vêm sendo utilizadas com sucesso no
estudo da taxonomia e sistemática de ácaros Eriophyoidea. Em particular, ferramentas
especializadas em microanatomia, como a Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV) e a
Microscopia Confocal a Laser (MCL), integradas à reconstrução tridimensional, revelam-se
muito promissoras (CHETVERIKOV et al., 2012). Estas técnicas têm se destacado por
possibilitar um melhor entendimento da anatomia dos organismos (SEMWOGERERE;
WEEKS, 2005).
A MEV se tornou um instrumento indispensável nas mais diversas áreas de
concentração, uma vez que ela abrange um conjunto de técnicas que possibilitam a
caracterização da morfologia do material, composição química e determinação da estrutura
atômica (DEDAVID; GOMES; MACHADO, 2007). Esta técnica pode fornecer imagens
tridimensionais de objetos relativamente grandes, como insetos, ou até mesmo de células
livres, de tecidos animais e vegetais, embriões, etc (TABOGA, 2001). Nos últimos anos, a
MEV tem sido utilizada por alguns acarologistas. O aumento da ampliação e profundidade de
campo obtido a partir da (MEV) permite a pesquisadores investigar a morfologia de ácaros
muito além do que era possível anteriormente (FISHER; DOWLING, 2010).
A MCL permite a obtenção de uma imagem mais acurada, já que apresenta um melhor
contraste que o microscópio convencional, sendo possível a reconstrução tri-dimensional do
volume do material pela sobreposição de finas camadas seriadas (SEMWOGERERE;
WEEKS, 2005). Esta técnica se tornou uma ferramenta muito útil devido a atributos, em
particular o modo com contraste, não disponíveis em microscopia óptica tradicional. A MCL
oferece várias vantagens em relação aos microscópios convencionais, dentre elas, a

32

capacidade de controlar a profundidade de campo, aumentando a qualidade da imagem.
Permite também a construção de imagens tridimensionais e proporciona grande definição da
mesma. A MCL utiliza a combinação de recursos de microscopia óptica aliada a princípios de
computação, aquisição de sinal e processamento de dados. O microscópio confocal possibilita
uma maior resolução dos componentes lateral e ventral e, desta forma, essa tecnologia prova
ser um dos avanços mais importantes alcançados em microscopia nos últimos anos
(OLIVEIRA, et al., 2010; OLIVEIRA, 2012).
A MCL é uma moderna e eficiente ferramenta para estudar a morfologia externa e
anatomia interna de artrópodes. Podendo ser usado como uma eficiente ferramenta para ajudar
a separar espécies relativamente próximas. É eficiente para examinar pequenos detalhes do
exoesqueleto e estruturas internas quitinosas, sem destruir os organismos na investigação. Em
acarologia, o uso desta técnica ainda é escasso, os primeiros estudos foram realizados em
Parasitengona e Heterostigmata (VALDECASAS, 2008; COETZEE; CAMERIK, 1998). Em
eriofiídeos a MCL foi usada pela primeira vez para avaliar a associação de Abacarus hystrix
(Nalepa, 1896) com fungos (GAMLIEL-ATINSKYet al., 2010). Recentemente, Chetverikov
(2012, 2014), Chetverikov et al. (2012, 2013, 2014 e 2015) vêm utilizando com sucesso as
técnicas de MCL e MEV em estudos taxonômicos e de sistemática de ácaros Eriophyoidea,
incluindo morfologia externa e interna de várias estruturas do gnatossoma, diferenças nas
estruturas da genitália externa e interna, que antes eram apenas estudadas superficialmente.
Utilizando esta técnica, caracteres como a espermateca, tubo da espermateca e apódemas
genital e coxal podem ser analisados. Recentemente, tem sido demonstrado que estudos
detalhados da genitália interna usando MCL seja um método promissor para revisão
taxonômica de ácaros eriofiídeos e outros microartrópodes. Estes estudos têm contribuído
significativamente para o aclaramento da posição taxonômica de vários grupos
(CHETVERIKOV et al., 2012; 2013; 2014).

2.2.2 Morfometria multivariada

Especialistas em diversas áreas, como genética, ecologia e taxonomia, entre outras,
têm se interessado por estudos morfométricos por motivos variados. A morfometria tem sido
utilizada por taxonomistas para mensurar as diferenças existentes entre espécies, criando
assim, referências para comparações (PERES- NETO, 1995).

33

A morfometria multivariada é uma ferramenta útil em sistemática e biologia evolutiva.
Tem como função detectar variações em caracteres quantitativos, avaliar padrões de relação
fenética e, em alguns casos, testar hipóteses filogenéticas (REIS, 1988).
Quando se aplicam procedimentos de análise multivariada em estudos morfométricos,
assume-se que estão sendo comparadas partes homólogas de um organismo. Geralmente, os
estudos empregando estes métodos iniciam com a tomada de medidas de comprimento e
largura de partes do organismo que são presumivelmente comparáveis. Estas medidas são
manipuladas algebricamente para produzir combinações lineares que melhor discriminem
amostras ou que descrevam o que mais varia dentro destas (ZELDITCH; FINK;
SWIDERSKI, 1995).
Dentre as técnicas multivariadas mais aplicadas em sistemática estão a Análise dos
Componentes Principais (ACP) e a Análise das Variáveis Canônicas (AVC) (PERES- NETO,
1995).
A ACP é uma técnica matemática da análise multivariada que possibilita investigações
com um grande número de dados disponíveis. Possibilita também a identificação das medidas
responsáveis pelas maiores variações entre os resultados, sem perdas significativas de
informações. Além disso, transforma um conjunto original de variáveis (altura, largura, etc.)
em outro conjunto: os Componentes Principais (CP) de dimensões equivalentes. Esta
transformação em outro conjunto de variáveis ocorre com a menor perda de informação
possível. O principal objetivo é eliminar algumas variáveis originais que possuam pouca
informação (VICINI, 2005; CRUZ; REGAZZI, 2001). Um dos principais usos da ACP ocorre
quando as variáveis são originárias de processos em que diversas características devem ser
observadas ao mesmo tempo (VICINI, 2005).

2.2.2.1 Morfometria multivariada no estudo de ácaros

A morfometria multivariada tem sido utilizada em estudos de sistemática de ácaros,
com o objetivo de avaliar a variabilidade intraespecífica, estabelecimento de sinonímias e na
definição de caracteres úteis a serem utilizados na sistemática de espécies, gêneros, famílias,
etc (NAVIA, 2004; SKORACKA; DABERT, 2009; MATTOS; FERES, 2009; SKORACKA
et al., 2012; LEWANDOWSKI et al., 2014; NAVIA et al., 2014; 2015).
Uma grande quantidade de trabalhos envolvendo o uso de técnicas de morfometria
multivariada refere-se às famílias de ácaros parasitos ou vetores de agentes causais de doenças

34

(NAVIA, 2004), assim como à resolução de problemas na sistemática de ácaros predadores da
família Phytoseiidae (NAVIA et al., 2014).
Através destas técnicas, é possível verificar as variações entre populações de
diferentes localidades e hospedeiros, estabelecendo sinonímias de algumas espécies,
correlacionando a variação intraespecífica com fatores climáticos e de plantas hospedeiras,
assim como, a confirmação de outras espécies, etc (NAVIA, 2004; MATTOS; FERES, 2009;
NAVIA; MORAES; QUERINO, 2009; SKORACKA; DABERT, 2009; SKORACKA et al.,
2012; LEWANDOWSKI et al., 2014; NAVIA et al., 2014; 2015).

2.2.2.2 Morfometria multivariada no estudo de ácaros eriofiídeos

Os trabalhos utilizando morfometria multivariada e estudos de ácaros eriofiídeos ainda
são poucos (NAVIA, 2004). Utilizando esta técnica, foi possível separar duas espécies de
Spinacus Keifer que ocorriam conjuntamente em folhas de mangueira em Taiwan (HUANG;
HUANG; WANG, 1996). Estes autores, afirmam ainda que a morfometria é uma técnica útil
para separar espécies de eriofiídeos, uma vez que alguns caracteres são estruturas homólogas,
facilmente visualizadas e relativamente estáveis a nível específico.
A morfometria multivariada também foi utilizada para avaliar a variabilidade
morfológica de populações de A. hystrix em diferentes espécies de gramíneas hospedeiras, e
constatou-se que os caracteres avaliados variaram significativamente entre as populações dos
diferentes hospedeiros (SKORACKA; KUCZYNSKI; MAGOWSKI, 2002). Através da
utilização desta técnica aliada à utilização de marcadores moleculares foi possível constatar a
existência de uma nova espécie, Abacarus lolli Skoracka, 2009, antes identificada como A.
hystrix (SKORACKA; DABERT, 2009; SKORACKA, 2009). Da mesma forma Skoracka et
al. (2012) constataram que morfologicamente, A. tosichella trata-se de um complexo de
espécies crípticas; e na verdade o táxon incluía diferentes linhagens, algumas delas associadas
a uma única planta hospedeira.
Navia; Moraes; Aquino (2009) também verificaram a ocorrência de variabilidade
morfométrica entre populações de A. guerreronis de diferentes localidades da América, África
e Ásia, apesar de pertencerem ao mesmo táxon, os autores constataram também que
populações de A. guerreronis coletadas em jerivá Syagrus romanzoffiana, nos EUA, e de
coqueiro, Cocos nucifera L., em diferentes localidades das américas são morfologicamente
semelhantes.

35

Com base em análises morfométricas, Lewandowski et al. (2014) também observaram
diferenças significativas em diferentes espécies de Trisetacus Keifer 1952 associadas a
coníferas na Polônia. Estes autores verificaram também diferenças significativas dentro da
mesma espécie - Trisetacus juniperinus (Nalepa, 1911) e Trisetacus relocatus Bagnyuk;
Shevtchenko, 1982 encontradas em diferentes microhabitats e Trisetacus silvestris Castagnoli
1973 associadas a diferentes hospedeiros.
Navia et al., 2015 verificaram, com base em análises morfométricas tradicionais e
métodos geométricos a ocorrência de pelo menos duas espécies crípticas previamente
identificadas como R. johsntoni. As diferenças morfométricas observadas suportaram a
hipótese da existência de um complexo de espécies crípticas entre as populações que foram
identificadas como R. johnstoni associadas a diferentes plantas hospedeiras. As populações
associadas a Heliconia latispatha Benth, da Costa Rica, e Heliconia pendula Wawra, da
Bahia, foram identificadas como novas para a ciência. Além da variabilidade morfométrica
encontrada entre as populações de helicônias, o detalhado estudo morfológico revelou
diferenças que podem ser utilizadas como traços diagnósticos para os novos táxons.

2.3 Utilização de marcadores moleculares no estudo de ácaros

As técnicas moleculares representam ferramentas importantes em estudos de
sistemática de ácaros, auxiliando não somente na identificação de espécies, mas também na
distinção de categorias subespecíficas e na caracterização de biótipos, beneficiando
pesquisadores envolvidos em defesa fitossanitária, controle biológico, biologia de populações,
ecologia molecular, entre outras áreas (MOZES-KOCH; GERSON, 1998; CRUICKSHANK,
2002; NAVIA; MORAES; FLECHTMANN, 2006; BEN-DAVID et al., 2007; OKASSA et
al., 2011; SKORACKA et al., 2012; MENDONÇA et al., 2015).
Com a utilização de métodos moleculares, pode-se realizar identificações a partir de
um único indivíduo. Podem ser utilizados indivíduos mortos de qualquer gênero e qualquer
estágio de desenvolvimento, possibilitando a determinação de categorias subespecíficas e
distinção de espécies crípticas (GONZAGA et al., 2015).
Informações sobre a variabilidade molecular permitem que a classificação taxonômica
seja baseada nas relações filogenéticas entre os táxons (HILLIS; MORITZ; MABLE, 1996),
sendo fundamental para a construção de uma sistemática consistente, baseada em grupos
naturais. As famílias de ácaros de importância agrícola que têm sido foco de estudos com a
aplicação de técnicas moleculares são, principalmente, Tetranychidae e Eriophyidae, dentre os

36

fitófagos, e Phytoseiidae, dentre os predadores (NAVAJAS; FENTON, 2000; NAVAJAS et
al., 2000; OSAKABE; HIROSE; SATO, 2002; NORONHA et al., 2003; TIXIER et al., 2006;
BEN-DAVID et al., 2007; NAVAJAS; NAVIA, 2010; MENDONÇA et al., 2011; OKASSA
et al., 2011; TIXIER et al., 2011; BOWMAN; HOY, 2012; SKORACKA et al., 2012;
TIXIER; MIREILLE; KREITER, 2012). As regiões mais utilizadas em sistemática molecular
de diversos grupos de organismos incluindo os ácaros são o DNA mitocondrial (mtDNA) e o
DNA nuclear ribossomal (rDNA). Os fragmentos dessas regiões apresentam distintas
propriedades, como taxas de evolução e formas de transmissão (maternal ou biparental,
respectivamente). O mtDNA e o rDNA são utilizados principalmente para determinação de
relações filogenéticas, identificação de espécies e análise de estruturas populacionais e
genéticas (NAVAJAS; FENTON, 2000).

2.3.1 Utilização de marcadores moleculares no estudo de ácaros Eriophyoidea

Dentre as técnicas moleculares, os marcadores vêm sendo utilizados com êxito para
aclarar problemas taxonômicos em ácaros eriofiídeos. A utilização de técnicas moleculares no
estudo dos eriofiídeos é recente e ainda são escassos em comparação com outros grupos de
ácaros de plantas (NAVAJAS; NAVIA, 2010). Esta é uma observação lamentável, porque
entre os ácaros fitófagos, Eriophyidae representa a segunda família economicamente mais
importante como pragas de culturas, depois de Tetranychidae (LINDQUIST; AMRINE,
1996). Evidências recentes de estudos moleculares sugerem que a ocorrência de espécies
crípticas dentro da superfamília Eriophyoidea pode ser muito mais comum do que se
imaginava (CAREW et al., 2009; SKORACKA; DABERT, 2009); assim, a diversidade de
espécies deste grupo pode ser muito maior do que se entende atualmente (SKORACKA et al.,
2012).
Através de estudos moleculares Skoracka; Dabert, 2009 confirmaram a existência de
uma nova espécie, Abacarus lolli Skoracka, 2009, antes identificada como A. hystrix. Esta
espécie possui uma ampla gama de hospedeiros, sendo possível observar variações
significativas entre as espécies de A. hystrix associadas a estes (SKORACKA; DABERT,
2009; SKORACKA, 2009).
Pesquisas recentes que utilizaram maracadores moleculares mostraram que o ácaro do
enrolamento do trigo A. tosichella, que tem sido geralmente considerada uma espécie polífaga
com uma ampla gama de hospedeiros, é de fato, um complexo de espécies crípticas, que
consiste em várias linhagens divergentes que diferem de acordo com a associação com a

37

planta hospedeira (CAREW et al., 2009; SKORACKA et al., 2012, 2013, 2014; MILLER et
al., 2013). Além disso, de acordo com Skoracka et al. (2012) e Miller et al. (2013), o ácaro do
enrolamento do trigo não forma um grupo monofilético, pois genótipos de A. tulipae
mostraram pertencer a uma linhagem de A. tosichella (com distâncias intraclado muito baixas)
que difere fortemente de outras.
Em estudo realizado por Lewandowski et al. (2014), foi possível constatar que ácaros
do gênero Trisetacus Keiker, 1952 associados a coníferas na Polônia, formam um grupo
monofilético. No entanto, observou-se variações morfológicas e genéticas entre T. silvestris
Castagnoli, 1976 e T. relocatus Bagnyuk; Shevtchenko, 1982 associadas a diferentes espécies
de coníferas, bem como entre T. juniperinus (Nalepa, 1911) associados a diferentes estruturas
do mesmo hospedeiro.
Estudos utilizando marcadores moleculares também têm sido utilizados em filogenia
de categorias taxonômicas a níveis mais elevados. Li; Xue; Hong (2014) e Chetverickov et al.
(2015) observaram através de estudos moleculares e da morfologia externa, que a
superfamília Eriophyoidea não forma um grupo monofilético. De acordo com Chetverickov et
al. (2015) a superfamília Eriophyoidea é composta de um grupo basal parafilítico, os
Pentasetacini (Loboquintus Chetverikov, 2013 e Pentasetacus Schliesske, 1985), e dois
grandes grupos monofiléticos: Eriophyidae s.l. [contendo o grupo parafilético Eriophyidae
sensu Amrine; Stasny; Flechtmann (2003) (= Eriophyidae s.str.) e Diptilomiopidae sensu
Amrine; Stasny; Flechtmann (2003)] e Phytoptidae s.l. [contendo os grupos monofiléticos
Phytoptidae sensu Boczek; Shevchenko; Davis (1989) (= Phytoptidae s.tr.) e Nalepellidae
sensu Boczek; Shevchenko; Davis (1989)]. Segundo Li; Xue; Hong (2014) e Chetverickov et
al. (2015) os resultados das análises filogenéticas e dos testes de monofilia, conflitam com o
sistema taxonômico morfológico de Amrine; Stasny; Flechtmann (2003) e as análises
morfológicas cladísticas de Huang; Huang (1990) e Hong; Zhang (1996). Estes resultados
mostram que integrando informações morfológicas e moleculares e escolha de plantas
hospedeiras, é possível obter uma taxonomia mais precisa e uma compreensão filogenética
mais profunda de Eriophyoidea.

2.4 Aspectos gerais da cana-de-açúcar (Saccharum spp.)

A cana-de-açúcar (Saccharum spp.) é uma monocotiledônea (Poaceae: Saccharininae)
cultivada nas regiões tropicais e subtropicais do mundo. A taxonomia e a filogenia da canade-açúcar é muito complexa, plantas de cinco gêneros compartilham características comuns e

38

formam um grupo de intercruzamento estreitamente relacionado conhecido como "complexo
Saccharum". O complexo Saccharum compreende Saccharum, Erianthus, Ripidium,
Miscanthus, Diandra, Narenga e Sclerostachya (DANIELS; ROACH, 1987). Saccharum
officinarum é resultado da introgressão complexa entre S. spontaneum, Erianthus rundinaceus
L. e Miscanthus sinensis Anderss (DANIELS; ROACH, 1987).
As cultivares comerciais híbridas de cana-de-açúcar (Saccharum sp.) têm reprodução
seletiva intensiva de espécies do gênero Saccharum, envolvendo principalmente cruzamentos
entre S. officinarum, que é a espécie que originou a maioria dos híbridos e S. spontaneum.
Saccharum officinarum acumula níveis muito altos de sacarose no caule, mas é altamente
susceptível a doenças (COX et al., 2000; LAKSHMANAN et al., 2005), enquanto S.
spontaneum acumula pouca sacarose, tem caules mais finos e maior teor de fibras e com
resistência ou tolerância a muitas pragas e doenças (D'HONT et al., 1996; PANJE; BABU,
1960; JACKSON, 2005).
Acredita-se que o centro de origem de S. officinarum seja na Polinésia. A espécie
provavelmente tenha sido transportada para um centro moderno de diversidade em Papua
Nova Guiné e (Ilha de Java) (Indonésia). A maioria dos espécimes coletados no final do
século XIX para fins de curadoria vem dessas áreas (DANIELS; ROACH, 1987).
O cultivo da cana-de-açúcar se espalhou ao longo das rotas humanas de migração para
o Sudeste Asiático, Índia e Pacífico, hibridando com canas selvagens. Alcançou o
Mediterrâneo em torno de 500 AC. (FAUCONNIER, 1993) e, a partir daí se expandiu para
Marrocos, Egito, Síria, Creta, Grécia e Sicília, os principais produtores até o século XV. Em
seguida foi introduzida na África Ocidental e posteriormente América Central e do Sul e na
Índia Ocidental (FAUCONNIER, 1993). Acredita-se que tenha chegado à Austrália em 1788
na Primeira Frota, mas não se estabeleceu até ser posteriormente reintroduzida em 1817 do
Taiti (BULL; GLASZIOU, 1979). A cana-de-açúcar chegou ao Brasil no século XVI, junto
com os portugueses. Oficialmente as primeiras mudas vieram em 1532, e a planta encontrou
no país condições ideais para o seu desenvolvimento (MIRANDA, 2008).
Atualmente, a cana-de-açúcar é cultivada principalmente na América do Sul (por
exemplo, Brasil, Colômbia e Argentina), América do Norte/ América Central (México, EUA
e Guatemala), Ásia (Índia, China e Tailândia), África (Africa do Sul, Zimbabue e Egito),
Austrália e ilhas do Pacífico (ENV/JM/MONO, 2013).
A propagação da cana-de-açúcar é diferente da maioria das outras culturas, uma vez
que é propagada vegetativamente através de caules inteiros ou segmentos (BAILEY et al.,
2000). Desde a antiguidade o intercâmbio de material de propagação tem sido dessa forma, o

39

que provavelmente levou à disseminação de pragas e, mesmo atualmente representa um risco
fitossanitário, caso não sejam adotadas medidas preventivas (CROFT et al. 1996; CROFT et
al., 2000).
Alguns países como Brasil, Argentina, Austrália e África do Sul vem utilizando a
cultura de meristemas e a propagação in vitro para produzir cana-de-açúcar de alta qualidade.
A micro-propagação da cana-de-açúcar proporciona um método rápido e confiável para a
propagação em massa de material clonal e também tem sido utilizada para obter material de
plantio livre de doenças (LAKSHMANAN et al., 2005; RAMGAREEB et al., 2010) e é usada
no Brasil, nas Filipinas e em partes da Índia para gerar material de viveiro (IRVINE, 2004;
JALAJA; NEELAMATHI; SREENIVASAN, 2008).
A cana-de-açúcar (Saccharum spp.) tem status de ser atualmente uma das mais
importantes culturas do Brasil, sendo este considerado como o maior produtor mundial desta
cultura e representa aproximadamente 42% de toda a produção (CONAB, 2016). Com uma
área de 8,7 milhões de hectares e produção de 665,6 milhões de toneladas na safra 2015/16. O
crescimento foi de 4,9% em relação à safra anterior. No Brasil, mais de 90% da cana-deaçúcar é produzida nas regiões Centro-Sul e Nordeste. O Estado de São Paulo é o maior
produtor com 52,2% (4.498 mil hectares), seguido por Goiás com 10,4% (885,8 mil hectares),
Minas Gerais com 10,1% (866,5 mil hectares), Mato Grosso do Sul com 7% (596,8 mil
hectares), Paraná com 6% (515,7 mil hectares), Alagoas com 3,7% (323,6 mil hectares),
Pernambuco com 3% (254,2 mil hectares) e Mato Grosso com 2,7% (232,8 mil hectares).
Estes oito estados são responsáveis por 94,9% da produção nacional. Os outros 14 estados
produtores possuem áreas menores que 1%, totalizando 5,1% da área total do país (CONAB,
2016).
Com aumento da área plantada de cana-de-açúcar, esta cultura poderá sofrer maiores
problemas com ataque de pragas, especialmente com aqueles organismos que não são
considerados pragas-chave, mas que posteriormente, tornam-se pragas primárias. Isso ocorre,
devido à elevação da população desses organismos, por terem condições favoráveis ao
desenvolvimento na monocultura, e drástica redução de seus predadores naturais. Entre as
pragas agrícolas estão os ácaros fitófagos, que podem causar dano direto, com a ingestão do
conteúdo celular e também transmitir doenças para as plantas (MORAES; FLECHTMANN,
2008).

40

2.4.1 Ácaros Eriophyoidea associados à cana-de-açúcar

Oito espécies de ácaros Eriophyoidea são relatadas associadas à cana-de-açúcar no
mundo. Aceria merwei Tucker, 1926; Aceria sacchari Wang, 1964; Abacarus sacchari
Channabasavana, 1966 (que também foi relatado em S. spontaneum); Abacarus
queenslandiensis Ozman-Sullivan, 2006, Abacarus doctus Navia e Flechtmann, 2011
(Eriophyidae),

Catarhinus

sacchari

kuang,

1983;

Cathetacarus

spontaneae

Mohanasundaram, 1984 e Diptacus sacchari Xin e Dong, 1983 (Diptilomiopidae) (OZMANSULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006; NAVIA et al., 2011).
Das oito espécies de ácaros Eriophyoidea associados à cana-de-açúcar, três espécies
válidas são do gênero Abacarus Keifer (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006;
NAVIA et al., 2011). Ozman-Sullivan; Amrine; Walter (2006) sinonimizaram as espécies
Abacarus officinari Keifer, 1975 e Abacarus fujianensis Xin; Ding, 1982, descritas de canade-açúcar (S. officinarum) na Tailândia e na China, respectivamente, como sendo A. sacchari.
A sinonimização destas espécies foi baseada apenas em características da morfologia externa.
Estes autores informaram com base na morfologia externa que as diferenças entre estas
espécies eram pequenas. No entanto, sabe-se que a identificação dos eriofiídeos é bastante
difícil, devido às suas reduzidas dimensões, e simplificação do corpo. Outra limitação é a
presença de algumas estruturas evidentes apenas no macho adulto e na fase de protogina da
fêmea, e outras apenas na fêmea adulta (LINDQUIST, 1996a). Em 2009, Skoracka e Dabert
verificaram a ocorrência de duas espécies diferentes, as quais eram identificadas como A.
hystrix em diferentes hospedeiros. Apenas por meio de estudos mais aprofundados utilizando
morfometria multivariada e marcadores moleculares foi possível constatar que, apesar de as
espécies serem morfologicamente semelhantes, geneticamente e morfometricamente
tratavam-se de espécies distintas.
No Brasil, havia sido relatada apenas a ocorrência de A. sacchari, sendo esta
considerada a espécie mais comum sobre cana-de-açúcar em várias partes do mundo. O
primeiro relato desta espécie no Brasil ocorreu em 1970 no Estado de São Paulo
(FLECHTMANN; ARANDA, 1970). Ressalta-se que até pouco tempo esta era a única
espécie do gênero relatada em cana-de-açúcar em áreas neotropicais. Em 2011, Navia e
Flechtmann descreveram Abacarus doctus em canaviais da Costa Rica, sendo esta a primeira
espécie desse gênero descrita sobre cana-de-açúcar na América (NAVIA et al., 2011).
Na Venezuela, Austrália, Costa Rica e El Salvador os ácaros do gênero Abacarus têm
causado sintomas severos em cana-de-açúcar. Em altos níveis populacionais, estes ácaros

41

causam manchas avermelhadas ou bronzeadas, que podem espalhar-se aleatoriamente nas
superfícies das folhas. Os sintomas são facilmente confundidos com aqueles provocados por
fungos Puccinia spp. que causam ferrugem e são comumente associados à cultura da cana-deaçúcar (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006; AGUILAR; SANABRIA;
MURILLO, 2010; NUESSLY, 2010; NAVIA et al., 2011; GUZZO et al., 2014).
Os sintomas observados nos canaviais do Estado de Alagoas são semelhantes aos
relatados na Costa Rica. Entretanto, assim como em outros países, os sintomas geralmente são
confundidos por agrônomos e agricultores da região, como sendo causados por fungos
(DUARTE et. al., 2015).
2.5 Caboatã (Cupania sp.) – aspectos gerais e ácaros eriofiídeos associados

A família Sapindaceae inclui árvores, arbustos ou cipós, distribuídos principalmente
nas regiões tropicais e subtropicais (BARROSO, 1991; LORENZI, 1992; 2000). Esta família
compreende cerca de 2000 espécies e 145 gêneros (SOMNER, 2009). No total, 28 gêneros e
417 espécies ocorrem no Brasil, das quais 190 são endêmicas (SOMNER et al., 2015).
Algumas espécies são consideradas de grande importância econômica, a exemplo do guraná,
Paullinia cupana Kunth (BRANDÃO; LACA-BUENDIA; MACEDO, 2002) e da lichia,
Litchi chinensis Sonn (SOUZA; LORENZI, 2005).
Ainda constituindo a família Sapindaceae encontra-se o gênero Neotropical, Cupania
L., o qual é composto por 32 espécies, sendo 23 endêmicas. Este gênero é um dos mais
comuns e frequentemente encontrados nos biomas Mata Atlântica, Caatinga, Cerrado e
Pantanal (SOMNER et al., 2015). Algumas espécies como Cupania vernalis Cambess,
Cupania oblongifolia Mart. e Cupania rancemosa Radlk, entre outras, são usadas na medicina
popular e podem ser aplicadas na arborização urbana. Também podem ser utilizados em
plantações mistas, com foco na recuperação de áreas degradadas, à medida que se adaptam à
insolação direta (LORENZI, 1992; 2000; BRANDÃO; LACA-BUENDIA; MACEDO, 2002).
No Estado de Alagoas plantas desse gênero são comumente encontradas em áreas de Mata
Atlântica, dentre elas C. oblongifolia e Cupania impressinervia Acev.-Rodr. São árvores
nativas e endêmicas do Brasil. Ambas as espécies estão presentes no Nordeste do Brasil. No
entanto, C. oblongifolia está amplamente distribuída nas regiões Sul, Sudeste, Norte e
Nordeste, enquanto C. impressinervia está restrita às áreas de Mata Atlântica no Nordeste do
Brasil (SOMNER; FERRUCCI; ACEVEDO-RODRÍGUEZ, 2015). Em Alagoas são
conhecidas popularmente como caboatã, mas em outras regiões recebem designações

42

diferentes como: cambotá, camboatã, camboatã-vermelho, cuvatã e arco-de-peneira
(DUARTE et al., 2015).
Atualmente, são descritas 41 espécies de ácaros eriofiídeos associados a sapindáceas
(AMRINE JR., J. W.; DE LILLO, E., comunicação pessoal). Entre eles está o ácaro-erinose
da lichia, Aceria litchii (Keifer) (Acari: Eriophyidae), que é uma das principais pragas de
diferentes variedades de lichia L. chinensis (Sapindaceae) (MENZEL, 2002; PAULL;
DUARTE, 2011).
Até o momento, nenhuma espécie de ácaro eriofiídeo havia sido descrita a partir de
árvores de Cupania. Romero; Benson (2004) observaram a ocorrência de ácaros eriofiídeos
(não identificados) associados a domácias em caboatã (C. vernalis) no Estado de São Paulo.
Esses autores verificaram que os ácaros bloqueavam a entrada das domácias com exúvias em
conjunto com material de seda, possivelmente como uma forma de defesa adicional contra a
predação. O mesmo foi observado em um estudo realizado por Duarte et al. (2015) em plantas
de caboatã em Alagoas. Os autores coletaram os ácaros associados às domácias e também
sobre a superfície abaxial de folhas de C. oblongifolia Mart. e identificaram quatro novas
espécies de ácaros eriofiídeos. Tem sido observada também a ocorrência de outros ácaros
Eriophyoidea em C. impressinervia Acev (DUARTE et al., 2014).
2.6 Erva cidreira (Lippia alba) – aspectos gerais e ácaros eriofiídeos associados

A família Verbenaceae inclui várias espécies aromáticas e medicinais que são
amplamente utilizadas na medicina popular, devido às suas propriedades analgésicas,
gastrointestinais e tranquilizantes (AGUIAR et al., 2008; SOUZA; LORENZI, 2005). Esta
família compreende cerca de 34 gêneros e 1200 espécies, com 480 espécies Neotropicais e
poucas espécies distribuídas na Europa, Ásia, África e Madagascar (ATKINS, 2004). O Brasil
tem a maior riqueza da família, com 16 gêneros e 290 espécies, incluindo 191 endemias
(SALIMENA et al., 2016). Os gêneros mais representativos da flora brasileira são Lippia L.
(88 espécies, 68 endêmicas) (SALIMENA; MÚLGURA, 2016), e Stachytarpheta Vahl (81
espécies, 75 endêmicas) (SALIMENA, 2016). Informações sobre os ácaros Eriophyoidea
associados às plantas Verbenaceae são escassas. Atualmente, foram descritas 63 espécies de
ácaros eriofiídeos associados a plantas verbenáceas (AMRINE JR., J. W.; DE LILLO, E.,
comunicação pessoal; RIPKA, 2015). Até o momento, não haviam registros de ácaros
eriofiíideos em Lippia spp.

43

REFERÊNCIAS
AGROLINK. Nova praga está atacando as plantações de lichia. 2010. Disponível em:<
http://agrolink.com.br/culturas/milho/NoticiaDetalhe.aspx?CodNoticia=115177 >. Acesso
em: 11 de fevereiro de 2014.

AGUIAR, J. S. et. al. Atividade antimicrobiana de Lippia alba (Mill.) N. E. Brown
(Verbenaceae). Brazilian Journal of Pharmacognosy, Curitiba, v.18, n. 3, p. 436–440,
2008.

AGUILAR, H.; MURILLO, P. Nuevos hospederos y registros de ácaros fitófagos para Costa
Rica: período 2008 – 2012. Agronomía Costarricense. San José, v. 36, n. 2, p. 11-28, 2012.
Disponível em: <http//www.mag.go.cr>. Acesso em: 11 de fevereiro de 2013.

______. SANABRIA, C.; MURILLO, P. Distribution and damage caused by Abacarus sp.
(Acari: Eriophyidae) associated to sugarcane in Costa Rica. In: International Congress of
Acarology, 13., 2010, Recife. Abstracts… Recife, PE, 2010, 2010. p. 5.

AMRINE JUNIOR, J. W.; STASNY, T. A. Catalog of the Eriophyoidea (Acarina:
Prostigmata) of the world. West Bloomfield Township: Indira Publishing House, 1994.
798p.

______. STASNY, T. A. H.; FLECHTMANN, C. H. W. Revised Keys to the World Genera
of the Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). West Bloomfield Township: Indira Publishing
House, 2003. 244 p.

ATKINS, S. Verbenaceae. In: KADEREIT, J. W. (Ed.). The Families and Genera of
Flowering Plants. Berlin: Springer-Verlag, 2004. p. 449–468.

BAILEY, R. A., et al. Procedures for the safe movement of sugarcane germplasm. In: ROTT,
P. et al. (Eds). A guide for sugarcane disease. Montpellier: CIRAD/ISSCT, 2000. p. 311–
316.

BARROSO, G. M. Sistemática de angiospermas do Brasil. Viçosa: UFV, 1991. 225p.

BEN-DAVID, T. et al. ITS2 sequences as barcodes for identifying and analyzing spider mites
(Acari: Tetranychidae). Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 41, p. 169-181,
2007.

44

BICKFORD, D. et al. Cryptic species as a window on diversity and conservation. Trends in
Ecology and Evolution, Kidlington, v. 22, p. 148-155, 2007.

BOCZEK, J; SHEVCHENKO, V. G; DAVIS, R. Generic key to world fauna of eriophyoid
mites (Acarida: Eriophyoidea). Warsaw: Warsaw Agricultural University Press, 1989. 328
p.

BOWMAN, H. M.; HOY, M. A. Molecular discrimination of phytoseiids associated with the
red palm mite Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) from Mauritius and south Florida.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.57, p. 395–407, 2012.

BRANDÃO, M.; LACA-BUENDIA, J. P.; MACEDO J. F. Arvores nativas e exóticas do
estado de Minas Gerais. Epamig: Belo Horizonte, 2002. 528p.

BULL, T. A.; GLASZIOU, K. T. Sugarcane, In: LOVETT, J. V.; LAZENBY, A. (Eds.).
Australian Field Crops: Tropical Cereals, Oilseeds, Grain Legumes and Other Crops.
London: Angus and Robertson Publishers, 1979. v. 2, p. 95-113.

CALCAGNO, V., et al. Divergencein behaviour between the European corn borer, Ostrinia
nubilalis, and its sibling species Ostrinia scapulalis: adaptation to human harvesting?
Proceedings of the Royal Society serie B: Biological Sciences, London, v. 277, p. 27032709, 2010.

CAREW, M. et al. Molecular markers indicate that the wheat curl mite, Aceria tosichella
Keifer, may represent a species complex in Australia. Bulletin of Entomological Research,
Australia, v.99, p. 479–486, 2009.

CASTAGNOLI, M. et al. An insight into some relevant aspects concerning eriophyoid mites
inhabiting forests, ornamental trees and shrubs. Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 51, p. 169-189, 2010.

CHETVERIKOV, P. E. Confocal laser scanning microscopy technique for the study of
internal genitalia and external morphology of eriophyoid mites (Acari: Eriophyoidea).
Zootaxa, Auckland, v. 3453, p.56–68, 2012.

CHETVERIKOV, P. E. Comparative confocal microscopy of internal genitalia of phytoptine
mites (Eriophyoidea, Phytoptidae): new generic diagnoses reflecting host–plant associations.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.62, n.2, p.129–160, 2014.

45

______. et al. Oziella sibirica (Eriophyoidea: Phytoptidae), a new eriophyoid mite species
described using confocal microscopy and COI barcoding. Zootaxa, Auckland, v. 3560, p. 41–
60, 2012.

______. et al. Description of a new relict five-setous eriophyoid mite, Loboquintus
subsquamatus n. gen. & n. sp. (Eriophyoidea, Phytoptidae, Pentasetacini) based on confocal
microscopy, SEM, COI barcoding and novel CLSM anatomy of internal genitalia.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 61, n.1, p. 1–30, 2013.

______. et al. Redescription of an early-derivative mite, Pentasetacus araucariae
(Eriophyoidea, Phytoptidae), and new hypotheses on the eriophyoid reproductive anatomy.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 63, p. 123–125, 2014.

______. et al. Basal divergence of Eriophyoidea (Acariformes, Eupodina) inferred from
combined partial COI and 28S gene sequences and CLSM genital anatomy. Experimental
and Applied Acarology, Dordrecht, v. 67, n. 2, p. 219–245, 2015.

COETZEE, S. H.; CAMERIK, A. M. The use of autofluorescence of the pharyngeal pump
system in Pygmephoroidae (Acari: Heterostigmata) as a new taxonomic aid. In: International
Congress of Acarology, 10., 1998, Australia. Proceedings… Australia, 1998. p. 213–225.

CONAB - Companhia Nacional de Abastecimento. Acompanhamento de safra
brasileira: cana-de-açúcar, Quarto levantamento - SAFRA 2015/16. Brasília: Companhia
Nacional de Abastecimento, v. 2, n. 4, p. 1-76, 2016. Disponível em:
<http://www.conab.gov.br>. Acesso em 14 de novembro de 2016.

COX, M., et al. Cane Breeding and Improvement. In: HOGARTH, M.; ALLSOPP, P. (Eds.).
Manual of Cane Growing, Bureau of Sugar. Indooroopilly: Experimental Stations, 2000. p.
91-108.

CROFT, B. J., et al. Sugarcane germplasm conservation and exchange. Canberra: ACIAR,
1996. 134p.

CROFT, B., et al. (2000). Disease Management. In: HOGARTH, M; ALLSOPP, P. (Eds.),
Manual of Cane Growing, Bureau of Sugar. Indooroopilly: Experimental Stations, 2000. p.
263-289.

CRUICKSHANK, R. H. Molecular markes for the phylogenetcs of mites and ticks.
Systematic Applied Acarology, Dordrecht, v. 7, n. 3. p. 14, 2002.

46

CRUZ, C. D.; REGAZZI, A. J. Modelos biométricos aplicados ao melhoramento genético.
2. ed. Viçosa: Universidade Federal de Viçosa, 2001. 390p.

DANIELS, S. J.; ROACH, B. T. Taxonomy and Evolution. In: HEINZ, D. J. (Ed.).
Sugarcane Improvement through Breeding. Netherlands: Elsevier Amsterdam, 1987. v.11,
p. 7-84.

DE LILLO, E. et al. Recommended procedures and techniques for morphological studies of
Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 51,
p. 283–307, 2010.

______. SKORACKA, A. What's "cool" on eriophyoid mites? Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v. 51, p. 3-30, 2010.

DEDAVID, B. A.; GOMES, C. I.; MACHADO, G. Microscopia Eletrônica de varredura:
aplicações e preparação de amostras: materiais poliméricos, metálicos e semicondutores.
Porto Alegre: EDIPUCRS, 2007. 60p.

D'HONT, A. et al. "Characterisation of the Double Genome Structure of Modern Sugarcane
Cultivars (Saccharum spp.) by Molecular Cytogenetics". Molecular and General Genetics,
New York, v. 250, p. 405-413, 1996.

DUARTE, M. E. et. al., Novos táxons de Eriophyoidea associados à Cupania oblongifolia
Mart. e Cupania impressinervia Acev (Sapindaceae) no Nordeste do Brasil. In: XXV
Congresso Brasileiro de Entomologia, 25, 2014. Goiânia. Anais ... Goiânia, 2014.

______. et al. Mites associated with sugarcane crop and with native trees from adjacent
Atlantic forest fragment in Brazil. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 66,
p. 529–540, 2015.

DUSO, C. et al. The impact of eriophyoids on crops: recent issues on Aculus schlechtendali,
Calepitrimerus vitis and Aculops lycopersici. Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 51, p. 151-168, 2010.

ENV/JM/MONO - Environment Directorate Joint Meeting of the Chemicals Committee and
the Working Party on Chemicals, Pesticides and Biotechnology. Consensus Document on
the Biology of Sugarcane (Saccharum spp.). Series on Harmonisation of Regulatory
Oversight in Biotechnology, Paris, v. 22, n. 56. 2013. 91 p.

47

FAUCONNIER, R. The Tropical Agriculturist: Sugar cane. 3. ed. London: Macmillan
Press, 1993. 140 p.

FISHER, J. R.; DOWLING, A. P. G. Modern methods and technology for doing classical
taxonomy. Acarologia, Paris, v. 50, n. 3, p. 395–409, 2010.

FLECHTMANN, C. H. W.; ARANDA, B. R. C. New records and notes on Eriophyid mites
from Brazil and Paraguay, with a list of Eriophyidae from South America. Proceedings of the
Entomological Society of Washington, Washington, v. 72, n.1, p. 94–98, 1970.

GAMLIEL-ATINSKY, E. et al. The role of eriophyoids in fungal pathogen epidemiology,
mere association or true interaction? Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.
51, p. 191-204, 2010.

GONZAGA, V. et al. Quarentena Vegetal no Brasil. In: VILELA, E; ZUCCHI, R. A. (Eds.).
Pragas Introduzidas no Brasil – Insetos e Ácaros. Piracicaba: FEALQ, 2015. v.1, p. 67108.

GUZZO, E. C. et al. First Report of the Eriophyoid Mite Abacarus doctus (Prostigmata:
Eriophyidae) Infesting Sugarcane in El Salvador. The Florida Entomologist, Gainesville, v.
97, p. 1835-1837, 2014.

HEBERT, P. D. N. et al.Ten species in one: DNA barcoding reveals cryptic species in the
neotropical skipper butterflyAstraptes fulgerator. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the USA, Washington, v. 101, p.14812-14817, 2004.

HERCULANO, A. C. M., MATOS, W. R. Levantamento das espécies de sapindáceas
arbóreas no Estado do Rio de Janeiro. Saúde e Ambiente em Revista, v.3, p. 76-85, 2008.
Disponível em:<http://www.unigranrio.br>. Acesso em 16 de abril de 2013.

HILLIS, D. M.; MORITZ, G.; MABLE, B. K. Molecular Systematics. Massachusetts:
Sinauer Associates, 1996. 655p.

HONG, X. Y.; WANG, D. S.; ZHANG, Z. Q. Distribution and damage of recent invasive
eriophyoid mites (Acari: Eriophyoidea) in mainland China. International Journal of
Acarology, Oak Park, v. 32, n. 3, p 227–240, 2006.

______. ZHANG, Z. Q. A cladistic analysis of the Eriophyoidea (Acari: Prostigmata): tests
of monophyly of families. Systematic and Applied Acarology Society, London, v. 1, p.
107–122, 1996.

48

HOY, M. A. Agricultural Acarology: Introduction to Integrated Mite Management.
Florida: CRC Press, 2011. 114p.

HUANG, K.W.; HUANG, T. A study on numerical taxonomy of eriophyoid mites (Acarina:
Eriophyoidea). Bulletin of the National Museum of Nature and Science, Tokyo, v. 2, p.
273–279, 1990.

______. HUANG, T.; WANG, C. F. Morfometric analysis between Spinacus Pagonis Keifer
and is affined species (Acarina: Eriophyidae). Zoological Studies, Taipé, v.35, n.3, p. 178187, 1996.

IRVINE, J. E. Sugarcane Agronomy. In: JAMES, G. (Ed.). Sugarcane. 2. ed. Oxford:
Blackwell Science Ltd., 2004. p. 143-159.

JACKSON, P. A. Breeding for Improved Sugar Content in Sugarcane. Field Crop Research,
Amsterdam, v. 92, p. 277-290, 2005.

JALAJA, N. C.; NEELAMATHI, D.; SREENIVASAN, T. V. Micropropagation for
Quality Seed Production in Sugarcane in Asia and the Pacific. Food and Agriculture
Organization of the United Nations, Rome; Asia–Pacific Consortium on Agricultural
Biotechnology, New Delhi; AsiaPacific Association of Agricultural Research Institutions,
Bangkok, 2008. 46p.
Disponível em: <http://www.apcoab.org>. Acesso em 04 de outubro de 2014.

JEPPSON, L. R.; KEIFER, H. H.; BAKER, E. W. Mites injurious to economic plants.
Berkeley: University of California Press. 1975. 614p.

JONES, A. T. Black currant reversion disease—the probable causal agent, eriophyoid mite
vectors, epidemiology and prospects for control. Virus Research, New York, v. 71, p. 71–84,
2000.

KANG, S. G. et al. Allexivirus transmitted by eriophyoid mites in garlic plants. Journal of
Microbiology and Biotechnology, Seoul, v. 17, p. 1833–1840, 2007.

LAKSHMANAN, P., et al. Sugarcane Biotechnology: the Challenges and Opportunities, In
Vitro. Cellular and Developmental Biology, Amsterdam, 41, p. 345-363, 2005.

LEWANDOWSKI, M. et al. Genetic and morphological diversity of Trisetacus species

49

(Eriophyoidea: Phytoptidae) associated with coniferous trees in Poland: phylogeny,
barcoding, host and habitat specialization. Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 63, p. 497–520, 2014.

LI, H.-S.; XUE, X.-F.; HONG, X.-Y. Homoplastic evolution and host association of
Eriophyoidea (Acari, Prostigmata) conflict with the morphological-based taxonomic system.
Molecular Phylogenetics and Evolution, Cambridge, v. 78, p. 185–198, 2014.

LINDQUIST, E. E. External anatomy and systematics. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites-their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996 a. v. 6, p. 3–31.

______. Phylogenetic relationships. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M. W.; BRUIN, J.
(Eds). Eriophyoid mites—their biology, natural enemies and control. Amsterdam:
Elsevier Science Publishing, 1996b. v. 6, p. 301–327.

______. AMRINE JR, J. W. Systematics, diagnoses for major taxa, and keys to families and
genera with species on plant of economic importance. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites-their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. v. 6, p 33–87.

______. OLDFIELD, G. N. Evolution of Eriophyoid Mites in Relation to their Host Plants.
In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M. W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites-their
biology, natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. v. 6,
p. 277-300.

LORENZI, H. Árvores Brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas
nativas do Brasil. Nova Odessa: Editora Plantarum, 1992. 312p.

______. Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas
nativas do Brasil. 3.ed. Nova Odessa: Plantarum, 2000. 368p.

MATTOS, V. M.; FERES, R. J. F. Padrão morfológico e ciclo de vida de Eutetranychus
banksi (Acari: Tetranychidae) de diferentes locais e hospedeiros. Zoologia, Curitiba, v. 26, n.
3, p. 427-442, 2009.

MENDONÇA, R. S. de. Estudos taxonômicos de ácaros Tetranychidae no Brasil e
filogenia e estrutura genética do ácaro rajado, Tetranychus urticae koch, inferidas a
partir de sequencias do DNA ribossômico e mitocondrial. 2009. 235p. Tese (Doutorado
em Biologia Animal). Universidade de Brasília - Instituto de Ciências Biologicas, Brasília,
2009.

50

______. et al. A critical review on some closely related species of Tetranychus sensu strict
(Acari: Tetranychidae) in the public DNA sequences database. Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v. 55, n. 1, p. 1-23, 2011.

______. et al. Diagnóstico Molecular na Identificação de Pragas Agrícolas. In: SUGAYAMA,
R. et al. (Eds.) Defesa Vegetal – Fundamentos, Ferramentas, Políticas e Perspectivas.
São Paulo: Sociedade Brasileira de Defesa Agropecuária, 2015. p.142-182.

MENZEL, C. Major pests and diseases. In: MENZEL, C. (Ed.). The lychee crop in Asia and
the Pacific. Queensland: Maroochy Research Station, 2002. p. 74-83.

MILLER, A. D. et al. Phylogenetic analyses reveal extensive cryptic speciation and host
specialization in an economically important mite taxon. Molecular Phylogenetics Evolution,
Cambridge, v. 66, p.928–940,2013.

MIRANDA, J. R. História da cana-de-açúcar. Campinas: Komedi, 2008. 167p.
MORAES, J. G.; FLECHTMANN, C. H. W. Manual de Acarologia – Acarologia básica e
ácaros de plantas cultivadas no Brasil. Ribeirão Preto: Holos, 2008. 308p.

______. ZACARIAS, M. Phytoseiid Mites (Acari) Associated with Rubber Trees and Other
Euphorbiaceous Plants In Southeastern Brazil. Neotropical Entomology, Londrina, n. 30, v.
4, p. 579-586, 2001.

MOZES-KOCH, R. GERSON, U. Separation of acarine species by enzymatic, immunological
and molecular methods. Sistematic and Applied Acarology, Amsterdam, v. 3, p. 9-18, 1998.

NAVAJAS, M. et al. Genetic differentiation in Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae):
polymorphism, host races or sibling species? Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 24, 365-376, 2000.

______. FERTON, B.; The application of molecular markers in the study of diversity in
acarology: a reviem. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 24, p. 751-774,
2000.

______. NAVIA, D. DNA-based methods for eriophyoid mite studies: review, critical
aspects, prospects and challenges. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 5, p.
257–271, 2010.

51

NAVIA, D. Ácaros Eriophyoidea (Prostigmata) associados a palmeiras (Arecaceae), com
ênfase no ácaro do coqueiro, Aceria gerreronis keifer – espectro de hospedeiros e
aspectos biogeográficos. 2004. 435 f. Tese (Doutorado em Ciências) - Escola Superior de
Agricultura Luiz de Queiroz – Universidade de São Paulo, Piracicaba, 2004.

______. FLECHTMANN, C. H. W. Eriophyoid mites intercepted from plant germplasm in
Brazil - addressing questions on new introduction pathways. In: Sixth European Congress of
Acarology, 16, 2008, Mointpellier. Abstracts… Mointpellier, France: European Association
of Acarologists, 2008. p. 58.

______. MORAES, G. J.; FLECHTMANN, C. H. W. Phytophagous mites as invasive alien
species: quarantine procedures. In: International Congress of Acarology, 11., 2006, Mexico.
Proceedings… Mexico: UNAM/ Sociedad Latinoamericana de Acarología, 2006. p. 87-96.

______. MORAES, G. J.; QUERINO, R. B. Geographic pattern of morphological variation of
the coconut mite, Aceria guerreronis Keifer (Acari: Eriophyidae), using multivariate
morphometry. Brazilian Journal of Biology, São Carlos, v. 3, n. 69, p. 773-783, 2009.

______. et al. Adventive eriophyoid mites: a global review of their impact, pathways,
prevention and challenges. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 51, p. 225255, 2010.

______. et al. A new species of Abacarus (Acari: Prostigmata: Eriophyidae) damaging
sugarcane, Sacharrum officinarum L., from Costa Rica—the first eriophyoid mite described
with a tibial seta on leg II. Zootaxa, Auckland, v. 3025, p.51–58, 2011.

______. et al. Integration of DNA-based delimitation of species and morphology reveals
cryptic diversity in Brevipalpus mites (Acari: Tenuipalpidae). Zoologica Scripta, Oxford, v.
42, n. 4, p.406–426, 2013.

______. SANTOS, A. S.; FLECTMANN, C. H. W. Eriophyoidea mite from Brazil- An
annotated check list. In: International Congress of Acarology, 14., 2014, Kyoto. Anais…
Kyoto, Japão, 2014. p. 13-18.

______. et al.Reproductive compatibility and genetic and morphometric variability among
populations of the predatory mite, Amblyseius largoensis (Acari: Phytoseiidae), from Indian
Ocean Islands and the Americas. Biological Control, Orlando, v. 72, p. 12-29, 2014.

______. et al. Traditional and geometric morphometrics supporting the differentiation of two
new Retracrus (Phytoptidae) species associated with heliconias. Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v.67, p.87–121, 2015.

52

NORONHA, A. C. S. et al. Caracterização molecular de populações de Euseius citrifolius
Denmark e Muma e Euseius concordis (Chant) (Acari: Phytoseiidae) utilizando o
sequenciamento das regiões ITS1 e ITS2. Neotropical Entomology, Londrina, v.4, n.32, p.
591-596, 2003.

NUESSLY, G. S. Sugarcane Rust Mite, Abacarus sacchari: an Old World Pest Attacking
Sugarcane in the New World. Journal American Society of Sugar Cane Technologists,
Florida, v. 30, p. 144, 2010.

OKASSA, M. et al. Molecular and morphological boundaries of the predator Neoseiulus
californicus McGregor (Acari: Phytoseiidae). Biological Journal Linnean Society, London,
v.104, p.393–406, 2011.

OLDFIELD, G. Diversity and host plant specificity. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Org.). Eriophyoid mites: their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. p. 199-216.

______. PROESELER, G. Eriophyoid mites as vectors of plant pathogens. In: LINDQUIST,
E. E.; SABELIS, M. W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites - their biology, natural
enemies and control. Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. p. 259-273.
OLIVEIRA, A. R. F. Desenvolvimento de um microscópio confocal de varredura laser
para caracterização topográfica de superfícies. 2012. 69f. Dissertação (Mestrado em
Engenharia Mecânica) - Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia, MG, 2012.
______. DE MELLO, J. D. B.; MONTE, A. F. G. Desenvolvimento de Microscópio Confocal
para Análise de Superfície. In: Simpósio do Programa de Pós-Graduação em Engenharia
Mecânica, 20., 2010, Uberlândia. Anais... Uberlândia: POSMEC, PPGEM, UFU, 2010. 4 p.

OSAKABE, M. H.; HIROSE, T.; SATO, M. Discrimination of four Japanese Tetranychus
species (Acari: Tetranychidae) using PCR-RFLP of the inter-transcribed spacer region of
nuclear ribosomal DNA. Applied Entomology and Zoology, Tokyo, v. 37, p. 399–407,
2002.

OZMAN-SULLIVAN, S. K.; AMRINE JR, J. W.; WALTER, D. E. A new species of
Eriophyoid mite (Acari: Eriophyidae) on sugarcane in Australia. International Journal of
Acarology, Oak Park, v. 32, n. 4, p.384-95, 2006.

PANJE, R.; BABU, C. N. Studies on Saccharum spontaneum: Distribution and Geographical
Association of Chromosome Numbers", Cytologia, Tokyo, v. 25, p. 152-172, 1960.

53

PAULL, R. E.; DUARTE, O. Litchi and longan. In: PAULL, R. E.; DUARTE, O. (Eds.)
Tropical fruits. 2. ed. Cambridge: CAB International, 2011. p. 221-251.

PFENNINGER, M.; SCHWENK, K. Cryptic animal species are homogeneously
distributedamong taxa and biogeographical regions. BMC. Evolutionary Biology, New York,
v. 7, p. 121, 2007.

PERES-NETO, P. R. Introdução a analises Morfométricas. In: PERES-NETO, P. R.;
VALENTIN, J. L.; FERNANDEZ, F. A. S. (Eds.). Tópicos em tratamentos de dados
biológicos. Rio de Janeiro: Oecologia Brasiliensis, 1995. v.2, p. 57-89.

RAGA, A. et al. Primeiro relato de Aceria litchii (Keifer) (Prostigmata: Eriophyidae) em
plantas de lichia no Brasil. Revista Brasileira de Fruticultura, Jaboticabal, v. 32, p. 628629, 2010.

RAMGAREEB, S. et al. Elimination of Virus and Rapid Propagation of Disease-Free
Sugarcane (Saccharum spp. cultivar NCo376) Using Apical Meristem Culture. Plant Cell,
Tissue and Organ Culture, Dordrecht, v. 100, p. 175-181, 2010.

REIS, S. F. Morfometria e estatística multivariada em biologia evolutiva. Revista Brasileira
de zoologia, Curitiba, v. 5, n. 4, p. 571-580, 1988.

RIPKA, G. A new Acaralox species (Acari: Prostigmata: Eriophyoidea) on Verbena
Officinalis L. from Hungary. Acta Zoologica Academiae Scientiarum Hungaricae,
Hungary, v.61, n. 3, p. 247–254, 2015.

ROMERO, G. Q.; BENSON, W. W. Leaf domatia mediate mutualism between mites and a
tropical tree. Oecologia, Berlin, 140, 609-616, 2004.

SALIMENA, F. R. G. Stachytarpheta - In: Lista de espécies da flora do Brasil. Jardim
Botânico do Rio de Janeiro. 2016. Disponível
em:<http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB15189>. Acesso em 29 de março de
2014.

______. MÚLGURA, M. Lippia - In: Lista de espécies da flora do Brasil. Jardim Botânico
do Rio de Janeiro. 2016. Disponível em: <from: http://floradobrasil.
jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB15170>. Acesso em: 29 de março de 2016.

54

______. et al. Verbenaceae -In: Lista de espécies da flora do Brasil. Jardim Botânico do
Rio de Janeiro. 2016. Disponível em: <http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/
FB246>. Acesso em: 29 de março de 2016.

SCHLICK-STEINER, B. C. et al. Integrative Taxonomy: A Multisource Approach to
Exploring Biodiversity. Annual Review of Entomology, Palo Alto, v. 55, p. 421-438, 2010.

SEMWOGERERE, D.; WEEKS, E. R. Confocal Microscopy. In: WNEK, G; BOWLIN, G.
(Eds). Encyclopedia of Biomaterials and Biomedical Engineering. New York: Taylor and
Francis, 2005. p. 1-10. Disponível em: <http://www.physics.emory.edu>. Acesso em 11 de
agosto de 2014.

SKORACKA, A. Eriophyoid mites from grasses in Poland (Acari: Eriophyoidea).
Poland: Polish Taxonomical Society, 2004. 205 p.

______. Description of Abacarus lolii n. sp. (Prostigmata: Eriophyoidea: Eriophyidae), a
cryptic species within a grass–feeding Abacarus Complex. International Journal of
Acarology, Amsterdan, v. 35, p. 405–417, 2009.

______. KUCZYNSKI, L.; MAGOWSKI, W. Morphological variation in differente host
populations of Abacarus hystrix (Acari: Prostigmata: Eriophyoidea). Experimental and
Applied Acarology, Dordrecht, v. 26, p. 187-193, 2002.

______. DABERT, M. The cereal rust mite Abacarus hystrix (Acari: Eriophyoidea) is a
complex of species: evidence from mitochondrial and nuclear DNA sequences. Bulletin of
Entomological Research, Poland, v.2, p. 1-10, 2009.

______. et al. Host specificity and specialization in eriophyoid mites and their importance for
the use of eriophyoid mites as biocontrol agents of weed. Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v. 51, p. 93-113, 2010.

______. et al. Cryptic species within the wheat curl mite Aceria tosichella
(Keifer) (Acari: Eriophyoidea), revealed by mitochondrial, nuclear and morphometric data.
Invertebrate Systematics, Collingwood, v. 26, p. 417- 433, 2012.

______. The wheat curl mite Aceria tosichella (Acari: Eriophyoidea) is a complex of cryptic
lineages with divergent host ranges: Evidence from molecular and plant bioassay data.
Biological Journal Linnean Society, London, v. 109, p. 165–180, 2013.

55

______. Wheat curl mite and dry bulb mite: Untangling a taxonomic conundrum through a
multidisciplinary approach. Biological Journal Linnean Society, London, v. 111, p. 421–
436, 2014.

SMITH, L.; DE LILLO, E.; AMRINE JR, J. W. Effectiveness of eriophyoid mites for
biological control of weedy plants and challenges for future research. Experimental and
Applied Acarology, Dordrecht, v, 51, p. 115-149, 2010.

SOMNER, G. V. Sapindaceae. In: MARTINS, S.E. et al. (Eds.) Flora Fanerogâmica do
Estado de São Paulo. São Paulo: Instituto de Botânica, 2009. v. 6, p. 195-256.
______. FERRUCCI, M.S.; ACEVEDO-RODRÍGUEZ, P. Cupania – In: Lista de Espécies
da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. 2015. Disponível em:
<http://reflora.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB20888>. Acesso em: 21 de novembro de
2015.

______. et al. Sapindaceae - In Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do
Rio de Janeiro.2015. Disponível em: <http://reflora.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB216>.
Acesso em: 21 de setembro de 2015.
SOUZA, C. Z.; LORENZI, H. Botânica sistemática – Guia ilustrado para identificação
das famílias de Angiospermas da flora brasileira, baseado em APG II. Nova Odessa:
Instituto Plantarum, 2005. 640p.
SZYDŁO, W. et al. Exceptionally High Levels of Genetic Diversity in Wheat Curl Mite
(Acari: Eriophyidae) Populations from Turkey. Journal of Economic Entomology,
Nebraska, v.108, n. 4, p. 2030–2039, 2015.

TABOGA, S. R. Microscopia. In: RECCO-PIMENTEL, S. M.; CARVALHO, H. F. A
Célula. São Paulo: Manole, 2001. p. 6-14.

TIXIER, M. S. et al. The suspected synonymy of Kampimodromus hmiminai and
Kampimodromus adrianae (Acari: Phytoseiidae): morphological and molecular
investigations. Canadian Journal of Zoology, Ottawa, n. 84, v. 8, p. 1216-1222, 2006.

______. et al. Integrative taxonomy demonstrates the unexpected synonymy between two
predatory mite species: Cydnodromus idaeus and C. picanus (Acari: Phytoseiidae).
Invertebrate Systematics, Collingwood, v. 25, n. 4, p. 273-281, 2011.

56

______. MIREILLE, O.; KREITER, S. An integrative morphological and molecular
diagnostics for Typhlodromus pyri (Acari: Phytoseiidae). Zoologica Scripta, Oxford, v. 41, p.
68-78, 2012.

VALDECASAS, A. G. Confocal microscopy applied to water mite taxonomy with the
description of a new genus of Axonopsinae (Acari, Parasitengona, Hydrachnidia) from
Central America. Zootaxa, Auckland, v.1820, p. 41–48, 2008.

VAN LEEUWEN, T. et al.The control of eriophyoid mites: state of the art and future
challenges. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 51, p. 205-224, 2010.

VICINI, L. Análise multivariada da teoria à prática. Santa Maria: UFSM, CCNE, 2005.
215 P.

YANINEK, J. S.; MORAES, G. J. A synopsis of classical biological control of mites in
agriculture. In: DUSBABEK, F.; BUKVA, V. (Eds). Modern acarology. Prague: The
Hague: SPB Academic Publich, 1991. p. 133-149.

ZELDITCH, M. L.; FINK, W. L.; SWIDERSKI, D. L. Morphometrics, homology and
phylogenetics: quantified characters as synapomorphies. Systematic Biology, Washington, v.
44, 2, p. 179- 189, 1995.

______. et al. Order Trombidiformes Reuter, 1909. In: ZHANG, Z. Q. (Ed.) Animal
biodiversity: an outline of higher-level classification and survey of taxonomic richness.
Auckland, Zootaxa, Auckland, p. 129–138, 2011.

57

3 TAXONOMIA INTEGRATIVA PARA ÁCAROS DO GÊNERO Abacarus KEIFER,
1944 (ERIOPHYIDAE) ASSOCIADOS À CANA-DE-AÇÚCAR, Saccharum sp.
(POACEAE), NO BRASIL E NA AMÉRICA CENTRAL
RESUMO
Duas espécies do gênero Abacarus Keifer, 1944 (Eriophyidae) têm sido relatadas infestando
cana-de-açúcar (Saccharum sp.) nas Américas - Abacarus sacchari Channabasavanna, 1966 e
Abacarus doctus Navia e Flechtmann, 2011. Recentemente, espécimes de Abacarus muito
semelhantes a A. sacchari foram coletados em cana-de-açúcar em algumas regiões do Brasil.
Objetivou-se com este estudo realisar levantamento das espécies de Abacarus em cana-deaçúcar no Brasil; e realisar estudos morfométricos, caracterização molecular e análise
filogenética de populações de Abacarus procedentes do Brasil e América Central. O trabalho
foi realizado no Laboratório de Quarentena Vegetal da Embrapa Recursos Genéticos e
Biotecnologia – Brasília, DF. Para o estudo taxonômico foram obtidos dados morfológicos,
morfométricos e moleculares de oito populações procedentes de Alagoas, Pernambuco e São
Paulo (Brasil), e de Sonsonate (El Salvador). Além destas, foram realizados levantamentos de
campo que permitiram o conhecimento das espécies de Abacarus associadas à cana-de-açúcar
em outras localidades do Norte, Nordeste e Sudeste do Brasil. Para as análises morfométricas
foram tomadas as medidas ou contados 43 caracteres de 20 fêmeas adultas de cada população;
em seguida os dados foram submetidos às análises uni e multivariada. Para as análises de
filogenia molecular foram obtidas sequências de DNA de um marcador mitocondrial Citocromo c oxidase I (COI) (mtDNA) e dois marcadores nucleares – subunidade D2 do gene
28S e a região do Espaçador Transcrito Interno (ITS) (rDNA). Além destas, foram também
incluídas nos conjuntos de dados sequências de outras espécies de Abacarus e de Aceria
(grupo externo), ambas associadas a outras gramíneas e todas recuperadas do GenBank. As
análises filogenéticas foram estimadas por máxima verossimilhança (ML), agrupamento de
vizinhos (NJ) e inferência Bayesiana (BI). Além disso, foram conduzidas análises BI
combinada com os três fragmentos. No estudo taxonômico detalhado constatou-se que
Abacarus aff. sacchari, A. sacchari e A. doctus são morfometricamente distintos.
Aproximadamente 55% da variabilidade morfológica total foi explicada pelos dois primeiros
componentes principais (CP1, CP2). Nos estudos moleculares o alinhamento final para o
fragmento COI foi composto por 45 sequências de Abacarus (22 obtidas nesse estudo e 23
recuperadas do GenBank). O D2 foi composto por 46 sequências (22 obtidas nesse estudo e
21 recuperadas do GenBank). E o ITS foi composto por 38 sequências, todas obtidas neste
estudo. Os resultados das análises filogenéticas mostraram que os Abacarus associados à
cana-de-açúcar constituem um grupo monofilético. Estes foram agrupados em três clados
principais para os três marcadores, sendo os dois clados que correspondem às populações de
A. sacchari e Abacarus aff. sacchari (Brasil) mais próximos, com distâncias de 19,7 (COI),
2,2 (D2) e 4,0% (ITS). Já o clado que representa A. doctus (El Salvador) ficou mais próximo a
A. aff. sacchari com distância de (22,5% - COI), (14,4% – D2) e (17,8% – ITS). Os suportes
que corroboraram a topologia das árvores filogenéticas foram superiores a 80%, mostrando
que a filogenia entre os clados foi bem resolvida. Portanto, os resultados dos métodos
morfológicos e moleculares foram congruentes e suportaram a ocorrência de uma nova
espécie de Abacarus associada à cana-de-açúcar no Brasil, a qual será descrita.
Palavras-chave: Eriophyoidea. Saccharum. Região Neotropical. Morfometria multivariada.
Sistemática molecular.

58

ABSTRACT
Two species of the genus Abacarus Keifer (Eriophyidae) have been reported infesting
sugarcane (Saccharum sp.) in the Americas - Abacarus sacchari Channabasavanna, 1966 and
Abacarus doctus Navia and Flechtmann, 2011. Recently Abacarus specimens very similar to
A. sacchari were collected in the sugarcane crop in some regions of Brazil. The goal of this
study was to apply survey of Abacarus species associated with sugarcane in Brazil; and to
apply morphometric study, molecular characterization and phylogenetic analysis of Abacarus
populations from Brazil and Central America. The work was conducted at the Laboratory of
Plant Quarantine of Embrapa Genetic Resources and Biotechnology, Brasilia, DF. For the
taxonomic study, morphological, morphometric and molecular data from eight populations
from Alagoas, Pernambuco and São Paulo (Brazil), and from Sonsonate (El Salvador) were
obtained. In addition, field surveys were conducted that allowed the knowledge of Abacarus
species associated with sugarcane in other locations in the North, Northeast and Southeast of
Brazil. For the morphometric analyses 43 characters of 20 adult females of each population
were measured or counted; then, data were submitted to the univariate and multivariate
analyses. For the molecular phylogenetic analyses, DNA sequences were obtained from one
mitochondrial marker - Cytochrome c oxidase I (COI) (mtDNA) and two nuclear markers subunit D2 of the gene 28S and the Internal Transcriber Spacers region (ITS) (rDNA). In
addition to these, sequences from other Abacarus and Aceria species (external group), both
associated with other grasses and all recovered from GenBank. The phylogenetic analysis
were applied to Maximum likelihood (ML), Neighbor-Joining (NJ) and Bayesian inference
(BI). In addition, combined BI analysis were performed with the three fragments. In the
detailed taxonomic study was observed that Abacarus aff. sacchari, A. sacchari and A. doctus
are morphologically distinct. Approximately 55% of the total morphological variability was
explained by the first two principal components (PC1, PC2). In the molecular studies, the
final alignment of the COI fragment was composed of 45 Abacarus sequences (22 obtained in
this study, 23 retrieved from GenBank). D2 fragment was composed of 46 sequences (22
obtained in this study and 21 recovered from GenBank). And the ITS was composed of 38
sequences, all obtained in this study. Phylogenetic analyses results showed that the Abacarus
associated with sugarcane constitute a monophyletic group. These were grouped into three
main clades for the three markers; the two clades corresponding to the populations of A.
sacchari and A. aff. sacchari (Brazil) closest, with distance of 19.7 (COI), 2.2 (D2) and 4.0%
(ITS). The clade that represents A. doctus (El Salvador) was closer to A. aff. sacchari with a
distance of (22.5% - COI), (14.4% - D2) and (17.8% - ITS). The supports, which corroborated
the topology of the phylogenetic trees, were higher than 80%, showing that phylogeny
between clades was well resolved. Therefore, the results of the morphological and molecular
methods were congruent and supported the occurrence of a new species of Abacarus
associated with sugarcane in Brazil, which will be described.
Keywords: Eriophyoidea. Saccharum. Neotropical region. Multivariate morphometry.
Molecular systematics.

59

3.1 Introdução

Atualmente, três famílias de ácaros fitófagos são relatadas na cultura da cana-deaçúcar (Saccharum sp.- Poaceae) no Brasil, Tetranychidae, Tarsonemidae e Eriophyidae
(MORAES; FLECHTMANN, 2008; DUARTE et al., 2015). A superfamília Eriophyoidea é
uma das mais comuns em cana-de-açúcar. Atualmente oito espécies válidas são relatadas
nesta cultura em diversos países. Dentre estas espécies estão as do gênero Abacarus Keifer,
1944, as quais, em altas populações causam danos severos em cana-de-açúcar em alguns
países, tais como, Venezuela, Austrália (OZMAN-SULLIVAN, AMRINE; WALTER, 2006),
Costa Rica (NAVIA et al., 2011; AGUILAR; MURILLO, 2012) e El Salvador (GUZZO et
al., 2014).
Há relatos da ocorrência de 64 espécies de Abacarus em diferentes hospedeiros, destas
34 estão associadas a gramíneas. Infestando a cana-de-açúcar, são relatadas três espécies, duas
descritas do Hemisfério Oriental (Abacarus sacchari Channabasavannae e Abacarus
queenslandiensis Ozman-Sullivan, 2006) (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER,
2006) e outra da América Central, Abacarus doctus Navia; Flechtmann, 2011 (NAVIA et al.,
2011).
Considera-se A. sacchari a espécie mais comum sobre cana-de-açúcar em várias partes
do mundo, sendo relatada na África, Austrália, Índia, China, Costa Rica, Cabo Verde,
Venezuela, Brasil e EUA (FLECHTMANN; ARANDA, 1970; OZMAN-SULLIVAN;
AMRINE; WALTER, 2006; NUESSLY, 2010; NAVIA et al., 2011; AGUILAR; MURILLO,
2012; GUZZO et al., 2014; DUARTE et al., 2015). Ressalta-se que até pouco tempo, esta era
a única espécie do gênero relatada em cana-de-açúcar em áreas neotropicais (AMRINE JR., J.
W.; DE LILLO, E., comunicação pessoal). Recentemente foi descrita uma nova espécie
pertencente a este gênero em canaviais da Costa Rica (NAVIA et al., 2011), a qual foi a
primeira espécie desse gênero descrita a partir de cana-de-açúcar neste continente. Esta
mesma espécie foi relatada em El Salvador e outras áreas da América Central (GUZZO et al.,
2014). No Brasil, foi observada recentemente a ocorrência de espécimes próximos a A.
sacchari, mas com algumas diferenças morfológicas.
Os sintomas causados pelo ataque de A. sacchari são manchas alaranjadas ou
castanho-avermelhada, as quais se assemelham aos causados por A. doctus relatados por
Aguilar; Sanabria; Murillo (2010) e Navia et al. (2011) e também por fungos Puccinia spp.,
que causam a ferrugem. Porém, os sintomas observados pelo ataque de A. sacchari são
distribuidos mais uniformemente pela folha e não resultam em pústulas, as quais são sintomas

60

característicos da ferrugem (NUESSLY, 2010). Os danos observados nos canaviais do Estado
de Alagoas são semelhantes aos relatados na Costa Rica (NAVIA et al., 2011). Porém, menos
severos. Ainda não se tem conhecimento se os danos causados por estes ácaros afetam a
produção. Porém, sabe-se que alguns canavieiros aplicam fungicida por pensar que são
sintomas de ataque da ferrugem da cana.
A maioria dos ácaros da superfamília Eriophyoidea apresenta alta especificidade em
relação ao hospedeiro. Geralmente, associa-se apenas a uma única planta hospedeira ou
limita-se às plantas de um mesmo gênero (OLDFIELD, 1996; MORAES; FLECHTMANN,
2008).
Algumas espécies que atacam gramíneas parecem ser menos especializadas, sendo
relatadas em plantas de vários gêneros como, por exemplo, Aceria tosichella keifer, 1969
(Eriophyidae), que pode infestar cerca de 80 espécies distribuídas em 48 gêneros (NAVIA et
al., 2013a), incluindo o milho (Zea mays, L.- Poaceae) e o trigo (Triticum aestivum L.Poaceae) (MORAES; FLECHTMANN, 2008; SKORACKA et al., 2012), o microácaro
Catarhinus ticholaenae keifer, 1959 (Diptilomiopidae) que pode infestar milho e capim
braquiária (Brachiaria sp.- Poaceae) (FLECHTMANN; SANTANA, 1997) e, Abacarus
hystrix (Nalepa, 1896) que pode ocorrer em mais de 60 espécies de gramíneas (SKORACKA;
KUCZYNSKI; MAGOWSKI, 2002; SKORACKA et al., 2007; SKORACKA; DABERT,
2009).
A acurada identificação de pragas é de extrema importância para subsidiar as decisões
sobre as medidas de controle de ácaros-praga, bem como para discriminar as populações que
representam risco fitossanitário para o Brasil e que devem ser interceptadas nas inspeções
quarentenárias (MENDONÇA, 2009).
A identificação dos ácaros eriofiídeos é dificultada devido ao tamanho reduzido destes
ácaros, pequeno dimorfismo sexual e poucos caracteres morfológicos, os quais são utilizados
para distinguir uma espécie da outra. Além disso, publicações recentes têm explicitado a
ocorrência de espécies crípticas entre os eriofiídeos, ou seja, espécies morfologicamente
semelhantes, mas que podem diferir em traços fisiológicos, genéticos, comportamentais e
ecológicos (PFENNINGER; SCHWENK, 2007; CALCAGNO et al., 2010). A maioria das
espécies crípticas que foram constatadas entre os eriofiídeos são associadas a
monocotiledôneas, a exemplo de – A. hystrix (SKORACKA; KUCZYNSKI; MAGOWSKI,
2002; SKORACKA; DABERT, 2009), A. tosichella (SKORACKA et al., 2012; MILLER et
al., 2013) e Retracrus johnstoni Keifer, 1965 (NAVIA et al., 2015).

61

Neste sentido, abordagens inovadoras, como a taxonomia integrativa, tornam-se
essenciais para a acurada identificação das espécies. A taxonomia integrativa integra
ferramentas distintas como, a morfologia convencional, a morfometria, o diagnóstico
molecular, fatores ecológicos e comportamentais, como fonte de evidências confiáveis para a
separação de espécies. Essa integração de informações, oriundas de análises moleculares e
morfológicas vem sendo cada vez mais importantes na identificação correta das espécies
(BICKFORD et al., 2007; SCHLICK-STEINER et al., 2010; NAVIA et al., 2013b).
Este trabalho teve como objetivo realizar levantamento das espécies de Abacarus
associadas à cana-de-açúcar no Brasil e utilizar uma abordagem integrativa, incluindo
observações morfológicas, análises morfométricas e filogenéticas baseadas em dados
moleculares visando a acurada identificação taxonômica das espécies de Abacarus associadas
à cana-de-açúcar no Brasil e na América Central.

3.2 Material e Métodos

3.2.1 Obtenção de amostras

Todos os procedimentos legais de coleta das amostras foram seguidos. As coletas e o
transporte de material zoológico foram realizados de porte da “Licença permanente para
coleta de material zoológico”, concedida pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da
Biodiversidade (ICMBio), Ministério do Meio Ambiente (MMA), registrada em nome do
orientador, Prof. Dr. Edmilson Santos Silva - Universidade Federal de Alagoas Campus,
Arapiraca- Alagoas sob número 32863-1; e da coorientadora, Dra. Denise Navia Magalhães
Ferreira – Embrapa Cenargen, Brasília, DF, com a mesma categoria de licença, registrada sob
número 20650-1 (Anexo 1). As amostras de El Salvador foram obtidas mediante autorização
de importação emitida pelo Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais
Renováveis (IBAMA), MMA, através do Sistema de Emissão de Licenças (CITES), em nome
Dra. Denise Navia Magalhães Ferreira, sob registro N° 129402 (Anexo 2).
Para a obtenção das amostras de ácaros eriofiídeos, foram realizadas coletas pontuais
nas regiões Norte, Nordeste e Sudeste do Brasil (Tabela 1), visando conhecer a ocorrência de
ácaros do gênero Abacarus associados à cana-de-açúcar em cada estado/localidade. Nas
amostras em que foram encontradas um maior número de espécimes (a partir de 20) estes
foram utilizados também para os estudos morfométricos e/ou moleculares.

62

Tabela 1 - Dados de coleta das amostras de Abacarus spp. obtidas nesse estudo, em cana-de-açúcar (Saccharum sp. - Poaceae) em diferentes regiões do
Brasil.
Populações
Ab1***
Ab2
Ab3*
Ab4
Ab5
Ab6
Ab7
Ab8
Ab9***
Ab10*
Ab11a*
Ab11b**
Ab11c**
Ab12***
Ab13
Ab14***
Ab15**
Ab16
Ab17
Ab18
Ab19
Ab20
Ab21**

Localidade
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Campo Alegre
Brasil, Alagoas, São Sebastião
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Junqueiro
Brasil, São Paulo, Piracicaba
El Savador, Sonsonate, Hacienda San Ernesto
El Salvador, Sonsonate, Izalco
El Salvador, Sonsonate, Izalco
El Salvador, Sonsonate, Izalco
Brasil, Pernambuco, Recife
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Campo Alegre
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, São Miguel dos Campos
Brasil, Alagoas, Barra de São Miguel
Brasil Roraima, Boa Vista
Brasil, Pernambuco, Recife

Coordenadas
09°54’09”S, 36°23’43”O
10°01’04” S, 36°15’21”O
09°54’09”S, 36°23’43”O
09°01’04” S, 36°15’21”O
10°02’31”S, 36°09’38”O
09°59’17’’S, 36°13’29”O
9°51’53”S, 36°19’45”O
9°51’53”S, 36°19’45”O
22°42’15”S, 47°37’58”O
13°39’51”N, 88°40’09”O
13°42’59”N, 89°42’19”O
13°43’50”N, 89°42’09”O
08°01’04”S, 34°56’47”O
09°51’53”S, 36°19’45”O
09°51’53”S,36° 19’45”O
10°01’04”S, 36°15’21”O
10°00’38’’S, 36°11’29”O
09°55’40”S, 36°16’45”O
09°52’09”S, 36°23’43”O
09°52’55”S, 36°19’45”O
02°43'28"N, 60°48'08"O
08°01’04”S, 34°56’47”O

Coletores
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Navia, D.
Martí, F. A. C
Martí, F. A. C
Martí, F. A. C
Martí, F. A. C
Navia, D.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Oliveira, W. S.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Santos, E.
Navia, D.

Nº de ácaros
385
50
165
45
45
40
60
50
20
56
31
19
91
160
110
100
26
110
70
64
62
6
100

Nº lâminas
10
1
9
3
2
1
3
3
5
19
6
3
1
12
1
4
4
2
2
2
2
3
2

*Populações utilizadas para análise morfometrica, **Populações utilizadas para análise molecular, ***Populações utilizadas para análises morfometrica e molecular.
Fonte: Autora desta tese (2016)
Continua...

63

Tabela 1 - Dados de coleta das amostras de Abacarus spp. obtidas nesse estudo, em cana-de-açúcar (Saccharum sp. - Poaceae) em diferentes regiões do
Brasil.
Populações
Ab22
Ab23
Ab24
Ab25
Ab26
Ab27
Ab28
Ab29*
Ab30
Ab31
Ab32

...Continuação.

Localidade
Brasil, Piauí, Teresina
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, São Paulo, Piracicaba
Brasil, São Paulo, Saltinho
Brasil, São Paulo, Rio das Pedras
Brasil, Alagoas, Barra de St. Antônio
Brasil, Sergipe
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Rio Largo

Coordenadas
05º02'21''S, 42º47'22"O
09°54’09”S, 36°23’43”O
22°42’15”S, 47°37’58”O
22°42’15”S, 47°37’58”O
22°42’15”S, 47°37’58”O
09°52’08”S, 36°23’43”O
9°51’53”S, 36°19’45”O
9°51’53”S, 36°19’45”O
9°51’53”S, 36°19’45”O
9°50’53”S, 36°19’45”O

Coletores
Querino, R.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Oliveira, N. G.
Silva, E. S.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.
Duarte, M. E.

Nº de ácaros
1
22
7
9
5
21
14
890
182
460
150

Nº lâminas
1
1
1
1
1
2
4
30
10
20
10

*Populações utilizadas para análise morfometrica, **Populações utilizadas para análise molecular, ***Populações utilizadas para análises morfometrica e molecular.
Fonte: Autora desta tese, 2016

64

Algumas das coletas realizadas nos Estados de São Paulo, Roraima e Piauí
contaram com o apoio de colaboradores externos de Universidades e institutos de pesquisa.
Todo o material foi preservado em álcool 70%, para as observações morfológicas, e 100%,
para a obtenção de dados moleculares e encaminhado para o Laboratório de Quarentena
Vegetal da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – Brasília, DF onde foram
realizadas as triagens e identificações. A inspeção das amostras foi realizada utilizando-se
um microscópio estereoscópico com aumento de 40×. Exemplares de cada população
foram montados em lâminas para microscopia, lamínulas e meio de Berlese modificado
(AMRINE; MANSON, 1996). Após a montagem, estas foram mantidas em estufa a 50 ºC
durante sete dias e depois foram vedadas. Posteriormente, foram examinados em
microscópio com contraste de fase e de interferência diferencial (Nikon Eclipse ® 80i).

3.2.2 Estudos morfológicos e análises morfométricas

Foram realizadas as análises morfométricas de oito populações. Sendo duas de
Abacarus sp. e A. sacchari procedentes de Alagoas, uma de Abacarus sp. e A. sacchari de
Pernambuco e duas de A. doctus de El Salvador. De cada amostra, 20 fêmeas em posição
dorso-ventral foram selecionadas e 43 caracteres morfológicos foram avaliados (Tabela 4).
As medidas foram dadas em micrômetro com uma ocular micrométrica na objetiva de
100×. A contagem dos anéis opistossomais ventrais foi iniciada a partir do primeiro anel
completo após a margem posterior da abertura genital e dos anéis dorsais, a partir da
margem posterior do escudo prodorsal. A medida das pernas foi tomada da base da coxa
até a extremidade do tarso, sem contar com o empódio. Quanto às setas, foram
consideradas apenas as medidas daquelas que se apresentavam gradualmente afiladas, sem
espessamento final, o qual é comumente observado quando as setas são fraturadas.
Quando foram encontradas diferenças no comprimento de estruturas homólogas
direita e esquerda, foi considerada a medida maior.
As micrografias foram obtidas utilizando um sistema digital, composto por um
microscópio com contraste de fase (Nikon Eclipse® 80i) acoplado a uma câmera digital
(Nikon DS-Fil® com DS-L2), conectada a um computador com software para captura de
imagens (NIS Elements).
Os dados foram submetidos às análises uni e multivariada (ANOVA e Análise dos
Componentes Principais (APC) utilizando-se o software Statistica®.

65

3.2.3 Análises moleculares para ácaros do gênero Abacarus

Para a análise molecular, foram utilizadas 8 populações de ácaros do gênero
Abacarus procedentes dos Estados de Alagoas e Pernambuco (A. sacchari e Abacarus aff.
sacchari), São Paulo (A. sacchari) e de El Salvador (A. doctus) (Tabela 1). As coletas de El
Salvador também contaram com o apoio de colaboradores externos do Engenho Central
Izalco, Sosonate, El Salvador, os quais enviaram material preservado em álcool etílico para
o Brasil. Essas amostras foram encaminhadas ao Laboratório de Quarentena Vegetal da
Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia – Brasília, DF, onde foram armazenados em
álcool absoluto (100%) e em freezer -20ºC até a realização da extração do DNA.

3.2.3.1 Extração de DNA

A extração do DNA genômico foi realizada com o kit de extração DNeasy Blood &
Tissue Kit (Qiagen®) seguindo o protocolo para cultura de células animais, modificado
para a extração de DNA total de pequenos artrópodes (MENDONÇA et al., 2011) com
adaptações de acordo com Dowling et al. (2011). O DNA foi extraído a partir de um único
indivíduo. Foram realizadas extrações de 6 a 78 indivíduos de cada população, dependendo
da quantidade de ácaros disponíveis e da qualidade do DNA obtido em cada amostra.
Inicialmente, os ácaros foram transferidos diretamente para os microtubos de 1,5
mL contendo 90 µL de Buffer ATL no qual se adicionaram 10 µL de Proteinase K. Os
microtubos foram, então, cuidadosamente homogeneizados em vortex, centrifugados por 1
minuto a 8000 rpm (rotações por minuto) e colocados em banho-maria a uma temperatura
de 56ºC por um período de incubação que variou de 18 a 22 horas.
Todas as demais etapas seguiram o protocolo DNeasy Tissue Kit (Qiagen®) com as
modificações descritas a seguir.
Após o banho-maria, os microtubos foram homogeneizados em vortex por 15
segundos e centrifugados por 1 minuto a 8000 rpm. Em seguida, foram adicionados 100l
de buffer AL às amostras, que foram homogeneizadas completamente em vortex e
incubadas em banho-maria a 70ºC por 10 minutos. Finalizado o segundo banho-maria, os
microtubos foram centrifugados por 1 minuto a 8000 rpm. Adicionou-se álcool absoluto
(100 L) e se procedeu a homogeneização em vortex seguida de nova centrifugaçãp por 1
minuto a 8000 rpm. Toda a mistura obtida no passo 2, inclusive o precipitado branco,

66

quando se formou, foi recolhida com o auxílio de uma micropipeta P1000 e depositada
bem no centro da coluna DNeasy adaptada ao um tubo coletor de 2 mL, ambos fornecidos
no kit Qiagen®. Em seguida, os tubos coletores acoplados às colunas foram centrifugados
por 1 minuto a 8000 rpm. Então, os tubos coletores com o líquido remanescente da
centrifugação (sobrenadante) foram descartados e as colunas transferidas para novos tubos
coletores. Foram adicionados 250 L de tampão AW1 na coluna que passou por nova
centrifugação por 1 minuto a 8000 rpm. Os tubos coletores com o sobrenadante foram
descartados e as colunas transferidas para novos tubos coletores. Foram adicionados 250
L de tampão AW2 à coluna e uma nova centrifugação foi realizada, por 3 minutos a
13000 rpm. Novamente, os tubos coletores e o sobrenadante foram descartados e as
colunas transferidas para novos tubos coletores. Com o auxílio de uma micropipeta P10, os
traços de tampão depositados no anel de plástico que segura a membrana da coluna foram
eliminados. Os tubos com as colunas foram centrifugados novamente por 3 minutos a
13000 rpm para secar a membrana da coluna. As colunas foram transferidas para
microtubos estéreis de 1,5 mL e foram depositados 50 L de água ultra pura sobre a
membrana, bem no centro da coluna. Procedeu-se uma incubação no gelo por 10 minutos.
Em seguida, procedeu-se uma centrifugação por 1 minuto a 8000 rpm. A centrifugação foi
repetida por mais 1 minuto a 8000 rpm. Após a extração, retirou-se uma alíquota de 2 L
do DNA molde para a quantificação em espectofotômetro NanoDrop 2000® e 4 L, 3 L e
2 L para as reações em cadeia da polimerase (PCR) em tubos de 200 L, para os
fragmentos COI, D2 e ITS, respectivamente. O DNA molde restante foi armazenado em
freezer a -20ºC.

3.2.3.2 Amplificação e sequenciamento de DNA

Três fragmentos de DNA foram amplificados pela reação em cadeia da polimerase
(PCR) e sequenciados para cada indivíduo: o segmento do DNA mitocondrial, localizado
no gene Citocromo c oxidase I (COI) referente à região padrão do código de barras de
DNA da vida (DNA Barcoding) para a maioria dos animais e, dois segmentos do DNA
ribossômico nuclear, a região intergênica do espaçador interno transcrito ITS (Internal
Transcribed Spacer) que correspondeu ao gene 18S parcial, ITS1, gene 5.8S, ITS2, gene
28S parcial e a subunidade D2 do gene 28S (Tabela 2). Todos os marcadores foram

67

utilizados com sucesso em estudos filogenéticos de ácaros Eriophyidae (SKORACKA;
DABERT, 2009; SKORACKA et al., 2012; MILLER et al., 2013).
As reações de amplificação para os três fragmentos foram conduzidas em um
volume de 25 µL. Nas reações de PCR para a amplificação do COI foram utilizados 2,5 µL
de tampão 10×, 1,5 µL de MgCl2 (25 mM), 1,5 µL de dNTP (10 mM de cada base), 1,25
µL de cada oligonucleotídeo iniciador (primer) (10 µM), 0,25 un/µL (5 unidades) de Taq
polimerase (Qiagen®), 12,75 µL de H2O ultrapura e 4 µL do DNA genômico a ser
amplificado. As amostras foram desnaturadas a 96°C por 3 minutos, e submetidas a 45
ciclos de: 10 segundos a 95°C – desnaturação, 30 segundos a 50°C – anelamento, 1 minuto
a 72°C – alongamento e, 5 minutos a 72°C – extensão final, até o resfriamento (10°C) e
retirada das amostras.
A reação de PCR para a subunidade D2 incluiu 2,5 µL de tampão 10×, 1,5 µL de
MgCl2 (25 mM), 1 µL de dNTP (10 mM de cada base), 0,625 µL de cada primer (10 µM),
0,25 un/µL (5 unidades) de Taq polimerase (Qiagen®), 15,5 µL de H2O ultrapura e 3 µL
do DNA genômico. As amostras foram desnaturadas a 96°C por 3 minutos, e submetidas a
35 cilclos de: 10 segundos a 95°C – desnaturação, 1,15 minutos a 50°C – anelamento, 2
minutos a 72°C – alongamento, finalizando com uma extensão final a 72°C por 5 minutos
até o resfriamento (10°C) e retirada das amostras.
A região ITS foi amplificada em uma reação de PCR composta por 2,5 µL de
tampão 10×, 1 µL de MgCl2 (25 mM), 1 µL de dNTP (10 mM de cada base), 0,5 µL de
cada primer (10 µM), 0,3 µL de BSA (10 mg/mL), 0,25 un/µL (5 unidades) de Taq
polimerase (Qiagen®), 14,95 µL de H2O ultrapura e 2 µL do DNA genômico. As amostras
foram desnaturadas a 94°C por 4 minutos, e submetidas a 30 cilclos de 30 segundos a 94°C
– desnaturação, 30 segundos a 55°C – anelamento, 1 minuto a 72°C – alongamento, e 10
minutos a 72°C- extensão final, com resfriamento (10°C) e retirada das amostras.
Os produtos de PCR (3 µL) foram visualizados e fotografados em gel de agarose
corado em GelRed® (GelRed Nucleic Acid Gel Stain, 10,000×, Biotium) com o auxílio de
um transiluminador KodakGel Logic 212 Imaging System (BioRad ®).

68

Tabela 2 - Fragmentos amplificados e oligonucleotídeos iniciadores (primers) utilizados nas reações de PCR (Polymerase Chain Reaction) e no
sequenciamento do DNA dos espécimes de ácaros Abacarus spp.
Região

Primer
Bcd F01

COI

D2

ITS

Sequencia do primer 5' - 3'

Uso

670 pb

PCR e sequenciamento

ATTTTCHACTAAYCATAARGATATTGG

Bcd F04

TATAAACYTCDGGATGNCCAAAAAA

fl230

TGAAACTTAAAGGAATTGACG

D1d2 rev 04

GTTAGACTYCTTGGTCCGTG

Fw2

ACAAGTACCDRTAGGGAAAGTTG

D1d2 rev 04

GTTAGACTYCTTGGTCCGTG

18S

AGAGGAAGTAAAAGTCGTAACAAG

28SC

Comprimento (pb)

ATATGCTTAAATTCAGCGGG

Fonte: Autora desta tese, 2016

Referência
Skoracka; Dabert (2009)
Skoracka et al. (2012)

2500 pb

PCR

Skoracka; Dabert (2009)

516 pb

Sequenciamento

Skoracka et al. (2012)

900 pb

PCR e sequenciamento

Ben Ali et al. (2000)
Navajas et al. (1998)

69

Para a produção do DNA nas quantidades exigidas para o sequenciamento, foram
conduzidas cinco reações de PCR por amostra para cada um dos fragmentos, COI, D2 e
ITS. O produto obtido para cada fragmento foi reunido, visualizado e fotografado em gel
de agarose como descrito anteriormente. Posteriormente, as amostras de DNA que
apresentaram boa amplificação foram enviadas para sequenciamento direto utilizando-se o
método “BigDye Terminator” (Perkin Elmer, Foster City, CA) em um sequenciador de
DNA automatizado Plataforma ABI PRISM 3730 XL (Macrogen Korea). Os mesmos
primers (extremidades 3´ e 5´) utilizados na PCR foram utilizados para o sequenciamento,
com exceção do fl230 para o D2, que foi substituído por fw2 (Tabela 2).

3.2.3.3 Edição das sequências

O programa BioEdit versão 7.0.4 (HALL, 1999) foi utilizado para a análise dos
eletroferogramas e das sequências brutas. A edição da sequência consenso foi realizada
com o auxílio do programa Staden Package versão 1.6.0 (BONFIELD; SMITH; STADEN,
1995). O alinhamento das sequências para os três fragmentos estudados, foi conduzido
pelo método de alinhamento múltiplo CLUSTAL W (THOMPSON et al., 1994)
implementado no programa BioEdit. Não foram necessários ajustes manuais para o
alinhamento das sequências. A distribuição e a frequência das sequências variantes haplótipos (COI) e genótipos (D2 e ITS) - para as espécies de Abacarus incluídas no
estudo foi inferida com o auxílio do programa ALTER (Alignment Transformation
Environment), uma ferramenta gratuita para análise e conversão de sequencias de DNA e
de proteínas (GLEZ-PEÑA et al., 2010).

3.2.3.4 Análises filogenéticas

O programa jmodeltest.org (SANTORUM et al., 2014) foi utilizado para encontrar
o modelo de substituição de nucleotídeos que melhor se ajusta aos alinhamentos obtidos
para os fragmentos estudados. Foram considerados os escores de probabilidade de 88
modelos diferentes. O desempenho da seleção dos modelos baseou-se no cálculo estatístico
para os seguintes critérios: Informação Akaike (AIC – Akaike information criterion),
Informação Akaike Corrigido (AICc - Akaike information criterion corrected) e
informação Bayesiana (BIC – Bayesian informatin criterion).

70

Uma vez definido o melhor modelo, as análises filogenéticas para os três
fragmentos estudados, COI, D2 e ITS, foram estimadas pelos métodos de máxima
verossimilhança (ML), agrupamento de vizinhos (NJ) e inferência Bayesiana (BI),
buscando-se a seleção da melhor história evolutiva para as populações de Abacarus spp. de
cana-de-açúcar incluídas na pesquisa.
A análise ML foi executada com o auxílio da versão on line do algoritmo PhyML v.
3.0 (GUINDON et al., 2010) e a edição das árvores foi realizada no programa MEGA
versão 7, Molecular Evolutionary Genetics Analysis (KUMAR; STECHER; TAMURA,
2016) utilizando-se o arquivo de formato newick gerado pelo algorítimo PhyML v. 3.0
(GUINDON et al., 2010). Para a construção da árvore pelo algorítmo NJ utilizou-se o
programa MEGA v. 7 (KUMAR; STECHER; TAMURA, 2016). As análises Bayesianas
foram realizadas com o programa MrBayes v.3.2.6 x64 (Bayesian Analysis of Phylogeny)
(RONQUIST et al., 2012) com base no algorítmo de Markov Chain Monte Carlo (MCMC)
com a geração de 1 milhão de combinações amostradas uma vez a cada 1000 árvores
(HUELSENBECK et al., 2001). Também se utilizou a ferramenta phylogeny.fr: robust
phylogenetic analysis for the non specialist (DEREEPER et al., 2008) para as análises
bayesianas. A comparação desses diferentes métodos de análises auxilia no ajuste do
comprimento dos ramos e na busca da melhor topologia de árvore. Para a determinação
dos limites de confiança nas ramificações geradas durante a construção das filogenias, os
dados foram submetidos ao teste de bootstrap (FELSENSTEIN, 1985) para 1000
replicações e os valores estão apresentados em porcentagem próximos aos ramos das
árvores filogenéticas. Nas árvores, os clados com suporte bootstrap inferior a 50% não
foram apresentados. Para a edição da árvore uma sequência representante de cada amostra
foi incluída no alinhamento. Se a amostra apresentou diferentes haplótipos/genótipos, eles
também foram incluídos na análise separadamente. Quando sequências idênticas foram
encontradas, tanto no Genbank quanto nas obtidas nesse estudo, apenas uma foi incluída
nos alinhamentos e o número de vezes que essas sequências se repetiram foi anotado, entre
parênteses, ao lado da sequência selecionada. Esse número indica quantas sequências
idênticas foram encontradas no conjunto de dados para cada uma das amostras analisadas.
Para o conjunto de sequências COI o modelo TrN + I + G (TAMURA; NEI, 1993)
foi selecionado de acordo com os critérios de inferência Akaike (AIC/AICc), com
proporção de sítios invariáveis (I) = 0,54 e parâmetro de distribuição gama (G) = 0,93; e
HKY + I + G (HASEGAWA; KISHINO; YANO, 1985), de acordo com o critério de

71

inferência Bayesiana (BIC), onde (I) = 0,55 e (G)=1,03. Os modelos ML foram testados
no PhyML v. 3.0 (GUINDON et al., 2010), NJ no MEGA v. 7 (KUMAR; STECHER;
TAMURA, 2016) e BI no MrBayes v.3.2.6 (RONQUIST et al., 2012). As frequências
estimadas das bases de nucleotídeos foram: A = 0,2263, C = 0,1760, G = 0,1444 e T =
0,4535.
Para as sequências da subunidade D2 do gene 28S (rDNA), o modelo TVM + G
(POSADA, 2003) foi escolhido para AIC/AICc e o modelo TPM3 + G (KIMURA, 1981)
para BIC. As filogenias ML e NJ foram testadas no PhyML v. 3.0 (GUINDON et al.,
2010) e MEGA v. 7 (KUMAR; STECHER; TAMURA, 2016). A filogenia Bayesiana
(TPM3 + G) foi implementada no MrBayes v. 3.2 (RONQUIST; HUELSENBECK, 2003)
em phylogeny.fr (DEREEPER et al., 2008), utilizando o modelo mais próximo, K2P
(KIMURA, 1980). As frequências estimadas das bases foram: A = 0,2082, C = 0,2137, G =
0,2842 e T = 0,2939.
Para o conjunto de sequência das da região ITS (rDNA), SYM + G (ZHARKIKH,
1994) foi o modelo selecionado de acordo com AIC/AICc com proporção de sítios
invariáveis (I) = 0 e parâmetro de distribuição gama (G) = 0,68. O modelo GTR + G
(TAVARÉ, 1986) foi selecionado de acordo com BIC com proporção de sítios invariáveis
(I) = 1 e parâmetro de distribuição gama (G) = 0,27. As filogenias ML, NJ e BI foram
testadas no PhyML v. 3.0 (GUINDON et al., 2010), MEGA v. 7 (KUMAR; STECHER;
TAMURA, 2016) e MrBayes ver.3.2 (RONQUIST; UELSENBECK, 2003) em
Phylogeny.fr (DEREEPER et al., 2008), respectivamente. As frequências estimadas das
bases foram: A = 0,2503, C = 0,2467, G = 0,2277 e T = 0,2754.
Sequências de Abacarus acutatus Sukhareva,1985, Abacars lolli Skoracka, 2009,
Abacarus hystix (Nalepa, 1896), Abacarus longilobus Skoracka, 2002 e Abacarus sp.
disponíveis no GeneBank foram incluídas nas análises como grupo interno e sequências de
A. tosichella e A. eximia como grupo externo.

3.2.3.5 Análise combinada dos segmentos COI, D2 e ITS

Para executar a análise filogenética combinada com fragmentos COI, D2 e ITS, os
arquivos de sequências foram individualmente organizados com o auxílio do programa
MEGA v. 6. O alinhamento dos três fragmentos foi executado separadamente pelo método
de alinhamento múltiplo CLUSTAL W (THOMPSON et al., 1994) implementado no

72

programa BioEdit. Em seguida, os arquivos foram concatenados em uma única matriz no
programa Mesquite v 3.0.4 (a modular system for evolutionary analysis) (MADDISON;
MADDISON, 1996) e se procedeu a análise combinada no MrBayes. A construção da
árvore filogenética foi realizada com programa TreeView v.0.5.0.

3.2.3.6 Distâncias genéticas

O programa MEGA v.6 (TAMURA et al., 2013) foi utilizado para estimar a
distribuição e a frequência da distância genética para os pares ordenados de nucleotídeos
para as sequências dos três fragmentos estudados (COI, D2 e ITS) para as diferentes
populações de Abacarus. As sequências foram analisadas para gerar uma matriz de
distância molecular utilizando o modelo de distância Tamura-Nei (TN93) para COI e
Kimura 2-Parâmetros (K2) para D2 e ITS (KIMURA, 1980; TAMURA et al., 2007).

3.3 Resultados e Discussão
3.3.1 Ácaros eriofiídeos associados à cana-de-açúcar no Brasil
Todos os ácaros eriofiídeos coletados em cana-de-açúcar nas 26 localidades e seis
estados brasileiros amostrados foram identificados como pertencentes ao gênero Abacarus.
Nenhum espécime do gênero Aceria Keifer, 1944 ao qual pertencem algumas espécies
relatadas como associadas à cana-de-açucar em outros países, foi encontrado.
De acordo com os resultados dos levantamentos nos diferentes estados brasileiros
amostrados, constatou-se a ocorrência de A. sacchari e de outra espécie A. aff. Sacchari,
que se distingue morfologicamente desta. Na maioria das populações estudadas
(Populações de 1-8, 12-14, 16-19, 21, 23-32) foram encontradas A. sacchari e também A.
aff. sacchari. No entanto, em uma das coletas realizadas em Campo Alegre, AL e em
Roraima e Piauí, foi verificada apenas a ocorrência de um do morfotipo, Abacarus aff.
sacchari (Tabela. 3). No entanto, não se pode afirmar que A. sacchari não esteja presente
nestas localidades. É possível que esta morfoespécie não tenha sido coletada devido a
limitações no número de amostras obtidas destas localidades. A ocorrêcia frequente de
infestações mistas sugere que os dois morfotipos se desenvolvam sob as mesmas condições

73

macroclimáticas. De qualquer forma, estudos complementares poderão ser realizados para
confirmar essa indicação.

Tabela 3 - Distribuição de Abacarus spp. em cana-de-açúcar (Saccharum sp.) em diferentes
regiões do Brasil.
Espécie de ácaro

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

Populações
1, 7, 13, 14,
29, 30, 31, 32
2
3
5e6
8
12 e 21
16 e 17

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

18

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

19

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

23
24
25
26

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

27

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari
Abacarus sachcari
Abacarus aff. sacchari
Abacarus aff. sacchari
Abacarus aff. sacchari
Abacarus aff. sacchari

28
9
4
15
20
22

Abacarus sacchari + Abacarus aff. sacchari

Localidade
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, Alagoas, Campo Alegre
Brasil, Alagoas, São Sebastião
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, Junqueiro
Brasil, Pernambuco, Recife
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, Alagoas, São Miguel dos
Campos
Brasil, Alagoas, Barra de São
Miguel
Brasil, Alagoas, Teotônio Vilela
Brasil, São Paulo, Piracicaba
Brasil, São Paulo, Saltinho
Brasil, São Paulo, Rio das Pedras
Brasil, Alagoas, Barra de St.
Antônio
Brasil, Sergipe
Brasil, Alagoas, Coruripe
Brasil, São Paulo, Piracicaba
Brasil, Alagoas, Campo Alegre
Brasil Roraima, Boa Vista
Brasil, Piauí, Teresina

Fonte: Autora desta tese, 2016.

O primeiro relato da espécie A. sacchari em cana-de-açúcar no Brasil ocorreu em
1970 por Flechtmann e Aranda. No Brasil, até o presente momento esta espécie havia sido
relatada apenas nos Estados de São Paulo (FLECHTMANN; ARANDA, 1970) e Alagoas
(DUARTE et al., 2015). A mesma encontra-se distribuída em várias partes do mundo, e até
há pouco tempo era a única espécie do gênero relatada em cana-de-açúcar em áreas
neotropicais. Em 2011, Navia e Flechtmann descreveram A. doctus a partir de exemplares
coletados em canaviais da Costa Rica, a qual foi também observada em diferentes
localidades de El Salvador em 2011/2012 (GUZZO et al., 2014). Abacarus doctus foi a
primeira espécie desse gênero descrita em cana-de-açúcar nas Américas. Todas as outras

74

espécies de ácaros eriofiídeos associadas a este hospedeiro foram descritas da Ásia (6
espécies- Ab. sacchari, Ab. delhiensis ChannaBasavanna, 1966, Aceria sacchari Wang,
1964, Diptacus sacchari (Xin; Dong, 1983), Catarhinus spontaneae Mohanasundaram,
1984 e Catarhinus sacchari Kuang, 1983), da Austrália (1 espécie- A. queenslandiensis) e
da África do Sul (1espécie- Aceria merwei (Tucker, 1926)) (OZMAN-SULLIVAN;
AMRINE; WALTER, 2006; (AMRINE JR., J. W.; DE LILLO, E., comunicação pessoal).
Em alguns países como Venezuela, Austrália e Costa Rica, têm sido observados
danos severos em cana-de-açúcar, causados por ácaros do gênero Abacarus. Em altos
níveis populacionais, esses ácaros podem causar manchas avermelhadas ou bronzeadas,
que podem ser facilmente confundidas com aquelas provocadas por fungos Puccinia spp.,
que causam ferrugem (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006; AGUILAR;
SANABRIA; MURILLO, 2010; NUESSLY, 2010; NAVIA et al., 2011). Danos
semelhantes foram observados em canaviais de Alagoas onde ácaros do gênero Abacarus
foram encontrados em altas populações (DUARTE et al., 2015).
Um aspecto relevante que merece atenção é a possível associação de Abacarus spp.
com fungos Puccinia spp.. Em um trabalho realizado por Gamliel-Atinsky et al. (2010) foi
possível constatar a associação de A. hystrix com a ferrugem causada por Puccinia spp. em
cereais, bem como a associação de Aceria mangiferae Sayed, 1946 com o fungo Fusarium
mangiferae Britz em mangueira (Mangifera indica L. – Anarcadiaceae). Neste mesmo
estudo foi possível verificar que os tecidos (brotos florais) da mangueira colonizados por
F. mangiferae e as folhas de trigo (Triticum spp.) e da grama francesa (Elymus repens (L.)
- Poaceae) colonizadas por Puccinia spp. também apresentavam alta infestação de ácaros
eriofiídeos. No tegumento destas duas espécies de eriofiídeos, foram observados esporos
dos respectivos fungos. É possível que esses ácaros constituam agentes disseminadores das
ferrugens. Estudos futuros deverão ser realizados para investigar a associação de ácaros
Abacarus spp. e fungos das ferrugens na cultura da cana-de-açúcar.
Uma outra questão que merece maior atenção é com relação ao risco fitossanitário
associado ao intercâmbio de germoplasma e material comercial da cana-de-açúcar entre
países. A cana é intercambiada principalmente na forma de toletes (BAILEY et al., 2000).
Organismos diminutos como os ácaros, podem ser disseminados através desse material de
propagação, pois podem facilmente passar despercebidos a uma inspeção visual, esse risco
é mais acentuado para os microácaros da superfamília Eriophyoidea. A informação sobre
as espécies de ácaros eriofiídeos associadas à cana-de-açúcar no Brasil e no mundo é

75

relevante por subsidiar a adoção de medidas fitossanitárias que minimizem o risco de
disseminação destas pragas potenciais (NAVIA et al., 2011). Das diversas espécies de
ácaros eriofiídeos que são relatadas infestando a cana-de-açúcar em outros países, as vezes
causando danos severos, muitas ainda não foram encontradas no Brasil. Dentre estas, Ac.
sacchari que causa pústulas na superfície interna da bainha foliar e foi observada na Índia,
China, Indonésia, Filipinas, Iran e Austrália e A. merwei, que causa atrofia das gemas na
África do Sul (OZMAN-SULLIVAN; AMRINE; WALTER, 2006). Além disso, a espécie
de Abacarus relatada na América Central, A. doctus, também não foi encontrada nas
amostras coletadas no Brasil.
É extremamente importantante evitar a introdução dessas espécies no país. Para
isso, medidas como a inspeção acarológica detalhada e o tratamento preventivo do material
de propagação vegetativa são fundamentais.

3.3.2 Estudos morfológicos e análises morfométricas

As principais diferenças morfológicas entre os espécimes de A. aff. sacchari, Ab.
sacchari, e A. doctus, observadas no presente estudo e preliminarmente apontadas em
Duarte (2013) são: comprimento da seta escapular (sc), anéis alcançados pela seta (sc),
comprimento e largura do lobo frontal, das tíbias I e II, da seta genual I, da seta lateral (ft")
I e espaçamento entre a seta ventral (d). Com relação à seta sc em Ab. aff. Sacchari, esta
seta alcança os anéis dorsais 4-5; em A. doctus alcança os anéis 2-3 e em Ab. sacchari
alcança os anéis 6-7 (Fig. 1, tabela 4 e 5). Foi possível observar também variações na
forma do lobo frontal e ornamentação do escudo prodorsal. Em Ab. aff. sacchari o lobo
frontal é subtrianagular e de paredes laterais retas, apicalmente pontiagudo; em Ab.
sacchari é subelíptico e apicalmente pontiagudo e em A. doctus é subelíptico e apicalmente
arredondado (Fig. 1). Na região ântero-lateral do escudo prodorsal é possível observar
linhas e granulações - em A. sacchari as linhas submedianas são marcadamente curvas na
região anterior do escudo, em A. aff. sacchari estas linhas são levemente curvadas; e em A.
doctus pouco visíveis (Fig. 1).
As médias, desvio padrão e amplitude dos caracteres morfológicos analisados das
oito populações de Abacarus spp. procedentes de diferentes localidades estão
representados separadamente na Tabela 4. As análises univariadas evidenciaram as

76

diferenças significativas entre todos os caracteres analisados para as populações estudadas
(Tabela 4).
Figura 1- Detalhes do escudo prodorsal de Abacarus aff. sacchari (A), Abacarus sacchari (B) e
Abacarus doctus (C). Diferenças na forma do lobo frontal (FL), ornamentação do
escudo e comprimento da seta escapular (sc).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

De acordo com as análises uni e multivariadas foi possível constatar que Ab. aff.
sacchari, Ab. sacchari e A. doctus apresentam diferenças morfométricas. Além das
diferenças entre as espécies, observaram-se também variações para alguns caracteres entre
populações do mesmo morfotipo ou espécie, de localidades diferentes (Tabela 4).
As análises multivariadas mostraram que os caracteres que mais influenciaram os
dois primeiros componentes principais (CPs) e apresentaram maior peso na matriz de
covariância são: número de anéis dorsais e ventrais e de raios no empódio I, comprimento
e largura do escudo prodorsal e comprimento de algumas setas (Tabela 5 e 6, Fig. 2).
Os dois primeiros componentes principais (CPs) explicaram 55% da variabilidade
entre as populações, sendo que o CP1 explicou 39, 79% e CP2 15,34% (Fig. 3). No gráfico
de projeção das diferentes populações de Abacarus no espaço dos dois primeiros
componentes principais não foi observada sobreposição entre os indivíduos dos diferentes
morfotipos ou espécies, evidenciando total descontinuidade morfométrica entre os mesmos
(Fig. 3).
Os indivíduos da espécie A. doctus foram projetados ao longo do eixo positivo do
CP1, enquanto que os de A. aff. sacchari e A. sacchari foram, em sua maioria, projetados
ao longo do eixo negativo deste CP. Todos os indivíduos do morfotipo A. aff. sacchari

77

Tabela 4 - Média, desvio padrão e amplitude de 43 caracteres discretos e contínuos de oito populações dos três morfotipos de ácaros do gênero Abacarus.
ANOVA,TUKEY= 0.01).
Caracteres morfológicos
Idiossoma L.

Alagoas- Pop. 1

Alagoas- Pop. 29

Pernambuco- Pop. 12

Alagoas 29

Alagoas- Pop. 3

Pernambuco- Pop. 12

El Salvador-Pop. 10

Abacarus aff. sacchari

Abacarus aff. sacchari

Abacarus aff. sacchari

Abacarus sacchari

Abacarus sacchari

Abacarus sacchari

Abacarus doctus

El Salvador-Pop. 11a
Abacarus doctus

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

Méd±D.Pad.

Min-Max

188,3±11,4 ab

170,1-207,1

199,9±7,3 c

187,0-211,0

192,8±8,0 abc

174,0-205,0

219,3±13,1 d

196,0-243,0

215,4±7 d

200,0-224,0

223,3±9,8 d

204,0-238,0

183,8±8,5 a

167,2-198,6

195,6±9,2 bc

174,0-209,0

Seta antapical (d )

9,5 ±0,4 c

8,6-10,5

9,8±0,4 c

9,0-10,0

9,7±0,6 c

9,0-11,0

11,0±0,4 b

10,0-12,0

11,2±0,5 b

10,0-12,0

10,8±0,6 b

10,0-12,0

12,9±0,8 a

11,4-14,3

12,9±0,7 a

12,0-14,0

Gnatossoma L

19,3±1,2 a

18,1-21,9

19±0,9 a

18,0-20,0

18,9±1,1 a

17,0-21,0

19±1,6 a

16,0-22,0

21,1±0,9 bc

20,0-22,0

21±1,1 b

19,0-23,0

22,4±1,1 d

20,0-24,7

22,1±1,1 cd

20,0-25,0

Escudo prodorsal L.

50,1±1,2 e

47,5-52,3

50,7±1,3 de

48,0-53,0

50,2±1,1 e

49,0-52,0

51,8±1,1 cd

50,0-54,0

52,4±1,3 c

50,0-55,0

52,6±1,1 c

51,0-55,0

58,1±2,2 b

51,3-60,8

60,0±1,1 a

58,0-62,0

Escudo prodorsal W.

56±2,2 bc

52,3-59,9

53,8±1,9 d

51,0-56,0

54,4±1,8 cd

51,0-57,0

49,6±1,8 e

46,0-52,0

50,5±1,6 e

47,0-53,0

53,4±2,4 d

47,0-58,0

58,9±3,0 a

53,2-65,6

57,8±2,1 ab

55,0-62,0

Seta escapular (sc ) L.

12,6±0,6 b

11,4-14,3

12,6±0,6 b

12,0-14,0

12,5±0,6 b

12,0-14,0

19,3±0,7 a

18,0-21,0

19,9±0,7 a

19,0-21,0

19,6±0,8 a

18,0-21,0

7,6±0,7 c

6,7-8,6

8,1±0,6 c

7,0-9,0

Sc- anéis dorsais

4,6±0,5 b

4,1-5,0

4,7±0,5 b

4,0-5,0

4,7±0,7 b

4,0-7,0

6,4±0,5 a

6,0-7,0

6,4±0,5 a

6,0-7,0

6,0±0,2 a

5,0-6,0

3,0±0,0 c

3,0-3,0

3,2±0,9 c

2,0-7,0

Esp. Tubérc. escapulares

32,6±1,7 b

29,5-36,1

32,9±0,8 bc

32,0-34,0

32,4±1,2 b

31,0-35,0

27,9±1,1 a

26,0-29,0

27,7±0,9 a

26,0-29,0

27,8±1,2 a

25,0-30,0

33,9±1,8 c

30,4-37,1

35,5±1,2 d

33,0-38,0

Lobo frontal L.

7,7±0,7 bc

6,7-8,6

7,9±0,6 b

7,0-9,0

6,8±0,7 d

6,0-8,0

6,1±0,8 e

5,0-7,0

7,0±0,6 d

6,0-8,0

7,1±0,6 cd

6,0-9,0

12,6±0,6 a

11,4-13,3

13,2±0,7 a

12,0-14,0

Lobo frontal W.

13,1±0,7 f

11,4-14,3

14,6±0,9 e

13,0-16,0

14,9±0,7 e

13,0-16,0

18,9±0,8 c

17,0-20,0

17,3±0,7 d

16,0-18,0

19,1±1,0 c

17,0-21,0

21,7±0,8 b

20,9-22,8

24,4±1,3 a

22,0-26,0

Seta femoral (bv ) II

11,9±0,8 bc

9,5-13,3

11,3±0,9 cd

10,0-13,0

11,4±0,7 bcd

11,0-13,0

13,4±0,6 a

12,0-14,0

12,9±0,7 a

12,0-14,0

12,1±0,9 b

11,0-14,0

10,7±0,6 d

9,5-11,4

11,3±0,6 cd

11,0-13,0

Seta genual I

27,8±1 cd

25,7-28,5

28,5±0,8 c

27,0-30,0

28,4±0,5 c

28,0-29,0

31,4±1,7 a

27,0-34,0

31,2±0,9 ab

30,0-33,0

30,4±0,6 b

30,0-32,0

27,1±0,7 d

26,6-28,5

28,3±0,6 c

27,0-29,0

Tibia I

7,7±0,6 b

6,7-8,6

8±0 b

8,0-8,0

8±0,2 b

7,0-8,0

8,9±0,4 a

8,0-9,0

8,8±0,4 a

8,0-9,0

8,7±0,5 a

8,0-9,0

6,3±0,5 d

5,7-6,7

6,9±0,4 c

6,0-7,0

Tarso I

8,1±0,5 a

7,6-8,6

7,5±0,5 b

7,0-8,0

7,4±0,5 b

7,0-8,0

8±0,2 a

7,0-8,0

8,2±0,4 a

8,0-9,0

7,9±0,4 a

7,0-8,0

7,3±0,5 bc

6,7-7,6

7±0,0 c

7,0-7,0

Seta lateral (fl") I

23,4±1,0 b

20,9-24,7

24,6±0,6 a

23,0-25,0

24,1±0,8 ab

23,0-25,0

24,7±0,9 a

22,0-26,0

24,4±1 a

23,0-26,0

24,2±1 ab

22,0-25,0

21,9±1,0 c

20,0-23,8

23,9±0,7 ab

23,0-25,0

Seta dorsal (fl') I

20,5±0,8 ab

19-21,9

20,2±0,4 bc

20,0-21,0

20,6±0,6 ab

20,0-22,0

21,2±0,8 a

20,0-22,0

20,6±0,8 ab

20,0-23,0

20,4±0,5 bc

20,0-21,0

19,8±1,1 a

17,1-20,9

20,4±0,5 a

20,0-21,0

Solenídio I

8,6±0,4 bc

7,6-9,5

8,6±0,5 bc

8,0-9,0

8,4±0,5 abc

8,0-9,0

8,8±0,4 c

8,0-9,0

8,2±0,4 a

8,0-9,0

8,2±0,4 ab

8,0-9,0

8,1±0,5 a

7,6-8,6

8,1±0,2 a

8,0-9,0

Empod1

8,8±0,5 a

7,6-9,5

8,5±0,5 ab

8,0-9,0

8,5±0,5 ab

8,0-9,0

8,8±0,4 a

8,0-9,0

8,1±0,2 bc

8,0-9,0

8,2±0,4 bc

8,0-9,0

7,9±0,5 c

7,6-8,6

8,3±0,4 bc

8,0-9,0

Raios do empódio I
Seta femoral (bv ) II

8±0 a

8,0-8,0

8±0 a

8,0-8,0

8±0,2 a

7,0-8,0

7,0±0,0 b

7,0-7,0

7,0±0,2 b

6,0-7,0

7,0±0,0 b

7,0-7,0

7,0±0,0 b

7,0-7,0

7,0±0,0 b

7,0-7,0

19,8±1,6 de

17,1-24,7

20,1±0,6 cde

19,0-21,0

20,4±0,7 cd

20,0-22,0

21,6±1,1 b

20,0-24,0

22,8±1,3 a

21,0-25,0

21,2±0,9 bc

20,0-23,0

18,1±1,2 f

16,2-20,0

19,1±0,9 ef

18,0-21,0

Seta genual (l ") II

9,4±0,5 a

8,6-10,5

9,3±0,6 a

8,0-10

9,1±0,3 a

9,0-10,0

9,4±0,5 a

9,0-10,0

9,2±0,5 a

8,0-10,0

9,0±0,4 a

8,0-10,0

6,6±0,6 b

5,7-7,6

6,8±0,4 b

6,0-7,0

Tibia II

6,2±0,5 d

5,7-6,7

7±0 bc

7,0-7,0

6,7±0,5 c

6,0-7,0

7,0±0,0 bc

7,0-7,0

7,5±0,5 a

7,0-8,0

7,2±0,4 ab

7,0-8,0

5,0±0,4 e

4,8-5,7

5,2±0,4 e

5,0-6,0

Tarso II
Seta lateral (fl" ) II

8±0,5 a

7,6-8,6

7,8±0,4 ab

7,0-7,0

7,4±0,5 b

7,0-8,0

7,7±0,5 ab

7,0-8,0

8,0±0,0 a

8,0-8,0

8,0±0,0 a

8,0-8,0

6,9±0,4 c

6,7-7,6

7,0±0,0 c

7,0-7,0

23,8±0,4 cd

22,8-24,7

24,4±0,7 bc

23,0-25,0

23,6±0,6 d

23,0-25,0

24,9±0,7 ab

23,0-26,0

25,0±0,7 a

23,0-26,0

24,8±0,5 ab

23,0-25,0

21,2±0,5 f

20,9-21,9

22,6±0,5 e

22,0-23,0

Seta dorsal (fl') II

6,9±0,4 a

6,7-7,6

6,9±0,4 a

6,0-8,0

7,2±0,4 a

7,0-8,0

8±0,6 b

7,0-9,0

7,1±0,3 a

7,0-8,0

7,2±0,4 a

7,0-8,0

7,1±0,5 a

6,7-7,6

7±0,0 a

7,0-7,0

Solenídio II

8,6±0,6 ab

7,6-9,5

8,8±0,4 a

8,0-9,0

8,3±0,4 bcd

8,0-9,0

8,7±0,5 ab

8,0-9,0

8,5±0,5 abc

8,0-9,0

8,2±0,4 cd

8,0-9,0

7,7±0,3 e

7,6-8,6

7,9±0,3 de

7,0-8,0

Empódio II

8,8±0,4 c

8,6-9,5

8,6±0,5 bc

8,0-9,0

8,4±0,5 b

8,0-9,0

8,4±0,5 b

8,0-9,0

8±0,0 a

8,0-8,0

8±0,0 a

8,0-8,0

7,8±0,4 a

7,6-8,6

8±0,0 a

8,0-8,0

Raios do empódio II
Espaço seta coxal (1a )

7,7±0,5 a

7,0-8,0

7,8±0,4 a

7,0-8,0

7,6±0,5 a

7,0-8,0

7,0±0,0 b

7,0-7,0

6,8±0,4 bc

6,0-7,0

6,9±0,4 bc

6,0-7,0

6,5±0,5 c

6,0-7,0

6,8±0,4 bc

6,0-7,0

7,1±1,0 a

5,7-9,5

7,2±0,6 a

6,0-8,0

6,8±0,4 ab

6,0-7,0

6,7±0,8 ab

6,0-9,0

6,4±0,6 b

6,0-8,0

6,4±0,7 b

5,0-7,0

7,1±0,9 a

5,7-9,5

6,6±0,5 ab

6,0-7,0

Espaço seta coxal (2a )

24,1±1,7 bc

20,9-27,6

24,3±1,2 bc

22,0-27,0

23,7±1,0 bc

22,0-25,0

24,6±1,9 b

21,0-29,0

23,1±1,6 c

21,0-27,0

24,2±1,1 bc

21,0-26,0

26,2±2,0 a

23,8-30,4

24,9±0,6 ab

24,0-26,0

Genitália L.

17,1±0,8 ab

16,2-18,1

16,8±0,9 a

15,0-18,0

16,5±0,6 a

16,0-18,0

16,7±0,9 a

15,0-18,0

17,2±1,0 ab

15,0-19,0

18,5±0,9 c

17,0-20,0

17,6±0,9 b

16,2-19,0

17,9±0,6 bc

17,0-19,0

Genitália w.

22,4±1,2 ab

20,0-24,7

22,3±1,1 ab

20,0-24,0

22,1±0,8 a

21,0-23,0

23,9±0,8 cd

23,0-25,0

23,8±0,6 cd

23,0-25,0

24±1,0 d

22,0-25,0

22,3±1,0 ab

20,9-23,8

23,1±0,6 bc

22,0-24,0

Linhas longitudinais
Seta genital (3a ) L.

14±0,9 cd

12,0-16,0

13,6±0,9 d

12,0-15,0

13,7±1,1 cd

12,0-16,0

15,3±0,7 b

14,0-16,0

14,3±0,7 cd

13,0-16,0

14,6±0,8 bc

14,0-16,0

17,7±1,0 a

14,0-19,0

17,5±0,9 a

16,0-19,0

24,7±2,3 bc

20,9-28,5

24,2±1,4 c

21,0-26,0

25,3±1,8 abc

22,0-28,0

25,5±1,7 abc

23,0-29,0

26,7±1,4 a

25,0-29,0

26,0±1,8 ab

22,0-29,0

21,5±1,5 d

20,0-25,7

20,9±1,1 d

18,0-23,0

Seta lateral (c2 ) L.

37,8±3,5 b

34,2-49,4

40,5±3,2 a

37,0-48,0

37,5±0,9 b

36,0-39,0

38,1±2,0 c

35,0-42,0

39,2±1,7 ab

37,0-42,0

38,9±2,0 ab

35,0-42,0

32,3±1,3 c

30,4-35,2

32,2±1,9 c

30,0-36,0

Seta ventral (d ) L.

67±2,3 bc

61,8-71,3

66±3,6 bc

60,0-73,0

63,4±3,6 ab

57,0-71,0

62,3±3,0 a

56,0-66,0

63,2±2,8 ab

58,0-69,0

62,5±3,3 a

56,0-68,0

60,6±3,4 a

55,1-66,5

61±2,3 a

57,0-65,0

Espaço seta ventral (d )

37,8±2,5 b

34,2-42,8

37,9±2,3 ab

32,0-41,0

38,6±3,2 ab

33,0-43,0

40,3±3,0 ab

36,0-46,0

38,1±3,6 ab

33,0-44,0

40,6±3,3 a

32,0-46,0

27,6±2,2 c

24,7-32,3

28,3±1,4 c

26,0-30,0

Seta ventral (e ) L.

11,6±0,9 ab

10,5-13,3

11,4±0,9 ab

9,0-13

11,2±0,8 a

10,0-12,0

12,7±0,8 cd

12,0-14,0

12±0,9 abc

11,0-14,0

12,1±0,8 bc

11,0-13,0

13,3±0,8 d

12,4-14,3

12,6±0,7 cd

12,0-14,0

Espaço seta ventral (e)
Seta ventral (f ) L.

14,3±1,1 ab

12,4-16,2

13,9±0,7 ab

13,0-15,0

14,5±1 ab

13,0-16,0

14,8±0,9 a

14,0-17,0

13,5±1,5 b

11,0-17,0

15,0±1,9 a

11,0-18,0

11,4±0,7 c

10,5-12,4

11,1±1,1 c

9,0-12,0

26,6±1,6 bc

21,9-28,5

26,7±1,4 bc

25,0-29,0

26,8±1,4 bc

22,0-29,0

31,1±1,7 a

28,0-34,0

32,2±2,0 a

30,0-36,0

32,1±2,1 a

27,0-37,0

26,0±1,6 c

20,9-28,5

28,2±0,4 b

28,0-29,0

Espaço seta ventral (f )

22,7±1,1 c

20,0-23,8

22,5±0,8 c

21,0-24,0

23,1±0,9 bc

22,0-24,0

24±0,7 ab

23,0-25,0

23,4±1,1 abc

21,0-25,0

24,2±1,3 a

20,0-26,0

21,3±1,0 d

20,0-22,8

20,6±1,0 d

19,0-22,0

Total de anéis dorsais

43,2±2,1 a

40,0-47,0

44,1±1,7 a

41,0-47,0

42,8±1,1 a

41,0-45,0

40,3±1,3 bc

38,0-43,0

40,9±1,0 b

39,0-42,0

39,4±1,2 c

38,0-41,0

40,7±1,5 bc

37,0-43,0

41,1±0,9 b

40,0-43,0

Total de anéis ventrais

53,9±2,8 b

50,0-59,0

55,1±1,9 b

49,0-58,0

55,1±2,4 b

51,0-59,0

57,7±2,0 a

53,0-61,0

58,6±2,5 a

55,0-63,0

58,4±1,9 a

54,0-61,0

48,6±1,6 c

45,0-51,0

49,7±1,7 c

46,0-52,0

Fonte: Autora desta tese, 2016

78

Tabela 5 - Média, desvio padrão e amplitude de 43 caracteres discretos e contínuos dos três morfotipos de ácaros do gênero Abacarus. ANOVA, TUKEY=
0.01).
Caracteres morfológicos
Idiossoma L.
*Seta antapical (d)
Gnatossoma L
*Escudo prodorsal L.
Escudo prodorsal W.
*Seta escapular (sc) L.
Sc- anéis dorsais
*Esp. tubérc. escapulares
*Lobo frontal L.
*Lobo frontal W.
Seta femural (bv) II
*Seta genual I
*Tíbia I
Tarso I
Seta lateral (fl") I
Seta dorsal (fl') I
Solenídio II
Empódio I
*Raios do empódio I
*Seta femoral (bv) II
*Seta genual (l") II
*Tíbia II
*Tarso II
*Seta lateral (fl") II
Seta dorsal (fl') II
Solenídio II

Abacarus aff. Sacchari
Méd±D.Pad.
Min-Max
193,7 ± 10,1 b
170,1 − 211,0
9,7 ± 0,5 c
8,6 − 11,0
19,1 ± 1,1 c
17,0 − 21,9
50,3 ± 1,2 c
47,5 − 53,0
54,7 ± 2,2 b
51,0 − 59,9
12,5 ± 0,6 b
11,4 − 14,3
4,6 ± 0,6 b
4,0 − 7,0
32,6 ± 1,3 b
29,5 − 36,1
7,4 ± 0,8 b
6,0 − 9,0
14,2 ± 1,1 c
11,4 − 16,0
11,5 ± 0,8 b
9,5 − 13,3
28,2 ± 0,8 b
25,7 − 30,0
7,9 ± 0,4 b
6,7 − 8,6
7,7 ± 0,6 b
7,0 − 8,6
24,0 ± 0,9 b
20,9 − 25,0
20,4 ± 0,7 b
19,0 − 22,0
8,5 ± 0,5 a
7,6 − 9,5
8,6 ± 0,5 a
7,6 − 9,5
8,0 ± 0,1 a
7,0 − 8,0
20,1 ± 1,1 b
17,1 − 24,7
9,3 ± 0,5 a
8,0 − 10,5
6,6 ± 0,5 b
5,7 − 7,0
7,7 ± 0,5 b
7,0 − 8,6
23,9 ± 0,7 b
22,8 − 25,0
7,0 ± 0,4 b
6,0 − 8,0
8,5 ± 0,5 a
7,6 − 9,5

*Caracteres que mais influenciaram na separação dos morfotipos/ espécies
Fonte: Autora desta tese, 2016

Abacarus sacchari
Méd±D.Pad.
Min-Max
219,8 ± 11,4 a
193,0 − 243,0
10,9 ± 0,6 b
10,0 − 12,0
20,4 ± 1,5 b
16,0 − 23,0
52,3 ± 1,2 b
50,0 − 55,0
51,9 ± 3,1 c
46,0 − 60,0
19,7 ± 0,8 a
18,0 − 22,0
6,3 ± 0,5 a
5,0 − 7,0
27,7 ± 1,0 c
25,0 − 30,0
6,7 ± 0,8 c
5,0 − 9,0
18,1 ± 1,4 b
15,0 − 21,0
12,8 ± 0,9 a
11,0 − 14,0
31,0 ± 1,3 a
27,0 − 35,0
8,8 ± 0,4 a
8,0 − 9,0
8,0 ± 0,4 a
7,0 − 9,0
24,8 ± 1,4 a
22,0 − 29,0
20,9 ± 1,0 a
18,0 − 24,0
8,4 ± 0,5 a
8,0 − 9,0
8,4 ± 0,5 a
8,0 − 9,0
7,0 ± 0,1 b
6,0 − 7,0
22,1 ± 1,5 a
20,0 − 26,0
9,3 ± 0,5 a
8,0 − 10,0
7,2 ± 0,4 a
7,0 − 8,0
8,0 ± 0,4 a
7,0 − 9,0
25,0 ± 0,8 a
22,0 − 27,0
7,6 ± 0,8 a
7,0 − 10,0
8,5 ± 0,5 a
8,0 − 10,0

Abacarus doctus
Méd±D.Pad.
Min-Max
189,7 ± 10,6 b 167,2 − 209,0
12,9 ± 0,7 a
11,4 − 14,3
22,2 ± 1,1 a
20,0 − 25,0
59,0 ± 1,9 a
51,3 − 62,0
58,4 ± 2,6 a
53,2 − 65,6
7,8 ± 0,7 c
6,7 − 9,0
3,1 ± 0,7 c
2,0 − 7,0
34,7 ± 1,7 a
30,4 − 38,0
12,9 ± 0,7 a
11,4 − 14,0
23,0 ± 1,7 a
20,9 − 26,0
11,0 ± 0,6 c
9,5 − 13,0
27,7 ± 0,9 c
26,6 − 29,0
6,6 ± 0,5 c
5,7 − 7,0
7,1 ± 0,4 c
6,7 − 7,6
22,9 ± 1,3 c
20,0 − 25,0
20,1 ± 0,9 b
17,1 − 21,0
8,1 ± 0,4 b
7,6 − 9,0
8,1 ± 0,5 b
7,6 − 9,0
7,0 ± 0,0 b
7,0 − 7,0
18,6 ± 1,2 c
16,2 − 21,0
6,7 ± 0,5 b
5,7 − 7,6
5,1 ± 0,4 c
4,8 − 6,0
7,0 ± 0,3 c
6,7 − 7,6
21,9 ± 0,8 c
20,9 − 23,0
7,1 ± 0,3 b
6,7 − 7,6
7,8 ± 0,3 b
7,0 − 8,6
Continua...

79

Tabela 5 - Média, desvio padrão e amplitude de 43 caracteres discretos e contínuos dos três morfotipos de ácaros do gênero Abacarus. ANOVA, TUKEY=
0.01).
Caracteres morfológicos
Empódio II
*Raios do empódio II
Espaço seta coxal (1a)
Espaço seta coxal (2a)
Genitália L.
Genitália w.
Linhas longitudinais
*Seta genital (3a) L.
*Seta lateral (c2) L.
Seta ventral (d) L.
*Espaço seta ventral (d)
Seta ventral (e) L.
*Espaço seta ventral (e)
*Seta ventral (f) L.
*Espaço seta ventral (f)
*Total de anéis dorsais
*Total de anéis ventrais
Fonte: Autora desta tese, 2016

...Continuação

Abacarus aff. Sacchari
Méd±D.Pad.
Min-Max
8,6 ± 0,5 a
8,0 − 9,5
7,7 ± 0,5 a
7,0 − 8,0
7,0 ± 0,7 a
5,7 − 9,5
24,0 ± 1,3 b
20,9 − 27,6
16,8 ± 0,8 b
15,0 − 18,1
22,2 ± 1,0 b
20,0 − 24,7
13,8 ± 1,0 c
12,0 − 16,0
24,7 ± 1,9 b
20,9 − 28,5
38,6 ± 3,0 a
34,2 − 49,4
65,4 ± 3,6 a
57,0 − 73,0
38,1 ± 2,7 b
32,0 − 43,0
11,4 ± 0,9 c
9,0 − 13,3
14,2 ± 1,0 a
12,4 − 16,2
26,7 ± 1,5 b
21,9 − 29,0
22,8 ± 1,0 b
20,0 − 24,0
43,3 ± 1,7 a
40,0 − 47,0
54,7 ± 2,4 b
49,0 − 59,0

Abacarus sacchari
Méd±D.Pad.
Min-Max
8,2 ± 0,5 b
8,0 − 10,0
6,9 ± 0,3 b
6,0 − 7,0
6,6 ± 0,8 b
5,0 − 9,0
24,1 ± 1,6 b
21,0 − 29,0
17,3 ± 1,2 a
15,0 − 20,0
24,0 ± 1,0 a
22,0 − 27,0
14,5 ± 1,0 b
11,0 − 16,0
26,1 ± 1,9 a
21,0 − 31,0
39,3 ± 2,5 a
35,0 − 47,0
63,7 ± 4,0 b
56,0 − 75,0
40,1 ± 3,7 a
32,0 − 51,0
12,4 ± 1,0 b
11,0 − 15,0
14,7 ± 1,7 a
11,0 − 18,0
32,0 ± 2,0 a
27,0 − 37,0
24,1 ± 1,2 a
20,0 − 27,0
40,3 ± 1,3 b
38,0 − 43,0
58,2 ± 2,1 a
53,0 − 63,0

Abacarus doctus
Méd±D.Pad.
Min-Max
7,9 ± 0,3 c
7,6 − 8,6
6,7 ± 0,5 c
6,0 − 7,0
6,8 ± 0,8 ab
5,7 − 9,5
25,5 ± 1,6 a
23,8 − 30,4
17,7 ± 0,8 a
16,2 − 19,0
22,7 ± 0,9 b
20,9 − 24,0
17,6 ± 0,9 a
14,0 − 19,0
21,2 ± 1,3 c
18,0 − 25,7
32,2 ± 1,6 b
30,0 − 36,0
60,8 ± 2,9 c
55,1 − 66,5
28,0 ± 1,9 c
24,7 − 32,3
13,0 ± 0,8 a
12,0 − 14,3
11,3 ± 0,9 b
7,0 − 12,4
27,1 ± 1,6 b
20,9 − 29,0
21,0 ± 1,1 c
19,0 − 22,8
40,9 ± 1,2 b
37,0 − 43,0
49,1 ± 1,7 c
45,0 − 52,0

80

Tabela 6 - Análise dos Componentes Principais (APC) para populações de Abacarus spp. associados à
cana-de-açúcar: proporção da variação total explicada por dois componentes principais
(CP1 e CP2) sobre a variação total das populações analisadas; caracteres morfológicos que
influenciaram cada um dos dois componentes principais e seus respectivos pesos
(autovalores).
CP1 (39,79%)
Caracteres
Lobo frontal L.
Tíbia I
Tíbia II
Seta escapular (sc) L.
Seta genual (l") II
Seta lateral (fl") II
Anéis alcançado pela seta sc
Total de anéis ventrais
Espaço seta ventral (d)
Seta lateral (c2) L.

CP2 (15,34%)
Peso
0,91312
-0,89520
-0,89099
-0,88980
-0,88980
-0,86885
-0,86817
-0,86702
-0,85847
-0,78316

Caracteres
Raios do empódio I
Lobo frontal W.
Total de anéis dorsais
Raios do empódio II
Seta ventral (f) L.
Seta antapical (d)
Genitália w.
Rostrum L
Seta genual I
Escudo prodorsal L.

Peso
0,950017
-0,704862
0,703441
0,693896
-0,654862
-0,635156
-0,565067
-0,523988
-0,512850
-0,509668

Fonte: Autora desta tese, 2016

Figura 2 - Projeções dos caracteres morfológicos de Abacarus spp. nos eixos dos componentes
principais CP1 e CP2.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

81

foram projetados ao longo do eixo positivo do CP2, enquanto que os das espécies A. doctus e
A. sacchari ao longo do eixo negativo deste CP, com exceção de alguns poucos indivíduos da
população 7 de A. doctus no eixo positivo, mas próximos a este eixo (Fig. 3).
Observou-se que houve alguma variabilidade morfométrica entre os indivíduos do
morfotipo Ab. aff. sacchari e da espécies A. doctus de diferentes populações. Embora seja
possível verificar nitidamente a sobreposição entre eles, alguns espécimes das três populações
de A. aff. sacchari apresentaram-se dispersos ao longo dos eixos positivo e negativo do CP1,
e alguns da população 7 de A. doctus ao longo dos eixos positivo e negativo do CP2,
indicando alguma variabilidade morfométrica dentro destas populações

(Fig. 3).

Diferentemente, indivíduos das populações de A. sacchari apresentaram pequena dispersão,
concentrando-se em uma região do gráfico, indicando maior uniformidade morfométrica
dentro destas populações (Fig. 3).

Figura 3 - Análise dos Componentes Principais de populações de Abacarus. Indivíduos representados
graficamente contra os respectivos valores para os dois primeiros componentes principais.

1-3 Abacarus aff. sacchari, 2 - Abacarus sacchari (Teotônio Vilela- AL), 4- Abacarus sacchari (São SebastiãoAL), 5- Abacarus aff. sacchari, 6- Abacarus sacchari (Recife- PE), 9- Abacarus sacchari (Piracicaba- SP), 7- 8Abacarus doctus (El Salvador).
Fonte: Duarte, M. E. (2016)

82

As diferenças morfométricas observadas para os morfotipos ou espécies de Abacarus
indicam fortemente a ocorrência de diferentes táxons, mas este resultado não é conclusivo,
pois alguns trabalhos reportam variabilidade intraespecífica.
De acordo com Skoracka; Kuczynsk; Magowski (2002), a variabilidade fenotípica
entre populações de ácaros pode ser atribuída às seguintes causas: total separação genética,
levando a especiação; separação genética parcial, promovendo a diferenciação morfológica
entre populações de diferentes hospedeiros; ou plasticidade fenotípica a qual não está
relacionada a uma separação genética, mas resulta de condições ambientais distintas.
Análises morfométricas têm sido úteis por indicar ou evidenciar a ocorrência de
espécies crípticas de ácaros eriofiídeos associados a diferentes plantas hospedeiras.
Skoracka; Dabert, 2009 observaram diferenças significativas entre caracteres
morfológicos de A. hystrix coletados em diferentes espécies de gramíneas na Polônia. Através
da análise morfométrica multivariada aliada à utilização de marcadores moleculares, os
autores constataram a existência de uma nova espécie, Abacarus lolli Skoracka, 2009,
previamente identificada como A. hystrix. Da mesma forma Skoracka et al. (2012)
constataram que morfologicamente A. tosichella constituía um complexo de espécies
crípticas, o qual incluía diferentes linhagens, algumas delas associadas a uma única planta
hospedeira.
Navia; Moraes; Querino (2009) também verificaram a ocorrência de variabilidade
morfométrica entre populações de A. guerreronis associados ao coqueiro de diferentes
localidades da América, África e Ásia, apesar de pertencerem ao mesmo táxon.
Com base em análises morfométricas, Lewandowski et al. (2014) também observaram
diferenças significativas em diferentes espécies de Trisetacus Keifer, 1952 associadas a
coníferas na Polônia. Estes autores verificaram também diferenças significativas dentro da
mesma espécie - Trisetacus juniperinus (Nalepa, 1911) e Trisetacus relocatus Bagnyuk;
Shevtchenko, 1982 encontradas em diferentes microhabitats e Trisetacus silvestris Castagnoli,
1973 associadas a diferentes hospedeiros.
Navia et al. (2015) também verificaram a ocorrência de pelo menos duas espécies
crípticas previamente identificadas como R. johnstoni com base em análises morfométricas
tradicionais e métodos geométricos. As diferenças morfométricas observadas suportaram a
hipótese da existência de um complexo de espécies crípticas entre as populações que foram
identificadas como R. johnstoni associadas a diferentes plantas hospedeiras.
Diferentemente dos trabalhos acima citados, no presente estudo verificou-se a
ocorrência de notável variabilidade morfométrica entre morfotipos e espécies associados a

83

uma mesma planta hospedeira, a cana-de-açúcar. Os resultados das análises morfométricas
sugerem fortemente que os morfotipos A. aff. sacchari e A. sacchari, para os quais investigase co-especificidade, constituem táxons distintos. Entretanto, variabilidade morfométrica entre
populações de uma mesma espécie de eriofiídeo, associada a uma mesma planta hospedeira,
tem sido observada em alguns estudos (NAVIA; MORAES; QUERINO, 2009; SKORACKA
et al., 2012; LEWANDOWSKI et al., 2014).
Portanto, é de fundamental importância a avaliação conjunta dos resultados das
análises morfométricas com informações das análises genéticas para a determinação acurada
da identidade taxonômica dos morfotipos em estudo.

3.3.3 Análises moleculares - diversidade e análises filogenéticas

O fragmento COI (mtDNA) e as regiões D2 (gene 28S) e ITS (rDNA) de Abacarus
spp. amplificaram com as alturas das bandas de aproximadamente 650 pb, 2500 pb e 900 pb,
respectivamente.
Foram obtidas sequências de 45 espécimes (Tabela 7). A obtenção de sequências dos
três fragmentos (COI, D2 e ITS) a partir do DNA de um mesmo indivíduo foi possível para
sete espécimes (15,6%). Dois fragmentos de um único indivíduo para 23 espécimes (51,1%) e
de 1 fragmento para 15 espécimes (33,3%) (Tabela 7).
Apesar de não ter sido possível obter sequências dos três fragmentos para todos os
espécimes foi possível fazer a correspondência entre os clados das diferentes árvores a partir
das infomações sobre as amostras e espécimes sequenciados.

3.3.3.1 Citocromo c oxidase I (COI)

O conjunto final de dados referente ao fragmento COI consistiu em 22 sequências, alinhadas
com 604 pbs, representando sete populações de Abacarus associadas à cana-de-açúcar e
obtidas neste estudo, mais 23 sequências de Abacarus disponíveis no GenBank e duas
espécies de Aceria, como grupo externo. No alinhamento, 182 (30,1%) sítios polimórficos
foram informativos para o método de parcimônia e 187 (31,0%) sítios foram variáveis.

84

Tabela 7 - Sequenciamento de fragmentos de DNA (COI, D2 e ITS) de ácaros do gênero Abacarus – código das amostras, espécimes sequenciados e número
de sequências obtidas.
Código da amostra

Espécimes sequenciados

Nº de sequências obtidas (espécimes sequenciados)
COI
D1D2
ITS
Ab1
Q; A²; B²; C²; D²; G²; H²; I²; O²; S²; U²; X²; 10 (Q; B²; C²; D²; O²; S²; U²; X²;
9 (S²; U²; X²; F³; H³; I³; N³; U³;
17 (Q; A²; B²; C²; D²; G²; H²; I²;
F³; H³; I³; N³; U³; V³; X³
U³; X³)
V³)
O²; S²; X²; F³; H³; I³; N³; U³; V³)
Ab9
B; D; F; J; K
2 (D; K)
3 (D; F; J)
4 (B; D; F; J)
Ab11b
Eb; Jb; Kb; Mb; Ob
0
5 (Eb; Jb; Kb; Mb; Ob)
3 (Eb; Kb; Mb)
Ab11c
Ec; Hc; Ic; Kc; Rc
3 (Ec; Ic; Kc)
3 (Ec; Hc; Ic)
5 (Ec; Hc; Ic; Kc; Rc)
Ab12
A; K; S
2 (A; K; S)
0
3 (A; K; S)
Ab14
F
(F)
0
1 (F)
Ab15
A; C; D; G; P
2 (G;P)
3 (A; C; G)
4 (C; D; G; P)
Ab21
K
1 (K)
0
1 (K)
Ab1 e 14 – Teotônio Vilela, Alagoas; Ab15 – Campo Alegre, Alagoas, Ab 9 – Piracicaba, São Paulo; Ab 12 e 21- Recife, Pernambuco e Ab 11B e 11C – El Salvador.
Fonte: Autora desta tese, 2016

85

Vinte e nove haplótipos foram identificados entre as 45 sequências COI das diferentes
espécies de Abacarus (Tabela 8). As distâncias intra e interespecíficas (comparação entre
pares ordenados de nucleotídeos), incluindo as espécies do grupo externo, são apresentadas na
Tabela 9. A divergência média entre todos os pares de sequências, incluindo as taxas do grupo
externo, foi de 21,5% (EP = 2,8) e variou de 0,2 % a 30,5%. A divergência média entre
Abacarus spp. foi de 21,1% (EP = 2,4) e também variou de 0,2% a 30,5%. O maior valor de
divergência observado entre Aceria spp. e Abacarus spp. foi de 30,4%. Essa alta variabilidade
entre as espécies de Abacarus também foi observada por Skoracka; Dabert (2009).
A topologia das árvores filogenéticas inferidas pelas análises de NJ, ML e BI para o
conjunto de sequências COI foram semelhantes e revelaram consistentemente a mesma
estrutura para as populações de Abacarus e grupo externo. No entanto, a resolução e o suporte
estatístico (bootstrap) foram ligeiramente mais elevados e com a melhor sustentação dos
ramos na filogenia gerada pela análise Bayesiana (BI) (HKI + I + G). Assim, apenas o modelo
BI (HKY+G+I) é apresentado (Fig. 4).
Na filogenia COI as espécies de Abacarus foram separadas em dois clados principais,
um contendo todas as amostras de Abacarus associadas à cana-de-açúcar e o outro formado
com as espécies associadas a outras gramíneas, cujas sequências foram obtidas no GeneBank.
As análises filogenéticas indicaram a monofilia do gênero Abacarus (Fig. 4). O clado
que abrigou as espécies de cana-de-açúcar, A. sacchari, A. doctus e Abacarus aff. sacchari,
foi suportado por um escore de 100%. No seu interior, as três espécies se dividiram em grupos
nitidamente isolados com valor de bootstrap de 99% cada um. O clado com as outras espécies
de Abacarus apresentou suporte no ramo basal de 69%. Internamente essas sequências
reuniram-se formando quatro grupos conhecidos: A. acutatus, A. lolii, A. hystrix e A.
longilobus; um grupo indefinido, Abacarus sp. (FJ387560, FJ387560 e FJ387556, KC412845
e KC412846) próximos de A. longilobus; e, um ramo isolado formado por um exemplar
identificado como A. hystrix (KC412843) coletado em Elymus hispidus (Opiz) Melderis
subsp. barbulatus na Turquia. Esses seis grupos apresentaram valores de bootstrap iguais ou
superiores a 99%. A divergência média entre as espécies de Abacarus associadas à cana-deaçúcar foi de 22,47% e variou de 19,7% a 25,2%. Esses valores indicam a presença de três
táxons associados a este hospedeiro. Valores semelhantes (22,6%) encontrados por Skoracka;
Dabert (2009) foram utilizados para separar três populações identificadas inicialmente como
A. hystrix coletados em Elymus repens (L.), P. Beauv., Lolium perenne L. Bromus inermis
Leyss.

86

Tabela 8 - Identificação dos haplótipos obtidos a partir das sequências do fragmento COI (mDNA) (primers bcdF01 e bcdR04) e genótipos obtidos a partir
das sequências dos fragmentos D2 (rDNA) (primers Fl230 e D2 rev04) e ITS (rDNA) (primers18S e 28SC).
Táxon ácaro

Planta hospedeira

Localidade

Cód. haplótipo
(COI)

Nº de acesso
(haplótipo)

Cód. genótipo
(D2)

Nº de acesso
(genótipo)

Cód. genótipo
(ITS)

Nº de acesso
(genótipo)

A. sacchari

Saccharum sp.

Brasil: TeotônioVilela e Campo
Alegre, Alagoas/ Recife,
Pernambuco/ Piracicaba,
SãoPaulo
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas/
Piracicaba, SãoPaulo
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas/
Recife, Pernambuco
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas/
Piracicaba, SãoPaulo
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas/
Recife, Pernambuco
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas

1C2 (6X)

KX892623 (6X)

9D (2X)

KX855692 (9X)

9B (11X)

KX855715 (11X)

1B2

KX892629

1V3 (4X)

KX855694 (4X)

9J (2X)

KX855726 (2X)

12K

KX892630

1I3

KX855698

1A2 (3X)

KX855728 (3X)

−

−

9J

KX855699

1G2 (2X)

KX855731 (2X)

−

−

1S2

KX855700

12K

KX855733

−

−

1X2

KX855701

−

−

Brasil: Teotônio Vilela e Campo
Alegre, Alagoas,/ Recife,
Pernambuco
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas/
Recife, Pernambuco/ Piracicaba,
SãoPaulo
Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas

1D2 (4X)

KX892631 (4X)

1U2

KX855706

12A (3X)

KX855734 (3X)

1Q (4X)

KX892635 (4X)

15A (4X)

KX855702 (4X)

1U3 (5X)

KX855737 (5X)

14F

KX892639

−

−

1H2

KX855742

Brasil: Teotônio Vilela e Campo
Alegre, Alagoas
Brasil: Recife, Pernambuco

15G

KX892640

−

−

1D2

KX855743

21K

KX892641

−

−

−

−

Sosonate, El Salvador

11EC (3X)

KX892642 (3X)

11EB (8)

KX855707 (8X)

11KB

KX855744

−

−

−

−

11EB

KX855745

−

−

−

−

11MB (5X)

KX855746 (5X)

−

−

−

−

11HC

KX855751

−

−

−

−

11KC

KX855752

Abacarus aff.
Sacchari

A. doctus

Saccharum sp.

Saccharum sp.

Fonte: Autora desta tese, 2016

Continua...

87

Tabela 8 - Identificação dos haplótipos obtidos a partir das sequências do fragmento COI (mDNA) (primers bcdF01 e bcdR04) e genótipos obtidos a partir

...continuação

das sequências dos fragmentos D2 (rDNA) (primers Fl230 e D2 rev04) e ITS (rDNA) (primers18S e 28SC).
Táxon ácaro

Planta hospedeira

Localidade

Cód. haplótipo
(COI)

Nº de acesso
(haplótipo)

Cód. genótipo
(D2)

Nº de acesso
(genótipo)

Cód. genótipo
(ITS)

Nº de acesso
(genótipo)

A. acutatus

Calamagrostis
epigejos

Glogow

AA04

FJ387545

AA04

FJ392664

−

−

Poznan

AA03

FJ387544

AA03

FJ392663

−

−

Poznan

AA02

FJ387543

AA02

FJ392662

−

−

Bedlewo

AA01

FJ387542

AA01

FJ392661

−

−

Poznan

AH10

FJ387550

AH12

FJ392675

−

−

Wschowa

AH14

FJ387549

AH14

FJ392660

−

−

Lubon

AH13

FJ387548

AH11 (3X)

FJ392659 (3X)

−

−

Poznan

AH12

FJ387547

ahys.1

KM280940

−

−

A. hystrix

Elymus repens

Poznan
Triticum aestivum

FJ387546

−

−

−

−

KC412844

−

−

−

−

ahys.1

KC412843

−

−

−

−

Lolium perenne

Poznan

AH20

FJ387555

AH20 (5X)

FJ392676 (5X)

−

−

Lolium perenne

Dalkow/Poznan

AH24 (3X)

FJ387554

−

−

−

−

Lolium perenne

Glogow

Elymus repens
A. lolli

AH11
ahys.2

AH23

FJ387553

−

−

−

−

A. longilobus

Bromus erectus

alon.1

KC412846

alon.1

KM280944

−

−

alon.2

KC412845

−

−

−

−

Abacarus sp.

Dactylis
glomerata
Bromus inermis

Poznan

AH30

FJ387560

AH34

FJ392674

−

−

Bromus inermis

Koscian

AH34

FJ387559

AH33 (2X)

FJ392673 (2X)

−

−

Bromus inermis

Zagorow

AH33 (2X)

FJ387558

AH31 (2X)

FJ392671 (2X)

−

−

Bromus inermis

Zagorow

AH31

FJ387556

−

−

−

−

Calamagrostis
epigejos
Triticum aestivum

Poznan

−

EF409415

AE01

FJ392665

−

JF920113

Brasil,Rio grande do Sul, Passo
Fundo

TA-BRAb

JF920072

TA-BRAb

JF920099

TA-BRAb

JF960139

Aceria eximia
Aceria
tosichella

Fonte: Autora desta tese, 2016

88

Table 9 - Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo externo (Aceria) usando a correção Tamura-Nei (TN93), baseada nas
sequências do fragmento COI (mDNA) (primers bcdF01 e bcdR04). Dados apresentados em porcentagem, erro padrão entre parênteses e distância
intraespecífica em negrito.
A. sacchari A. aff. sacchari
A. sacchari
A. aff. sacchari
A. doctus
A. lolli

0,0 (0,0)
19,7 (2,9)

A. sp.
A. hystrix
A. acutatus
A. longilobus

A. doctus

A. lolli

A. sp.

A. hystrix

A. acutatus A. longilobus Ac. tosichella Ac. eximia

25,2 (3,0)
25,2 (2,8)

0,1 (0,0)
22,5 (3,2)
25,1 (3,3)

0,0 (0,0)
24,2 (3,4)

25,4 (2,5)
25,2 (3,0)
26,5 (2,4)
29,8 (2,7)

26,1 (3,2)
27,1 (2,6)
23,8 (2,8)
25,8 (2,4)

24,2 (3,4)
28,6 (2,9)
25,3 (2,4)
24,3 (1,7)

0,2 (0,1)
20,9 (3,1)
20,8 (2,9)
22,4 (2,9)
23,5 (2,6)

12,9 (1,5)
23,1 (2,2)
23,4 (2,7)
15,6 (3,0)

13,7 (1,5)
22,1 (2,5)
23,6 (2,9)

5,2 (0,7)
24,6 (2,9)

Aceria tosichella 28,7 (3,1)
26,2 (2,6)
Aceria eximia
Fonte: Autora desta tese, 2016

30,8 (2,6)
25,9 (3,1)

25,3 (2,6)
23,0 (2,7)

24,4 (2,2)
20,2 (2,0)

26,7 (2,3)
25,7 (2,1)

25,2 (2,7)
25,6 (2,4)

25,9 (3,0)
21,7 (2,4)

0,2 (0,2)
25,6 (2,9)
24,5 (2,8)

n/c
18,3 (3,0)

n/c

89

Figura 4 - Árvore filogenética BI (HKY+I+G) inferida a partir de sequências COI (primers
bcdF01 e bcdR04) de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas do Genbank.
Informações sobre a composição dos haplótipos na tabela 8. O número de vezes que
cada haplótipo foi encontrado nas amostras está entre parênteses. Os valores de
bootstrap estão localizados sobre os ramos.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

90

Posteriormente, Skoracka (2009) descreveu os exemplares coletados em L. perenne como
Abacarus lolli. Das sequências recuperadas do GeneBank foi possível constatar que uma
sequência cujo exemplar foi identificado como A. hystrix (KC412844) se agrupou juntamente
com A. lolli. A distância intraespecífica para A. hystrix foi superior a 13%, o que pode indicar
que o clado formado com estas sequências possa abrigar espécies diferentes. O mesmo
ocorreu em Abacarus sp., cujas sequências (FJ387560, FJ387560 e FJ387556, KC412845 e
KC412846) se dividiram em dois grupos localizados no mesmo clado que A. longilobus.
Abacarus sp. está em processo de descrição (SKORACKA, A., comunicação pessoal) e
provavelmente abriga dois táxons diferentes devido ao valor elevado da distância
intraespecífica (12,9%).

3.3.3.2 Subunidade D2 do gene 28S

O conjunto de dados referente à região D2 foi constituído por 46 sequências alinhadas
com 512 pbs, 23 obtidas neste estudo, representando sete populações de Abacarus, mais 21
sequências de Abacarus disponíveis no GenBank e duas espécies de Aceria como grupo
externo. No alinhamento, 115 (22,0%) sítios polimórficos foram informativos para os
métodos de parcimônia, e 128 (24,4%) sítios foram variáveis. Vinte e três genótipos foram
identificados entre as 43 sequências de D2 de Abacarus spp. (Tabela 8). As distâncias intra e
interespecíficas de D2, incluindo as espécies do grupo externo, estão apresentadas na Tabela
10. A divergência média entre todos os pares de sequências, incluindo as taxas do grupo
externo foi de 12,5% (EP = 1,6%) e variou de 0,2% a 25,0%. A divergência média entre
Abacarus spp. foi de 12,0 (EP = 1,4) e variou de 0,2% a 21,2%.
As topologias gerais das árvores filogenéticas inferidas pelas análises de NJ, ML e BI
para o conjunto de sequências D2 foram semelhantes e revelaram consistentemente a mesma
estrutura para as populações de Abacarus e grupo externo. No entanto, a resolução e o suporte
estatístico (bootstrap) foram ligeiramente mais elevados e com a melhor sustentação dos
ramos na filogenia gerada pela análise Bayesiana (BI) (TPM3 + G), dessa forma, apenas o
modelo BI (TPM3 + G) é apresentado (Fig. 5).
Semelhante ao COI, a filogenia do D2 também indicou a monofilia de Abacarus spp.
As espécies associadas à cana-de-açúcar se agruparam separadamente das outras espécies de
Abacarus associadas a outras gramíneas. O clado que agrupou estas espécies foi suportado
por um alto valor de bootstrap (100%). E, assim como no COI, observou-se que Abacarus sp.

91

Table 10 - Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo externo (Aceria) usando a correção Kimura 2-Parâmetros (K2P),
baseada nas sequências do fragmento D2 (rDNA) (primers Fl230 e D1D2 rev04). Dados apresentados em porcentagem, erro padrão entre
parênteses e distância intraespecífica em negrito.
A. sacchari
A. sacchari
0,3 (0,2)
2,2 (2,8)
A. aff. sacchari
15,5 (2,5)
A. doctus
18,1 (2,4)
A. lolli
18,1 (1,8)
A. sp.
17,9 (1,8)
A. hystrix
17,8 (1,8)
A. acutatus
19,9 (2,2)
A. longilobus
23,5 (2,1)
Aceria tosichella
24,5 (0,8)
Aceria eximia
Fonte: Autora desta tese, 2016

A. aff. sacchari

A. doctus

A. lolli

A. sp.

A. hystrix

A. acutatus A. longilobus Ac. tosichella

0,0 (0,0)
14,4 (2,8)
17,5 (2,5)
17,6 (2,3)
17,4 (1,7)
16,9 (1,6)
19,3 (1,8)
22,6 (2,1)
23,6 (1,8)

0,0 (0,0)
19,5 (2,4)
18,9 (2,2)
19,9 (2,4)
17,1 (0,8)
21,3 (0,7)
24,0 (0,8)
25,0 (1,4)

0,0 (0,0)
2,2 (2,2)
0,4 (2,1)
5,8 (1,9)
2,9 (1,2)
9,8 (1,0)
11,2 (1,2)

2,5 (0,6)
2,5 (2,3)
4,6 (2,0)
3,4 (2,1)
11,0 (0,2)
12,8 (0,6)

0,2 (0,1)
5,9 (2,2)
3,2 (1,9)
10,2 (2,0)
11,6 (0,5)

0,3 (0,2)
7,0 (2,3)
13,4 (2,1)
15,2 (2,2)

n/c
12,6 (1,5)
14,6 (1,5)

n/c
2,4 (0,6)

Ac. eximia

n/c

92

Figura 5 - Árvore filogenética BI (TPM3+G) inferida a partir de sequências D2 (primers f1230 e
D1D2rev4) de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas do Genbank. Informações
sobre a composição dos genótipos na tabela 8. O número de vezes que cada haplótipo foi
encontrado nas amostras está entre parênteses. Os valores de bootstrap estão localizados
sobre os ramos.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

(FJ392673, FJ392672 e FJ392674) formou um clado próximo a A. longilobus e Abacarus sp.
(FJ392671, FJ392670) formou um clado isolado próximo a A. acutatus.
A variação observada nas sequências de D2 entre A. sacchari e A. aff. sacchari foi de
2,2 %, no entanto, variação inferior foi observada entre A. hystrix e A. lolli (0,4%), os quais
foram separados como espécies distintas por Skoracka; Dabert (2009). Variação semelhante

93

também foi observada entre A. lolli e Abacarus sp. (2,2%) e A. hystrix e Abacarus sp. (2,5%).
Skoracka; Dabert (2009) verificaram pouca variação entre sequências de D2 de algumas
populações de A. hystrix e supõem que a divergência entre essas populações pode ser um
evento recente. Segundo Lee; O 'Foighil (2004) as sequências do DNA nuclear ribossômico
são muito mais conservadas do que as COI, portanto, espécies intimamente relacionadas
possuem frequentemente 28S rDNA idêntico ou muito semelhante.

3.3.3.3 Espaçador Transcrito Interno (ITS)

O conjunto final de dados referente ao ITS constituiu em 40 sequências alinhadas com
980 pb, sendo 38 sequências de Abacarus representando oito populações, todas obtidas neste
estudo e duas espécies de Aceria como grupo externo. No alinhamento, 230 (23,4%) sítios
polimórficos foram informativos para os métodos de parcimônia e 264 (27,0%) sítios foram
variáveis. Um total de 14 genótipos foram identificados entre as 38 sequências ITS de
Abacarus spp. (Tabela 8). A média das distâncias intra e interespecíficas, incluindo as
espécies do grupo externo, está apresentada na tabela 11. A divergência média entre todos os
pares de sequências (incluindo as taxas do grupo externo) foi de 10,3% (EP = 1,8%) e variou
de 0,1% a 35,3%. A divergência média entre Abacarus spp. foi de 7,9% (EP = 1,0) e variou
de 0,1% a 19,4%. (EP = 2,4).
As topologias gerais das árvores filogenéticas inferidas pelas análises NJ, ML e BI
para o conjunto de dados ITS foram semelhantes e consistentemente revelaram a mesma
estrutura para as populações de Abacarus e grupo externo. No entanto, a resolução e o apoio
estatístico (bootstrap) foram ligeiramente mais elevados e com a melhor sustentação dos
ramos na filogenia gerada pela análise Bayesiana (BI) (GTR+G), dessa forma, apenas o
modelo BI (GTR+G) é apresentado (Fig. 6).
As análises filogenéticas ITS, também indicaram monofilia entre Abacarus spp.
associados à cana-de-açúcar. As três espécies se dividiram em grupos nitidamente isolados
com valor de bootstrap de 100% cada um. A divergência média entre estas espécies foi de
7,9% apoiando também a ocorrência de três espécies associadas a este hospedeiro. Até o
momento, nenhuma sequência ITS para outras espécies de Abacarus está disponível no
GeneBank. No entanto, resultados semelhantes foram observados entre Aceria eximia
Sukhareva, 1983 e diferentes genótipos de A. tosichella, que apresentaram valores de
divergências que variaram de 6,3% a 7,5%.

94

Tabela 11 - Matriz de distância entre diferentes espécies de ácaros Abacarus e do grupo externo
(Aceria) usando a correção Kimura 2-Parâmetros (K2P), baseada nas sequências do
fragmento ITS (rDNA) (primers18S e 28SC). Dados apresentados em porcentagem,
erro padrão entre parênteses e distância intraespecífica em negrito.
A. sacchari
A. sacchari
0,1 (0,1)
4,0 (2,7)
A. aff. sacchari
17,9 (2,7)
A. doctus
34,3 (2,8)
Aceria tosichella
34,5 (0,9)
Aceria eximia
Fonte: Autora desta tese, 2016

A. aff. sacchari

A. doctus

A. tosichella

A. eximia

0,0 (0,0)
17,8 (2,7)
34,2 (2,6)
35,3 (2,6)

0,3 (0,1)
33,1 (1,6)
34,6 (1,6)

n/c
6,6 (0,7)

n/c

Figura 6 - Árvore filogenética BI (GTR+G) inferida a partir de sequências ITS (primers 18S e 28SC)
de Abacarus obtidas nesse estudo e recuperadas do Genbank. Informações sobre a
composição dos genótipos na tabela 8. O número de vezes que cada haplótipo foi
encontrado nas amostras está entre parênteses. Os valores de bootstrap estão localizados
sobre os ramos.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

95

3.3.3.4 Análise combinada
A análise combinada, que incluiu variantes de sequências de nucleotídeos dos
fragmentos COI, D2 e ITS, apoiou os resultados das análises anteriores indicando a monofilia
do gênero Abacarus, bem como a nítida separação das três espécies de Abacarus associadas à
cana-de-açúcar (Ab. sacchari, Ab. aff. sacchari e A. doctus) (Fig. 7).
Semelhante ao que foi observado nas filogenias de COI, D2 e ITS, na análise
combinada as espécies foram agrupadas em dois clados principais, um contendo todas as
amostras de Abacarus associadas à cana-de-açúcar e o outro formado com as espécies
associadas a outras gramíneas.
As distâncias genéticas e as análises filogenéticas construídas a partir das sequências
de COI, D2 e ITS suportam a identidade taxonômica do morfotipo A. aff. sacchari como um
táxon próximo, mas distinto de Ab. sacchari, doravante denominado Abacarus sp. nov.. Estes
resultados corroboram os resultados das análises morfométricas que sugeriam a ocorrência de
três espécies de Abacarus associadas à cana-de-açúcar no Brasil e América Central- A.
sacchari, A. sp. nov. e A. doctus.
Diversos estudos têm desvendado a ocorrência de espécies crípticas de ácaros
eriofiídeos previamente consideradas como uma única espécie associada a distintas plantas
hospedeiras (SKORACKA; DABERT, 2009; NAVIA; MORAES; AQUINO, 2009;
SKORACKA et al., 2012; MILLER et al., 2013; LEWANDOWSKI et al., 2014; NAVIA et
al., 2015). Estes estudos vieram a confirmar a especifidade hospedeira de algumas espécies
que haviam sido consideradas como polífagas. Distintamente, o presente estudo evidencia a
ocorrência de uma espécie críptica do gênero Abacarus associada a uma mesma planta
hospedeira, a cana-de-açúcar. A diversidade de ácaros do gênero Abacarus associados à canade-açúcar pode estar relacionada à história e disseminação desta cultura no mundo.
As cultivares híbridas comerciais de cana-de-açúcar têm surgido através do
cruzamento seletivo de espécies dentro do gênero Saccharum envolvendo principalmente
cruzamentos entre as espécies S. officinarum e S. spontaneum (COX et al, 2000). Acredita-se
que o centro de origem de S. officinarum seja na Polinésia. A espécie provavelmente tenha
sido transportada para um centro moderno de diversidade em Papua Nova Guiné e (Ilha de
Java) (Indonésia) (DANIELS; ROACH, 1987). Já S. spontaneum é nativa do Sul da Ásia
(Índia) (PANJE, 1970) e se encontra amplamente distribuída nos países tropicais da Ásia,
África, América, bem como na Austrália (COOK, 1996).

96

Figura 7 - Árvore filogenética da análise combinada (BI) para ácaros do gênero Abacarus e dois
grupos externos calculados a partir dos fragmentos COI, D2 e ITS.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

97

O cultivo da cana-de-açúcar se espalhou ao longo das rotas humanas de migração para
o Sudeste Asiático, Índia e Pacífico, hibridando com canas selvagens. Alcançou o
mediterrâneo em torno de 500 AC. (FAUCONNIER, 1993). A partir daí se expandiu para
Marrocos, Egito, Síria, Creta, Grécia e Sicília, os principais produtores até o século XV. Em
seguida foi introduzida na África Ocidental e, posteriormente, América Central e do Sul e da
Índia Ocidental (FAUCONNIER, 1993). A cana-de-açúcar chegou ao Brasil no século XVI,
junto com os portugueses. Oficialmente as primeiras mudas vieram em 1532, e encontrou no
país condições ideais para o seu desenvolvimento (MIRANDA, 2008).
O fato de a cana-de-açúcar ser originária de cruzamentos entre diferentes espécies de
Saccharum, pode ter influenciado o surgimento ou a ocorrência de diferentes espécies de
ácaros do mesmo gênero associadas a este hospedeiro.
A nova espécie encontrada em cana-de-açúcar no Brasil será descrita e constitui a
segunda espécie de Abacarus a ser descrita das Américas. E assim conforme foi hipotetizado
para A. doctus, é possível que a nova espécie não seja originária de regiões neotropicais. Esta
espécie pode ter sido introduzida através do trânsito de material vegetal. Outra possibilidade é
que a espécie estivesse associada a outra gramínea e tenha se adaptado à cana-de-açúcar nas
Américas.
No Brasil tanto A. sacchari, quanto Abacarus sp. nov. encontram-se amplamente
distribuídas, tendo sido encontradas nas regiões Norte, Nordeste e Sudeste.
A necessidade de estudos detalhados com diferentes técnicas para averiguar se o novo
táxon ocorre na região de origem da cana ou em outras regiões onde foi introduzida devem ser
realizados. É possível que esta nova espécie esteja sendo erroneamente identificada como A.
sacchari em diversas partes do mundo. Dessa forma, com o desenvolvimento de novos
estudos será possível obter mais informações sobre a distribuição geográfica do novo táxon.

3.4 Conclusões

Abacarus sacchari e Abacarus sp. nov. ocorrem conjuntamente nas mesmas áreas, nos
Estados de Alagoas, Sergipe, Pernambuco e São Paulo.
Nos Estados de Roraima e Piauí, apenas Abacarus sp. nov. foi encontrada.

98

Observações de morfologia descritiva, análises morfométrica e moleculares suportam a
ocorrência de uma nova espécie de ácaro do gênero Abacarus em cana-de-açúcar no Brasil:
Abacarus sp. nov..
A região ITS (rDNA) pode ser útil na separação de espécies de Abacarus.

99

REFERÊCIAS
AGUILAR, H.; MURILLO, P. Nuevos hospederos y registros de ácaros fitófagos para Costa
Rica: período 2008 – 2012. Agronomía Costarricense. San José, v. 36, n. 2, p. 11-28. 2012.
Disponível em:<http//www.mag.go.cr >. Acesso em: 11 de fevereiro de 2013.

______. SANABRIA, C.; MURILLO, P. Distribution and damage caused by Abacarus sp.
(Acari: Eriophyidae) associated to sugarcane in Costa Rica. In: International Congress of
Acarology, 13., 2010, Recife. Abstracts… Recife, PE, 2010, 2010. p. 5.

AMRINE JUNIOR, J. W.; STASNY, T. A. Catalog of the Eriophyoidea (Acarina:
Prostigmata) of the world. West Bloomfield Township: Indira Publishing House, 1994.
798p.

______. MANSON, D. C. M. Preparation, mounting and descriptive study of Eriophyoid
mites. In: LINDQUIST, E. E; SABELIS, M. W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites: their
biology, natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. v. 6,
p. 383–396.

BAILEY, R. A., et al. Procedures for the safe movement of sugarcane germplasm. In: ROTT,
P. et al. (Eds). A guide for sugarcane disease. Montpellier: CIRAD/ISSCT, 2000. p. 311–
316.

BICKFORD, D. et al. Cryptic species as a window on diversity and conservation. Trends in
Ecology and Evolution, Kidlington, v. 22, p.148-155, 2007.

BONFIELD, J. K.; SMITH, K. F.; STADEN, R. A new DNA sequence assembly program.
Nucleic acids research, Oxford, v. 23, n. 24, p. 4992-4999, 1995.

CALCAGNO, V., et al. Divergencein behaviour between the European corn borer, Ostrinia
nubilalis, and its sibling species Ostrinia scapulalis: adaptation to human harvesting?
Proceedings of the Royal Society série B: Biological Sciences, London, v. 277, p. 27032709, 2010.

COX, M., et al. Cane Breeding and Improvement. In: HOGARTH, M; ALLSOPP, P. (Eds.).
Manual of Cane Growing, Bureau of Sugar. Indooroopilly: Experimental Stations, 2000. p.
91-108.

COOK, C. D. K. Aquatic and wetland plants of India. New York: Oxford

100

University Press, 1996. 385p.

DANIELS, S. J.; ROACH, B. T. Taxonomy and Evolution. In: HEINZ, D. J. (Ed.),
Sugarcane Improvement through Breeding, Netherlands: Elsevier Amsterdam, 1987. v.11,
p. 7-84.

DEREEPER, A. et al. Phylogeny.fr: robust phylogenetic analysis for the non-specialist.
Nucleic Acids Research, Oxford, v. 36, p. 465-469, 2008. Disponível em: <
http://www.phylogeny.fr/>. Acesso em: 16 de setembro de 2016.

DOWLING, A. P. G. et al. Phylogenetic investigation of the genus Raoiella (Prostigmata:
Tenuipalpidae): diversity, distribution and world invasions. Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v. 57, n. 3-4, 257-69, 2011.

DUARTE, M. E. Acarofauna plantícola e edáfica da cultura da cana-de-açúcar e de
caboatã, em área de mata atlântica no estado de Alagoas, Brasil. 2013. 96 f. Dissertação
(Mestrado em proteção de Plantas) - Centro de Ciências Agrárias – Universidade Federal de
Alagoas, Rio Largo, 2013.

______. et al. Mites associated with sugarcane crop and with native trees from adjacent
Atlantic forest fragment in Brazil. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 66,
p. 529–540, 2015.

FAUCONNIER, R. The Tropical Agriculturist: Sugar cane. 3. ed. London: Macmillan
Press, 1993. 140 p.

FELSENSTEIN, J. Confidence Limits on Phylogenies: An Approach Using the Bootstrap.
Evolution, Washington, v. 39, n. 4, p. 783-791, 1985.

FLECHTMANN, C. H. W.; ARANDA, B. R. C. New records and notes on Eriophyid mites
from Brazil and Paraguay, with a list of Eriophyidae from South America. Proceedings of the
Entomological Society of Washington, Washington, v. 72, n.1, p. 94–98, 1970.

______. SANTANA, D. L. Q. A preliminary note on mites on corn in Brazil with
redescriptions of Catarhinus tricholaenae and Oligonychus zeae (Acari: Diptilomiopidae,
Tetranychidae). Experimental and Applied Acarology, Amsterdam, v. 2, p.189-194, 1997.

101

GAMLIEL-ATINSKY, E. et al. The role of eriophyoids in fungal pathogen epidemiology,
mere association or true interaction? Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.
51, p. 191-204, 2010.

GLEZ-PEÑA, D. et al. ALTER: program-oriented conversion of DNA and protein
alignments. Nucleic Acids Research, Oxford, v. 38, p. 14-18, 2010. Disponível em: <
http://sing.ei.uvigo.es/ALTER>. Acesso em: 10 de setembro de 2016.

GUINDON, S. et al. New Algorithms and Methods to Estimate Maximum-Likelihood
Phylogenies: Assessing the Performance of PhyML 3.0. Systematic Biology, v. 59, n. 3, p.
307-21, 2010. Disponível em: <http://www.atgc-montpellier.fr/phyml/>. Acesso em: 16 de
setembro de 2016.

GUZZO, E. C. et al. First Report of the Eriophyoid Mite Abacarus doctus (Prostigmata:
Eriophyidae) Infesting Sugarcane in El Salvador. The Florida Entomologist, Gainesville, v.
97, p. 1835-1837, 2014.
HALL, T. A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alingnment editor and analysis
program for windows 95/98/NT. Nucleic Acids symposium series, Oxoford, n. 41, p. 95-98,
1999.

HASEGAWA, M.; KISHINO, H.; YANO, T. Dating of the human-ape splitting by a
molecular clock of mitochondrial DNA. Journal of Molecular Evolution, Oxford, v. 22.
P.160–174, 1985.

HUELSENBECK, J. P. Bayesian Inference of Phylogeny and Its Impact on Evolutionary
Biology. Science, Oxford, v. 294, p. 2310-2314, 2001.

KIMURA, M. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through
comparative studies of nucleotide sequences. Journal of Molecular Evolution, Oford, v. 16,
p.111–120, 1980.

______. Estimation of evolutionary distances between homologous nucleotide sequences.
Proceedings of the National Academy of Sciences of United State, Oxford, v. 78, p. 454–
458, 1981.

KUMAR, S.; STECHER, G.; TAMURA, K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics
Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets. Molecular Biology Evolution, Oxford, v. 33, n. 7,
p. 1870–1874, 2016.

102

LEE, T.; O´FOIGHIL, D. Hidden Floridian biodiversity: mitochondrial and nuclear gene trees
reveal four cryptic species within the scorched mussel, Brachidontes exustus, species
complex. Molecular Ecology, Oxford, v.13, p. 3527–3542, 2004.

LEWANDOWSKI, M. et al. Genetic and morphological diversity of Trisetacus species
(Eriophyoidea: Phytoptidae) associated with coniferous trees in Poland: phylogeny,
barcoding, host and habitat specialization. Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 63, p. 497–520, 2014.

MADDISON, W. P.; MADDISON, D.R.. Mesquite: a modular system for evolutionary
analysis. Version 3.11 http://mesquiteproject.org. Page RDM. 1996. TreeView: an
application to display phylogenetic trees on personal computers. Computer Applications in
the Biosciences, Oxford, v. 12, p 357–358, 2016. Disponível em: <
http://mesquiteproject.org.>. Acesso em 30 de setembro de 2016.

MENDONÇA, R. S. de. Estudos taxonômicos de ácaros Tetranychidae no Brasil e
filogenia e estrutura genética do ácaro rajado, Tetranychus urticae koch, inferidas a
partir de sequencias do DNA ribossômico e mitocondrial. 2009. 235f. Tese (Doutorado em
Biologia Animal). Universidade de Brasília - Instituto de Ciências Biologias, Brasília, 2009.

______. et al. A critical review on some closely related species of Tetranychus sensu strict
(Acari: Tetranychidae) in the public DNA sequences database. Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v. 55, n. 1, p. 1-23, 2011.

MILLER, A. D. et al. Phylogenetic analyses reveal extensive cryptic speciation and host
specialization in an economically important mite taxon. Molecular Phylogenetics Evolution,
Cambridge, v. 66, p. 928–940, 2013.

MIRANDA, J. R. História da cana-de-açúcar. Campinas: Komedi, 2008. 167p.
MORAES, J. G.; FLECHTMANN, C. H. W. Manual de Acarologia – Acarologia básica e
ácaros de plantas cultivadas no Brasil. Ribeirão Preto: Holos, 2008. 308p.

NAVIA, D.; MORAES, G. J.; QUERINO, R. B. Geographic pattern of morphological
variation of the coconut mite, Aceria guerreronis Keifer (Acari: Eriophyidae), using
multivariate morphometry. Brazilian Journal of Biology, São Carlos,v. 3, n. 69, p. 773-783,
2009.

103

______. et al. A new species of Abacarus (Acari: Prostigmata: Eriophyidae) damaging
sugarcane, Sacharrum officinarum L., from Costa Rica—the first eriophyoid mite described
with a tibial seta on leg II. Zootaxa, Auckland, v. 3025, p.51–58, 2011.

______. et al. Wheat curl mite,Aceria tosichella, and transmitted viruses: an expanding pest
complexaffecting cereal crops. Experimental and Applied Acarology, Dordrecht,v. 59, n.12, p. 95-143, 2013a.

______. et al. Integration of DNA-based delimitation of species and morphology reveals
cryptic diversity in Brevipalpus mites (Acari: Tenuipalpidae). Zoologica Scripta, Oxford, v.
42, n. 4. 406–426, 2013b.

______. et al. Traditional and geometric morphometrics supporting the differentiation of two
new Retracrus (Phytoptidae) species associated with heliconias Experimental and Applied
Acarology, Dordrecht, v.67, p. 87–121, 2015.

NUESSLY, G. S. Sugarcane Rust Mite, Abacarus sacchari: an Old World Pest Attacking
Sugarcane in the New World. Journal American Society of Sugar Cane Technologists,
Florida, v. 30, p. 144, 2010.

OLDFIELD, G. Diversity and host plant specificity. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Org.). Eriophyoid mites: their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. p. 199-216.

OZMAN-SULLIVAN, S. K.; AMRINE JR, J. W.; WALTER, D. E. A new species of
Eriophyoid mite (Acari: Eriophyidae) on sugarcane in Australia. International Journal of
Acarology, Oak Park, v. 32, n. 4, p. 384-95, 2006.

PANJE, R. The evolution of a weed. Pest Articles and News Summaries, Tokyo, v.16, p.
590–595, 1970.

PFENNINGER, M.; SCHWENK, K. Cryptic animal species are homogeneously
distributedamong taxa and biogeographical regions. BMC. Evolutionary Biology, New York,
v. 7, p. 121, 2007.

POSADA, D. Using Modeltest and PAUP* to select a model of nucleotide substitution. In:
BAXEVANIS, A. et al. (Eds.) Current Protocols in Bioinformatics. Oxford: John Wiley
and Sons, 2003. p. 651-654.

104

RONQUIST, F.; HUELSENBECK, J. P. MrBayes 3: Bayesian phylogenetic inference under
mixed models. Bioinformatics, Oxford, v. 19, n. 12, p. 1572-1574, 2003.

______. et al. MrBayes 3.2: Efficient Bayesian Phylogenetic Inference and Model Choice
Across a Large Model Space. Systematic Biology, v.. 61, n. 3, p. 539–542, 2012.

SANTORUM, J. M. et al. Jmodeltest.org: selection of nucleotide substitution models on the
cloud. Bioinformatics, Oxford, v. 30, n. 9, p. 1310–1311, 2014. Disponível em: <
http://jmodeltest.org>. Acesso em: 16 de setembro de 2016.

SCHLICK-STEINER, B. C. et al. Integrative Taxonomy: A Multisource
Approach to Exploring Biodiversity. Annual Review of Entomology, Palo Alto, v. 55, p.
421-438, 2010.

SKORACKA, A. Description of Abacarus lolii n. sp. (Prostigmata: Eriophyoidea:
Eriophyidae), a cryptic species within a grass–feeding Abacarus Complex. International
Journal of Acarology, Amsterdan, v. 35, p. 405–417, 2009.

______. KUCZYNSKI, L.; MAGOWSKI, W. Morphological variation in differente host
populations of Abacarus hystrix (Acari: Prostigmata: Eriophyoidea). Experimental and
Applied Acarology, Dordrecht, v. 26, p. 187-193, 2002.

______. et al. Divergent Host Acceptance Behavior Suggests Host Specialization in
Populations of the Polyphagous Mite Abacarus hystrix (Acari: Prostigmata: Eriophyidae).
Environment Entomolology, Poland, v.36, n.4.2007.

______. DABERT, M. The cereal rust mite Abacarus hystrix (Acari: Eriophyoidea) is a
complex of species: evidence from mitochondrial and nuclear DNA sequences. Bulletin of
Entomological Research, Poland, v.2, p. 1-10, 2009.

______. et al. Cryptic species within the wheat curl mite Aceria tosichella
(Keifer) (Acari: Eriophyoidea), revealed by mitochondrial, nuclear and morphometric data.
Invertebrate Systematics, Collingwood, v. 26, p. 417- 433, 2012.
SZYDŁO, W. et al. Exceptionally High Levels of Genetic Diversity in Wheat Curl Mite
(Acari: Eriophyidae) Populations from Turkey. Journal of Economic Entomology,
Nebraska, v.108, n. 4, p. 2030–2039, 2015.

105

TAMURA, K.; NEI, M. Estimation of the number of nucleotide substitutions in the control
region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Molecular Biology and
Evolution, Oxford, v. 10, p. 512-526, 1993.

______. et al. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version
4.0. Molecular Biology and Evolution, Oxford, v. 24, p.1596-1599, 2007.

______. et al. MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 6.0. Molecular
Biology and Evolution, Oxford, v. 30, n. 12, p. 2725–2729, 2013.

TAVARÉ, S; MIURA, R. M. Some probabilistic and statistical problems in the analysis of
DNA sequences. Lectures on mathematics in the life sciences, Oxford, v. 17, p. 57-86,
1986.

THOMPSON, J. D. et al. Improving the sensitivity of progressive multiple sequence
alignment through sequence weighting, position-specific gap penalties and weight matrix
choice. Nucleic Acids Research, Oxford, v. 22, n. 22, p. 4673–4680, 1994.

ZHARKIKH A. Estimation of evolutionary distances between nucleotide sequences. Journal
of Molecular Evolution, Oxford, v. 39, p. 315–329, 1994.

106

4

ÁCAROS ERIOPHYOIDEA ASSOCIADOS A ÁRVORES DE Cupania
(SAPINDACEAE) DA MATA ATLÂNTICA NO BRASIL – TRÊS NOVOS
GÊNEROS E SEIS NOVAS ESPÉCIES

RESUMO
Plantas do gênero Cupania L. são frequentemente encontradas nos biomas Mata Atlântica,
Caatinga, Cerrado e Pantanal. O objetivo deste estudo foi descrever nove novos táxons de
ácaros Eriophyoidea associados a Cupania oblongifolia Mart. e C. impressinervia Acev
(Sapindaceae) coletados em áreas de Mata Atlântica no Estado de Alagoas, Nordeste do
Brasil. Os ácaros foram coletados das folhas por exame direto utilizando-se microscópio
estereoscópico, acondicionados em tubos com álcool a 70% e, posteriormente foram
montados em lâminas para microscopia em meio de Berlese modificado. As descrições de
novos táxons foram realizadas no Laboratório de Quarentena Vegetal, Embrapa Recursos
Genéticos e Biotecnologia, Brasília - DF, Brasil. Nas descrições, foram tomadas as medidas
de 72 caracteres de fêmeas, machos e de imaturos (larva e ninfa) quando presentes nas
amostras. Para as medições e elaboração dos desenhos foi utilizado um microscópio com
contraste de fase e de interferência diferencial (Nicon Eclipse® 80i) e câmara clara acoplada.
Os novos táxons de ácaros Eriophyoidea associados a árvores nativas do gênero Cupania
foram descritos e ilustrados. Estes incluem dois novos gêneros e duas novas espécies de
Nothopodinae: Colopodacini, um novo gênero e duas novas espécies de Cecidophyinae:
Colomerini, uma nova espécie de Phyllocoptinae: Tegonotini e uma nova espécie de
Diptilomiopidae: Diptilomiopinae.

Palavras-chave: Nothopodinae. Cecidophyinae. Phyllocoptinae. Domácia. Neotropical.
Eriophyoidea.

107

ABSTRACT
Plants of the genus Cupania L. are frequently found in the biome Atlantic Forest, Amazon
Rainforest, Caatinga, Central Brazilian Savanna, and Pantanal. The objective of this study
was to describe nine new taxa of Eriophyoidea mites associated with Cupania oblongifolia
Mart. and C. impressinervia Acev (Sapindaceae) collected in areas of Atlantic Forest in the
Alagoas State, Northeast Brazil. The mites were collected from leaves by direct examination
using a stereoscopic microscope, placed in 70% alcohol tubes and later were mounted on
slides for microscopy in modified Berlese medium. Descriptions of the new taxa were carried
out at the Plant Quarantine Laboratory, Embrapa Genetic Resources and Biotechnology,
Brasília - DF, Brazil. In the descriptions, the measurements of 72 characters of the females,
males and immature (larva and nymph) were taken when present in the samples. A phase and
differential interference contrast microscope (Nicon Eclipse® 80i) coupled to a light chamber
was used for the measurements and drawing. The new taxa of Eriophyoidea mites associated
with native trees of the genus Cupania were described and illustrated. These include two new
genera and two new species of Nothopodinae: Colopodacini, a new genus and two new
species of Cecidophyinae: Colomerini, a new species of Phyllocoptinae: Tegonotini and a
new species of Diptilomiopidae: Diptilomiopinae.
Keywords: Nothopodinae.
Eriophyoidea.

Cecidophyinae.

Phyllocoptinae.

Domatia.

Neotropical.

108

4.1 Introdução

A família Sapindaceae é constituída por árvores, arbustos, ou cipós, distribuídos
principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (BARROSO, 1991; LORENZI, 1992;
2000). Algumas espécies de Sapindaceae são consideradas de grande importância econômica,
entre elas o guaraná, Paullinia cupana Kunth (BRANDÃO; LACA-BUENDIA; MACEDO,
2002) e a lichia, Litchi chinensis Sonn (SOUZA; LORENZI, 2005).
Esta família compreende mais de 2000 espécies e 145 gêneros (SOMNER, 2009). No
total, 28 gêneros e 417 espécies ocorrem no Brasil, das quais 190 são endêmicas (SOMNER
et al., 2015). No Brasil, o gênero Cupania L. é composto por 32 espécies, sendo 23
endêmicas. Este gênero é um dos mais comuns e frequentemente encontrados nos biomas
Mata Atlântica, Caatinga, Cerrado e Pantanal (SOMNER; FERRUCCI; ACEVEDORODRÍGUEZ, 2015). Algumas espécies são usadas na medicina popular e na arborização
urbana. Também podem ser utilizados em plantações mistas, com foco na recuperação de
áreas degradadas, à medida que se adaptam à insolação direta. Plantas do gênero Cupania são
comumente conhecidas como: caboatã, cambotá, camboatã, camboatã-vermelho, cuvatã e
arco-de-peneira" (LORENZI, 1992; 2000; BRANDÃO; LACA-BUENDIA; MACEDO,
2002).
Até o momento não foi realizado nenhum estudo taxonômico detalhado sobre os
ácaros eriofiídeos associados a Cupania. No entanto, em pesquisa realizada por Romero;
Benson (2004) foram observadas duas espécies de ácaros Eriophyidae associadas a domácias
em Cupania vernalis Cambess, em áreas de Mata Atlântica no Estado de São Paulo - um
Nothopodinae, cujo gênero não foi identificado, e um Phyllocoptinae, Anthocoptini,
Tegolophus Keifer, 1961. Num estudo conduzido por Duarte et al. (2015) e durante
levantamentos adicionais no Estado de Alagoas, também foi observado um Nothopodinae
associado com domácias em Cupania oblongifolia Mart. e Cupania impressinervia Acev.Rodr. Além disso, foram coletados outros seis táxons de Eriophyoidea vagantes sobre estas
espécies de Cupania. Todos esses ácaros eriofiídeos foram identificados como novos para a
ciência.
Este trabalho teve como objetivo descrever nove novos táxons de ácaros Eriophyoidea
associados a C. oblongifolia e C. impressinervia coletados em áreas de Mata Atlântica no
Estado de Alagoas, Nordeste do Brasil. Estes novos táxons incluem três novos gêneros e seis

109

novas espécies - dois novos gêneros e duas novas espécies de Nothopodinae, Colopodacini;
um novo gênero e duas novas espécies de Cecidophyinae, Colomerini; uma nova espécie em
Phyllocoptinae, Tegonotini, todos Eriophyidae; e uma nova espécie de Diptilomiopinae,
Diptilomiopidae.
O presente trabalho foi pubicado na revista Systematic and Applied Acarology, v. 22,
n. 3, p. 341–372 em janeiro de 2017 (Apêndice A).

4.2 Material e Métodos

4.2.1 Coleta dos ácaros

Os ácaros foram coletados apartir de duas espécies de caboatã (C. oblongifolia e C.
impressinervia) em fragmentos de Mata Atlântica no município de Teotônio Vilela, Alagoas,
Nordeste do Brasil. Todos os procedimentos legais de coleta das amostras foram seguidos
(Anexo 1). A extração dos ácaros Eriophyoidea foi realizada por exame direto das folhas
utilizando-se microscópio estereoscópico e pincel de cerdas finas. Os ácaros foram
acondicionados em tubos com álcool a 70% e, posteriormente, montados em lâminas para
microscopia em meio de Berlese modificado (AMRINE; MANSON, 1996).

4.2.2 Descrições de novos táxons de Eriophyoidea

As descrições dos novos táxons foram realizadas no Laboratório de Quarentena
Vegetal, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília - DF, Brasil.
Os espécimes montados foram estudados usando um microscópio com contraste de
fase e de interferência diferencial (DIC) (Nicon Eclipse ® 80i, Tóquio, Japão). As estruturas
relevantes para fins taxonômicos (72 caracteres) foram medidas usando uma ocular
micrométrica e ilustradas usando uma câmara clara acoplada sob o mesmo microscópio com
objetivas com capacidade de aumento de 100× e depois digitalizadas e editadas usando o
programa Adobe Photoshop®CS6 e Adobe Ilustrator® CS6. As micrografias foram obtidas
através de um sistema digital constituído pelo microscópio de contraste de fase e de
interferência diferencial (Nikon Eclipse ® 80i) acoplado a uma câmara digital (Nikon® DS-Ri
1, 12.7 mega pixels) que foi por sua vez acoplada a um computador com software NIS

110

Elements Nikon e uma unidade de controle (Nikon® DS-Fil withDS-L2) que foi ligada ao
mesmo microscópio.
Todas as terminologias são de acordo com Lindquist (1996) e a classificação é
baseada em Amrine et al. (2003). A terminologia dos elementos genitais internos das fêmeas e
da genitália externa dos machos é de acordo com Chetverikov et al. (2012, 2014a, b),
Chetverikov (2014) e Chetverikov; Petanovic 2016), respectivamente. A definição da área
epicoxal é de acordo com Chetverikov; Craemer (2015). As medições são dadas em
micrómetros (μm) e, salvo indicação contrária, referem-se ao comprimento da estrutura. Na
descrição da fêmea, cada medida do holótipo precede o intervalo correspondente aos
parátipios. Quando nenhuma variação foi observada entre as medições, esta foi indicada com
"*". A contagem dos anéis opistossomais ventrais foi iniciada a partir do primeiro anel
completo após a margem posterior da abertura genital e dos anéis dorsais, a partir da margem
posterior do escudo prodorsal. Quando foram encontradas diferenças no comprimento de
estruturas homólogas direita e esquerda, considerou-se a medida de maior valor. As medições
foram realizadas de acordo com de Lillo et al. (2010), exceto para os seguintes caracteres: 1)
o comprimento do corpo, que foi medido a partir da extremidade anterior do lobo frontal até a
extremidade posterior do lobo anal, sem considerar os pedipalpos; 2) a medida do espaço dos
tubérculos escapulares (distância entre os tubérculos), e não a distância entre as setas sc; 3)
comprimento do empódio, que inclui sua porção basal inserida no tarso. As fêmeas e os
machos foram estudados para todas as espécies, mas as formas imaturas (larva e ninfa) foram
coletadas apenas para uma das espécies, as quais são apresentadas algumas medidas e os
desenhos.

4.3 Resultados e Discussão

4.3.1 Taxonomia

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Nothopodinae Keifer, 1956
Tribo Colopodacini Mohanasundaram, 1984
Novo gênero Setibia

111

Setibia gen. nov. (Figs. 8 - 12)

Diagnose. Um Colopodacini com tíbia muito reduzida, mas distinta, sem seta paraxial tibial
(l'); tubérculos e setas escapulares (sc) na margem posterior do escudo; lobo frontal presente;
empódio inteiro; seta ventral basifemoral (bv) e seta genual antaxial (l") em ambas as pernas;
opistossoma uniformemente arredondado e com anéis subiguais dorsoventralmente e
inteiramente microtuberculados, todas as setas opistossomais ventrais (d, e, f) presentes;
região coxigenital apresentando semi-anéis.

Diagnose diferencial. Este novo gênero é próximo a Adenocolus Meyer; Ueckermamn,
1997, mas pode ser diferenciado pela tíbia distinta (fundida com tarso em Adenocolus) e
presença de seta bv em ambas as pernas (ausente na perna I em Adenocolus). É também
próximo a Thaicesa (Boczek, 1996) diferindo na presença da seta bv em ambas as pernas
(ausente em Thaicesa); lobo frontal proeminente (ausente em Thaicesa); e opistossoma dorsal
inteiramente microtuberculado (microtubérculos restritos a uma área central do opistossoma
em Thaicesa). Difere de Calliparus Li; Wang; Wei, 2010 e Colopodacus Keifer, 1960; no
opistossoma uniformemente arredondado e não ondulado (opistossoma com sulcos subdorsal
e anéis dorsais ondulados em Calliparus e com uma crista (elevação) mediana em
Colopodacus). O novo gênero pode também ser diferenciado de Colopodacus pela presença
de tíbia (tíbia fundida com o tarso em Colopodacus); tubérculos escapulares sobre a margem
posterior do escudo (à frente da margem posterior do escudo em Colopodacus); região
coxigenital em posição normal com semi-anéis (em forma de placa e sem anéis em
Colopodacus).

Etimologia. O nome genérico, "Setibia", é derivado do latim "se" (neutro), que significa
“separado”; e do latim "tibia" (feminino), que é um segmento da perna entre genu e o tarso.
Referindo-se à tíbia distinta desses ácaros erifiídeos, uma das características diagnósticas
deste novo gênero (tíbia fundida ao tarso na maioria dos gêneros da tribo Colopodacini).
Gênero: feminino.

112

Espécie tipo. Setibia domatiagena sp. nov. (Figs. 8 - 12)

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo vermiforme, 185 (178-202), 57 (53-60) de largura,
esbranquiçado. Gnatossoma 22 (20-22), projetando-se ligeiramente para baixo; seta coxal do
pedipalpo (ep) 2 (2-3), seta genual do pedipalpo (d) 4 (4-5); quelíceras 19 (18-23), estiletes
auxiliares 12 (10-14). Escudo prodorsal 35 (33-37), 30 (29-32) de largura, largura do corpo
no nível do escudo prodorsal 46 (41-46); lobo frontal semicircular, apicalmente arredondado,
8 (8-10), 10 (8-10) de largura; margem posterior do escudo, convexa, interrompendo os
primeiros 3-4 anéis dorsais; tubérculos escapulares e setas sc na margem latero-posterior do
escudo, separados entri si por 18 (17-20), tubérculos sc ligeiramente alongados, seta scapular
(sc) 42 (30-42), dirigida para trás, alcançando 10º (9º-12º) anel dorsal. Ornamentação do
escudo com um padrão variável de linhas longitudinais. Linha mediana ausente; linhas
admedianas se estendem ao longo de todo o escudo, geralmente mais suave na região anterior
do escudo; linhas submedianas irregulares e sinuosas; alguns microtubérculos ao redor e sobre
os tubérculos escapulares; área epicoxal densamente granulada, principalmente nas áreas
laterais do escudo. Região coxigenital com 3-4 semi-anéis, apresentando microtubérculos
alongados e grossos. Região coxiesternal granulada, principalmente na área interna; apódema
proesternal 5-8; seta anteror no coxiesterno I (1b) 7 (6-8), separadas entre si por 6 (5-7); seta
proximal no coxiesterno I (1a) 14 (12-17), separadas entre si por 9 (9-10); seta proximal no
coxiesterno II (2a) 29 (27-32), separadas entre si por 21 (18-21). Pernas com todos os
segmentos; tíbia reduzida, seta paraxial tibial (l') ausente. Perna I 22 (20-22), fêmur 6 (6-8),
seta basifemoral ventral (bv) 6 *; genu 3 (3-4), seta antaxial genual (l") 19 (19-21); tíbia 3 (23); tarso 5*, seta antaxial fastigial tarsal (ft") 15 (13-14), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 11
(10-11), seta paraxial unguinal tarsal (u') 3*, empódio 5 (5-6), inteiro, 4- raios*, solenídio (ω)
5 (5-6), ligeiramente curvo. Perna II 18 (18-20); fêmur 6 (5-8), (bv) 6 (5-7); genu 3*, (l") 9
(8-10); tíbia 2 (2-3); tarso 4 (4-5), (ft") 16 (16-17), (ft') 4 (3-4), (u') 3 (2-3), empódio 5 (4-5),
inteiro, 4-raios*, solenídio (ω) 5*, ligeiramente curvo. Opistossoma com 49 (45-51) anéis
dorsais, dorso uniformemente arredondado com microtubérculos alongados que ocupam
quase todo o anel, anéis telossomais com microtubérculos mais curtos dorsalmente; 48 (4650) anéis ventrais com microtubéculos alongados. Seta c2 18 (17-20), no anel ventral 1-2 (13); seta d 48 (42-48), separadas entre si por 35 (30-38) e por 22 (18-26) microtubérculos, no
anel ventral 12 (10-12); seta e 10 (8-12), separadas entre si por 21 (18-23) e por 14 (9-15)

113

microtubérculos, no anel ventral 25 (25-27); seta f 16 (15-17), separadas entre si por 16 (1518) e por 10 (9-13) microtubérculos, no anel ventral 43 (41-44). Seta h1 diminuta, h2 46 (4250). Genitália externa 12 (11-13), 21 (10-21) de largura, epigínio com traços irregulares
curtos, seta genital 3a 5 (5-7).

Macho (n = 5). Menores que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 141-157, 47-50 de
largura. Gnatossoma 19-21; (ep) 2-3, (d) 4*; quelíceras 17-18; estiletes auxiliares 11-13.
Escudo Prodorsal 29-32, 29-31 de largura, largura do corpo no nível do escudo prodorsal 4142, lobo frontal 7-8; tubérculos escapulares separados entri si por 19-21; seta escapular (sc)
24-29, alcançando do 7º ao 10º anel dorsal. Região coxigenital com 3-4 semi-anéis,
microtuberculados. Região coxiesternal granulada; apódema prosternal 6-8; (1b) 6-7,
separadas entri si por 5-6; (1a) 12-14, separadas entri si por 8-9; (2a) 21-23, separadas entri si
por 17-18. Perna I 18-20, fêmur 5-6, (bv) 5-7; genu 3*, (l") 16-17; tíbia 2*; tarso 4-5, (ft")
11-13, (ft') 10*, (u') 2-3, empódio 5*, inteiro, 4-raios*, (ω) 5-6. Perna II 16-18, fêmur 4-5,
(bv) 5-6; genu 2-3, (l") 5-7; tíbia 1-2; tarso 4*, (ft") 12-15, (ft') 4*, (u') 2-3, empódio 5*,
inteiro, 4-raios*, (ω) 5-6. Opistossoma com 41-44 anéis dorsais e 39-46 anéis ventrais. Seta
c2 15-16, no anel 1; seta d 34-38, separadas entri si por 27-28 e por 19-23 microtubérculos, no
anel ventral 8-11; seta e 9-10, separadas entri si por 15-19 e por 8-14 microtubérculos, no anel
ventral 18-23; seta f 13-15, separadas entri si por 14-15 e por 7-8 microtubérculos, no anel
ventral 34-41. Seta h1 diminuta, h2 27-30. Genitália externa subtriangular, 16-18 de largura,
setae 3a 4-5. Região pós-genital, entre e atrás das setas genitais 3a, com microtuberculos
alinhados em filas ou irregulares em alguns espécimes.

Ninfa (n = 4). Corpo vermiforme, 129-139, 43-46 de largura, esbranquiçado. Gnatossoma 1721; (ep) 3*, (d)4 *; quelíceras 16-18, estiletes auxiliares 13-14. Escudo prodorsal 29-32, 3541 de largura, tubérculos escapulares separados entri si por 20-22, (sc) 17-18, alcançando o 5º
anel dorsal. Região de coxigenital com 3-5, anéis lisos completos. Região coxiesternal com
apódema proesternal suave 3-5, (1b) 4-5, separadas entri si por 5-6; (1a) 11-12, separadas
entri si por 7-8; (2a) 14-17, separadas entri si por 15-16. Perna I 15-16, fêmur 5*, (bv) 2-3;
genu 2-3, (l") 12-14; tíbia 1-2; tarso 3-4, (ft") 9-11, (ft') 7-9, (u') 1*, empódio 4-5, 4- raios*,
(ω) 4-5. Perna II 13-15, fêmur 4, (bv) 3*; genu 2*, (l") 3-5; tíbia 1*; tarso 3-4, (ft") 11-13,
(ft') 2-3, (u') 1-2, empódio 5*, 4-raios*, (ω) 5*. Opistossoma com 32-37 anéis dorsais com

114

de microtubéculos cônicos e pontiagudos; 30-34 anéis ventrais, com poucos microtubérculos.
Seta c2 12-13, no anel ventral 1*; seta d 20-23, separadas entri si por 24-27 e por 1-5
microtubérculos, no anel ventral 8-9; seta e 3-6, separadas entri si por 14-16 e por 0-2
microtubérculos, no anel ventral 14-17; seta f 12-14, separadas entri si por 13-15 e por 3-6
microtubérculos, no anel ventral 26-29. Seta h1 diminuta, h2 16-20; setae 3a 3.

Larva (n = 2). Corpo vermiforme, 105-115, 39-43 de largura, esbranquiçado. Gnatossoma
16-19, projetando-se ligeiramente para baixo; (ep) 2*, (d) 3*; quelíceras 15-16, estiletes
auxiliares 12-13. Escudo prodorsal 27*, 36-37 de largura; tubérculos escapulares separados
entri si por 18-20, (sc) 12-15, alcançando do 3º ao 4º anel dorsal. Região coxigenital com 4-5,
anéis completos. Região coxiesternal com apódema proesternal suave 4*, (1b) 4*, separadas
entri si por 5*; (1a) 7-9, separadas entri si por 7*; (2a) 14-15, separadas entri si por 10-14.
Perna I 14, fêmur 4-5, (bv) 2-3; genu 2*, (l") 10-12; tíbia 1*; tarso 3-4, (ft") 7-10, (ft') 6-8,
(u') 1*, empódio 4*, 3-4- raios, (ω) 4-5. Perna II 12, fêmur 4, (bv) 2; genu 2*, (l") 2*; tíbia
1*; tarso 3*, (ft") 8-11, (ft') 3*, (u') 1*, empódio 4*, 3-4-raio, (ω) 4*. Opisthosoma com 1933 anéis dorsais com microtubérculos cônicos e pontiagudos; 19-29 anéis ventrais com
poucos microtubérculos. Seta c2 8-11, no anel ventral 1; seta d 14-20, separadas entri si por
17-22 e por 0-3 microtubérculos, no anel ventral 5-7; seta e 3-4, separadas entri si por 13, sem
microtubérculos entre elas, no anel ventral 9-14; seta f 10-12, separadas entri si por 11-13,
sem microtubérculos entre elas, no anel ventral 17-25. Seta h1 diminuta, h2 12-14; setae 3a 23.

Hospedeiro tipo. Caboatã - Cupania oblongifolia Mart. (Sapindaceae).

Relação com o hospedeiro. Os ácaros eriofiídeos foram encontrados principalmente
protegidos dentro de domácias na superfície abaxial das folhas em C. oblongifolia e C.
impressinervia, nenhum dano visível foi detectado.
Material tipo. Todos os espécimes coletados da Reserva Madeiras (9º 51’ 54”S, 36º
20’01”O), localizada entre as cidades de Junqueiro e Teotônio Vilela, Alagoas, Brasil, em 14
de fevereiro de 2012, 01 de junho de 2012, 14 de agosto de 2012, 18 de outubro de 2013 e 10
abril de 2014, coletados por Duarte, M. E., Silva, E. S., Santos, L. R. e Pedro, R. J. S.

115

Figura 8 - Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

116

Figura 9 - Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – LF. vista lateral, CGM. região coxigenital,
macho, L1. Perna I, L2. perna II, IGF. genitália interna, E. empódio (aumentado).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

117

Figura 10 - Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), região coxigenital,
fêmea (B), região coxigenital, macho (D).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

118

Figura 11 - Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. - Imaturos (ninfa – à esquerda e larva – à direita)
–D. vista dorsal, V. vista ventral, M. microtubérculos opistossomais.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

119

Figura 12 - Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov.

– Larva - Escudo prodorsal (A), região

coxiesternal (B), ninfa - escudo prodorsal (C) e região coxiesternal (D).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

Holótipo fêmea e 298 parátipos, 170 fêmeas adultas, 63 machos adultos e 64 imaturos em 53
lâminas, depositados na Coleção de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia,

120

Brasília, Distrito Federal, Brasil, no Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL,
Campus Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na Coleção de Referência de Ácaros do Departamento
de Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

Material adicional. Aproximadamente 16 fêmeas em cinco lâminas coletadas em C.
impressinervia, em Teotônio Vilela, Alagoas, Brasil (9º 54’ 21”S, 36º 23’ 50”O), 19 de
outubro de 2013 e 14 de abril de 2014. Coletado por Duarte, M. E. E depositados na Coleção
de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil
Etimologia. O nome específico, "domatiagena", é derivado do latim "domatia" (neutro,
plural), que se refere a cavidades de plantas ou câmaras habitadas por insetos ou ácaros, e do
latim "gena" (feminino) que significa "nascido em", "vivendo em". Referindo-se ao hábito
peculiar destes ácaros cujas colônias se desenvolvem dentro de domácias nas folhas de
Cupania. Gênero: feminino.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Nothopodinae Keifer, 1956
Tribo Colopodacini Mohanasundaram, 1984
Novo Gênero Aricolopodos

Aricolopodos gen. nov. (Figs. 13 - 15)

Diagnose. Um Colopodacini com tubérculos e setas escapulares (sc) localizados à frente da
margem posterior do escudo; sem lobo frontal; empódio inteiro; tíbias muito curtas quase
completamente fundidas com os tarsos, sem seta paraxial tibial (l'); seta antaxial genual (l")
ausente na perna II; todas as setas ventrais presentes (d, e, f); opistossoma dorsal com uma
elevação restrita aos primeiros anéis.

Diagnose diferencial. Este novo gênero está próximo a Colopodacus Keifer, 1960 diferindo
deste, pela ausência da seta antaxial genual (l") na perna II (presente em Colopodacus);
opistossoma dorsal com elevação restrita aos primeiros anéis (uma elevação mediana,
aparentemente extendendo-se ao longo de todo o opistossoma em Colopodacus). É também

121

próximo a Makruta Chandrapatya; Konvipasruang; Amrine, 2015, diferindo na ausência da
seta antaxial genual (l") na perna II (presente em Makruta); presença de elevação (cume) nos
primeiros anéis dorsais do opistossoma (um sulco médio e raso limitado por dois cumes
fracos subdorsais em Makuta); e na região coxi-genital sem anéis (alguns anéis em Makruta).
Etimologia. O nome genérico, “Aricolopodos”, é derivado das palavras gregas "Ari" (neutro),
que significa "muito", "intensivo"; "colo" (masculino) que significa "encurtado"; "podos"
(masculino), que significa "pé", referindo-se a notáveis pernas muito curtas. Gênero:
masculino.

Espécie tipo. Aricolopodos alagoensis sp. nov. (Figuras 13 - 15)

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo fusiforme, 189 (183-210), 64 (64-72) de largura,
amarelado. Gnatossoma 12 (10-12), projetando-se ligeiramente para baixo; seta coxal do
pedipalpo (ep) 4 (3-4), seta genual do pedipalpo (d) 6*; quelíceras 16 (15-16), estiletes
auxiliares 11 (11-12). Escudo prodorsal 55 (54-57), 65 (64-71) de largura, semioval;
tubérculos escapulares à frente da margem posterior do escudo, com a base perpendicular em
relação aos anéis dorsais, separados entri si por 21 (21-27, seta escapular (sc) 6 (6-7).
Ornamentação do escudo com distintas linhas sinuosas formando células; linhas mediana e
admedianas completas ligadas por três linhas diagonais, tendo em cada lado duas células
fechadas na área central e duas células abertas na parte anterior e posterior do escudo
prodorsal; linhas submedianas que tocam na margem interna dos tubérculos sc, anteriormente
ligadas com as linhas admedianas; região submediana com linhas irregulares curtas e curvas.
Região coxigenital sem anéis e levemente granulada, linhas sinuosas curtas, posteriormente
às coxas II. Região coxiesternal com apódema proesternal suave 6 (6-7); seta anteror no
coxiesterno I (1b) 5*, separadas entre si por 7 (6-7); seta proximal no coxiesterno I (1a) 15
(14-18), separadas entre si por 10 (10-12); seta proximal no coxiesterno II (2a) 21 (20-26),
separadas entre si por 22 (21-24). Pernas com todos os segmentos, embora a tíbia seja muito
curta, quase completamente fundida com tarso, com a divisão claramente visível apenas numa
visão ventral; seta antaxial genual (l") II ausente, tíbias I e II sem seta. Perna I 19 (18-20),
fêmur 6 (6-7), seta basifemoral ventral (bv) 6 (5-6); genu 3*, seta antaxial genual (l") 20 (1920); tíbia 1*; tarso 6 (5-6), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 19 (17-19), seta paraxial fastigial

122

tarsal (ft') 18 (16-18), seta paraxial unguinal tarsal (u') 4*, empódio 5*, inteiro, 4-raios*,
solenídio (ω) 5*, ligeiramente curvo. Perna II 16 (15-17), fêmur 6 (5-6), (bv) 6 (5-6); genu
2*; tíbia 1*; tarso 5*, (ft") 17 (16-18), (ft') 5 (5-8), (u') 4*, empódio 5*, inteiro, 4-raios*,
solenídio (ω) 5*, ligeiramente curvo. Opistossoma com 36 (33-37) anéis dorsais lisos, com
uma elevação mediana restrita aos primeiros anéis; 36 (34-39) anéis ventrais com
microtubérculos subtriagular em forma de espinho, restritos à área lateral e central, últimos 67 anéis ventrais uniformemente microtuberculados. Seta c2 16 (16-20), no anel ventral 1 (12); seta d 38 (38-45), separadas entre si por 28 (25-31) e por 9 (7-11) microtubérculos, no anel
ventral 9 (8-10); seta e 9 (7-9), separadas entre si por 14 (13-17) e por 9 (9-14)
microtubérculos, no anel ventral 31 (29-33); seta f 14 (14-15), separadas entre si por 18 (1519) e por 9 (9-14) microtubérculos, no anel ventral 31 (29-33). Seta h1 diminuta, h2 25 (2431). Genitália externa 15 (14-16), 21 (21-23) de largura, epigínio microtuberculado,
irregulares traços curvos transversais, sem linhas longitudinais, seta genital 3a 9 (6-9).

Macho (n = 2). Menores que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 159-171, 56-57 de
largura. Gnatossoma 10*; (ep) 3*, (d) 5-6; quelíceras 14-15, estiletes auxiliares 9-10. Escudo
prodorsal 50*, 54* de largura; tubérculos escapulares separados entri si por 21*; (sc) 4-6.
Região coxigenital semelhante à da fêmea. Região coxiesternal com apódema proesternal
suave 6*, (1b) 4-5, separadas entri si por 6*; (1a) 13-16, separadas entri si por 9; (2a) 20*,
separadas entri si por 19-20. Perna I 16-17, fêmur 6*, (bv) 6*; genu 3*, (l") 17-20; tíbia 1*;
tarso 5*, (ft") 16-17, (ft') 16*, (u') 4*, empódio 5*, 4-raios*, (ω) 5*. Perna II 15-16, fêmur 56, (bv) 5*; genu 2*; tíbia 1*; tarso 4-5, (ft") 17*, (ft') 6-7, (u') 4*, empódio 5*, 4-raios, (ω) 5.
Opistossoma com 33 anéis dorsais e 34-35 anéis ventrais. Seta c2 14-15, no anel 2*, seta d
36-42, separadas entri si por 24-26 e por 8-10 microtubérculos, no anel 7-8, seta e 7-8,
separadas entri si por 12 -13 e por 2-3 microtubérculos, no anel 16-18, seta f 13-14, separadas
entri si por 15* e por 9-10 microtubérculos, no anel 29-30. Seta h1 diminuta, h2 30*.
Genitália externa 16-17 largura, seta 3a 5-6. Região pós-genital, atrás das setas 3a, com
poucos traços irregulares.

Hospedeiro tipo. Caboatã - Cupania impressinervia (Sapindaceae).

123

Figura 13 - Aricolopodos alagoensis gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

124

Figura 14 - Aricolopodos alagoensis gen. no., sp. nov. – LF. vista lateral, CGM; região coxigenital
do macho, L1; perna I da fêmea, L2; perna II da fêmea, IGF. genitália interna da fêmea;
E. empódio (aumentado).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

125

Figura 15 - Aricolopodos alagoensis gen. no., sp. nov. – Vista dorsal (A), região coxigenital, fêmea
(B), genitália externa, fêmea (C) e genitália externa, macho (D).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

Relação com o hospedeiro. Os ácaros são vagrantes coletados na superfície inferior das
folhas, danos não foram observados.
Material tipo: Todos os espécimes coletados de Teotônio Vilela, Alagoas (9º 54’ 21”S, 36º
23’ 50”O), Brasil, em 19 de outubro de 2013 e 14 de abril de 2014, por Duarte, M. E..
Holótipo fêmea e 298 parátipos; 295 fêmeas adultas e 3 machos adultos, em 36 lâminas,

126

depositados na Coleção de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília,
Distrito Federal, Brasil, no Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL, Campus
Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de
Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

Material adicional. Três fêmeas em duas lâminas foram também coletadas em C.
oblongifolia (Sapindaceae), procedentes da Reserva Madeiras, Teotônio Vilela, Alagoas,
Brasil (9º 51’ 54”S, 36º 20’01”O), 14 de fevereiro de 2012, 01 de junho de 2012, 14 de agosto
de 2012. Coletado por Duarte, M. E., Silva, E. S., Santos, L. R. e Pedro, R. J. S. E.,
depositados na Coleção de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília,
Distrito Federal, Brasil
Etimologia. A designação específica "alagoensis" refere-se a Alagoas, o Estado brasileiro
onde a nova espécie foi encontrada. Gênero, neutro.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Cecidophyinae Keifer, 1966
Tribo Colomerini Newkirk; Keifer, 1975
Novo gênero Euryslobos

Euryslobos gen. nov. (Figs. 16 - 18)

Diagnose. Um Colomerini vermiforme, sem diferenciação dorsoventral, opistossoma dorsal
uniformemente arqueado e em vista lateral os anéis não apresentam elevação; seta escapular
(sc) e tubérculos escapulares na margem posterior do escudo, seta sc direcionada para trás;
lobo frontal largo basalmente; todas as setas coxais (1a, 1b, 2a) e ventrais (c, d, e) presentes;
seta tibial (l’) presente, seta genual (l") ausente na perna II.

Diagnose diferencial. O novo gênero está próximo a Paracolomerus Keifer, 1975,
Colomerus Newkirk; Keifer, 1971 e Ectomerus Newkirk; Keifer, 1975, mas pode ser
diferenciado destes gêneros pela presença de lobo frontal largo basalmente (ausente em
Paracolomerus e Colomerus; estreito e basalmente flexível em Ectomerus); pela ausência da

127

seta genual (l") na perna II, (presente em Paracolomerus, Colomerus e Ectomerus). Pode
também ser diferenciado de Paracolomerus pela ausência de linhas na superfície ventral da
coxa I, as quais têm origem nas setas (1b) e circulam em torno dos tubérculos das setas (1a)
(presente em Paracolomerus). É semelhante a Paraisoannulus Xue; Cheng; Hong, 2011, no
lobo frontal largo basalmente e na quetotaxia do corpo e das pernas. No entanto, no novo
gênero o corpo é vermiforme (fusiforme em Paraisoannulus) diferindo no corpo vermiforme
(fusiforme em Paraisoannulus); os microtubérculos nos anéis dorsais são alongados
(filamentosos em Paraisoannulus) e epigínio com linhas longitudinais organizadas em duas
fileiras (liso em Paraisoannulus). Apesar da diagnose de Paraisoannulus informar que o
opistossoma é uniformemente arqueado, os desenhos dorsais sugerem a presença de uma
elevação mediana; enquanto no novo gênero o opistossoma dorsal é uniformemente arqueado.

Etimologia. O nome genérico "Euryslobos" é derivado das palavras gregas "Eurys" (neutro)
que significa "largo"; "lobos" (masculino) que significa "lobo" referindo-se ao lobo frontal
largo basalmente. Gênero: masculino.

Espécie tipo. Euryslobos keronidos sp. nov. (Fig. 16 - 18).

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo vermiforme, 175 (153-175), 59 (54-63) de largura,
amarelado. Gnatossoma 21 (19-25), projetando-se ligeiramente para baixo; seta coxal do
pedipalpo (ep) 3*, seta genual do pedipalpo (d) 4 *; quelíceras 25 (24-25); estiletes auxiliares
20 (20-23). Escudo prodorsal 36 (33-38), 46 (43-50) de largura, lobo frontal 5 (5-8), 25 (2128) de largura, apicalmente arredondado e largo basalmente; tubérculos escapulares e setas
situados na margem posterior do escudo, tubérculos sc subcilíndricos alongados, separados
entri si por 23 (22-23), setae escapular (sc) 26 (21-26), dirigida para trás ou para cima,
alcançando o 7º (7º-9º) anéis dorsais. Ornamentação do escudo com uma rede de linhas
sinuosas conectadas, formando células irregulares fechadas; região epicoxal com traços
irregulares. Região coxigenital com 3* semi-anéis, microtuberculados. Região coxiesternal
com linhas irregulares curtas e curvas; apódema proesternal 4 (3-4), seta anterior no
coxisterno I (1b) 4 (4-5), separadas entre si por 9 (9-10); seta proximal no coxiesterno I (1a)
11 (9-12), separadas entre si por 11 (11-12); seta proximal no coxiesterno II (2a) 28 (24-28),

128

separadas entre si por 24 (21-24). Pernas com todos os segmentos, seta antaxial genual (l") II
ausente. Perna I 22 (21-23), fêmur 6*, seta basifemoral ventral (bv) 10 (9-10), genu 3*, seta
antaxial genual (l") 22 (21-25); tíbia 4*, seta paraxial tibial (l') 6 (6-7); tarso 6 (5-6), seta
antaxial fastigial tarsal (ft'') 17 (14-19), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 11 (11-13), seta
paraxial unguinal tarsal 4 (3-4), empódio 6*, inteiro, 6 (5-6) raios, solenídio (ω) 6*,
ligeiramente curvo. Perna II 21 (20-22), fêmur 6 (5-6), (bv) 9 (8-9), genu 3*, tíbia 4 (3-4),
tarso 5*, (ft") 20 (18-20), (ft') 3 (3-5), (u') 3*, empódio 5 (5-6), inteiro, 5 (5-6) raios, solenídio
(ω) 9*, ligeiramente curvo. Opistossoma com 33 (32-34) anéis dorsais com microtubérculos
alongados; 52 (48-54) anéis ventrais, com microtubérculos ligeiramente alongados, mais
curtos do que dorsais. Seta c2 15 (12-16), no anel ventral 5 (5-7); seta d 41 (38-47), separadas
entre si por 34 (30-34) e por 41 (32-43) microtubérculos, no anel ventral 14-15 (14-18); seta e
6 (6-8), separadas entre si por 21 (18-21) e por 19 (19-25) microtubérculos, no anel ventral 25
(25-28); seta f 15 (14-16), separadas entre si por 19 (18-21) e por 27 (21-27) microtuberculos,
no anel ventral 47 (43-49). Seta h1 ausente, h2 39 (35-42). Genitália externa 12 (11-12), 23
(21-24) de largura, epigínio com linhas longitudinais dispostas em duas fileiras transversais, 9
(9-12) linhas longitudinais distais e 22 (21-23) linhas longitudinais proximais, seta genital 3a
6 (6-8).

Macho (n = 3). Menores que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 131-143 de
comprimento, 54-57 de largura. Gnatossoma 19-20; (ep) 3*, (d) 4*, quelíceras 24-26;
estiletes auxiliares 19-21. Escudo prodorsal 34-35, 43-50 de largura, lobo frontal 7, 24-25 de
largura; tubérculos escapulares separados entri si por 20-22; (sc) 17-20, alcançando do 5º ao
7º anel dorsal. Região coxigenital com 3-4 semi-anéis, microtuberculados. Região
coxiesternal com apódema proesternal 3-4; (1b) 4-5, separadas entre si por 7-9; (1a) 10-12,
separadas entre si por 8-11; (2a) 23-25, separadas entre si por 18-22. Perna I 22-23, fêmur
6*, (bv) 8-10; genu 3*, (l") 21-23; tíbia 4*, (l') 7*; tarso 5*, (ft") 16-17, (ft') 12-13, (u') 3*,
empódio 5*, 6-raios*, (ω) 6*. Perna II 20-21, fêmur 6*, (bv) 8-9; genu 3*; tíbia 3*; tarso 5*,
(ft") 16-17, (ft') 4-5, (u') 3*, empódio 5*, 5-6-raios, (ω) 9*. Opistossoma com 32* anéis
dorsais e 44-46 anéis ventrais. Seta c2 14-15, no anel 3*, seta d 34-39, separadas entre si por
28-32 e por 42-46 microtubérculos, no anel 10-12; seta e 6 -7, separadas entre si por 17-19 e
por 23-24 microtubérculos, no anel 20-22, seta f 14-15, separadas entre si por 16-20 e por 1920 microtubérculos, no anel 39-44. Seta h1 ausente, h2 37-39.

129

Figura 16 - Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

130

Figura 17 - Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – LF. vista lateral, L1. perna I, L2. perna II,
IGF. genitália interna da fêmea, CGM. região coxigenital do macho, E. empódio
(aumentado).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

131

Figura 18 - Euryslobos keronidos gen. nov., sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), área coxiesternal,
fêmea (B), genitália externa, fêmea (D), genitália interna, fêmea (E) e genitália externa,
macho (F).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

Genitália externa subtriangular, 16-21 de largura, seta 3a 6*. Região pós-genital, entre e
atrás das setas 3a, com pequenos microtubérculos arredondados, alinhados irregularmente.

Hospedeiro. Caboatã - Cupania oblongifolia Mart. (Sapindaceae).

132

Relação com o hospedeiro. Os ácaros são vagrantes coletados na superfície inferior das
folhas, danos visíveis não foram observados.
Material examinado: Todos os espécimes coletados da Reserva Madeiras (9º 51’ 54”S, 36º
20’01”O), localizada entre as cidades de Junqueiro e Teotônio Vilela, Alagoas, Brasil, em 14
de fevereiro de 2012, 01 de junho de 2012, 14 de agosto de 2012, 18 de outubro de 2013 e 10
abril de 2014, coletados por Duarte, M. E., Silva, E. S., Santos, L. R. e Pedro, R. J. S.
Holótipo fêmea e 44 parátipos; 39 fêmeas adultas e 5 machos adultos em 21 lâminas,
depositados na Coleção de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília,
Distrito Federal, Brasil, no Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL, Campus
Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de
Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.
Etimologia. A designação específica "keronidos", é derivada das palavras gregas "keron"
(masculino), que significa "colméia"; e "idos" (masculino), que significa "escudo", referindose à ornamentação do escudo prodorsal que apresenta várias células fechadas que se
assemelham aos alvéolos das colméia. Gênero: masculino.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Cecidophyinae Keifer, 1966
Tribo Colomerini Newkirk; Keifer, 1975
Gênero Gammaphytoptus Keifer, 1939

Gammaphytoptus cupanius sp. nov. (Figs. 19 - 21)

Diagnose diferencial. Gammaphytoptus sp. nov. é a 11ª espécie a ser descrita neste gênero.
Esta pode distinguir-se de outras espécies deste gênero baseada principalmente nos seguintes
caracteres: comprimento do corpo, número de anéis dorsais e ventrais, ornamentação do
escudo prodorsal, comprimento da seta escapular (sc), número de anéis dorsais alcançados
pela seta (sc), forma dos anéis dorsais, forma dos microtubérculos nos anéis dorsais e número
de raios no empódio. Além destas características, a nova espécie foi descrita de localidades e
plantas hospedeiras diferentes das demais espécies. Gammaphytoptus sp. nov. é similar a
Gammaphytoptus schimae Wang; Wei; Yang, 2012, Gammaphytoptus ficus Wang; Wei;

133

Yang, 2009, Gammaphytoptus zuihoensus Huang; Wang,

2004 e Gammaphytoptus

bengalensis Das; Chakrabarti, 1985, mas pode ser diferenciada destes na ornamentação do
escudo prodorsal; embora estas espécies também apresentem ornamentação do escudo com
conjunto de células, a nova espécie apresenta um desenho único que consiste em um conjunto
de células – linha mediana completa, bifurcada anteriormente (em alguns espécimes), linha
admediana incompleta, conectada à linha mediana por três linhas transversais, formando um
conjunto de células longitudinais na região central do escudo, as quais podem variar de subretangular e semi-circular e em forma de diamante; e um conjunto de células anterocentral e
transversal, as quais podem ser abertas ou fechadas e sub-retangular. A nova espécie pode
também ser diferenciada das outras espécies pelo comprimento da seta sc 20-21, alcançando o
sétimo anel (8-9 em G. schimae, 7-9 em G. ficus, em ambas alcançando o quinto anel; 34 em
G. zuihoensus; e 24-30 em G. bengalensis alcançando o décimo anel); pelos anéis dorsais não
ondulados (ondulados em G. ficus); e nos microtubérculos diminutos na margem posterior dos
anéis dorsais (alongados em G. schimae). Outras notáveis diferenças entre a nova espécie e as
outras mais próximas são: o comprimento do corpo e o número de anéis dorsais e ventrais
(corpo com 202-245 de comprimento, 36-39 dorsal e 53-60 anéis ventrais na nova espécie;
corpo com 150-173 de comprimento, 51-55 e 65-70 anéis em G. bengalensis; 169-200 de
comprimento, 59-60 e 81 anéis em G. schimae, 119-150 de comprimento, 45-48 e 54-57 anéis
em G. ficus e 176 de comprimento, 52 e 67 anéis em G. zuihoensus).
Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo fusiforme, 223 (202-245), 78 (73-91) de largura,
amarelado. Gnatossoma 28 (25-30), projetando-se ligeiramente para baixo; seta coxal do
pedipalpo (ep) 3*, seta genual do pedipalpo (d) 7 (6-8); quelíceras 28 (25-29), estiletes
auxiliares 25 (23-25). Escudo prodorsal 53 (48-55), 65 (61-76) de largura; lobo frontal 8 (79), 26 (26-32) de largura, apicalmente arredondado e basalmente largo; tubérculos escapulares
e setas sc na margem posterior do escudo, separados entri si por 42 (41-44), seta escapular
(sc) 21 (20-21), dirigida para trás, alcançando o 4º (4º-7º) anéis dorsais. Ornamentação do
escudo consistindo em conjuntos de células formado por linhas sinuosas, linha mediana
completa, em alguns espécimes bifurcada anteriormente, linhas admedianas conectadas à
linha mediana por três linhas diagonais formando células fechadas e abertas, região
submediana com células variando de subretangular a semicircular; em algum espécimes essas
células submedianas podem ser abertas ou fechadas; região epicoxal com alguns traços.
Região coxigenital com 3 (3-4) semi-anéis, microtuberculados. Região coxiesternal com

134

algumas linhas curtas, apódema proesternal 6 (4-6); seta anterior no coxiesterno I (1b) 9 (710), separadas entre si por 12 (12-15); seta proximal no coxiesterno I (1a) 17 (15-18),
separadas entre si por 14 (14-18); seta proximal no coxisterno II (2a) 38 (32-40), separadas
entre si por 30 (28-32). Pernas com todos os segmentos e setas habituais. Perna I 33 (31-35),
fêmur 8 (8-10), seta basifemoral ventral (bv) 15*; genu 4 (4-6), seta antaxial genual (l") 31
(30-32); tíbia 7 (6-7), seta paraxial tibial (l') 18 (16-20); tarso 7 (7-8), seta antaxial fastigial
tarsal (ft") 20 (20-21), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 14 (12-15), seta paraxial unguinal
tarsal (u') 5 (4-5), empódio 6*, inteiro, 6- raios*, solenídio (ω) 7 (7-8). Pernas II 30 (29-34),
fêmur 8 (8-9), (bv) 21 (21-23); genu 4 (4-5), (l") 8 (8-10); tíbia 6 (6-7); tarso 7 (7-8), (ft") 19
(19-21), (ft') 8 (7-8), (u') 5 (4-5), empódio 6*, inteiro, 5 (5-6) raios, solenídio (ω) 10 (10-11).
Opistossoma com dorso uniformemente arredondado, 39 (36-39) anéis dorsais com
microtubérculos diminutos na margem posterior de cada anel; 56 (53-60) anéis ventrais
microtuberculados, microtubérculos mais alongados nos últimos 11 (10-11) anéis ventrais.
Seta c2 20 (19-21), no anel ventral 4 (3-5); seta d 55 (55-69), separadas entre si por 43 (3448) e por 37 (29-46) microtubérculos, no anel ventral 15 (13-17); seta e 12 (10-15), separadas
entre si por 28 (23-32) e por 24 (20-31) microtubérculos, no anel ventral 28 (25-31); seta f 23
(23-25), separadas entre si por 26 (18-27) e por 29 (15-29) microtubérculos, no anel ventral
51 (53-60). Seta h1 ausente, h2 64 (65-70). Genitália externa 20 (16-20), 25 (24-28) de
largura, epigínio com linhas longitudinais dispostas em duas fileiras transversais, 11 (11-14)
linhas longitudinais distais e 17 (13-17) linhas longitudinais proximais, seta genital 3a 7 (610).
Macho (n = 5). Menores do que as fêmeas e geralmente semelhantes a eles, 180-199, 60-70
de largura. Gnatossoma a 22-29; (ep) 3*, (d) 6-8, quelíceras 25-29, estiletes auxiliares 23-25.
Escudo prodorsal 48-55, 61-76 de largura; lobo frontal 7*, 23* de largura; tubérculos
escapulares separados entri si por 29-33; (sc) 19-20, alcançando do 5º ao 7º anel dorsal.
Região coxigenital com 3-4 semi-anéis, microtuberculados. Região coxiesternal com
apódema proesternal 4-6, (1b) 8-10, separadas entre si por 11; (1a) 13-17, separadas entre si
por 12-14; (2a) 27-34, separadas entre si por 20-26. Perna I 29-31, fêmur 8-9, (bv) 14-15;
genu 5*, (l") 30-31; tíbia 7*, (l') 17-20; tarso 7-8, (ft") 19-20, (ft') 14-15, (u') 4-6, empódio 6*,
5-6-raios, (ω) 6*. Perna II 28-29, fêmur 7-8, (bv) 20-22; genu 4*, (l") 9-10; tíbia 6*; tarso 7*,
(ft") 19-20, (ft') 5-7, (u') 4-5, empódio 5-6, 6-raios*, (ω) 9-10. Opistossoma com 36-40 anéis

135

Figura 19 - Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – D. vista dorsal da fêmea, V. vista ventral da fêmea,
L1. perna I, L2. perna II.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

136

Figura 20 - Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – PS. escudo prodorsal, LM. vista lateral do macho,
CGM. região coxigenital do macho, IGF. genitália interna da fêmea, E. empódio
(aumentado).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

137

Figura 21 - Gammaphytoptus cupanius sp. nov. – Escudo prodorsal (A e B), área coxigenital, fêmea
(C), genitália externa, fêmea (D), genitália interna, fêmea (E) e genitália externa, macho
(F).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

dorsais e 48-53 anéis ventrais. Seta c2 19-20, no anel 2; seta d 55-60, separadas entre si por
30-34 e por 33-34 microtubérculos, no anel 10-12; seta e 9-11, separadas entre si por 20-22 e
por 20-22 microtubérculos, no anel 20-25; seta f 20-22, separadas entre si por 19-22 e por 1517 microtubérculos, no anel 43-47. Seta h1 ausente, h2 63-71. Genitália externa 22-24 de

138

largura, seta genital 3a 8-9. Região pós-genital, entre e atrás da 3a, com poucos
microtubérculos arredondados.
Hospedeiro tipo. Caboatã - Cupania oblongifolia Mart. (Sapindaceae).

Relação com o hospedeiro. Ácaros vagrantes na superfície abaxial das folhas. Sem dano
visível.

Material tipo. Todos os espécimes do Brasil: reserva Madeiras, Teotônio Vilela, Alagoas (9º
51’ 54”S, 36º 20’01”O), 14 de fevereiro de 2012, 01 de junho de 2012, 14 de agosto de 2012,
18 de outubro de 2013 e 10 de abril de 2014. Coletado por Duarte, M. E., Silva, E. S., Santos,
L. R. e Pedro, R. J. S. Holótipo fêmea e 46 parátipos, 36 fêmeas e 10 machos, em 16 lâminas,
depositados na Coleção de Ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília,
Distrito Federal, Brasil, no Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL, Campus
Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de
Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

Etimologia. A designação específica "cupanius" é um adjetivo (masculino), derivado do
nome genérico da planta hospedeira Cupania. Gênero: masculino.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Phyllocoptini Nalepa, 1892
Tribo Tegonotini Bagdasarian, 1978
Gênero Shevtchenkella Bagdasarian, 1978

Shevtchenkella caboata sp. nov (Figs. 22 - 24)

Diagnose diferencial. A nova espécie é morfologicamente próxima a outras duas espécies de
Shevtchenkella associadas a sapindáceas- Shevtchenkella acerivagrans Keifer, 1953, descrita
de Acer macrophyllum Pursh., da Califórnia, Estados Unidos, e Shevtchenkella arfeuilleae
Chandrapatya; Boczek, 2000, descrita de Arfeuillea arborescens Pierre, da Tailândia. No
entanto, a nova espécie pode ser diferenciada das outras espécies pela presença de
microtubérculos alongados nos anéis dorsais, restritos a área central do opistossoma (anéis

139

dorsais sem microtubérculos nas outras espécies), por apresentar 6 raios no empódio (3 raios
em S.acerivagrans; 7 raios em S. arfeuilleae), um leve cume dorsal (bem pronunciado em S.
acerivagrans e uniformemente arqueado em S. arfeuilleae). Pode ser também diferenciada de
S. Arfeuilleae no comprimento da seta sc- com 8 micrômetros, alcançando o segundo anel (18
de comprimento e alcançando o quinto anel em S. arfeuilleae) e pelo epigínio com grânulos
distalmente e com 12-15 linhas longitudinais proximais (epigínio com estrias em duas fileiras:
duas linhas transversais distalmente e 16 proximais em S. arfeuilleae); e de S. Acerivagrans
no lobo frontal arredondado apicalmente (moderadamente agudo em S. acerivagrans).

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo fusiforme, 162 (158-179), 53 (53-62) de largura;
amarelado. Gnatossoma 15 (13-16), projetando-se ligeiramente para baixo; seta coxal do
pedipalpo (ep) 3 (2-3), seta genual do pedipalpo (d) 9 (8-9); quelíceras 12 (12-14); estiletes
auxiliares 12 (10-12). Escudo prodorsal 38 (38-44), 51 (51-60) de largura, amplamente
triagular, estendendo-se sobre a base do gnatossoma; lobo frontal 8 (8-11), 21 (18-22) de
largura, apicalmente arredondado e largo basalmente; tubérculos escapulares separados entri
si por 26 (26-29), seta escapular (sc) 7 (7-8), dirigida para trás, alcançando o 2º (2º-3º) anéis
dorsais. Ornamentação do escudo com linha mediana ausente; linhas admedianas
incompletas, indistintas em alguns espécimes; e linhas submedianas completas, anteriormente
curvadas e semi-paralelas ao longo da região posterior do escudo. Região coxigenital com 3
(2-3) semi-anéis e 3 (3-4) anéis completos, microtuberculados. Região coxiesternal com
alguns traços curtos, apódema proesternal 8 (7-8), seta anterior no coxiesterno I (1b) 6 (6-9),
separadas entre si por 11 (9-11); seta proximal no coxiesterno I (1a) 12 (11-16), separadas
entre si por 7 (7-8); seta proximal no coxiesterno II (2a) 30 (26-34), separadas entre si por 20
(19-25). Perna I 28 (26-29), fêmur 8 (7-8), seta basifemoral ventral (bv) 9 (9-10); genu 4 (45), seta antaxial genual (l") 16 (13-16); tíbia 7 (5-7), seta paraxial tibial (l') 4 (3-5); tarso 6 (56), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 18 (17-19), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 16 (15-16),
seta paraxial unguinal tarsal (u') 5 (4-5), empódio 6 (5-6), inteiro, 6-raios*, solenídio (ω) 6*.
Perna II 24 (22-26), fêmur 7 (6-7), (bv) 10 (9-10); genu 4 (3-4), (l") 5 (4-5); tíbia 5 (4-5);
tarso 5 (5-6), (ft") 17 (15-17), (ft') 5 (5-7), (u') 4 (4), empódio 5 (5-6), inteiro, 5 (5-6) raios,
solenídio (ω) 6*. Opistossoma com uma ligeira elevação mediana dorsal; microtuberculos
alongados nos anéis dorsais, restritos à área mediana ao longo do tanossoma, 25 (24-25) anéis
dorsais, 44 (42-46) anéis ventrais com microtubérculos alongados. Seta c2 15 (11-15), no anel

140

ventral 1-2 (1-2); seta d 28 (27-35), separadas entre si por 28 (28-31) e por 22 (22-34)
microtubérculos, no anel ventral 12 (11-13); seta e 7 (6-8), separadas entre si por 15 (15-16) e
por 14 (13-18) microtubérculos, no anel ventral 25-26 (24-26); seta f 14 (13-15), separadas
entre si por 15 (15-18) e por 19 (17-22) microtubérculos, no anel ventral 39 (37-41). Seta h1
diminuta, h2 38 (31-38). Genitália externa 14 (13-15), 20 (20-24) de largura, epigínio com
14 (13-15) linhas longitudinais, basalmente granulado, setae genital 3a 21 (21-33).

Macho (n = 2). Menores que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 128-136, 49-50 de
largura. Gnatossoma 11-15; (ep) 2*, (d) 8*, quelíceras 10-12, estiletes auxiliares 8-11.
Escudo prodorsal 40*, 47-48 de largura, lobo frontal 10*, 18-20 de largura; tubérculos
escapulares separados entri si por 25-26; (sc) 6*, alcançando o 2º anel dorsal. Região
coxigenital com 2 semi-anéis e 5 anéis completos, microtuberculados. Região coxiesternal
com apódema proesternal 7*, (1b) 4-5, separadas entre si por 8-9; (1a) 11-14, separadas entre
si por 5-6; (2a) 31*, separadas entre si por 16*. Perna I 23-24, fêmur 6-7, (bv) 8-9; genu 4*,
(l") 12-14; tíbia 5*, (l') 4*; tarso 4-5, (ft") 14-15, (ft') 13-15, (u') 4*, empódio 5-6, 6-raios*,
(ω) 5*. Perna II 21-22, fêmur 6*, (bv) 7-8; genu 3-4, (l") 4-5; tíbia 4*; tarso 4*, (ft") 14-15,
(ft') 5*, (u')3*, empódio 5*, 5-6-raios, (ω) 5-6. Opistossoma com 22* anéis dorsais e 37*
anéis ventrais. Seta c2 11*, no anel 1-2; seta d 25*, separadas entre si por 23 e por 24*
microtubérculos, no anel ventral 9; seta e 5-6, separadas entre si por 12-14 e por 13-16
microtubérculos, no anel ventral 19; seta f 12, separadas entre si por 14 e por 20-21
microtubérculos, no anel ventral 32. Seta h1 diminuta, h2 33. Genitália externa
subtriangular, 16-17 de largura, seta 3a 20-21. Região pós-genital, entre e atrás da seta 3a,
com microtubérculos arredondados alinhados irregularmente.

Hospedeiro tipo. Caboatã - Cupania impressinervia Acev. Rodr (Sapindaceae).

Relação com o hospedeiro. Os ácaros são vagrantes na superfície abaxial das folhas. Sem
dano visível.
Material tipo. Todos os espécimes do Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas (9º 54’ 21”S, 36º 23’
50”O), 19 de outubro de 2013 e 14 de abril de 2014. Coletado por Duarte, M. E. Holótipo
fêmea e 20 parátipos; 18 fêmeas e 2 machos, em 5 lâminas, depositados na Coleção de Ácaros

141

Figura 22 - Shevtchenkella caboata sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral, E. empódio
(aumentado), L1. perna I, L2. perna II.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

142

Figura 23 - Shevtchenkella caboata sp. nov. – FL. vista lateral, fêmea, CGM. região coxigenital do
macho, PS. escudo prodorsal, IGF. genitália interna, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

143

Figura 24 - Shevtchenkella caboata sp. nov. – Escudo prodorsal (A, B e D), região coxigenital, fêmea
(C), genitália externa, macho (E).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil, no
Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL, Campus Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na

144

Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ /
USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

Etimologia. A designação específica "caboata" é um adjetivo, gênero (feminino), derivado
do nome popular da planta hospedeira "Caboatã" nas regiões neotropicais. Gênero feminino.

Família Diptilomiopidae Keifer, 1944
Subfamília Diptilomiopinae Keifer, 1944
Gênero Steopa Amrine; Stasny; Flechtmann, 2003
Steopa sp. nov. (Figs. 25 -27)
Diagnose diferencial. Um Steopa com escudo prodorsal sem ornamentação, tubérculos à
frente da margem posterior do escudo; opistossoma dorsal levemente arredondado com
microtubérculos pontiagudos e subtriangular; seta subapical tarsal do palpo (v) em forma de
gancho; área distal do epigínio com linhas radiais de comprimento desigual; empódio
dividido. A nova espécie pode ser diferenciada de S. bauhiniae (Chandrapatya; Boczek, 2001)
na ornamentação do escudo prodorsal quase liso (com várias células em S. bauhiniae); nos
tubérculos escapulares à frente da margem do escudo (próximo da margem posterior em S.
bauhiniae); nos anéis dorsais microtuberculados (lisos em S. bauhiniae).
Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo vermiforme, 183 (135-209), 43 (41-47) de largura,
amarelada. Gnatossoma 36 (33-51), projetando-se para baixo; seta coxal do pedipalpo (ep) 3
(2-3), seta genual do pedipalpo (d) 9 (9-10), seta subapical tarsal do pedipalpo (v) 2;
quelíceras 51 (48-56); estiletes auxiliares 22 (21-25). Escudo prodorsal 35 (31-35), 63 (6265) de largura, transversalmente oval, sem lobo frontal, com algumas linhas irregulares,
anteriormente; tubérculos escapulares à frente da margem posterior do escudo, separados entri
si por 31 (22-31), seta escapular (sc) ausente. Região coxigenital com 4-7 anéis completos,
microtuberculados. Região coxiesternal com algumas linhas curtas e curvas, apódema
proesternal 15 (15-16), seta anterior no coxiesterno I (1b) ausente; seta proximal no
coxiesterno I (1a) 12 (11-12), separadas entre si por 12 (11-13); seta proximal no coxiesterno
II (2a) 25 (23-29), separadas entre si por 23 (20-23). Pernas com todos os segmentos; seta
paraxial tibial ausente na perna I, seta antaxial genual ausente na perna II e seta basifemoral
ventral (bv) ausente nas pernas I e II. Perna I 35 (35-36), fêmur 8 (8-10); genu 4 (3-4), seta

145

antaxial genual (l") 25 (24-29); tíbia 9 (8-10); tarso 8 (8), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 25
(24-25), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 23 (22-23), seta paraxial unguinal tarsal (u') 5 (5),
empódio 8 (7-8), dividido, 4-raios em cada lado, solenídio (ω) 9 (9), ligeiramente curvo.
Perna II 30 (30-31), fêmur 7 (7-8); genu 3 (3-4); tíbia 7 (7); tarso 7 (7), seta antaxial fastigial
tarsal (ft") 24 (23-25), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 6 (6-9), seta paraxial unguinal tarsal
(u') 5 (5), empódio 7 (7-8), dividido, 4-raios em cada lado, solenídio (ω) 7 (7-8), ligeiramente
curvo. Opistossoma uniformemente arredondado, 61 (56-64) anéis dorsais com
microtubérculos cônicos e pontiagudos, os últimos 10 (10-12) anéis com microtubérculos
mais alongados; 48 (43-51) anéis ventrais com microtubérculos ovais, nos últimos 5-7 anéis
ventrais microtubérculos mais alongados. Seta c2 e d ausentes; seta e 11 (9-14), separadas
entre si por 22 (21-24) e por 11 (9-14) microtubérculos, no anel ventral 23 (21-25); seta f 21
(18-22), separadas entre si por 20 (19-23) e por 13 (13-15) microtubérculos, no anel ventral
42-43 (38-45). Seta h1 diminuta, h2 20 (20-21). Genitália externa 20 (19-20), 31 (31-34) de
largura, epigínio com 14 (13-16) linhas longitudinais, setae 3a 8 (7-10).
Macho (n = 1). Menor que as fêmeas e semelhante a elas, 106, 61 de largura. Gnatossoma
31; (ep) 2, (d) 8, (v) 2, quelícera 46, estiletes auxiliares 19. Escudo Prodorsal 28, 53 de
largura; tubérculos escapulares separados entri si por 24. Região coxigenital com 6 anéis
completos, microtuberculados. Região coxiesternal com apódema proesternal 15, seta
anterior no coxiesterno I (1b) ausente; seta proximal no coxiesterno I (1a) 9, separadas entri si
por 11; seta proximal no coxiesterno II (2a) 21, separadas entri si por 21. Perna I 32, fêmur
8; genu 3, seta antaxial genual (l") 23; tíbia 7; tarso 7, seta antaxial fastigial tarsal (ft") 21,
seta paraxial fastigial tarsal (ft') 19, seta paraxial unguinal tarsal (u') 4, empódio 7, dividido,
4-raios, solenídio (ω) 7. Perna II 26, fêmur 6; genu 3; tíbia 6; tarso 6, (ft") 20, (ft') 6, (u') 4,
empódio 7, dividido, 4-raios, solenídio (ω) 6. Opistossoma com 47 anéis dorsais e 42 anéis
ventrais. Seta c2 e seta d ausentes; seta e 10, separadas entri si por 16 e por 10
microtubérculos, no anel ventral 19; seta f 18, separadas entri si por 16 e por 9
microtubérculos, no anel 37. Seta h1 dminuta, h2 21. Genitália externa 21 de largura, seta 3a
6. Região pós-genital, entre e atrás das setas 3a, com pequenos microtubérculos arredondados,
alinhados irregularmente.

Hospedeiro tipo. Caboatã (Cupania impressinervia: Sapindaceae).

146

Figura 25 - Steopa sp. nov. – D. vista dorsal, V. vista ventral, L1. perna I da fêmea, L2. perna II da
fêmea, E. empódio (aumentado), M. microtubérculos opistossomais.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

147

Figura 26 - Steopa sp. nov. – LF. vista lateral, CGF. região coxigenital, fêmea, CGF. região
coxigenital fêmea, CGM. região coxigenital, macho, PS. escudo prodorsal, IGF. genitália
interna da fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

148

Figura 27 - Steopa sp. nov. – Escudo prodorsal (A e C), região coxiegenital (B), genitália interna,
fêmea (D), genitália externa, fêmea (E), genitália externa, macho (E).

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

Relação com o hospedeiro. Ácaros são vagrantes coletados na superficie inferior das folhas.
Sem danos visíveis.
Material tipo. Todos os espécimes do Brasil: Teotônio Vilela, Alagoas (9º 54’ 21”S, 36º 23’
50”O), 19 de outubro de 2013 e 14 de abril de 2014. Coletado por Duarte, M. E. Holótipo
fêmea e 28 parátipos; 27 fêmeas e 1 macho, em 5 lâminas, depositados na Coleção de Ácaros
da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil, no
Laboratório de Entomologia e Acarologia da UFAL, Campus Arapiraca, Alagoas, Brasil, e na
Coleção de Referência de Ácaros do Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ /
USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil.

149

4.3.1.1 Genitália interna das seis novas espécies Eriophyoidea

Semelhante às genitálias internas de outros Cecidophyinae observadas anteriormente
por Chetverikov et al., (2015), E. keronidos gen. nov., sp. nov., e G. cupanius sp. nov.,
apresentam a parte anterior da ponte longitudinal curta e o apódema genital anterior em forma
de T, perpendicular ao eixo longitudinal do corpo. O apódema oblíquo é indistinto. Tubo da
espermateca quase em forma de funil, dirigido latero-posteriormente e formando um ângulo
obtuso com ponte longitudinal (TB) próximo a 90º. Espermateca arredondada dirigida
postero-lateralmente.
Nos Nothopodinae S. domatiagena gen. nov., sp. nov., e A. alagoensis gen. nov., sp.
nov. e no Phyllocoptinae S. caboata sp. nov. (Eriophyidae) e no Diptilomiopinae Steopa sp.
nov. (Diptilomiopidae), o apódema genital anterior é trapezoidal e apresenta duas partes
distintas (anterior e posterior) e distinto apódema oblíquo presente sob o apódema genital
anterior, associado à porção anterior da ponte longitudinal; e apódema perpendicular presente
apódema oblíquo (ausentes em Steopa sp. nov.). Tubo da espermateca dirigido
posteriormente, quase em forma de funil e epermateca em forma de gota, dirigida
posteriormente.
Todas as espécies aqui descritas apresentam uma estrutura esclerotizada recentemente
descrita, semelhante a um espinho, situado na área onde o tubo da espermateca se une a esta,
dirigido posteriormente, semelhante ao que foi observado em Paraphytoptus serenus sp. nov.,
Tegoprionus alobus sp. nov., Rhynacus lippius sp. nov. e outras espécies de Eriophyidae e
Diptilomiopidae (DUARTE et al., 2016).

4.3.2 Ácaros Eriophyoidea associados à Sapindaceae em área de Mata Atlântica

A Mata Atlântica é um dos ecossistemas mais importantes do mundo e um hotspot de
biodiversidade, mas é considerado o segundo bioma mais ameaçado do planeta. Em algumas
regiões brasileiras, a Mata Atlântica está restrita a fragmentos que ocorrem em meio a
monoculturas (MMA, 2006). A diversidade de plantas em fragmentos de mata atlântica é
representada por várias famílias, incluindo a família Sapindaceae, composta por árvores,
arbustos ou cipós, distribuídas principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (LORENZI,
2000, SOMNER, 2009). Entre os 145 gêneros em Sapindaceae, um dos mais numerosos é

150

gênero Neotropical Cupania L., com cerca de 65 espécies conhecidas, distribuídas do México
a Argentina (SOMNER, 2009). Algumas espécies de Cupania podem ser usadas na medicina
popular, bem como em paisagismo, principalmente na arborização urbana. E também são
considerados de grande utilidade em plantações mistas destinadas à recuperação de áreas
degradadas (LORENZI, 2000, BRANDÃO; LACA-BUENDIA; MACEDO, 2002). No estado
de Alagoas, plantas deste gênero são comumente encontradas em áreas de Mata Atlântica,
dentre elas Cupania oblongifolia Mart. e Cupania impressinervia Acev.-Rodr. que são
árvores nativas e endêmicas do Brasil. Ambas as espécies estão presentes no Nordeste do
Brasil. No entanto, C. oblongifolia está amplamente distribuída nas regiões Sul, Sudeste,
Norte e Nordeste, enquanto C. impressinervia está restrita às áreas de Mata Atlântica no
Nordeste do Brasil (SOMNER; FERRUCCI; ACEVEDO-RODRÍGUEZ, 2015).
Estudos sobre ácaros Eriophyoidea em plantas nativas na Mata Atlântica são
extremamente escassos considerando que este é um dos ecossistemas mais ricos da terra. As
informações sobre eriofiídeos associados a plantas da família Sapindaceae em todo o mundo
também são escassas. Atualmente, são descritas 41 espécies de ácaros eriofiídeos associados a
sapindáceas (AMRINE JR. J. W.; DE LILLO, E., comunicação pessoal). Entre eles está o
ácaro-erinose da lichia, Aceria litchii (Keifer) (Acari: Eriophyidae), que é uma das principais
pragas de variedades de lichia -Litchi chinensis Sonn (Sapindaceae) (MENZEL, 2002;
PAULL; DUARTE, 2011).
No presente estudo foram coletados nove novos táxons de ácaros eriofiídeos em duas
espécies de Cupania em fragmentos de Mata Atlântica, no Brasil. Até agora, nenhuma espécie
de ácaro eriofiídeo havia sido descrita a partir de árvores de Cupania. Provavelmente
numerosos novos táxons de eriofiídeos estão "escondidos" neste grupo de plantas; sendo
necessário realizar pesquisas para conhecer melhor os ácaros associados às plantas de
Cupania, bem como a outras sapindáceas na Região Neotropical.

4.3.3 Ácaros Eriophyoidea associados à domácias em folhas de Cupania

Em experimentos com Cupania vernalis Cambess na Mata Atlântica no Estado de São
Paulo, Romero; Benson (2004) observaram associações entre ácaros eriofiídeos e as domácias
desta planta. As domácias, também conhecidas como acarodomácias, são pequenas cavidades,
densos tufos de tricomas, ou uma combinação de tufos de tricomas com poços ou bolsos,

151

comumente encontrados nas axilas das nervuras no lado inferior das folhas de uma variedade
de plantas dicotiledôneas (O'DOWD; WILLSON, 1989, O'DOWD; PEMBERTON, 1994).
Normalmente, essas estruturas são habitadas por ácaros e outros pequenos artrópodes. De
acordo com Romero; Benson (2005) os ácaros fitófagos que habitam as domácias em algumas
plantas, as utilizam como refúgios.
No mesmo trabalho citado acima, Romero; Benson (2004) observaram dois ácaros
erifiídeos associados à domácias em C. vernalis – um Nothopodinae, cujo gênero não foi
identificado e um Phyllocoptinae, Anthocoptini do gênero Tegolophus. No entanto, não foi
realizada a identificação específica desses ácaros. Esses autores verificaram que as entradas
da maioria das domácias analisadas estavam bloqueadas com exúvias em conjunto com
material de seda, possivelmente como uma forma de defesa adicional contra a predação. Em
estudo conduzido por Duarte et al. (2015) e no presente estudo também foram observadas
algumas domácias com a entrada bloqueada com exuvia de ácaros eriofiídeos em C.
oblongifolia.
Keifer, 1939 observou ácaros eriofiídeos associados a pequenos bolsos (domácias), na
parte inferior das folhas de cânfora, Cinnamomum camphora Nees e Ebern (Lauraceae), o
qual foi descrito como Gammaphytoptus camphorae Keifer, 1939. Este autor observou que
em praticamente todas as domácias, exceto em folhas jovens, uma colônia de
Gammaphytoptus estava presente. Ácaros do mesmo gênero Gammaphytoptus também foram
observados em C. oblongifolia no presente estudo, porém esses ácaros são vagrantes na parte
inferior das folhas.
Kasai et al. (2002) estudaram os padrões de distribuição de vários tipos de domácias
em folhas de C. camphora e a ocorrência sazonal de ácaros eriofiídeos nessas estruturas.
Esses autores observaram que no momento da foliação na primavera, as domácias nas folhas
na parte proximal dos ramos tinham a entrada larga, enquanto que nas folhas das outras partes
apresentavam a entrada estreita. E observaram que os ácaros erifiídeos aumentaram em
número nas domácias com a entrada larga, no início da estação e mais tarde pareciam migrar
para as domácias com a entrada estreita. No presente estudo também foram observadas em C.
oblongifolia, domácias com entrada laraga e estreita. No entanto, os eriofiídeos estavam
presentes apenas nas domácias com a entrada estreita.
Em C. oblongifolia, as domácias são em forma de bolso com uma pequena entrada e
as superfícies foliares são em sua maioria lisas (tricomas restritos à nervura central), enquanto

152

que em C. impressinervia as domácias são abertas, consistindo em uma combinação de
tricomas com poços e os tricomas estão presentes por toda a superfície inferior das folhas.
Observou-se que em C. oblongifolia os ácaros dentro das domácias eram mais numerosos do
que em C. impressinervia. Supõe-se que as domácias em C. oblongifolia fornecem melhores
refúgios para os ácaros eriofiídeos. Em ambas as espécies de Cupania estudadas C.
oblongifolia e C. impressinervia a mesma espécie de eriofiídeo, S. domatiagena gen. nov., sp.
nov., foi encontrada dentro de domácias.
Estudos comparativos ecológicos e comportamentais devem ser conduzidos para a
compreensão das interações entre ácaros erifiídeos e ácaros predadores associados às
diferentes espécies de Cupania, as quais apresentam formas distintas de domácias. Outro
aspecto relevante seria também seguir a ocorrência sazonal e os padrões dos vários tipos de
domácias em diferentes espécies de Cupania para entender seu efeito na colonização por
ácaros eriofiídeos.

4.4 Conclusões
Dois novos gêneros e três novas espécies de Eriophyidae foram descritos em C.
oblongifolia no Nordeste do Brasil.
Um novo gênero e duas novas espécies de Eriophyidae e uma nova espécie de
Diptilomiopidae foram descritas em C. impressinervia no Nordeste do Brasil.

153

REFERÊNCIAS
AMRINE JUNIOR, J. W.; MANSON, D. C. M. Preparation, mounting and descriptive study
of Eriophyoid mites. In: LINDQUIST, E. E; SABELIS, M. W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid
mites: their biology, natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier Science
Publishing, 1996. v. 6, p. 383–396.

______. STASNY, T. A. H.; FLECHTMANN, C. H. W. Revised Keys to the World Genera
of the Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). West Bloomfield Township: Indira Publishing
House, 2003. 244 p.

BAGDASARIAN, A. T. A new genus of mites of the Eriophyoidea. Zoologicheskii Zhurnal,
Moskva, v.57, n. 6, p. 936-937, 1978.

BARROSO, G. M. Sistemática de angiospermas do Brasil. Viçosa: UFV, 1991. 225p.

BRANDÃO, M.; LACA-BUENDIA, J. P.; MACEDO J. F. Arvores nativas e exóticas do
estado de Minas Gerais. Belo Horizonte: Epamig, 2002. 528 pp.

BOCZEK, J.; CHANDRAPATYA, A. Studies on Eriophyidae mites (Acari: Eriophyoidea).
XIX Bulletin on the Polish Academy Sciences, Biological Sciences, Poland, v. 44, n.2, p.
61-70, 1996.

CHANDRAPATYA, A.; KONVIPASRUANG, P.; AMRINE, J. W. JR. Six new generic
names for eriophyoid mites described from Thailand, with supplement descriptions and
illustrations (Acari, Eriophyoidea). Systematic and Applied Acarology Society, London,
v. 20, p. 523-555, 2015.

______. BOCZEK, J. Studies on eriophyoid mites (Acari: Eriophyidae). XXIX Bulletin on
the Polish Academy Sciences, Biological Sciences, Poland, v. 48, n. 2, p. 125-127, 2000.

______. BOCZEK, J. Studies on eriophyoid mites (Acari: Eriophyoidea). XLXII XIX
Bulletin on the Polish Academy Sciences, Biological Sciences, v.49, n. 2, p. 121- 123,
2001.

CHETVERIKOV, P. E. Comparative confocal microscopy of internal genitalia of phytoptine
mites (Eriophyoidea, Phytoptidae): new generic diagnoses reflecting host–plant associations.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.62, n.2, p.129–160, 2014.

154

______. CRAEMER, C. Gnathosomal interlocking apparatus and remarks on functional
morphology of frontal lobes of eriophyoid mites (Acariformes, Eriophyoidea). Experimental
and Applied Acarology, Dordrecht, v. 66, p.187–202, 2015.

______. et al. Oziella sibirica (Eriophyoidea: Phytoptidae), a new eriophyoid mite species
described using confocal microscopy and COI barcoding. Zootaxa, Auckland, v. 3560, p. 41–
60, 2012.

______. et al. Redescription of an early-derivative mite, Pentasetacus araucariae
(Eriophyoidea, Phytoptidae), and new hypotheses on the eriophyoid reproductive anatomy.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 63, p. 123-125, 2014a.

______. et al. CLSM anatomy of internal genitalia of Mackiella reclinata sp. nov. and
systematic remarks on eriophyoid mites from the tribe Mackiellini Keifer, 1946
(Eriophyoidea, Phytoptidae). Zootaxa, Auckland, v. 3860, n. 3, p. 261–279, 2014b.

______. et al. Basal divergence of Eriophyoidea (Acariformes, Eupodina) inferred from
combined partial COI and 28S gene sequences and CLSM genital anatomy. Experimental
and Applied Acarology, Dordrecht, v. 67, n. 2, p. 219–245, 2015.
______. PETANOVIĆ, R. U. Description of a new early-derivative mite, Pentasetacus
plicatus n. sp. (Acariformes, Eriophyoidea), and remarks on the systematic position of
pentasetacines. Zootaxa, Auckland, v. 4144, n. 2, p. 211-226, 2016.

DAS, A. K.; CHAKRABARTI, S. Studies on eriophyid mites (Acari: Eriophyoidea) of India.
XVI. One new genus and ten new species from India. Oriental Insects, Delhi, v.19, p. 133153, 1985.

DE LILLO, E. et al. Recommended procedures and techniques for morphological studies of
Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 51,
p. 283–307, 2010.

DUARTE, M. E. et al. Mites associated with sugarcane crop and with native trees from
adjacent Atlantic forest fragment in Brazil. Experimental and Applied Acarology,
Dordrecht, v. 66, p. 529–540, 2015.

155

______. et al. Three new species of eriophyoid mites (Acariformes, Eriophyoidea) from
Lippia alba (Verbenaceae) from Brazil, and remarks on the thorn-like spermathecal process.
Systematic and Applied Acarology, v. 21, n. 9, p. 1225–1249, 2016.

HUANG, K. W. WANG, C.F. Eriophyoid mites of Taiwan: description of nine species of
Cecidophyinae and Eriophyinae from Hueysuen (Acari: Eriophyoidea). Plant Protection
Bulletin, Taiwan, v. 46, p. 55-68, 2004.
KASAI, A. et al. Spatial distribution pattern of domatia and seasonal occurrence of the
eriophyid mite (Eriophydae) in relation to the foliation phenology of Cinnamomum
camphora. AGRIS Since, Roma, v. 46, n. 3, p. 159-162, 2002.

KEIFER, H. H. Eriophyid studies. Bulletin on the California Department of Agriculture,
California, v. 28, p. 144-163, 1939.

______. Eriophyid studies XIV. Bulletin on the California Department of Agriculture,
California, v. 33, n. 1, p. 18-38, 1944.

______. Eriophyid Studies XXI. Bulletion of the California Department of Agriculture, v.
42, p. 65-79, 1953.

______. Eriophyid studies XXIV. Bulletion of the California Department of Agriculture,
California, v. 44, p. 159-164, 1956.

______. Eriophyid Studies B-1. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, p.1-20, 1960.

______. Eriophyid studies B-2. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, California, p. 1–20, 1961.

______. Eriophyid studies B-20. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, California, p. 1-20, 1966.

______. Eriophyid studies. C-10. Agricultural Research Service USDA, London, p. 1-24,
1975.

156

LI, D. W.; WANG G. Q.; WEI, S. G. A new genus and three new species of Nothopodinae
(Acari: Eriophyidae) from Guangxi, China. Zootaxa, Auckland, v, 2452, p. 44-50, 2010.

LINDQUIST, E. E. External anatomy and systematics. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites-their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, v. 6, p. 3–31, 1996.

LORENZI, H. Árvores Brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas
nativas do Brasil. Nova Odessa: Editora Plantarum, 1992. 312p.

______. Árvores brasileiras: manual de identificação e cultivo de plantas arbóreas
nativas do Brasil. 3.ed. Nova Odessa: Plantarum, 2000. 368p.

MENZEL, C. Major pests and diseases. In: MENZEL, C. (Ed.). The lychee crop in Asia and
the Pacific. Queensland: Maroochy Research Station, 2002. p. 74-83.

MEYER, M. K. P.; UECKERMANN, E. A. Afrotropical Eriophyoidea: on some species of
the subfamily Nothopodinae (Acari: Eriophyidae). Acarologia, Paris, v.38, n.1, p. 57-68,
1997.

MMA - MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE. Diversidade biológica e conservação da
floresta atlântica ao norte do Rio São Francisco. Brasília: MMA, 2006. 363p. Disponível
em:<http://www.ima.al.gov.br>. Acesso em: 18 de outubro de 2016.

MOHANASUNDARAM, M. New eriophyid mites from India (Acarina: Eriophyoidea).
Oriental Insects, Delhi, v. 18, p. 251-283, 1984.

NALEPA, A. Zur Kenntniss der Gattung Trimerus Nalepa. Zoologische Jahrbücher, Wien,
v. 11, p. 405–411, 1898.

______. Neue Arten der Gattung Phytoptus Dujardin und Cecidophyes Nalepa.
Sitzungsberichte der kaiserlichen Akademie der Wissenschaften, MathematischeNaturwissenschaftliche Klasse, Wien, v. 59, p. 525–540, 1892.

NEWKIRK, R. A.; KEIFER H. H. Eriophyid studies: Revision of types of Eriophyes and
Phytoptus. C-5. Agricultural Research Service, USDA, London, p. 1-10, 1971.

157

______. Keifer, H. H. Eriophyoidea: synoptic keys to groups and genera. In: JEPPSON, L. R.,
KEIFER, H. H.; BAKER, E. W. Mites injurious to economic plants. California: University
of California Press, 1975. p. 562-587.
O’DOWD, D. J.; PEMBERTON, R. Leaf domatia in Korean plants: floristics, frequency, and
biogeography. Vegetatio, Netherlands, v. 114, p. 137-148, 1994.

______. WILLSON, M. F. Leaf domatia and mites on Australasian plants: ecological and
evolutionary implications. Biological Journal of the Linnean Society, London, v. 37, p. 191236, 1989.

PAULL, R. E.; DUARTE, O. Litchi and longan. In: PAULL, R.E.; DUARTE, O. (eds.).
Tropical fruits. 2. ed. Cambridge: CAB International, 2011. p. 221-251.

ROMERO, G. Q.; BENSON, W. W. Leaf domatia mediate mutualism between mites and a
tropical tree. Oecologia, Berlin, 140, 609-616, 2004.

______. BENSON, W. W. Biotic interactions of mites, plants and leaf domatia. Current
Opinion in Plant Biology, Amsterdam, v. 8, p.436-440, 2005.

SOMNER, G. V. Sapindaceae. In: MARTINS, S. E. et al. (Eds.) Flora Fanerogâmica do
Estado de São Paulo. São Paulo: Instituto de Botânica, 2009. v. 6, p. 195-256.

______. FERRUCCI, M. S.; ACEVEDO-RODRÍGUEZ, P. Cupania in Lista de Espécies da
Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. 2015. Disponível em:
<http://reflora.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB20888>. Acesso em: 21 de novembro de
2015.

______. et al. Sapindaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio
de Janeiro.2015. Disponível em: <http://reflora.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB216>.
Acesso em: 21 de setembro de 2015.
SOUZA, C. Z.; LORENZI, H. Botânica sistemática – Guia ilustrado para identificação
das famílias de Angiospermas da flora brasileira, baseado em APG II. Nova Odessa:
Instituto Plantarum, 2005. 640p.

158

WANG, G. -Q.; WEI, S. -G.; YANG, D. Six new eriophyoid mites (Acari: Eriophyoidea)
associated with Ficus spp. (Moraceae) from China. Zootaxa, Auckland, v. 2201, p. 49-62,
2009.

______. WEI, S.-G.; YANG, D. A new genus, two new species and a new record of
subfamily Cecidophyinae (Acari, Eriophyidae) from China. Zookeys, Sofía, v. 180, p. 9–18,
2012.

XUE, X.-F.; CHENG, L.-S.; HONG, X.-Y. Eriophyoid mites from Hainan Province, China
III: Descriptions of three new genera and three new species of Colomerini (Acari:
Eriophyoidea). Zootaxa, Auckland, v. 2798, p. 37–47, 2011.

159

5

TRÊS NOVAS ESPÉCIES DE ÁCAROS ERIOFIÍDEOS (ACARI:
ERIOPHYOIDEA) ASSOCIADOS A Lippia alba (VERBENACEAE) NO BRASIL,
E OBSERVAÇÕES DE ESTRUTURAS EM FORMA DE ESPINHO NA
ESPERMATECA
RESUMO

A Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae) é um arbusto aromático amplamente cultivado no
Brasil, onde é comumente conhecida como erva cidreira. Tem alta importância farmacológica e é
utilizada na medicina popular. Três novas espécies de ácaros eriofiídeos vagrantes vivendo na

superfície abaxial das folhas de L. alba no Nordeste e Centro-Oeste do Brasil, são descritas e
ilustradas. Estas são: Paraphytoptus serenus sp. nov. e Tegoprionus alobus sp. nov. (ambas
da família Eriophyidae) e Rhynacus lippius sp. nov. (Diptilomiopidae). Detalhada anatomia
das genitálias interna de representantes de três gêneros de eriofiídeos (Rhynacus Keifer, 1951,
Paraphytoptus Nalepa, 1896 e Tegoprionus Keifer, 1961) foi estudada e descrita pela
primeira vez. Uma nova estrutura da genitália de eriofiídeos, inicialmente negligenciada, uma
estrutura em forma de espinho “thorn-like spermathecal process” foi descoberta com o
auxílio do microscópio confocal a lazer. Análises preliminares indicam que esta estrutura é
comum para muitas espécies de Eriophyidae e Diptilomiopidae, no entanto, é ausente em
ácaros Phytoptidae. A hipótese que a presença/ausência desta estrutura separe as famílias de
Eriophyoidea (Phytoptidae e Eriophyidae+Diptilomiopidae) necessita de futuros testes.

Palavras-chave: Microscópio confocal. Diptilomiopinae. Aceriini. Anthocoptini. Região
Neotropical. Anatomia reprodutiva.

160

ABSTRACT
The Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae) is a native aromatic shrub that is widely
cultivated in Brazil, where it is commonly known as “erva cidreira”. It has high
pharmacological importance and is used in folk medicine. Three new vagrant species of
eriophyoid mites living on the lower leaf surface of L. alba in the Northeast and Center West
Brazil, are described and illustrated. They are: Paraphytoptus serenus sp. nov. and
Tegoprionus alobus sp. nov. (both from family Eriophyidae) and Rhynacus lippius sp. nov.
(Diptilomiopidae). Detailed anatomy of internal genitalia of the representatives of the three
eriophyoid genera (Rhynacus Keifer, 1951, Paraphytoptus Nalepa, 1896 e Tegoprionus
Keifer, 1961)) was studied and described for the first time. A new, previously neglected
genital structure of eriophyoids, the thorn-like spermathecal process, has been discovered with
the aid of confocal laser scanning microscopy. Preliminary analysis indicates that this
structure is common for many eriophyid and diptilomiopid species, however it is absent in
phytoptid mites. The hypothesis that presence/absence of this process separate contemporary
families of Eriophyoidea (Phytoptidae and Eriophyidae+Diptilomiopidae) needs further
testing.

Key words: Confocal microscopy. Diptilomiopinae. Aceriini. Anthocoptini. Neotropical
Region. Reproductive anatomy.

161

5.1 Introdução

Eriophyoidea é um grupo de ácaros fitófagos que agrupa mais de 4.400 espécies em
três famílias (AMRINE; STASNY; FLECHTMANN, 2003). Até o momento, apenas 223
espécies de ácaros eriofiídeos habitando 191 plantas hospedeiras distribuídas em 58 famílias
de plantas foram registradas no Brasil. Entre eles cerca de 70% foram originalmente descritos
do país. A maioria das espécies é conhecida dos estados do Sul e Nordeste do Brasil, ainda
permanecendo muitas áreas inexploradas contendo um enorme e diverso conjunto de taxa
vegetal (NAVIA; SANTOS; FLECHTMANN, 2014).
Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae) é um arbusto aromático nativo que está
amplamente distribuído em toda a América do Sul, América Central e Caribe (LEMOS et al.,
1990; MARTINS et al., 1995). Esta planta é amplamente cultivada no Brasil, onde é
comumente conhecida como erva cidreira. Tem alta importância farmacológica e é utilizada
na medicina popular (AGUIAR et al., 2008). As ações analgésicas, gastrointestinais e
tranquilizantes são popularmente atribuídas ao chá de suas folhas (VALE et al., 1999).
Até agora, não foram registados ácaros eriofiídeos em Lippia. No decorrer de
levantamentos faunísticos no Brasil em 2012, foram encontradas manchas cloróticas nas
folhas de L. alba. Após o exame das amostras de plantas no laboratório foram encontradas
três novas espécies de eriófiídeos. Neste trabalho objetivou-se: 1) descrever detalhadamente
as fêmeas e os machos dessas três novas espécies; 2) estudar a anatomia das genitálias
internas das fêmeas das novas espécies utilizando Microscópio Confocal a Lazer (MCL); e 3)
comparar os resultados com dados anteriores sobre a anatomia genital de eriofiídeos na
literatura.
O presente trabalho foi pubicado na revista Systematic and Applied Acarology, v. 21,
n. 9, p. 1225–1249 em agosto de 2016 (Apêndice B).

5.2 Material e Métodos
5.2.1 Amostras - coleta e inspeção

Os ácaros foram coletados de folhas de L. alba (Verbenaceae) em três localidades no
Brasil: Maceió e Maribondo, Alagoas, na região Nordeste, e em Brasília, Distrito Federal, na
região Centro-Oeste; em todas as localidades as amostras foram coletadas de plantas

162

cultivadas em áreas urbanas. Todos os procedimentos legais de coleta e exportação das
amostras foram seguidos (Anexos 1 e 3).

5.2.2 Identificação morfológica

No Departamento de Zoologia de Invertebrados da Universidade Estatal de São
Petersburgo, Rússia, os espécimes coletados no Brasil foram montados em lâminas para
microscopia, em meio de Hoyer (DOBRIVOJEVIĆ; PETANOVIĆ, 1982), clarificados em
uma placa de aquecimento (a 80° C por 5-7 horas). As primeiras observações dos espécimes
foram realizadas utilizando-se microscópio com contraste de fases e interferência diferencial
(DIC) Leica® DM2500 (principalmente nas objectivas HI 100×) e uma câmera de alta
resolução, Nikon® DS-Fi 1 acoplada ao microscópio e conectada a um computador, em
seguida foram selecionados os espécimes mais bem posicionados e conservados para as
descrições e estudo em Microscópio Confocal a Laser (MCL).

5.2.3 Descrições de novos táxons de Eriophyoidea

Para o estudo da morfologia dos ácaros eriofiídeos foram utilizadas três técnicas
diferentes de microscopia. A microscopia com contrate de fases (CF) e de interferência
diferencial (DIC) e a microscopia confocal a laser (MCL).
No Centro de Pesquisa em Tecnologias Celular e Molecular da Universidade Estatal
de São Petersburgo, Rússia, a morfologia externa dos eriofiídeos foi estudada sob (CF) e
(DIC) utilizando um microscópio composto Leica ® DM4000 B, nas objetivas de 20× e 100×
(sob HCX PL Fluotar 20× e 100×/ 1,30 óleo DIC) equipado com uma câmara de microscópio
digital (Leica® DFC365 FX) ligada ao computador. As medições (todas em micrômetros, μm)
e micrografias foram obtidas utilizando o software Micro-manager 1.4.
A técnica de MCL foi utilizada para estudar as estruturas da genitália interna, bem
como, do escudo prodorsal e do gnatossoma de machos e fêmeas dos eriofiídeos. A aquisição
das imagens MCL foi realizada no Centro de Microscopia e Microanálise da Universidade
Estatal de São Petersburgo, Rússia, utilizando um microscópio confocal a laser Leica® TCS
SP2 e sistema multiphoton com as objetivas de 63X NA 1.4-0.60 lBL HCX PL APO e 40X
NA 1.25-0.75 CS HCX PL APO; em um comprimento de onda de excitação de 405 nm e uma

163

gama de comprimentos de onda de emissão de 415-800 nm, a uma intensidadede 12-15%. A
resolução foi de 1024x1024 pixels, velocidade de varredura de 400, nível de ganho de 630850 e fator de zoom 1,5-2,8. As imagens digitais obtidas foram processadas utilizando o
software Fiji-win32-2009 1014® para obter o máximo de intensidade. E para o brilho e
correção de contraste foi utilizado o Photoshop CS2® versão 9.0 (Adobe Systems Inc.).
Todas as terminologias são de acordo com Lindquist (1996) e a classificação é
baseada em Amrine et al. (2003). A terminologia dos elementos genitais internos das fêmeas e
da genitália externa dos machos é de acordo com Chetverikov et al. (2012, 2014a, b),
Chetverikov (2014) e Chetverikov; Petanovic 2016), respectivamente. A definição da área
epicoxal é de acordo com Chetverikov; Craemer (2015). As medições são dadas em
micrómetros (μm) e, salvo indicação contrária, referem-se ao comprimento da estrutura. Na
descrição da fêmea, cada medida do holótipo precede o intervalo correspondente aos
parátipios. Quando nenhuma variação foi observada entre as medições, esta foi indicada com
"*". A contagem dos anéis opistossomais ventrais foi iniciada a partir do primeiro anel
completo após a margem posterior da abertura genital e dos anéis dorsais, a partir da margem
posterior do escudo prodorsal. Quando foram encontradas diferenças no comprimento de
estruturas homólogas direita e esquerda, considerou-se a medida de maior valor. As medições
foram realizadas de acordo com de Lillo et al. (2010), exceto para os seguintes caracteres: 1)
o comprimento do corpo, que foi medido a partir da extremidade anterior do lobo frontal até a
extremidade posterior do lobo anal, sem considerar os pedipalpos; 2) a medida do espaço dos
tubérculos escapulares (distância entre os tubérculos), e não a distância entre as setas sc; 3)
comprimento do empódio, que inclui sua porção basal inserida no tarso. As fêmeas e os
machos foram estudados para todas as espécies, mas as formas imaturas (larva e ninfa) foram
coletadas apenas para uma das espécies, as quais são apresentadas algumas medidas e os
desenhos.

5.3 Resultados e Discussão

5.3.1 Taxonomia
Família Diptilomiopidae Keifer, 1944
Subfamília Diptilomiopinae Keifer, 1944
Gênero Rhynacus Keifer, 1951

164

Rhynacus lippius sp. nov. (Figs. 28-30 e 37 A e B)

Diagnose diferencial. Rhynacus lippius sp. nov. é morfologicamente próximo a Rhynacus
kraussii Keifer, 1962, o qual também está associado a uma verbenácea, Lantana camara L.,
na América do Sul e foi descrita da Colômbia. Estas duas espécies diferem na ornamentação
do epigínio (com traços curtos e irregulares na nova espécie e aproximadamente 12 linhas
longitudinais distintas em R. kraussii), no número de raios no empódio (5-6 raios na nova
espécie e 6-7 raios em R. kraussii), na ausência/presença da seta h1 (h1 diminuta na nova
espécie e ausente em R. kraussii) e no tamanho dos microtubérculos dorsais (micrtubérculos
mais curtos na nova espécie e aparentemente mais alongados em R. kraussii).
Observações. Ao contrário das outras espécies de Rhynacus, R. Lippius sp. nov. não
apresenta a seta genual no pedipalpo (d). A ausência desta seta é rara entre os eriofiídeos. Esta
seta é ausente em um único gênero de Phytoptidae (Novophytoptus Roivainen, 1947
(CHETVERIKOV, 2015), e em alguns gêneros de Eriophyidae e Diptilomiopidae (ex.:
Neodicrothrix rutacevagrans Umpathy 1999 (CHANDRAPATYA; KONVIPASRUANG;
AMRINE, 2014), e Diptilomiopus vitisis (WANG; XUE; HONG, 2009). Possivelmente, o
gênero Rhynacus poderia ser dividido em dois subgêneros baseado na presença/ausência da
seta d, e talvez estes dois subgêneros poderão constituir diferentes gêneros no futuro. Outra
possibilidade, é que a seta d constitui um caractere específico, sem importância na
classificação genérica.

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo vermiforme, 288 (246-299), 75 (65-82) de largura,
amarelado. Gnatossoma 40 (35-48), projetando para baixo; seta coxal do pedipalpo (ep) 1 (12); seta genual do pedipalpo (d) ausente, seta subapical tarsal do pedipalpo (v) 3 (2-4);
quelíceras 70 (67-74), estiletes auxiliares 56 (53-60). Escudo prodorsal 28 (24-28), 50 (4453) de largura, semioval; tubérculos escapulares à frente da margem posterior do escudo,
separados entri si por 23 (22-25), seta escapular (sc) ausente. Ornamentação do escudo com
distintas linhas sinuosas formando células. Linha mediana completa, linhas admedianas
ligadas à linha mediana por três linhas diagonais formando três células fechadas de cada lado,
região submediana com células variando de subretangular a semicircular; em alguns
espécimes essas células submedianas podem ser abertas ou fechadas; área epicoxal com
microtuberculos minúsculos. Região coxigenital com 3 (2-3) semi-anéis e 3 (2-3) anéis

165

completos, microtuberculados. Região coxiesternal com alguns traços curtos e granulações;
apódema proesternal 10 (9-13), seta anterior no coxiesterno I (1b) ausente; seta proximal no
coxiesterno I (1a) 31 (26-35), separadas entre si por 11 (11-14); seta proximal no coxiesterno
II (2a) 66 (54-67), separadas entre si por 27 (22-32). Perna I 40 (35-41), fêmur 8 (8-10); genu
5 (5–7), seta antaxial genual (l") 37 (30–38); tíbia 8 (6–8), seta paraxial tibial (l') 2 (1–3);
tarso 11 (9–12), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 34 (29–36), seta paraxial fastigial tarsal (ft')
30 (27–33), seta paraxial unguinal tarsal (u') 6 (5–7), empódio 9 (8–10), dividido, 6 (5–6)raios em cada lado, solenídio (ω) 7 (6–7), ligeiramente curvo. Perna II 36 (32–36), fêmur 9
(7–9); genu 3 (3–5); tíbia 6 (5–6); tarso 10 (10–13), (ft") 35 (32–36), (ft') 7 (7–10), (u') 5 (5–
7), empódio 8 (8–10), dividido, 6 (5–6)–raios em cada lado, solenídio (ω) 9 (7–9),
ligeiramente curvo. Opistossoma com 82 (77-84) anéis dorsais com pequenos
microtubérculos alongados, anéis telossomais com microtubérculos menores, 77 (71-81) anéis
ventrais com microtubérculos pontiagudos em forma de cone, anéis telossomais (após seta f)
com microtubérculos alongados. Seta d 87 (79-93), separadas entre si por 62 (49-62), no anel
ventral 16-17 (16-20), seta e 13 (10-16), separadas entre si por 38 (35-41), no anel ventral 33–
35 (31–40), seta f 39 (37-45), separadas entre si por 29 (24-30), no anel ventral 65 (61-71).
Seta h1 1 (1); h2 89 (79-99). Genitália externa 24 (22-25), 27 (25-29) de largura, epigínio
com 8 (7-9) traços irregulares curtos, granulado basalmente, setae 3a 9 (9-11).

Macho (n = 2). Menores do que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 206-223, 61-62
de largura. Gnatossoma 32-39; (ep) 1-2; quelíceras 56-65; estiletes auxiliares 48*. Escudo
Prodorsal 22-25, 40-42 de largura; tubérculos escapulares separados entri si por 21-22.
Região coxigenital com 2-3 semi-anéis e 2* anéis completos, microtuberculados. Região
coxiesternal granulada; apódema prosternal 9-10; (1a) 26-28, separadas entri si por 9-10; (2a)
40-45, separadas entri si por 22-25. Perna I 33-34, fêmur 8*; genu 5*, (l") 28-29; tíbia 6-7;
(l’) 2-3; tarso 9-10, (ft") 26-30, (ft') 19-28, (u') 5-6, empódio 8-9, dividido, 5-raios*, (ω) 6-7.
Perna II 29-31, fêmur 7-8; genu 3*; tíbia 5*; tarso 7-9, (ft") 26-29, (ft') 7*, (u') 5*, empódio
8-9, dividido, 5-raios*, (ω) 8*. Opistossoma com 74-82 anéis dorsais e 66-81 anéis ventrais.
Seta d 64-67, separadas entri si por 39-42, no anel ventral 14-15; seta e 9-11, separadas entri
si por 29-31, no anel ventral 28-39; seta f 27-34, separadas entri si por 18-23, no anel ventral
54-68. Seta h1 1*, h2 64-69. Genitália externa subtriangular, 20-22 de largura, setae 3a 7-8.
Região pós-genital, entre e atrás da seta 3a, com microtubérculos arredondados irregulares.

166

Figura 28 - Rhynacus lippius sp. nov. – D. vista dorsal, fêmea, L1. Perna I, fêmea, L2. Perna II,
fêmea, PS. escudo prodorsal, CGF. Região coxigenital, fêmea. Nota: EA- área epicoxal;
adm-linha admediana; sm1-3- linhas submedian 1 a 3.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

167

Figura 29 - Rhynacus lippius sp. nov. – LF. Vista lateral, fêmea, CGM. Região coxigenital, macho;
Em. Empódio; IGF. Genitália interna, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

168

Figura 30 - Rhynacus lippius sp. nov. - DIC (A, F e G) e MCL autofluorescente (B-E) - (A-C) escudo
prodorsal, (D) região coxigenital, fêmea, (E, F) genitália externa, macho, (G) genitália
externa, fêmea. Escala: 20 μm.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

169

Hospedeiro tipo. Erva cidreira - Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae).
Relação com o hospedeiro. Ácaros são vagrantes na superfície inferior da folha.
Possivelmente associados a manchas cloróticas.

Material tipo. Todos os espécimes coletados em Maribondo, Alagoas (09 ° 34 '38''S, 36 ° 18
'10' 'O), em 22 de abril de 2014, e Brasília, Distrito Federal, Brasil (15° 41' 18’', 47° 49'
39''O), em 03 de março de 2014, cololetados por Duarte, M. E. e Santos M. D. Holótipo
fêmea e parátipos: 6 fêmeas e 1 macho (cada um em uma lâmina), depositados na coleção de
ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil.
Parátipos: 6 fêmeas e 1 macho, depositados na Coleção de Referência de Ácaros do
Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil e
10 fêmeas e 2 machos, depositados na Coleção de Ácaros do Instituto Zoológico da Academia
Russa de Ciências (ZIN RAS), Rússia.

Material adicional. 22 ácaros em 11 lâminas coletados em Maceió, Alagoas, Brasil (09° 32'
42''S, 35° 43' 31''O), em 23 de maio de 2012 e 12 de outubro de 2013 (mesmo hospedeiro),
coletado por Duarte, M. E.. Todos depositados na coleção de ácaros da Embrapa Recursos
Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil.
Etimologia. A designação específica “lippius” é um adjetivo, derivado do nome genérico da
planta hospedeira, Lippia. Gênero: masculino.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Eriophyinae Nalepa, 1898
Tribo Aceriini Amrine; Stasny, 1994
Gênero Paraphytoptus Nalepa, 1896

Paraphytoptus serenus sp. nov. (Figs. 31-33 e 37 C-E)

Diagnose diferencial. Até o momento, apenas uma espécie do gênero Paraphytoptus (P.
Magdalenae Craemer, 1996 de Lantana camara L.), é conhecida em verbenáceas.
Paraphytoptus serenus sp. nov. pode ser diferenciada de P. magdalenae na presença de

170

microtubérculos nos anéis posteriores mais largos; no número de anéis ventrais; na
ornamentação da região coxigenital; no comprimento do idiossoma; na distância entre os
tubérculos escapulares e no comprimento dos solenídeos I e II.
Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo fusiforme, 195 (172-215), 53 (48-59) de largura,
esbranquiçada. Gnatossoma 18 (16-19), projetando-se para baixo; seta coxal do pedipalpo
(ep) 2*, seta genual do pedipalpo (d) 3 (3-4); quelíceras 17 (16-18); estiletes auxiliares 14
(10-14). Escudo prodorsal 28 (27-29), 39 (31-39) de largura, sub-semicircular; lobo frontal
curto, 2*, 8 (6-8) de largura; tubérculos escapulares na margem posterior do escudo,
separados entri si por 14 (14-16), seta escapular (sc) 18 (17-19), dirigida para trás, alcançando
o 5º (5-6) anel dorsal. Ornamentação do escudo com linha mediana incompleta, suave,
presente apenas na parte posterior do escudo prodorsal (em alguns espécimes não é visível);
linhas admedianas indistintas anteriormente, indo paralelamente entre si na parte mediana do
escudo prodorsal e divergindo na margem do posterior do escudo; linhas submedianas
incompletas e curvas; área epicoxal com traços e granulações. Região coxigenital com 2 (12) semi-anéis e 3 (2-3) anéis completos, microtuberculados. Região coxiesternal com traços e
granulações, apódema proesternal 8 (6-8), seta anterior no coxiesterno I (1b) 7 (7-10),
separadas entre si por 8 (7-9); seta proximal no coxiesterno I (1a) 22 (18-24), separadas entre
si por 9 (8-11); seta proximal no coxiesterno II (2a) 34 (31-39), separadas entre si por 22 (2024). Perna I 25 (22-25), fêmur 5 (5-6), femur 5 (5–6), seta basifemoral ventral (bv) 9 (7–9);
genu 4*, seta antaxial genual (l") 19 (15–21); tíbia 5 (4–5), seta paraxial tibial (l') 4 (3–4);
tarso 6 (5–7), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 20 (19–22), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 17
(14–18), seta paraxial unguinal tarsal (u') 4 (3–4), empódio 6 (5–6), inteiro, 4–raios, solenídio
alongado (ω) 14 (12–15), ligeiramente curvo. Perna II 22 (19–23), fêmur 6 (4–6), (bv) 7 (6–
8); genu 3*, (l") 7 (5–7); tíbia 4 (3–4); tarso 6 (4–6), (ft") 20 (17–20), (ft') 6 (4–6), (u') 3 (3–
4), empódio 6 (5–6), 4*–raios, solenídio alongado (ω) 13 (11–14), ligeiramente curvo.
Opistossoma com 33 (33-38) anéis dorsais, os primeiros 17-20 anéis são dorsoventralmente
subigual, mais estreitos e uniformemente microtuberculados, seguido de 12-15 anéis mais
largos e 3-4 anéis telosomais mais estreito, ambos levemente microtuberculados; 49 (46-56)
anéis ventrais. Seta c2 21 (17-22), no anel ventral 4 (4-5); seta d 34 (33-40), separadas entre si
por 38 (38-48), no anel ventral 15 (15-16); seta e 9 (7-11), separadas entre si por 22 (21-29),
no anel ventral 28 (28-32); seta f 19 (15-19), separadas entre si por 16 (13-16), no anel ventral
45 (42-52). Seta h1 3 (3-4), h2 51 (33-52). Genitália externa 14 (12-14), 20 (18-20) de

171

largura, epigínio com 8 (8-9) linhas longitudinais na área posterior ¾ e liso basalmente, seta
genital 3a 14 (10-14).

Macho (n = 5). Menores que as fêmeas e geralmente semelhante a elas, 138-157, 38-45 de
largura. Gnatossoma 15-18; (ep) 2*, (d) 3-5; quelíceras 14-16; estiletes auxiliares 10-12.
Escudo Prodorsal 24-27, 31-38 de largura; lobo frontal 2-3, 6-9 de largura; tubérculos
escapulares separados entri si por 13-16; seta escapular (sc) 15-16, alcançando do 5º ao 6º
anel

dorsal.

Região

coxigenital

com

1-2

semi-anéis

e

2-3

anéis

completos,

microtuberculados. Região coxiesternal granulada; apódema prosternal 6-8; (1b) 7-10,
separadas entri si por 7-9; (1a) 18-24, separadas entri si por 8-11; (2a) 31-39, separadas entri
si por 20-24. Perna I 21-24, fêmur 5-6, (bv) 6-8; geno 3*, (l") 14-17; tíbia 3-4; (l’) 3-4; tarso
5-6, (ft") 14-19, (ft') 15-17, (u') 3-4, empódio 5-6, inteiro, 4-raios*, (ω) 12-15. Perna II 1923, fêmur 4-6, (bv) 6-8; geno 3*, (l") 5-7; tíbia 3-4; tarso 4-6, (ft") 17-20, (ft') 4-6, (u') 3-4,
empódio 5-6, inteiro, 4-raios*, (ω) 11-14. Opistossoma com 28-31 anéis dorsais e 44-47
anéis ventrais. Seta c2 15-20, no anel 3-4; seta d 25-30, separadas entri si por 31-36, no anel
ventral 11-13; seta e 6-9, separadas entri si por 18-22, no anel ventral 23-27; seta f 13-16,
separadas entri si por 12-15, no anel ventral 40-43. Seta h1 3*, h2 32-30. Genitália externa
subtriangular, 15-18 de largura, seta 3a 8-11. Região pós-genital, entre e atrás da seta 3a, com
microtubérculos arredondados alinhados em filas ou por vezes irregulares.

Planta hospedeira. Erva cidreira - Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae).

Relação com o hospedeiro. Os ácaros são vagrantes na superfície inferior da folha.
Possivelmente associados a manchas cloróticas.

Material tipo. Todos os espécimes coletados em Maribondo, Estado de Alagoas (09 ° 34
'38''S, 36 ° 18 '10' 'O), em 22 de abril de 2014, e Brasília, Distrito Federal, Brasil (15° 41' 18’',
36° 49' 39''O), em 03 de março de 2014, cololetados por Duarte, M. E. e Santos M. D.
Holótipo fêmea; parátipos: 32 fêmeas e 9 machos (cada um em uma lâmina), depositados na
coleção de ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal,
Brasil. Parátipos: 10 fêmeas e 3 machos, depositados na Coleção de Referência de Ácaros do
Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil

172

Figura 31 - Paraphytoptus serenus sp. nov. – D. vista dorsal fêmea, PS. escudo prodorsal, CGF.
região coxigenital, fêmea, CGF. região coxigenital, macho. Nota: Ea- área epicoxal; mlinha mediana; adm-linhas admedianas; sm1-2-linhassubmedianas 1 to 2.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

173

Figura 32 - Paraphytoptus serenus sp. nov. – LF. vista lateral, fêmea, L1. perna I, fêmea, L2. perna
II, fêmea, Em. empódio, IGF. genitália interna, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

174

Figura 33 - Paraphytoptus serenus sp. nov. - MCL autofluorescente (A, B e E) e DIC (C, D e F) - (A)
vista dorsal, fêmea, (B e C) escudo prodorsal, (D) região coxigenital, fêmea, (E) genitália
externa, female, (F) genitália externa, macho. Escala: 20 μm.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

175

e 20 fêmeas, 5 machos, depositados na Coleção de Ácaros do Instituto Zoológico da
Academia Russa de Ciências (ZIN RAS), Rússia.

Material adicional. 68 ácaros em 22 lâminas coletados em Maceió, Alagoas, Brasil (09° 32 '
42''S, 35° 43' 31''O) em 23 de maio de 2012 e 12 de outubro de 2013 (mesmo hospedeiro),
coletado por Duarte, ME. Todos depositados na coleção de ácaros da Embrapa Recursos
Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil.
Etimologia. O nome específico “serenus”, vem do latim “serenus” que significa “calmo”,
referindo-se às propriedades tranquilizantes da planta hospedeira. Gênero masculino.

Família Eriophyidae Nalepa, 1898
Subfamília Phyllocoptinae Nalepa, 1892
Tribo Anthocoptini Amrine; Stasny, 1994
Gênero Tegoprionus Keifer, 1961
Observações. Esta nova espécie de Anthocoptini é semelhante a Heterotergum Keifer, 1955 e
Tegoprionus Keifer, 1961; morfologicamente é mais próxima a Tegoprionus, por esta razão
esta nova espécie será provisoriamente inserida neste gênero. Em Heterotergum os primeiros
3-10 anéis posteriores à margem do escudo prodorsal são mais estreitos que os anéis da parte
posterior do opistossoma e microtuberculados, formando anéis completos ao redor do
opistossoma (na nova espécie todos os anéis dorsais são lisos e distintamente mais largos que
os anéis ventrais). Tegoprionus apresenta uma elevação dorsolongitudinal no opistossoma;
anéis dorsais irregulares, apresentando um amplo lóbulo central projetando-se dorsalmente;
cada anel dorsal abrange 3-4 anéis ventrais, lateralmente. Em comparação com outras
espécies de Tegoprionus descritas (T. dentatus (Nalepa, 1891)) e T. mesogibbosus
Flechtmann; Amrine, 2014) a nova espécie apresenta os primeiros 7-9 anéis dorsais
uniformemente elevados, seguidos por 4-6 anéis mais largos e fortemente elevados, sem lobos
projetando-se dorsalmente. A nova espécie não se encaixa precisamente no diagnóstico de
nenhum dos dois gêneros (Tegoprionus e Heterotergum), indicando que os atuais critérios
utilizados para delimitar gêneros de Anthocoptine são imperfeitos. É possível que a nova
espécie represente um novo gênero. Mais estudos faunísticos e filogenéticos moleculares

176

poderiam descobrir a diversidade de espécies semelhantes a Tegoptionus e esclarecer esta
posição taxonômica.

Tegoprionus alobus sp. nov. (Figs. 34-36 e 37 F-H)

Diagnose diferencial. A nova espécie pode ser diferenciada de outras duas espécies de
Tegoprionus (T. dentatus e T. mesogibbosus), nos anéis dorsais sem lobos centrais
projetando-se dorsalmente; na ornamentação do escudo prodorsal com microtubérculos ou
traços curtos localizados em linhas longitudinais na área anteromediana, alinhados e
formando uma linha subdorsal e dispersos nas margens latarais do escudo; lobo frontal largo
basalmente e arredondado apicalmente.

Descrição. Fêmea (n = 10). Corpo fusiforme, 213 (181-224), 58 (50-61) de largura,
amarelada. Gnatossoma 21 (19-22), projetando para baixo; seta coxal do pedipalpo (ep) 2,
seta genual do pedipalpo (d) 5 (4-5); quelíceras 20 (19-21); estiletes auxiliares 16 (14-17).
Escudo prodorsal 35 (32-37), 46 (42-49) de largura, triangular; lobo frontal 4 (4-5), 13 (1113) de largura, levemente arredondado anteriormente; tubérculos escapulares na margem
posterior do escudo, separados entri si por 27 (24-27), seta escapular (sc) 27 (22-27), dirigida
para trás, alcançando o quarto 4º (4º-5º) anel dorsal. Ornamentação do escudo indistinto;
linha mediana ausente, linhas admedianas suaves presentes na metade posterior do escudo
(visto melhor sob CLSM), três ou cinco linhas longitudinais de microtubérculos ou traços
curtos presentes no terço anterior do escudo prodorsal; área epicoxal com microtubérculos
minúsculos; Região coxigenital com 1 (1-2) semi-anéis e 3 (2-3) anéis completos,
microtuberculados. Região coxiesternal granulada, com apódema proesternal 8 (6-8), seta
anterior no coxiesterno I (1b) 8 (8-10), separadas entre si por (9-10); seta proximal no
coxiesterno I (1a) 27 (21-27), separadas entre si por 10 (8-10); seta proximal no coxiesterno II
(2a) 47 (30-47), separadas entre si por 24 (21-24). Perna I 30 (27-30), fêmur 6 (6–7), seta
basifemoral ventral (bv) 11 (9–12); genu 5 (4–5), seta antaxial genual (l") 21 (18–22); tíbia 6
(5–7), seta paraxial tibial (l') 7 (4–7); tarso 7 (6–8), seta antaxial fastigial tarsal (ft") 21 (16–
22), seta paraxial fastigial tarsal (ft') 19 (13–19), seta paraxial unguinal tarsal (u') 4 (3–4),
empódio 6 (5–6), 4–raios*, solenídio (ω) 9 (7–9), ligeiramente curvo. Perna II 26 (24–27),
fêmur 7 (6–8), (bv) 11 (8–12); genu 4 (3–4), (l") 9 (6–9); tíbia 4 (4–5); tarso 6 (5–7), (ft") 21

177

(17–22), (ft') 6 (4–7), (u') 4 (3–4), empódio 5 (5–6), 4–raios*, solenídio (ω) 10 (7–10),
ligeiramente curvo. Opistossoma com 19 (17-23) anéis dorsais, lisos; os primeiros 7 (7-9)
anéis uniformemente arqueados, próximos 4 (4-6) anéis mais largos e fortemente arqueados,
sem lobo projetando dorsalmente, seguidos por 6 (6-7) anéis uniformemente arqueados; 59
(59-66) anéis ventrais microtuberculados. Seta c2 20 (14-22), no anel ventral 5 (5-6); seta d
51 (41-51), separadas entre si por 40 (30-45), no anel ventral 18 (18-21); seta e 12 (7-12),
separadas entre si por 20 (18-23), no anel ventral 34-35 (34-38); seta f 20 (17-20), separadas
entre si por 15 (10-16), no anel ventral 54 (54-61). Seta h1 2 (2-3), h2 58 (47-58). Genitália
externa 15 (14-16), 20 (17-20) de largura, epigínio com 10 (10-13) linhas longitudinais e 2-3
linhas basais transversais; setae 3a 20 (16-20).

Macho (n = 5). Menores que as fêmeas e geralmente semelhantes a elas, 152-163, 40-47 de
largura. Gnatossoma 18-19; (ep) 2*, (d) 3-5; quelíceras 17-19; estiletes auxiliares 11-14.
Escudo Prodorsal 31-33, 37-41 de largura; lobo frontal 4-5, 9-12 de largura; tubérculos
escapulares separados entri si por 23-25; seta escapular (sc) 20-29, alcançando do 4º ao 5º
anel dorsal. Região coxigenital com 3* semi-anéis e 1-2 anéis completos, microtuberculados.
Região coxiesternal granulada; apódema prosternal 6-8; (1b) 8-10, separadas entri si por 910; (1a) 21-27, separadas entri si por 8-10; (2a) 30-47, separadas entri si por 21-24. Perna I
25-29, fêmur 6*, (bv) 9-11; genu 4*, (l") 13-17; tíbia 6*; (l’) 4-5; tarso 6-7, (ft") 17-21, (ft')
10-14, (u') 3-4, empódio 5-6, inteiro, 4-raios*, (ω) 7-9. Perna II 24-27, fêmur 6-8, (bv) 8-12;
genu 3-4, (l") 6-9; tíbia 4-5; tarso 5-7, (ft") 17-22, (ft') 4-7, (u') 3-4, empódio 5-6, inteiro, 4raios*, (ω) 7-10. Opistossoma com 15-20 anéis dorsais e 50-54 anéis ventrais. Seta c2 17-20,
no anel 3-4; seta d 42-44, separadas entri si por 29-31, no anel ventral 12-14; seta e 9-11,
separadas entri si por 15-18, no anel ventral 25-29; seta f 16-18, separadas entri si por 10-13,
no anel ventral 45-49. Seta h1 2*, h2 41-54. Genitália externa subtriangular, 13-18 de
largura, seta 3a 15-16 longo. Região pós-genital, entre e atrás das setas 3a com
microtubérculos arredondados alinhados em filas ou por vezes irregulares.

Planta hospedeira. Erva cidreira - Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae).

Relação com o hospedeiro. Os ácaros são vagrantes na superfície inferior da folha.
Possivelmente associados a manchas cloróticas.

178

Figura 34 - Tegoprionus alobus sp. nov. – D. fêmea vista dorsal, EP. ecudo prodorsal, CGF. região
coxigenital, fêmea, L1. perna I, fêmea, L2. perna II, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

179

Figura 35 - Tegoprionus alobus sp. nov. – CGM. região coxigenital, macho, Em. empódio, LF. vista
lateral, fêmea, IGF. genitália interna, fêmea.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

180

Figura 36 - Tegoprionus alobus sp. nov. - MCL autofluorescente (A, B e E) e DIC (C, D e F) - (A)
vista dorsal, fêmea, (B e D) escudo prodorsal, (C e E) região coxigenital, fêmea, (F)
genitália externa, macho. Escala: 20 μm.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

181

Material tipo. Todos os espécimes coletados em Brasília, Distrito Federal, Brasil (15°
41'18''S, 47° 49 '39' 'O), 03 de março de 2014, coll. Duarte, M.E. e Navia, D. Holótipo fêmea
e parátipos: 10 fêmeas e 3 machos (cada um em uma lâmina), depositados na coleção de
ácaros da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil.
Paratypes: 5 fêmeas e 1 macho depositados na Coleção de Referência de Ácaros do
Departamento de Entomologia e Acarologia da ESALQ / USP, Piracicaba, São Paulo, Brasil e
10 fêmeas e 2 machos depositados na Coleção de Ácaros do Instituto Zoológico da Academia
Russa de Ciências (ZIN RAS), Rússia.

Material adicional. 24 ácaros em 11 slides coletados em Maceió, Alagoas, Brasil (09° 32'
42''S, 35° 43' 31''O) em 23 de maio de 2012 e 12 de outubro de 2013 (mesmo hospedeiro),
coletado por Duarte, M. E. Depositados na coleção de ácaros da Embrapa Recursos Genéticos
e Biotecnologia, Brasília, Distrito Federal, Brasil.
Etimologia. O nome específico “alobus” é derivado do latim “a” que significa “ausente” e
“lobus” que significa “lobo”, referindo-se à ausência de lobos nos anéis dorsais, os quais estão
presentes nas outras duas espécies de Tegoprionus descritas.

5.3.1.1 Genitália interna de três novas espécies de eriofiídeos

As genitálias internas das fêmeas de R. lippius sp. nov., P. serenus sp. nov. e T. alobus
sp. nov. apresentam organização básica similar a outros eriofiídeos (CHETVERIKOV et al.,
2012), incluindo uma ponte longitudinal (longitudinal bridge) claramente vista sob o epigínio
genital (Fig. 37 A-H, LB). Semelhante a todos os outros eriofiídeos exceto Loboquintus e
Pentasetacus (CHETVERIKOV et al., 2014a, b) e Steopa sp. nov. (M. E. Duarte –
observação pessoal), a parte posterior da ponte longitudinal (pós-espermateca) é reduzida,
esclerotizada, terminando com uma carena espessa e curta (Fig. 37 A-H, C). O apodema
genital anterior é trapezoidal com estrias longitudinais mais ou menos curvas (cerca de 10 em
P. serenus sp. nov e 12 em T. alobus sp. nov.). Distinto apódema oblíquo (sensu
CHETVERIKOV et al., 2015) presente sob o apódema genital anterior, associado à porção
anterior (pré-espermateca) da ponte longitudinal, observado nas três novas espécies (Fig. 37
A-H, AP, OA). Tubo da espermateca não segmentado, quase em forma de funil e, as vezes

182

Figura 37 - Imagens em MCL das genitálias internas de Rhynacus lippius sp. nov. (A e B),
Paraphytoptus serenus sp. nov. (C-E), Tegoprionus alobus sp. nov. (F-H). Nota: APparte anterior do apódema genital, PA- parte posterior do apódema genital, OAapódema oblíquo, APA- apódema adicional perpendicular, LB- ponte longitudinal, Ccarena (parte posterior da ponte longitudinal), ST- tubo da espermateca, S- espermateca,
TLP- processo em forma de espinho, GC- câmara genital. Scale bar: 10 μm.

Fonte: Duarte, M. E. (2016)

183

com margens difíceis de distinguir, retorcido em P. serenus sp. nov. O tubo da espermateca
em P. serenus sp. nov. e T. alobus sp. nov. apresenta uma estrutura esclerotizada,
assemelhando-se a um espinho curto dirigido posteriormente e situado na área onde o tubo se
junta à espermateca; em R. lippius sp. nov. esta estrutura está situado na mesma área, mas está
presente na espermateca (Fig. 37A-H, SP, TLP). Espermateca em forma de gota, direcionada
quase lateralmente ou posterolateralmente (em R. lippius sp. nov.) (Fig. 37 A e B, S). Em P.
serenus sp. nov. e T. alobus sp. nov. as espermatecas são em forma de gota ou pêra,
direcionada posteriormente. Apódemas perpendiculares adicionais, curtos foram observados
nessas duas espécies, porém estas estruturas não foram claramente observadas em R. lippius
sp. nov. (Fig. 37 C-H, OA, APA). Já a câmara genital foi observada apenas em alguns
espécimes de R. lippius sp. nov. (Fig. 37A-B, GC).

5.3.1.2 Observações sobre a anatomia da genitália interna de ácaros Eriophyoidea

Estes são os primeiros dados detalhados da anatomia das estruturas das genitálias
internas de representantes dos gêneros Rhynachus, Paraphytoptus e Tegoprionus, obtidos com
o auxílio de microscopia confocal a laser.
As estruturas das genitálias internas das espécies de Eriophyidae e Diptilomipidae em
comparação, com os ácaros da família Phytoptidae previamente estudados por Chetverikov et
al. (2012; 2014a; 2014b; 2015) e observadas também no presente estudo, revelam diferenças
significativas, bem como, semelhanças na forma e posição da espermateca e apódemas
genitais. Semelhante a Mackiellini dos gêneros Mackiella Keifer, 1939, Retracrus Keifer,
1965, Propilus Keifer, 1975 e Neoprothrix Reis; Navia, 2014 (CHETVERIKOV et al., 2014b,
CHETVERIKOV; DESNITSKIY; NAVIA, 2015), as espécies estudadas possuem apódema
genital anterior trapezoidal com duas partes distintas (anterior e posterior). No entanto, em
Rhynachus a parte anterior do apódema genital não estava visível na maioria dos espécimes,
possivelmente o ápice do apódema estava dobrado/destruído ou a qualidade da lâmina não
estava boa.
Além das características acima citadas, outra característica importante que se deve
levar em consideração nos estudos filogenéticos são os ângulos formados entre o tubo da
espermateca e a ponte longitudinal. De acordo com estudos anteriores, Chetverikov et al.
(2015) observaram que a maioria dos Phytoptidae têm ângulo entre o tubo da espermateca e a

184

ponte longitudinal (TB) agudo (entre 5- 55°) em relação ao ângulo (TB) nos Eriophyidae e
Diptilomiopidae que é obtuso (maior que 90°). Todas as espécies de Eriophyidae e
Diptilomiopidae têm o tubo da espermateca dirigido posteriormente ou posterolateralmente,
formando um ângulo obtuso com a ponte longitudinal. Dessa forma, nestas espécies as
espermatecas estão situadas por baixo da parte posterior do epigínio enquanto que nos
fitoptídeos as espermatecas são parcialmente ou totalmente inseridas no espaço do ângulo
anterior do apódema genital (em Phytoptini, Sierraphytoptini e Novophytoptini) ou situado
bem para trás da genitália (sob os anéis opistossomais pós-genital em Nalepellinae).
Em todas as espécies de Diptilomiopidae e Eriophyidae estudadas foi observada uma
nova estrutura genital pequena e de função desconhecida. É um processo como um espinho
esclerotizado (thorn-like process), localizado na área onde a espermateca junta-se ao tubo da
espermateca, direcionado posteriormente; por vezes, essa estrutura está situada na
espermateca (em Rhynachus) (Fig. 37 A, B) e às vezes no tubo da espermateca (em
Paraphytoptus e Tegoprionus) (Fig. 37 C-H). A mesma estrutura é claramente vista em
muitos desenhos de ácaros eriofiídeos descritos por Keifer (ver figuras de BAKER et al.,
1996). Além disso, foi recentemente observada sob MCL em várias espécies de
Cecidophyinae (S. Marinković, comunicação pessoal) e em outras espécies de Nothopodinae,
Cecidophyinae e Phyllocoptinae (Eriophyidae) (DUARTE, M. E. – observação pessoal). No
entanto, em Phytoptidae esta estrutura nunca foi observada (CHETVERIKOV, P. E.,
comunicação pessoal). Até agora, ainda não existe nenhuma discussão na literatura sobre esta
estrutura. A hipótese é que a presença/ausência da estrutura em forma de espinho pode ser de
grande importância filogenética. Esta estrutura pode ser uma sinapomorfia combinando vários
táxons supragenérico em um grande grupo, excluindo os Phytoptidae. Se esta estrutura está
presente em todos Eriophyidae e Diptilomiopidae isto poderia marcar o clado Eriophyidae
S.1. encontrado nas análises filogenéticas apresentadas por Chetverikov et al. (2015) e que
servem para a separação adicional entre as duas grandes linhagens filogenéticas de
Eriophyoidea (Eriophyidae S.1. e Phytoptidae S.1.). Novos estudos comparativos das
estruturas das genitálias internas de Eriophyidae e Diptilomiopidae são necessários para testar
esta hipótese.

185

5.5 Conclusões
Três novas espécies de Eriophyoidea foram descritas em L. alba, uma pertencente a família
Diptilomiopidae e duas pertencentes à família Eriophyidae.

As estruturas das genitálias internas das fêmeas de Eriophyoidea, apresentam características
importantes para separar grupos superiores (família, subfamília e tribo).

Uma nova estrutura genital pequena e em forma de espinho (thorn-like process), de função
desconhecida, foi observada em todos os espécimes estudados.

186

REFERÊNCIAS
AGUIAR, J.S. et. al. Atividade antimicrobiana de Lippia alba (Mill.) N. E. Brown
(Verbenaceae). Brazilian Journal of Pharmacognosy, Curitiba, v. 18, n. 3, p. 436–440,
2008.

AMRINE JUNIOR, J. W.; STASNY, T. A. Catalog of the Eriophyoidea (Acarina:
Prostigmata) of the world. West Bloomfield Township: Indira Publishing House, 1994.
798p.

______. STASNY, T. A. H.; FLECHTMANN, C. H. W. Revised Keys to the World Genera
of the Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). West Bloomfield Township: Indira Publishing
House, 2003. 244 p.

BAKER, E.W. et al. Eriophyoid mites of the United States. West Bloomfield: Indira
Publishing House. 1996. 394 p.

CHANDRAPATYA, A.; KONVIPASRUANG, P.; AMRINE, J.W. JR. A new genus, two
new species, and a new generic name of P phyllocoptine mites (Acari: Eriophyidae) infesting
yang-na, Dipterocarpus alatus Roxb. ex G. Don (Dipterocarpaceae) in Thailand. Journal of
the Acarological Society of Japan, Kyoto, v. 23, n. 1, p.15–28, 2014.

CHETVERIKOV, P.E. Comparative confocal microscopy of internal genitalia of phytoptine
mites (Eriophyoidea, Phytoptidae): new generic diagnoses reflecting host–plant associations.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v.62, n.2, p.129–160, 2014.

______. Hidden diversity of endoparasitic eriophyoid mites: two new Novophytoptus
Roivainen, 1947 (Acari: Eriophyoidea: Phytoptidae) species from the parenchymatous tissues
of rushes (Juncaceae). Zootaxa, Auckland, v. 4006, n. 3, p. 481–505, 2015.

______. et al. Oziella sibirica (Eriophyoidea: Phytoptidae), a new eriophyoid mite species
described using confocal microscopy and COI barcoding. Zootaxa, Auckland, v. 3560, p. 41–
60, 2012.

______. et al. Redescription of an early-derivative mite, Pentasetacus araucariae
(Eriophyoidea, Phytoptidae), and new hypotheses on the eriophyoid reproductive anatomy.
Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 63, p. 123-125, 2014a.

187

______. et al. CLSM anatomy of internal genitalia of Mackiella reclinata sp. nov. and
systematic remarks on eriophyoid mites from the tribe Mackiellini Keifer, 1946
(Eriophyoidea, Phytoptidae). Zootaxa, Auckland, v. 3860, n. 3, p. 261–279, 2014b.

______. CRAEMER, C. Gnathosomal interlocking apparatus and remarks on functional
morphology of frontal lobes of eriophyoid mites (Acariformes, Eriophyoidea). Experimental
and Applied Acarology, Dordrecht, v. 66, p.187–202, 2015.

______. DESNITSKIY, A.G.; NAVIA, D. Confocal microscopy refines generic concept of a
problematic taxon: Rediagnosis of the genus Neoprothrix and remarks on female anatomy of
eriophyoids (Acari: Eriophyoidea). Zootaxa, Auckland, v. 3919, n.1, p. 179–191, 2015.

______. et al. Basal divergence of Eriophyoidea (Acariformes, Eupodina) inferred from
combined partial COI and 28S gene sequences and CLSM genital anatomy. Experimental
and Applied Acarology, Dordrecht, v. 67, n. 2, p. 219–245, 2015.
______. PETANOVIĆ, R. U. Description of a new early-derivative mite, Pentasetacus
plicatus n. sp. (Acariformes, Eriophyoidea), and remarks on the systematic position of
pentasetacines. Zootaxa, Auckland, v. 4144, n.2, p.211-226, 2016.

CRAEMER, C. Eriophyoidea (Acari) associated with Lantana camara L., with descriptions
of two new species. African Plant Protection, Arcadia, v. 2, n. 1, p. 59–66, 1996.

DE LILLO, E. et al. Recommended procedures and techniques for morphological studies of
Eriophyoidea (Acari: Prostigmata). Experimental and Applied Acarology, Dordrecht, v. 51,
p. 283–307, 2010.
DOBRIVOJEVIĆ, K.; PETANOVIĆ, R. Fundamentals of Acarology. Belgrade: Slovo
Ljubve Publishing, 1982. 284 p.

FLECHTMANN, C.H.W.; AMRINE JR, J.W. A new species of Tegoprionus Keifer
(Prostigmata: Eriophyidae) from Brazil, described from all motile stages, with an overview of
the genus Tegoprionus. Acarologia, v. 54, n. 1, p. 81–88, 2014.

KEIFER, H.H. Eriophyid studies III. Bulletin of the California Department of Agriculture,
California, v. 28, p. 144–162, 1939.

188

______. Eriophyid studies XIV. Bulletin of the California Department of Agriculture,
California, v.33, p. 18–38, 1944.

______. Eriophyid studies XVII. Bulletin of the California Department of Agriculture,
California, v. 40, p. 93–104, 1951.

______. Eriophyid studies XXIII, Bulletin of the California Department of Agriculture,
California, v. 44, p. 126–127, 1955.

______. Eriophyid studies B-2. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, California, p. 1–20, 1961

______. Eriophyid studies B-5. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, California, p.1–20, 1962.

______. Eriophyid studies B-16. Bureau of Entomology of the California Department of
Agriculture, California, 1–20, 1965.

______. Eriophyid studies C-11. Agricultural Research Services, United States
Department of Agriculture, California, 1–24, 1975.

LEMOS, T.L.G. et al. Antimicrobial activity of essential oil of Brazilian plants.
Phytotherapy Research, New York, v.4, p. 82–84, 1990.

LINDQUIST, E. E. External anatomy and systematics. In: LINDQUIST, E. E.; SABELIS, M.
W.; BRUIN, J. (Eds). Eriophyoid mites-their biology, natural enemies and control.
Amsterdam: Elsevier Science Publishing, 1996. v. 6, p. 3–31.

MARTINS, E. R. et al. Plantas medicinais. Viçosa: UFV, 1995. 220 pp.

NALEPA, A. Neue Gallmilben. (Fortsetzung 1). Sitzungsberichte der kaiserlichen
Akademie der Wissenschaften, Mathematische-Naturwissenschaftliche Klasse, Wien, v.
28, n.19, p. 198–199, 1891.

______. Neue Arten der Gattung Phytoptus Dujardin und Cecidophyes Nalepa.
Sitzungsberichte der kaiserlichen Akademie der Wissenschaften, MathematischeNaturwissenschaftliche Klasse, Wien, v. 59, p. 525–540, 1892.

189

______. Paraphytoptus, eine neue Phytoptiden Gattung. Sitzungsberichte der kaiserlichen
Akademie der Wissenschaften, Mathematische-Naturwissenschaftliche Klasse, Wien, v.
33, n.7, p. 55–56, 1896.

______. Zur Kenntniss der Gattung Trimerus Nalepa. Zoologische Jahrbücher, Wien, v. 11,
p. 405–411, 1898.

NAVIA, D.; SANTOS, A. S.; FLECTMANN, C. H. W. Eriophyoidea mite from Brazil- An
annotated check list. In: International Congress of Acarology, 14., 2014, Kyoto. Anais…
Kyoto, Japão, 2014. p. 13-18.

REIS, A.C. et al. New eriophyoid mites (Acari: Prostigmata: Eriophyoidea) from cultivated
plants from northeastern Brazil, including the second taxon in the Prothricinae. Journal of
Natural History, Cambridge, v. 48, n. 19–20, p. 1135–1152, 2014.

ROIVAINEN, H. Eriophyid news from Finland. Acta Entomolgica Fennica, California, v. 3,
p. 1–51, 1947

UMAPATHY, G. Description of new species of eriophyid mites (Acari: Eriophyidae:
Phyllocoptinae) from SouthIndia. Indian Journal of Acarology, Hebal, v. 15, n.1–2, p. 99–
105, 1999.

VALE, T.G. et al. Behavioral effects of essential oils from Lippia alba (Mill.) N.E. Brown
chemotypes. Journal Ethnopharmacology, Amsterdan, v.167, p. 127–33, 1999.

WANG, Z.; XUE, X-F.; HONG, X-Y. Four new species and a re-described species of the
Diptilomiopinae (Acari: Eriophyoidea: Diptilomiopidae) from China. International Journal
of Acarology, Ludhiana, v. 35, n. 2, p. 123–132, 2009.

190

APÊNDICE – A
Systematic & Applied Acarology 22(3): 341–372 (2017) http://doi.org/10.11158/saa.22.3.3
Article

ISSN 1362-1971 (print)
ISSN 2056-6069 (online)
http://zoobank.org/urn:lsid:zoobank.org:pub:0B7F7F94-3205-44A3-B1B7-361ECA8615B4

Eriophyidae mites from Cupania trees (Sapindaceae) from the Atlantic
Forest in Brazil: three new genera and five new species
MÉRCIA ELIAS DUARTE1*, EDMILSON SANTOS SILVA1,2 & DENISE NAVIA3
¹Universidade Federal de Alagoas, Centro de Ciências Agrárias (CECA); Rio Largo, Alagoas 57100-000; Brazil
(mercia_elias@hotmail.com)
2Universidade Federal de Alagoas, Campus Arapiraca, Arapiraca, Alagoas 57309-005; Brazil (silva_es@yahoo.com.br)
3Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia; Brasília, Distrito Federal 70.770-900; Brazil (denise.navia@embrapa.br)
*Corresponding author

Abstract
Eight new taxa of Eriophyidae mites associated with native trees in the Cupania genus—C.
oblongifolia Mart. and C. impressinervia Acev (Sapindaceae)—from the Atlantic Forest in Brazil, are
described and illustrated.They include two new genera and two new species of Nothopodinae,
Colopodacini (Setibia domatiagena gen. nov., sp. nov. and Aricolopodos alagoensis gen. nov., sp.
nov.), one new genus and two new species of Cecidophyinae, Colomerini (Euryslobos keronidos gen.
nov., sp. nov. and Gammaphytoptus cupanius sp. nov.), and one new species of Phyllocoptinae,
Tegonotini (Shevtchenkella caboata sp. nov.).
Keywords: Nothopodinae, Cecidophyinae, Phyllocoptinae, domatia, Neotropical, Eriophyoidea

Introduction
The Sapindaceae family includes trees or bushes, distributed mainly in the tropical and subtropical
regions (Barroso 1991, Lorenzi 1992, 2000). Some species of Sapindaceae are considered of great
economic importance, e.g. the “guaraná”, Paullinia cupana Kunth (Brandão et al. 2002), and the
“lichia”, Litchi chinensis Sonn (Souza & Lorenzi 2005).
This family comprises around 2000 species and 145 genera (Somner 2009). In total, 28 genera
and 417 species occur in Brazil, of which, 190 of these species are endemic (Somner et al. 2015b). In
Brazil the Neotropical genus Cupania L. comprises 32 species, among them 23 endemic. This genus is
one of the most common and frequently found in the biome Atlantic Forest, Amazon Rainforest,
Caatinga, Central Brazilian Savanna, and Pantanal (Somner et al. 2015b). Some species are used in the
popular medicine and can be applied in the urban arborization. They can also be used in mixed
planting focusing on the recovery of degraded areas as they are adapted to direct insolation (Lorenzi
1992, 2000, Brandão et al. 2002). They are commonly known as: “Caboatã, Cambotá, Camboatã,
Camboatã-vermelho, Cuvatã and Arco-de-peneira”.
No detailed taxonomic study were published on eriophyoid mites associated with Cupania.
However in the research reported by Romero & Benson (2004), two eriophyid mites were observed
associated with domatia in C. vernalis in the Atlantic forest in São Paulo State: a Nothopodinae,
whose genus was not identified, and a Phyllocoptinae, Anthocoptini, Tegolophus Keifer 1961. In a
study conducted by Duarte et al. (2015) and during additional surveys in the State of Alagoas, a

191

Nothopodinae was also observed associated with domatia in Cupania oblongifolia Mart. and Cupania
impressinervia Acev.-Rodr. Furthermore six other leaf vagrants eriophyid taxa were collected on these
Cupania species. All these eriophyid mites were identified as new to science.
In this paper eight new taxa of Eriophyidae mites associated with C. oblongifolia and C.
impressinervia collected in the Atlantic forest, Alagoas State, Northeast of Brazil, are described. These
new taxa include three new genera and five new species: two new genera and two new species in the
Nothopodinae, Colopodacini; one new genus and two new species in the Cecidophyinae, Colomerini;
and one new species in the Phyllocoptinae, Tegonotini.

192

APÊNDICE B
Systematic & Applied Acarology 21(9): 1225–1249 (2016) http://doi.org/10.11158/saa.21.9.7
Article

ISSN 1362-1971 (print)
ISSN 2056-6069 (online)
http://zoobank.org/urn:lsid:zoobank.org:pub:E11F4831-38EF-41AB-9EC5-ACF3C1651CB0

Three new species of eriophyoid mites (Acariformes, Eriophyoidea) from
Lippia alba (Verbenaceae) from Brazil, and remarks on the thorn-like
spermathecal process
MÉRCIA E. DUARTE1*, PHILIPP E. CHETVERIKOV2,3, EDMILSON S. SILVA 1,5 & DENISE
NAVIA4
1

Universidade Federal de Alagoas, Centro de Ciências Agrárias - CECA; Rio Largo, Alagoas 57100–000; Brazil.

2

Department of Invertebrate Zoology, Saint-Petersburg State University, Universitetskaya nab., 7/9, 199034, St. Petersburg, Russia.

3

Zoological Institute, Russian Academy of Sciences, Universitetskaya nab., 1, 199034 St. Petersburg, Russia.

4

Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia; Brasília, Distrito Federal 70.770–900; Brazil.

5

Universidade Federal de Alagoas, Campus Arapiraca, Arapiraca, Alagoas 57309–005; Brazil. *Corresponding author. E-mail:
mercia_elias@hotmail.com.

Abstract
Three new vagrant species of eriophyoid mites living on the lower leaf surface of Lippia alba (Mill.)
N. E. Brown (Verbenaceae) in the Northeast and Center West Brazil, are described and illustrated.
They are: Paraphytoptus serenus sp. nov. and Tegoprionus alobus sp. nov. (both from family
Eriophyidae) and Rhynacus lippius sp. nov. (Diptilomiopidae). Detailed anatomy of internal genitalia
of the representatives of the three eriophyoid genera (Rhynacus, Paraphytoptus and Tegoprionus) was
studied and described for the first time. A new, previously neglected genital structure of eriophyoids,
the thorn-like spermathecal process, has been discovered with the aid of confocal laser scanning
microscopy. Preliminary analysis indicates that this structure is common for many eriophyid and
diptilomiopid species, however it is absent in phytoptid mites. The hypothesis that presence/absence of
this
process
separate contemporary families
of Eriophyoidea
(Phytoptidae and
Eriophyidae+Diptilomiopidae) needs further testing.
Key words: Confocal microscopy, Diptilomiopinae, Aceriini, Anthocoptini, Neotropical, reproductive
anatomy.

Introduction
Eriophyoidea is a group of phytoparasitic mites encounting about 5000 species in three
families (Amrine et al. 2003). Up to now only 223 species of eriophyoid mites inhabiting 191 host
plants distributed in 58 plant families have been recorded in Brazil. Among them around 70% were
originally described from the country. Most of species are known from the Southern and Northeastern
States of Brazil, still remaining many extensively unexplored areas containing a huge and diverse set
of vegetal taxa (Navia et al. 2014).
Lippia alba (Mill.) N. E. Brown (Verbenaceae) is a native aromatic shrub that is widely found
all over South America, Central America and Caribbean (Lemos et al. 1990, Martins et al. 1995) and
is commonly known as ‘bushy lippia’. This plant is widely cultivated in Brazil, where it is commonly
known as “erva cidreira”. It has high pharmacological importance and is used in folk medicine (Aguiar

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2008). The analgesic, gastrointestinal and tranquilizing actions are popularly attributed to the tea from
its leaves (Vale et al. 1999).
Up to now no eriophyoid mites have been recorded from Lippia. In the course of faunistic
survey in Brazil in 2012 by the first author, chlorotic spots on leaves of Lippia alba were found. After
examination of the plant samples in the laboratory three new eriophyoid species were found. In this
paper we aimed: 1) to provide detailed descriptions of females and males of these three new species 2)
to study the anatomy of female internal genitalia of the new species using CLSM and 3) to compare
the results with previous data on genital anatomy of eriophyoids from literature.

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ANEXO 1

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ANEXO 2

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ANEXO 3

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