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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

ALISON VAN DER LINDEN DE ALMEIDA

MANEJO DA CASCA-PRETA-DO-INHAME COM HIPOCLORITO DE SÓDIO E
Purpureocillium lilacinum E ASSOCIAÇÃO DOS NEMATOIDES CAUSADORES DA
DOENÇA COM PLANTAS DANINHAS

Rio Largo - AL
2019

ALISON VAN DER LINDEN DE ALMEIDA

MANEJO DA CASCA-PRETA-DO-INHAME COM HIPOCLORITO DE SÓDIO E
Purpureocillium lilacinum E ASSOCIAÇÃO DOS NEMATOIDES CAUSADORES DA
DOENÇA COM PLANTAS DANINHAS

Tese de Doutorado apresentada ao Programa de PósGraduação em Proteção de Plantas do Centro de
Ciências Agrárias da Universidade Federal de
Alagoas como requisito parcial para obtenção do grau
de Doutor em Proteção de Plantas.

Orientador (a): Profa. Dra. Maria de Fátima Silva Muniz
Coorientador (a): Profa. Dra. Marissônia de Araújo Noronha
Coorientador: Prof. Dr. Renan Cantalice de Souza

Rio Largo - AL
2019

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Setorial do Centro de Ciências Agrárias
Bibliotecário: Erisson Rodrigues de Santana

A447m Almeida, Alison Van Der Linden de
Manejo da casca-preta-do-inhame com hipoclorito de sódio e
Purpureocillium lilacinum e associação dos nematoides causadores da
doença com plantas daninhas. Rio Largo-AL – 2019.
84 f.; il; 33 cm
Tese (Doutorado em Proteção de Plantas) - Universidade Federal
de Alagoas, Centro de Ciências Agrárias. Rio Largo, 2019.
Orientador(a): Profª. Drª. Maria de Fátima Silva Muniz.
Co-orientador(a): Profª. Drª. Marissônia de Araújo Noronha.
Co-orientador(a): Prof. Dr. Renan Cantalice de Souza.
1. Dioscorea spp. 2. Controle alternativo. 3. Biocontrole. 4.
Hospedeiros alternativas I. Título.
CDU: 632: 633.496

À Deus, minha maior força nos momentos mais difíceis,
verdadeiro guia nessa jornada, sem a sua infinita
sabedoria, jamais teria conseguido. O senhor teve papel
essencial na realização de cada linha dessa pesquisa.
DEDICO.

AGRADECIMENTOS

À Deus, por ser meu alicerce e minha fortaleza em todos os momentos, grande
responsável por me presentear com tantas oportunidades e por me possibilitar ter uma vida
incrível. Obrigado pelos livramentos, pelas bênçãos e por sempre iluminar os meus caminhos.
À Universidade Federal de Alagoas e ao Centro de Ciências Agrárias que por intermédio
da Pós-Graduação em Proteção de Plantas, me possibilitaram crescer profissionalmente e me
deram condições de conseguir atingir o título de Doutor em Proteção de Plantas.
À professora/orientadora Maria de Fátima Silva Muniz, por seus ensinamentos,
paciência, confiança, amizade e todos momentos vividos ao longo dessa jornada de quatro anos,
e por ser, para mim, exemplo de ética, humildade e profissionalismo, coisas raras nos dias de
hoje. Imensamente grato por ter sido orientado por uma mulher tão especial.
Aos coorientadores Marissônia de Araújo Noronha e Renan Cantalice de Souza, pelas
inúmeras contribuições e ensinamentos na condução dos experimentos.
A todos os professores que fizeram parte da minha formação acadêmica, desde o período
da graduação até a conclusão do meu doutorado.
À CAPES por ter me concedido bolsa de estudos que me possibilitou a conclusão do
doutorado e a execução de todos os trabalhos envolvidos com a TESE.
A todos que fazem parte do Laboratório de Fitopatologia/Nematologia, pela ajuda, troca
de conhecimento, convivência e inúmeros momentos compartilhados ao longo desses quatro
anos.
À banca examinadora, pelas contribuições que, sem sombra de dúvidas, elevaram a
qualidade do presente trabalho.
Aos meus pais, José Alaim de Almeida Júnior e Ana Cristina Van Der Linden de
Almeida, por serem pais incríveis, exemplos de caráter, humildade, ética e por sempre estarem
ao meu lado. Vocês têm grande importância na conclusão desse doutorado. Meus eternos
agradecimentos, amo vocês.
À minha namorada e futura esposa, Isabelle Cristina Santos Magalhães, mulher especial
que tive o enorme prazer de conhecer e fazer parte da mesma equipe de laboratório. Obrigado

pela convivência, paciência, incentivo, apoio e carinho em todos os momentos e por sempre
acreditar em mim. Você é parte essencial dessa obra. Te amo amor.
Aos grandes amigos/irmãos que a vida me presenteou, Jorge Bernardo, José Jairo e
Jéssyca Dellinhares. Vocês são um presente de Deus na minha vida, muito obrigado.
Às inúmeras pessoas que tive o prazer de conhecer em Alagoas e hoje tenho como
verdadeiros amigos, especialmente Glauber Correa, Ariane Morgana, Valdeir Nunes, Adso
Levi, Aryanna Silva, Sara Padilha, Ayllana Leal, Samário Lino, Luan Carlos e Mayara Oliveira.
Meu muito obrigado pela companhia e tantos momentos únicos vividos e compartilhados, quero
a presença de vocês na minha vida sempre.
A todos que, embora não citados, fizeram parte direta ou indiretamente de todas as
etapas vivenciadas durante todo o período em que estive em Alagoas.

Gratidão eterna!

RESUMO
O inhame (Dioscorea spp.) é uma cultura de grande importância socioeconômica para o
Nordeste do Brasil devido às excelentes qualidades nutritivas e energéticas de seus rizóforos.
Problemas fitossanitários contribuem para a baixa produtividade, dentre eles a casca-preta,
causada pelos nematoides parasitas de plantas Scutellonema bradys, Pratylenchus coffeae e P.
brachyurus. Este trabalho teve como objetivos avaliar o efeito do hipoclorito de sódio e do
Lilacel® (bionematicida à base de Pupureocillium lilacinum) no manejo da casca-preta-doinhame e investigar a ocorrência de plantas daninhas em áreas com inhame, no estado de
Alagoas, que possam servir como hospedeiras desses nematoides. O primeiro experimento foi
conduzido em casa de vegetação, em dois períodos consecutivos, em delineamento inteiramente
casualizado e esquema fatorial (3 x 2 + 1), com concentrações de hipoclorito de sódio a 0,5 e
1,0% e períodos de imersão de 20, 40 e 60 minutos, acrescido da testemunha, com oito
repetições. Três meses após o plantio foi avaliado o percentual de emergência dos rizóforossemente. A população final de nematoides no solo, raízes e rizóforos, a população total de
nematoides e o fator de reprodução foram avaliados seis meses após o plantio. De acordo com
as análises de regressão, ajustadas para os modelos linear ou quadrático, houve redução na
população de nematoides à medida que a concentração de hipoclorito de sódio aumentou. A
porcentagem de emergência não foi afetada pela concentração de hipoclorito de sódio ou
período de exposição. Os resultados observados demonstram que o hipoclorito de sódio na
concentração de 1%, por um período de imersão de 20 minutos, é útil para desinfestação de
rizóforos de inhame infectados com S. bradys. O segundo experimento foi feita por dois
experimentos, realizados em dois períodos consecutivos, em condições de casa de vegetação,
onde rizóforos saudáveis foram plantados em vasos e infestados com 1.000 espécimes de P.
coffeae. Os tratamentos foram aplicados no solo um mês após a infestação e cinco doses de
Lilacel® (0,2; 0,4; 0,6; 0,8; e 1,0%), além dos controles (carbofuran e água) foram testados. Os
experimentos foram conduzidos em blocos ao acaso, com sete tratamentos e cinco repetições,
sendo cada parcela formada por duas plantas. A avaliação foi feita de acordo com os critérios
utilizados no primeiro passo. Em ambos os experimentos, as densidades populacionais dos
nematoides foram reduzidas com o aumento das concentrações de Lilacel®, sendo os melhores
resultados observados em 0,8 e 1,0%. No terceiro experimento foram realizadas coletas de
amostras de plantas daninhas, durante 2016 e 2017, em 41 áreas, nos principais municípios
alagoanos com plantios de inhame e ocorrência de casca-preta, localizados em duas regiões
climaticamente diferentes (denominadas Zona da Mata e Agreste), com histórico de cascapreta. As plantas foram coletadas aleatoriamente em cada área e, em seguida, a parte aérea foi
removida para classificação botânica, enquanto as raízes foram processadas para a presença de
nematoides. A frequência de ocorrência das plantas daninhas e dos nematoides nas áreas foi
determinada, bem como a estimativa da densidade populacional dos nematoides nas raízes.
Considerando as duas regiões, 43 espécies de plantas daninhas foram encontradas e, destas, 23
foram associadas a pelo menos um dos agentes etiológicos da casca-preta, sendo Pratylenchus
spp. o mais prevalente nas áreas. Ageratum conyzoides, Commelina benghalensis e Emilia
coccinea (na Zona da Mata) e C. benghalensis (região do Agreste) destacaram-se pela alta
freqüência de ocorrência e também por populações de S. bradys e Pratylenchus spp. Cyperus
flavus, E. coccinea e Spermacoce verticillata foram registradas como novas espécies de plantas
daninhas associadas ao S. bradys. A presença de associações de espécies de plantas daninhas
deve ser considerada para reduzir as populações de nematoides.
Palavras-chave: Dioscorea spp. Scutellonema bradys. Pratylenchus spp. Controle alternativo.
Hospedeiras alternativas.

GENERAL ABSTRACT

Yams (Dioscorea spp.) is a crop of great social-economic importance to Brazilian Northeast
due to excellent nutritive and energetic qualities of their tubers. Phytosanitary problems
contribute to the low yield, among which the dry rot disease, caused by the plant-parasitic
nematodes Scutellonema bradys, Pratylenchus coffeae and P. brachyurus. This study aimed to
evaluate the effect of sodium hypochlorite and Lilacel® (bionematicide based on
Pupureocillium lilacinum in the management of the dry rot disease of yam survey the
occurrence of weeds in yam fields, in the state of Alagoas, that can serve as host of these
nematodes. The first experiment was conducted in greenhouse, in two times consecutively, in
a completely randomized design and factorial scheme (3 x 2 + 1), with sodium hypochlorite
concentrations at 0.5 and 1.0 % and immersion periods of 20, 40 and 60 minutes, plus the
control, with eight replicates. Three months after seeding the percentage of emergence of the
seed tubers was evaluated. The final nematode population in the soil, roots and tubers peel, the
total nematode population, and the reproduction factor, were evaluated six months after
seeding. According to the regression analyses adjusted to linear or quadratic models, there was
a reduction in nematode’s population as the sodium hypochlorite concentration increased. The
percentage of emergence was not affected by the sodium hypochlorite concentration or
exposure period. The results observed demonstrate that sodium hypochlorite at 1.0%
concentration, for an immersion period of 20 minutes, could be useful for disinfection of yam
tubers infected with S. bradys. The second experiment was made by two experiments carried
out, two times consecutively, in greenhouse conditions where healthy tubers were seeded in
pots and infested with 1,000 specimens of P. coffeae. The treatments were applied into the soil
one month after infestation, and five doses of Lilacel® (0.2; 0.4; 0.6; 0.8; 1.0%), plus the
controls (carbofuran and water) were tested. The experiments were performed in a randomized
block design with seven treatments and five replicates, being each plot formed by two plants.
The evaluation was done according to the criteria used in the first step. In both experiments,
nematode population densities were reduced with the increase of Lilacel® concentrations being
the best results observed at of 0.8 and 1.0 %. In the third experiment fields sampling were weed
conducted, during 2016 and 2017, in 41 areas, in the major counties with yam growing areas of
Alagoas, located in two climatically different regions (called Zona da Mata and Agreste), with
history of dry rot disease. Plants were randomly collected at each field and then the aerial part
was removed for botanical classification whereas the roots were processed for presence of
nematodes. The frequency of occurrence of both weeds and nematodes was determined and
also the estimate of population density on roots. Considering the two regions, 43 weed species
were found, and of these, 23 were associated with at least one of the etiological agents of the
dry rot disease, being Pratylenchus spp. the most prevalent in the fields. Ageratum conyzoides,
Commelina benghalensis and Emilia coccinea (in Zona da Mata) and C. benghalensis (Agreste
region) were highlighted due to their high frequency of occurrence, and also to support
populations of S. bradys and Pratylenchus spp. Cyperus flavus, E. coccinea and Spermacoce
verticillata are now registered as new weed species associated with S. bradys. The presence of
weed species associations should be considered to reduce nematode populations.
Key words: Dioscorea spp. Scutellonema bradys. Pratylenchus spp. alternative control.
Alternative hosts.

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO GERAL .................................................................................................. 11
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ......................................................................................... 14
2.1 Aspectos gerais da cultura do inhame (Dioscorea spp.) ................................................ 14
2.2 Casca-preta-do-inhame .................................................................................................. 17
2.2.1 Scutellonema bradys: o nematoide do inhame ........................................................... 18
2.2.2 Pratylenchus spp.: nematoides-das-lesões-radiculares.............................................. 20
2.3 Manejo da casca-preta-do-inhame ................................................................................. 22
2.3.1 Métodos de controle ....................................................................................................... 22
2.3.2 Controle alternativo com hipoclorito de sódio ........................................................... 23
2.3.3 Controle biológico com Purpureocillium lilacinum .................................................. 24
2.4 Hospedabilidade de plantas daninhas aos nematoides parasitas do inhame .................. 26
REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 29
ARTIGO 1 - Hipoclorito de sódio no tratamento de rizóforos-semente de inhame infectados
por Scutellonema bradys .......................................................................................................... 40
ARTIGO 2 - Biocontrole de Pratylenchus coffeae em inhame com produto à base de
Purpureocillium lilacinum........................................................................................................ 52
ARTIGO 3 - Scutellonema bradys and Pratylenchus spp. associated with weeds in yam fields
...................................................................................................................................................65
APÊNDICES ........................................................................................................................... 81
APÊNDICE A - Plantas de inhame cultivadas em vasos e mantidas sob condições de telado.
(A) Ensaio 1 (2016) e (B) Ensaio 2 (2017), referentes ao experimento do artigo 1 ............ 81
APÊNDICE B - Macho (esquerda) e fêmea (direita) de Scutellonema bradys extraídos de
amostras da população inicial do experimento do artigo 1 .................................................. 81
APÊNDICE C - Práticas realizadas no experimento do artigo 2. (A) Vasos com rizóforossemente de inhame plantados; (B) Infestação de Pratylenchus coffeae; (C) Aplicação dos
tratamentos ........................................................................................................................... 82

APÊNDICE D - (A) Fêmea (esquerda) e macho (direita) de Pratylenchus coffeae extraídos
de amostras da população inicial do experimento do artigo 2 ............................................. 82
APÊNDICE E - Plantas de inhame submetidas a diferentes concentrações do bionematicida
à base de Purpureocillium lilacinum (Lilacel®). (A) Ensaio I, realizado em 2016; (B) Ensaio
II, conduzido em 2017, referentes ao experimento do artigo 2. .......................................... 83
APÊNDICE F - Efeitos dos tratamentos sobre os rizóforos de inhame, no ensaio II. (A)
Controle negativo; Concentrações de Lilacel® (B) 0,2%; (C) 0,4%; (D) 0,6%; (E) 0,8%;
(F) 1,0%; (G) Nematicida químico (carbofurano). .............................................................. 83
APÊNDICE G - Municípios alagoanos onde foram realizadas as coletas das plantas daninhas
do experimento do artigo 3, suas respectivas coordenadas geográficas e zonas climáticas.
............................................................................................................................................. 84

11

1. INTRODUÇÃO GERAL
O inhame (Dioscorea spp.) possui como centro de origem o continente africano, sendo
uma planta monocotiledônea, herbácea, trepadeira, de ciclo anual ou perene, utilizada na dieta
básica das populações de diversos países, em virtude de produzir tubérculos ricos em
carboidratos, minerais e vitaminas do complexo B, apresentando também propriedades
medicinais e baixos teores de gordura (PINHEIRO, 2017). Pertence à família Dioscoreaceae e
gênero Dioscorea, que abrange aproximadamente 600 espécies, oriundas da Ásia, África ou da
América do Sul, sendo que cerca de 150 a 200 espécies ocorrem no Brasil, porém apenas 10
possuem rizóforos que são utilizados como alimento (NASCIMENTO et al., 2015; COYNE;
AFFOKPON, 2018).
Os países africanos são responsáveis por quase a totalidade do inhame produzido no
mundo, sendo a Nigéria o maior produtor mundial, com uma produção em 2017 de mais de 47
milhões de toneladas. O Brasil, maior produtor da América Latina, obteve uma produção de
aproximadamente 250 mil toneladas, numa área de cerca de 26 mil hectares, alcançando uma
produtividade média de 9,7 toneladas por hectare (FAOSTAT, 2019). Representa uma atividade
de significativo valor comercial para o País, atuando efetivamente no mercado interno e
externo, sendo que mais de 90% da produção se concentra na região Nordeste, principalmente
nos estados da Paraíba, Pernambuco, Alagoas e Bahia, onde a principal espécie cultivada é a
D. cayenensis Lam. (MOURA, 2016).
Problemas fitossanitários acometem a cultura e resultam na redução da produtividade,
destacando-se as doenças ocasionadas por fungos, vírus e nematoides, sendo a casca-preta ou
podridão-seca a de maior importância, por incidir diretamente sobre os rizóforos, provocando
necrose nos tecidos e perdas de até 30% na produção. Pode ser causada por Scutellonema bradys
(Steiner & LeHew), Pratylenchus brachyurus (Godfrey) Filipjev & Schuurmans Stekhoven e
P. coffeae (Zimmermann) Filipjev & Schuurmans Stekhoven (MOURA, 2016; PINHEIRO,
2017). Em Alagoas, já foi relatada a ocorrência de populações mistas desses fitonematoides e
a enfermidade se encontra amplamente distribuída nas principais áreas produtoras de inhame
do estado, com valores de incidência de até 85% (MUNIZ et al., 2012).
O manejo da doença baseia-se fundamentalmente em técnicas de exclusão, com o
plantio de rizóforos-semente sadios, em solos livres de nematoides (MOURA, 2016). A
utilização de nematicidas químicos não é recomendada por não existirem produtos registrados
para a cultura do inhame no Brasil (AGROFIT, 2019). O controle cultural, por meio da rotação
de culturas, pode contribuir para reduções populacionais dos nematoides em campo, porém este

12

método muitas vezes não é aceito pelos produtores devido à utilização de culturas de pouco
valor comercial. O uso de resistência genética é dificultado pela indisponibilidade de cultivares
de inhame resistentes a nematoides. Dessa forma, a realização de estudos voltados a medidas
alternativas de controle que atuem eliminando ou reduzindo os efeitos desses nematoides na
cultura do inhame são de fundamental importância.
Em trabalhos já publicados, observa-se o potencial de diversas estratégias no manejo da
doença. Dentre eles, destacam-se as plantas antagônicas, como a Crotalaria spp. (MOURA,
2006; SILVA et al., 2014a), os resíduos vegetais, como a manipueira (ALMEIDA et al., 2007;
BARBOSA et al., 2010), os extratos vegetais (OLUWATAYO; ASIEDU; ADESIYAN, 2011),
as coberturas vegetais (MORAIS, 2014; CLAUDIUS-COLE; ASIEDU; FAWOLE, 2016), os
bionematicidas (LIMA, 2016) e as actinobactérias e fertilizantes orgânicos (SANTOS et al.,
2016).
O hipoclorito de sódio já foi avaliado por vários autores no tratamento de material
propagativo e resultados positivos foram observados em diversos patossistemas, inclusive no
manejo de P. coffeae na cultura do inhame (HUTTON, 1998). Entretanto, necessita-se de
estudos que tragam mais informações sobre concentrações e formas de aplicação desse produto
no manejo da casca-preta. O controle biológico de fitonematoides vem sendo muito estudado,
utilizando principalmente fungos e bactérias que apresentam capacidade de parasitar ovos,
juvenis e até mesmo adultos de nematoides, surgindo como forma alternativa de controle, pois
apresenta baixo custo, fácil aplicabilidade e baixo ou nenhum risco ambiental, pois não
contamina e não deixa resíduos no ambiente (NUNES; MONTEIRO; POMELA, 2010;
CRAWFORD; CLARDY, 2011).
As plantas daninhas competem por luz, água, espaço e nutrientes, afetando a produção
de diversas culturas de interesse econômico (SUNIL; SINGH; KHURMA, 2010). Tais perdas
estão relacionadas às espécies presentes, à densidade e à distribuição das plantas daninhas no
solo (BARBOSA et al., 2014). Além disso, algumas dessas plantas atuam como hospedeiras
alternativas de diversos micro-organismos causadores de doença em plantas, dentre eles, os
nematoides fitoparasitas (MEDINA et al., 2013), contribuindo, assim, para o aumento das
populações dos nematoides no solo e prejudicando o rendimento dos cultivos agrícolas (BELLÉ
et al., 2015). No Brasil, são escassas as informações a respeito da gama de plantas daninhas
hospedeiras dos nematoides causadores da casca-preta.
Objetivou-se, no presente trabalho, avaliar o efeito do hipoclorito de sódio e do
bionematicida à base de Pupureocillium lilacinum (Lilacel®) no manejo da casca-preta-do-

13

inhame, bem como verificar a associação dos nematoides causadores da doença com plantas
daninhas presentes nas áreas de cultivo.

14

2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

2.1 Aspectos gerais da cultura do inhame (Dioscorea spp.)
Originário do continente africano, o inhame (Dioscorea spp.) também denominado de
cará-da-costa ou inhame-da-costa, foi consumido ao longo dos séculos por diversas
civilizações, como a Índia e o Egito. Os primeiros relatos de consumo no Brasil datam do
período da colonização portuguesa, por meio do transporte de mercadorias entre a costa africana
a caminho da Índia (MESQUITA, 2001). Os primeiros inhames foram domesticados no oeste
e no centro do continente africano (D. rotundata Poir, D. cayenensis Lam. e D. dumetorum
(Knuth) Pax) e no sudeste asiático (D. alata L.) (ORKWOR, 1998). Atualmente conhecidas
como inhame, essas plantas eram chamadas pelo nome “ká-rá” pelas populações tupi-guarani
da América do Sul, podendo ser plantas anuais ou perenes, que produzem rizóforos de
diferentes tamanhos, formatos e colorações, apresentam ramas herbáceas, com ou sem
espinhos, trepadeiras e possuem caule anguloso ou cilíndrico (PERESSIN; FELTRAN, 2014).
O inhame é uma planta monocotiledônea pertencente a ordem Dioscoerales, família
Dioscoreaceae e gênero Dioscorea, que detém cerca de 600 espécies, oriundas da Ásia, África
ou da América do Sul, sendo que cerca de 150 a 200 espécies ocorrem no Brasil, porém apenas
10 espécies possuem rizóforos utilizados como alimento (LEBOT, 2009; NASCIMENTO et
al., 2015; COYNE; AFFOKPON, 2018). Cerca de 95% do inhame produzido no mundo são
das espécies D. cayenensis (inhame amarelo) e D. rotundata (inhame branco) (OBIDIEGWU
et al., 2009; CARNEIRO, 2013; SILVA et al., 2014b), embora outras espécies como a D. alata
e D. esculenta (Lour) Burk também sejam cultivadas (PEDRALLI, 2002). Moura (2005) relatou
que algumas espécies são utilizadas na obtenção de substâncias naturais, conhecidas como
sapogeninas e esteroides, as quais formam a base para fabricação de produtos utilizados em
tratamentos médicos, como hormônios sexuais e anticonceptivos orais.
No Nordeste, D. cayenensis é a principal espécie produzida. Conhecida popularmente
como inhame-da-costa, provavelmente por ser originária da Costa do Marfim, a planta é do tipo
trepadeira e de caule herbáceo (MOURA, 2005). Segundo Moura (2016), além de D.
cayenensis, outras espécies comestíveis também são cultivadas no Nordeste brasileiro, tais
como, D. alata, D. trifida L. e D. esculenta. Segundo Peressin; Feltran (2014), na região
Sudeste é cultivado, principalmente, D. alata. Santos et al. (2006) atribuíram a adaptabilidade
desta cultura ao fato de sua fenologia se desenvolver satisfatoriamente em regiões de clima
tropical quente e úmido, com regimes pluviométricos de 1.000 a 1.600 mm anuais, umidade
relativa de 60 a 70% e temperatura entre 24 e 39 °C.

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O ciclo do inhame se divide em quatro estádios fenológicos: dormência fisiológica,
vegetativo, reprodutivo e maturação fisiológica. A dormência fisiológica corresponde ao
período compreendido entre o plantio até a brotação dos rizóforos-semente. Já o estádio
vegetativo vai desde a brotação ao início do florescimento (20 - 180 DAP), sendo subdivido em
quatro fases morfológicas (brotação, surgimento das primeiras folhas, formação de ramos
primários e formação de ramos secundários). Após o aparecimento dos ramos primários, iniciase o processo de formação de rizóforos, que se estende até o final do ciclo fisiológico da cultura.
O terceiro estádio, denominado de estádio reprodutivo, corresponde ao período em que se inicia
a floração e se estende até o secamento das flores (180 - 210 DAP). Nesse estádio, ocorre a
maturação parcial dos rizóforos, que podem ser colhidos para fins comerciais, auxiliando no
processo de formação de rizóforos-semente conhecido como capação. Por fim, o estádio de
maturação vai desde o término da floração à colheita (210 - 270 DAP) (SANTOS, 1996;
ANDRADE et al., 2010). Assim, uma planta de inhame, conforme Oliveira et al. (2011a),
produz dois tipos de rizóforos: os comerciais, colhidos entre sete e nove meses após o plantio,
e os rizóforos-semente, colhidos três meses após os rizóforos comerciais.
Segundo Peressin; Feltran (2014), o cultivo comercial do inhame deve ser realizado,
preferencialmente, em solos de textura arenosa, profundos, com altos teores de matéria orgânica
e pH de 5,5 a 6,5, boa capacidade de armazenamento de água e não sujeitos ao encharcamento.
Deve-se evitar o plantio em solos argilosos por causa da maior possibilidade de
comprometimento da formação dos rizóforos, e colheita em períodos secos, pois as operações
ficam mais dispendiosas, podendo ocorrer ferimentos nos rizóforos durante o processo de
arranque, acarretando em perdas e inviabilizando o armazenamento do produto.
O inhame é a quarta cultura tuberosa mais importante do mundo, ficando atrás apenas
da batata (Solanum tuberosum L.), mandioca (Manihot esculenta Crantz) e batata-doce
(Ipomoea batatas L.) (SILVA et al., 2016; COYNE; AFFOKPON, 2018). De acordo com
estimativas publicadas pela FAO, foram colhidos cerca de 5,5 milhões de hectares de inhame
em 2017, sendo a Nigéria o principal produtor mundial, com uma produção de 48 milhões de
toneladas (FAOSTAT, 2019). Principal produtor da América do Sul, o Brasil obteve, no ano de
2017, uma produção de aproximadamente 250 mil toneladas, com uma área plantada de cerca
de 25 mil hectares, apresentando uma produtividade média de 9,7 toneladas por hectare
(FAOSTAT, 2019), sendo que mais de 90% da produção de inhame do País se concentra na
região Nordeste, principalmente nos estados da Paraíba, Pernambuco, Alagoas e Bahia (SILVA
et al., 2014b; MOURA, 2016).

16

É uma cultura que apresenta elevada importância econômica e social para o Brasil,
constituindo uma excelente commodity para os estados nordestinos, possuindo tubérculos ricos
em vitaminas do complexo B (tiamina, riboflavina, niacina, adermina), carboidratos
(principalmente amido), minerais, além de propriedades medicinais e baixos teores de gordura
(SANTOS et al., 2012; PINHEIRO, 2017). Apesar de a maior parte do inhame produzido no
Brasil ser absorvido pelo mercado interno, existe uma parcela que é comercializada para o
mercado externo, principalmente para Europa, sendo uma atividade bastante promissora em
virtude, principalmente, dos preços oferecidos (MENDES; SILVA; FAVERO, 2013).
Mais de 50% da área produtora de inhame no Estado de Alagoas situa-se no Vale do
Paraíba, região correspondente a 8% do território alagoano, abrangendo uma área de 2.167
quilômetros quadrados, onde estão localizados os municípios de Viçosa, Paulo Jacinto, Chã
Preta, Quebrangulo, Pindoba, Atalaia e Mar Vermelho. Essa região apresenta condições
edafoclimáticas favoráveis para o desenvolvimento da cultura, ou seja, precipitação
pluviométrica anual em torno de 1.000 mm, solos profundos, férteis, porosos e bem drenados
(NOBRE, 2012).
Santos et al. (2007) informam que apesar da importância, a cultura do inhame apresenta
baixa produtividade. Segundo os autores, o problema está relacionado ao reduzido nível
tecnológico dos produtores, manejo inadequado da cultura, à indisponibilidade de material
propagativo de alta qualidade, baixa fertilidade dos solos, alto índice de infecção por doenças
fúngicas e elevada incidência e severidade de fitonematoides, além do uso indiscriminado de
pesticidas.
Noronha (2014) afirma que a ocorrência de doenças na cultura do inhame constitui-se
um problema sério que afeta significativamente a produtividade, destacando-se os patógenos
que infectam a parte aérea da planta (responsáveis por manchas foliares, lesões em hastes e
pecíolos, mosaico e bolhosidade) e os que causam danos nos rizóforos (podridões,
meloidoginose e principalmente a casca-preta). Pinheiro (2017) salienta que inúmeros são os
problemas fitossanitários no inhame, porém os nematoides são os principais responsáveis por
perdas na cultura, que podem inclusive ocasionar danos nos rizóforos armazenados, devido ao
ataque dos nematoides que continuam se multiplicando.
Dentre os fitonematoides, destacam-se os nematoides formadores de galhas
(Meloidogyne spp. Goeldi), nematoides das lesões radiculares (Pratylenchus spp. De Man) e o
nematoide do inhame [Scutellonema bradys (Steiner e Le Hew) Andrassy], sendo os dois
últimos responsáveis pela principal doença da cultura, denominada de casca-preta-do-inhame
(PINHEIRO; PEREIRA; MADEIRA, 2016).

17

2.2 Casca-preta-do-inhame
Os fitonematoides são considerados vermes microscópicos, parasitas obrigatórios de
plantas, que se alimentam de células vivas, principalmente de órgãos subterrâneos, podendo se
adaptar e parasitar órgãos aéreos como caules, folhas, frutos e sementes. A maioria das espécies
são habitantes do solo, que em altas populações causam alterações nas plantas, resultando em
severas perdas na produtividade das culturas. O controle é dificultado por causa da facilidade
de disseminação e multiplicação, e por apresentarem ampla gama de hospedeiros (AGRIOS,
2005; SUASSUNA et al., 2008; FABRE, 2011).
A casca-preta ou podridão-seca foi identificada pela primeira vez na América Central,
mais precisamente na Jamaica, por Steiner (1931), que atribuiu o nematoide Hoplolaimus sp.
como sendo o agente etiológico responsável pela doença. Dois anos depois, Steiner; LeHew
(1933) nomearam o agente causal como H. bradys. Posteriormente, Andrássy (1958) transferiu
essa espécie para o gênero Scutellonema. Porém, já existiam relatos realizados por West (1934)
apud Acosta; Ayala (1975) sobre S. bradys na Nigéria, onde foram descritos os sintomas e a
doença foi caracterizada como podridão-seca.
Todavia, Jenkis; Bird (1962) e Román; Sosa-Moss (1977) verificaram a ocorrência de
Pratylenchus brachyurus em D. floribunda, na Guatemala e no México, respectivamente. Já
Ayala; Acosta (1971) observaram a presença de P. coffeae em D. alata em Porto Rico. A doença
foi descrita pela primeira vez no Brasil por Lordello (1959), utilizando material proveniente do
Estado de Pernambuco. Inicialmente, a doença era atribuída unicamente ao S. bradys,
entretanto, Moura; Moura (1989) e Moura; Monteiro (1995) descreveram, respectivamente, P.
brachyurus e P. coffeae em rizóforos de inhame ocasionado sintomas característicos de cascapreta. A ocorrência dos dois gêneros causando a mesma doença já foi comprovado na África
por Acosta; Ayala (1975) e na região Nordeste do Brasil por Moura; Pedrosa; Guimarães
(2001). Estes autores verificaram predominância de P. coffeae, fato também confirmado por
Muniz et al. (2012) no Estado de Alagoas.
Moura (2005) cita que a sintomatologia da casca-preta se caracteriza pela presença de
podridão seca, preta ou marrom, que pode ser visualizada na superfície dos rizóforos,
acarretando, consequentemente, em prejuízos advindos da perda da qualidade do produto. Já
Silva et al. (2014b) descreveram que o nematoide geralmente é encontrado na epiderme e
dificilmente penetra além de 1 - 2 cm nos rizóforos. Porém, durante o armazenamento dos
rizóforos, esses nematoides podem penetrar mais agressivamente e ocasionar o
desenvolvimento de pequenas lesões, que podem ser facilmente visualizadas quando a casca do
rizóforo é removida. Posteriormente, as lesões tornam-se enegrecidas e evoluem para uma

18

podridão seca que pode prejudicar todo o rizóforo. Os sintomas ocasionados por P. brachyurus
e P. coffeae são semelhantes àqueles observados por S. bradys. Sintomas foliares não vêm
sendo observados em plantas infectadas por esses nematoides (BRIDGE; COYNE; KWOSEH,
2005).
Nos quatro primeiros meses de desenvolvimento do inhame, os sintomas da casca-preta
são praticamente imperceptíveis; notam-se apenas pequenos pontos de coloração amarelada,
localizados internamente, representando os nematoides em todos os estádios evolutivos, porém
sem ocorrência de necrose dos tecidos (MOURA, 2005). Neste período, os produtores colhem
prematuramente os rizóforos comerciais, os quais apresentam sabor amargo. Do quinto mês em
diante, quando se inicia efetivamente o período de maturação, os rizóforos passam a apresentar
sintomas com áreas enegrecidas e secas. Observando-se essas áreas necrosadas com auxílio de
uma lupa ou microscópio, nota-se a presença, além dos nematoides causadores da casca-preta,
de organismos secundários (ácaros micófagos, fungos saprófitos e nematoides de vida livre)
(OLIVEIRA; MOURA; MAIA, 2005; MOURA, 2005).
Dentre os fatores que contribuem para o êxito da casca-preta, principalmente na região
Nordeste, destacam-se a disseminação do patógeno por meio de rizóforos-sementes
contaminados, baixa resistência de rizóforos contaminados durante o transporte e
armazenamento, e dificuldades encontradas para se manejar a doença. Além disso, existem a
ocorrência de altos índices populacionais dos nematoides no solo, que aumentam
consideravelmente a cada três anos consecutivos de cultivo na mesma área, obrigando os
produtores a migrarem para outras áreas (MOURA, 2006).
Ferraz; Brown (2016) relatam dois aspectos relativos à casca-preta-do-inhame no Brasil
que devem ser destacados. Primeiro, que a ocorrência de lesões escuras nos rizóforos,
provocadas pelos nematoides, inviabiliza o produto para fins de exportação, e segundo, durante
o período de estocagem dos rizóforos nos galpões, além dos sintomas superficiais oriundos dos
nematoides, pode ocorrer podridão extensiva dos tecidos mais profundos, causada pelo fungo
Penicillium sclerotigenum Yamamoto, resultando na doença denomina de podridão úmida e na
perda total do produto em termos comerciais.

2.2.1 Scutellonema bradys: o nematoide do inhame
Conhecido como nematoide do inhame, S. bradys pertence à classe Chromadorea e
família Hoplolaimidae, sendo nativo do oeste da África, onde já foi identificado em diversos
países como Nigéria, Costa do Marfim, Gana, Camarões, Togo, Gâmbia, dentre outros. Além

19

do mais, já foi encontrado nos Estados Unidos, Cuba, Guatemala, Jamaica, Haiti, Índia, Coreia
do Sul e no Brasil (BRIDGE; STARR, 2007; COYNE et al., 2012).
Embora atue eventualmente como ectoparasita, especialmente quando se alimenta de
raízes, S. bradys se comporta como endoparasita ao atacar o inhame. É um nematoide
vermiforme, em que fêmeas e machos medem aproximadamente, 1,2 e 0,9 mm,
respectivamente. As fêmeas possuem cauda arredondada, vulva na parte central do corpo,
estilete robusto e bem desenvolvido. Caracteriza-se pela presença de escutelos ou fasmídeos
alargados, os quais são opostos e situados próximo ao ânus, além de possuírem sobreposição
dorsal e ventral do intestino pelo esôfago. Existe dimorfismo sexual, em que o formato do disco
labial das fêmeas é oval, enquanto que nos machos é quadrado ou ligeiramente hexagonal
(MOURA; TEIXEIRA, 1980; GERMANI et al., 1985; KWOSEH; PLOWRIGHT; BRIDGE,
2002; BRIDGE; STARR, 2007; FERRAZ; BROWN, 2016; COYNE; AFFOKPON, 2018).
O ciclo de vida de S. bradys é constituído de ovo, quatro estádios juvenis e a forma
adulta, sendo concluído em aproximadamente 21 dias, podendo aumentar a população de forma
considerável se as condições ambientais forem favoráveis. A reprodução é realizada por
anfimixia, ocorrendo, dessa forma, a presença de machos nas populações. O estádio de
sobrevivência não é conhecido, porém eles são capazes de se manter mesmo na ausência do
inhame, provavelmente em outras plantas hospedeiras (FERRAZ, 1995; KWOSEH;
PLOWRIGHT; BRIDGE, 2002). Segundo Ferraz; Brown (2016), a temperatura mínima para a
sobrevivência da espécie situa-se entre 5 – 10 °C, sendo o valor ótimo para o exercício normal
de suas atividades metabólicas de 24 a 30 °C. Acima de 33 °C ocorre limitação das atividades
metabólicas e 40 °C é o limite máximo para sobrevivência.
No inhame, S. bradys migra para os rizóforos em formação e parasita os tecidos
subepidérmicos, ocasionado lesões necróticas de formato e dimensões variáveis. Esses danos
são percebidos ainda no campo, levando os produtores a anteciparem a colheita dos rizóforos,
ainda sem terem atingido o tamanho ideal e as características organolépticas adequadas para a
comercialização (FERRAZ; BROWN, 2016; COYNE; AFFOKPON, 2018). Durante o
armazenamento, a população de S. bradys pode aumentar de cinco a oito vezes em rizóforos
infectados, uma vez que os nematoides continuam se alimentando e se reproduzindo. Nesse
momento, invadem rapidamente os tecidos, as manchas inicialmente amareladas tornam-se
marrons, progredindo para uma necrose superficial de coloração enegrecida, que se aprofunda
de um a dois centímetros ao longo da circunferência periférica do rizóforo, podendo ser
verificada com a remoção da casca por via mecânica (KWOSEH; PLOWRIGHT; BRIDGE,
2002).

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Segundo Pinheiro; Pereira; Madeira (2016), além do inhame, S. bradys pode causar
danos na mandioquinha-salsa, abóbora, caupi, batata-doce, gergelim, guandu, quiabo, tomate,
sorgo, batata e melão, sendo que sua principal forma de disseminação, na cultura do inhame, é
por meio de rizóforos-semente contaminados.

2.2.2 Pratylenchus spp.: nematoides-das-lesões-radiculares
As espécies pertencentes ao gênero Pratylenchus são conhecidos na literatura como
nematoides-das-lesões-radiculares por causa dos sintomas em forma de lesões necróticas nas
raízes de seus hospedeiros, sendo considerados relevantes em decorrência dos prejuízos
causados em culturas de importância econômica, perdendo em importância apenas para os
nematoides causadores de galhas, pertencentes ao gênero Meloidogyne (CASTILLO et al.,
2012). Situado dentro da família Pratylenchidae, o gênero engloba 104 espécies, sendo que 12
espécies apresentam ampla distribuição geográfica, tanto em países tropicais quanto em países
temperados, além de serem responsáveis por danos econômicos em culturas tais como algodão,
arroz, batata, café, cana-de-açúcar, milho, soja, sorgo, trigo, diversas plantas ornamentais,
forrageiras e frutíferas (GONZAGA et al., 2016).
Segundo Mai; Mullin (1996), a identificação do gênero é relativamente simples, com
todas as espécies apresentando formato vermiforme, região labial baixa e esclerotizada, campo
lateral geralmente com quatro linhas, sobreposição ventral das glândulas esofagianas sobre o
intestino, com fêmeas monodelfas, com a vulva situada no terço posterior do corpo. Castillo;
Vovlas (2007) citam algumas características morfológicas e morfométricas que são utilizadas
para diagnosticar e diferenciar as espécies desse gênero, tais como: presença ou ausência de
macho; formato da espermateca e do término da cauda; forma dos nódulos basais do estilete;
comprimento do corpo e do estilete; posição da vulva; e número de anéis na região labial.
As espécies pertencentes ao gênero Praylenchus são endoparasitas migradoras, de corpo
fusiforme, cujo comprimento dos adultos varia de 0,3 a 0,9 mm. Além disso, todos os estádios
do ciclo de vida são infectantes e movem-se dentro das raízes e no solo. Tais nematoides se
movem ao longo do tecido cortical das raízes ou outros órgãos subterrâneos invadidos,
provocando morte de células pela remoção de seu conteúdo citoplasmático durante a
alimentação e pela destruição mecânica resultante de sua intensa movimentação. Assim, o
parasitismo por estes nematoides resulta na redução do crescimento da planta, amarelecimento
de folhas, aumento da suscetibilidade ao estresse hídrico e consequentemente perdas na
produtividade (JONES et al., 2013; FERRAZ; BROWN, 2016).

21

Os ovos são depositados pelas fêmeas, isoladamente, no interior das raízes ou no solo,
dificultando a mensuração da quantidade de ovos produzidos. Os juvenis passam por quatro
ecdises durante o ciclo de vida, que dura de três a seis semanas, sendo que a primeira ocorre
ainda dentro do ovo. Quando as condições do meio não são favoráveis, os nematoides podem
sobreviver por um período mais longo na forma de ovo, ou por meio do processo de anidrobiose,
permanecendo no solo por um período superior a um ano. Algumas espécies se reproduzem por
anfimixia, requerendo a presença de machos e fêmeas para que ocorra o processo, porém,
noutras espécies, o processo de reprodução é realizado por partenogênese, em que a presença
do macho não é necessária, não havendo fertilização (JONES et al., 2013; GONZAGA et al.,
2016).
No Brasil, segundo Gonzaga et al. (2016), seis espécies são relatadas com maior
frequência, associadas às principais culturas de importância econômica: P. brachyurus
(Godfrey) Filipjev & Schuurmans Stekhoven; P. coffeae (Zimmermann) Filipjev &
Schuurmans Stekhoven; P. zeae Grahan; P. penetrans Chitwood & Oteifa; P. jaehbni Inserra,
Duncan, Troccoli, Dunn, dos Santos, Kaplan & Vovlas; e P. vulnus Allen & Jensen.
A espécie P. brachyurus possui região labial angulosa, anel da base mais estreito que o
primeiro anel do corpo, nódulos basais do estilete massivos e arredondados, além de posição da
vulva mais posterior, sendo características suficientes para reconhecimento da espécie. A
reprodução é realizada por partenogênese, pois os machos são muito raros na população e a
gônada não exibe espermateca funcional, ou seja, contendo espermatozoides. É uma espécie
polífaga, de ocorrência já registrada nas culturas do abacaxi, algodão, amendoim, batata, canade-açúcar, inhame e soja. Já em P. coffeae, os dois anéis na região labial e a placa labial indivisa
são conspícuos, cuja vulva é ligeiramente mais anterior que em P. brachyurus, além de ser uma
espécie anfimítica, havendo, portanto, a ocorrência de machos, que possuem bursa envolvendo
toda a cauda. A forma da cauda é predominantemente truncada, embora ocorram variações.
Ocorre com frequência em banana, batata, citros, café e inhame (LOOF, 1991; FERRAZ;
BROWN, 2016; GONZAGA et al., 2016).
A temperatura ótima para sobrevivência de P. brachyurus e P. coffeae está situada entre
24 e 30 °C, sendo que, acima de 33 °C, ocorre comprometimento das atividades metabólicas, e
os limites mínimo e máximo de sobrevivência são de 5 e 40 °C, respectivamente. A textura do
solo influencia a distribuição e a densidade populacional dos pratilenquídeos, sendo que a
maioria das espécies apresentam preferência por solos arenosos (FERRAZ; BROWN, 2016).

22

2.3 Manejo da casca-preta-do-inhame
2.3.1 Métodos de controle
O manejo da casca-preta se baseia principalmente em técnicas de exclusão, sendo que
uma das formas mais eficazes para prevenir os danos ocasionados por nematoides em inhame
é por meio de material propagativo e uso de áreas livres do patógeno. Todavia, essa prática vem
se tornando cada vez mais difícil em virtude dos obstáculos encontrados para se obter material
propagativo isento dos patógenos (BRIDGE; STARR, 2007; ANDRADE et al, 2010).
Devido à importância dos fitonematoides para a cultura do inhame e da preocupação
cada vez mais acentuada com a saúde humana e animal devido a utilização de nematicidas, em
decorrência de sua toxicidade, efeitos residuais, espectro de ação e resistência pelo patógeno,
várias formas alternativas de controle têm sido estudadas e desenvolvidas, tais como a utilização
de bionematicidas, extratos vegetais, tortas e óleos essenciais (BARBOSA et al., 2010). Apesar
de ser comum o uso de produtos químicos no manejo de fitonematoides, os nematicidas
químicos vêm cada vez mais perdendo espaço para outras formas de controle, principalmente
devido à sua alta toxicidade, contaminação do ambiente, alto custo, eficiência reduzida após
repetidas aplicações e muitas vezes ser indisponível, mais notadamente em países em
desenvolvimento (DONG; ZHANG, 2006). Além disso, não existem, no Brasil, nematicidas
registrados para a cultura do inhame (AGROFIT, 2019).
Dentre as práticas de manejo de fitonematoides na cultura do inhame, o emprego de
métodos culturais, como rotação de culturas, pousio, destruição de restos culturais e utilização
de material não contaminado pelo nematoide pode ser recomendado (AMUSA et al., 2003;
BAIMEY, 2005). O uso de plantas antagônicas, como a Crotalaria juncea L. é recomendado
em áreas que possuem o solo infestado (MOURA, 2006). Além disso, outras estratégias podem
ser usadas para o manejo desses nematoides, como o tratamento térmico, utilização de produtos
químicos, adubos minerais e matéria orgânica, além do uso de adubos verdes como
Crotalaria spp. (MORAIS, 2014).
Barbosa et al. (2010), utilizando resíduos vegetais no controle da casca-preta-doinhame, observaram efeito satisfatório sobre o controle de S. bradys por meio da utilização de
manipueira (60%) e extrato de nim (2%), aplicados 15 dias após o plantio de rizóforos de
inhame em substrato infestado. Morais (2014) avaliou a ação de diferentes materiais vegetais
incorporados ao solo (C. juncea, C. spectabilis, C. ochroleuca, T. erecta e T. patula) sobre
população mista de S. bradys e P. coffeae e verificou que não houve efeito significativo sobre
a casca-preta-do-inhame. O mesmo estudo também não apresentou resultados satisfatórios
sobre o efeito do pó de coco, torta de mamona, esterco bovino e esterco de galinha em solo

23

naturalmente infestado com população mista de S. bradys e P. coffeae. Tavares-Silva et al.
(2015) observaram efeito nematicida sobre P. brachyurus utilizando um óleo obtido das
sementes de uma planta rústica chamada de crambe (Crambe abyssinica).
Santos et al. (2016), verificaram que cepas de actinobactérias, adubos verdes como a
crotalária, guandu e gliricídia, além de resíduos líquidos de sisal e de mandioca em
concentrações superiores a 20% possuem poder nematicida sobre o S. bradys. Claudius-Cole;
Asiedu; Fawole (2016) avaliaram o uso de diferentes coberturas vegetais no manejo de S.
bradys e observaram que as espécies Aeschynomene histrix, Tagetes erecta, Stylosanthes
guianensis, Mucuna pruriens e Pueraria phaseoloides apresentaram potencial de controle do
nematoide. Rahayu; Sari (2017) realizaram experimento com a utilização de biochar no manejo
de P. coffeae em mudas de cafeeiro, em condições de laboratório e em casa de vegetação,
concluíram que o biochar age eficientemente contra o nematoide, principalmente em
concentrações superiores a 4%.
Outra prática de manejo da doença seria a eliminação das plantas daninhas, pois elas
são excelentes formas de dispersão e sobrevivência dos fitoparasitas (PINHEIRO; PEREIRA;
MADEIRA, 2016). A utilização de várias práticas de controle concomitantemente, ou seja, a
implementação do MIN (Manejo Integrado de Nematoides) é de grande importância na redução
das densidades populacionais desses patógenos, devendo ser adotada sempre que possível
(BARKER; KOENNING, 1998).

2.3.2 Controle alternativo com hipoclorito de sódio
O hipoclorito de sódio (NaClO) é o resultado do borbulhamento de cloro em solução de
hidróxido de sódio, formando um produto com propriedades oxidante, branqueadora e
desinfetante, além de ser utilizado na desinfecção de água potável, no tratamento de efluentes
industriais e de piscinas, na sanitização hospitalar, produção de água sanitária, lavagem de
frutas e legumes, podendo também atuar como intermediário na produção de vários produtos
químicos (SILVA, 2007). Para Barbin (1999), o hipoclorito de sódio também pode ser usado
no combate e eliminação de patógenos na agricultura.
Wood; Foot (1977) analisaram a influência de diferentes concentrações de hipoclorito
de sódio e de hipoclorito de cálcio no controle do nematoide-do-cisto da batata (Globodera
spp.) e concluíram que o hipoclorito de sódio na concentração de 1% foi o composto mais
eficaz, destruindo os cistos em 30 - 45 minutos. Hutton (1998), avaliando a eficiência do
hipoclorito de sódio e de outros produtos químicos na supressividade de P. coffeae em inhame
amarelo (D. cayenensis), verificou que o tratamento com imersão por 40 minutos em hipoclorito

24

de sódio a 0,12% suprimiu, de forma significativa, a população de P. coffeae presente na casca
dos rizóforos, apresentando melhores resultados que outros produtos testados, como por
exemplo, etanol a 10%. Além disso, o autor verificou que o hipoclorito de sódio não interferiu
na brotação dos rizóforos de inhame em campo.
Garcia; Tenente (2001), estudando a ação do hipoclorito de sódio no tratamento de
sementes de capim-colonião (Panicum maximum) na tentativa de controlar Aphelenchoides
besseyi, verificaram eficiência na redução da população do nematoide quando aplicaram
hipoclorito de sódio a 1% por 20 minutos, hipoclorito de sódio a 1% combinado com
formaldeído a 0,5% por 20 minutos e álcool 70% por 1 minuto seguido de hipoclorito de sódio
a 1% por 20 minutos. Além disso, os tratamentos não ocasionaram danos na germinação e vigor
das sementes.
O tratamento com hipoclorito de sódio a 1% por 5 minutos foi eficaz no manejo de
Radopholus similis em mudas de bananeira (LORDELLO; MOREIRA; LORDELLO, 1994).
Silva; Wilcken; Câmara (2003) verificaram a ação do tratamento térmico (40, 42, 44, 46, 48 e
50 °C) e do hipoclorito de sódio (0,5%), avaliados em três tempos (15, 30 e 45 minutos), sobre
a ação de Meloidogyne sp. em propágulos de yacon. Os autores concluíram que o tempo de
exposição não afetou a taxa de controle alcançada com os tratamentos e que, além disso, o
hipoclorito (0,5%) não diferiu estatisticamente da testemunha, não apresentando, dessa forma,
eficiência no manejo da doença. Wang; Hooks (2009) relatam que alguns produtores de banana
no Hawai’i imergem as mudas em uma solução preparada com uma parte de hipoclorito de
sódio (6,0%) para nove partes de água, por 10 minutos, verificando uma diminuição de 85%
dos nematoides espiralados (Helicotylenchus multicinctus) nas raízes, se comparadas com as
não tratadas.

2.3.3 Controle biológico com Purpureocillium lilacinum
O controle biológico de fitonematoides tem sido cada vez mais estudado por
pesquisadores que utilizam, principalmente, micro-organismos presentes na biota do solo,
predominantemente fungos e bactérias, que apresentam capacidade de parasitar ovos, juvenis e
até mesmo adultos de algumas espécies de nematoides parasitas de plantas (CRAWFORD;
CLARDY, 2011). Dessa forma, o controle biológico surge como uma alternativa ao controle
químico de fitonematoides em virtude de apresentar diversas vantagens, tais como menor custo,
fácil aplicabilidade, baixo ou nenhum risco ambiental, pois não contamina e não deixa resíduos
no ambiente (NUNES; MONTEIRO; POMELA, 2010).

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Bactérias podem ser utilizadas no controle biológico de nematoides que causam doenças
em plantas. Hallmann et al. (2004) afirmam que as bactérias endofíticas, principalmente as
endoparasitas, apresentam grande potencial no controle de fitonematoides. Em estudo realizado
por Sikora; Padgham (2007) com a inoculação de Bacillus megaterium em raízes de arroz,
visando o controle de M. graminicola, obtiveram redução de 40% na penetração e formação de
galhas, redução de 60% na eclosão de ovos do nematoide e de 60% na migração do patógeno
para a rizosfera.
Os fungos também possuem potencial promissor no manejo de fitonematoides. Segundo
Nunes; Monteiro; Pomela (2010), dentre os inúmeros fungos nematófagos, os ovicidas ou
oportunistas possuem maior habilidade no controle de nematoides fitoparasitas, explicado pela
maior capacidade saprofítica e fácil crescimento in vitro. Segundo Atkins et al. (2003), existem
diversas espécies de fungos parasitas de ovos de nematoides, entretanto, Pochonia
chlamydosporia e Purpureocillium lilacinum (= Paecilomyces lilacinus) são os que vêm sendo
mais estudados.
Segundo Dallemole-Giaretta et al. (2014), Trichoderma longibrachiatum, P. lilacinum
e P. chlamydosporia formam a base de muitos produtos comerciais disponíveis para o controle
de fitonematoides, justificado pelo fato de esses fungos atuarem no comportamento parasitário,
principalmente de ovos, revelando resultados promissores no controle biológico de
fitonematoides. Além disso, eles podem liberar metabólitos tóxicos que impedem a penetração
e a multiplicação do nematoide, parasitando algumas fases do nematoide sempre que entram
em contato com eles (ANASTASIADIS et al., 2008).
Purpureocillium lilacinum é um fungo parasita de ovos e cistos, oportunista e com
pouca especificidade de hospedeiros, cresce numa ampla variedade de substratos, além de se
adaptar a uma grande faixa de pH do solo e de apresentar alta competitividade em campo
(GOETTEL et al., 2001; JACOBS; GRAY; CRUMP, 2003). Mukhtar; Hussain; Kayani (2013)
reiteram que o principal mecanismo de ação do P. lilacinum está na produção de enzimas, como
proteases e quitinases, pois, de acordo com estes autores, estas enzimas dissolvem a camada
vitelina da casca do ovo, fazendo com que as hifas fúngicas penetrem nos ovos e destruam os
estádios embrionários desses nematoides.
Nunes; Monteiro; Pomela (2010), estudando a influência de agentes microbianos e
químico no controle de M. incognita em soja, comprovaram que P. lilacinum foi eficiente no
manejo do fitopatógeno, ocasionando uma redução do número de ovos e favorecendo a
manutenção da quantidade de matéria seca das raízes de soja. Machado et al. (2011) avaliaram
o controle de M. incognita em tomateiro e alface com P. lilacinum e esterco bovino e

26

verificaram que o número de ovos do nematoide foi reduzido em 85% após a incorporação, ao
solo, de 70 g de esterco bovino combinados com 20 g de grãos de arroz colonizados com P.
lilacinum.
Oliveira et al. (2011) avaliaram o controle biológico de fitonematoides do gênero
Pratylenchus na cultura da cana-de-açúcar (Saccharum spp.) com inoculantes naturais e
observaram que o produto à base de P. lilacinum (Nemout®) diminuiu a densidade populacional
de Pratylenchus spp., apresentando fator de reprodução (0,7) que diferiu significativamente dos
demais tratamentos utilizados, exceto do controle químico com Furadan® (Carbofurano), que
apresentou fator de reprodução igual a zero. Bortolini et al. (2013), avaliando o efeito de
diferentes nematicidas químicos e biológicos no tratamento de sementes de soja (Glycine max
L.) na tentativa de controlar P. brachyurus, verificaram, com o nematicida biológico Nemat
(P. lilacinum + Arthrobotrys spp.), que o fator de reprodução foi de 2,63, diferindo
significativamente da testemunha, evidenciando um potencial no uso desse nematicida
biológico.
Silva et al. (2017a) avaliando a eficiência de produtos biológicos na redução de
populações de M. incognita na cultura do tomateiro e verificaram que P. chlamydosporia foi o
agente mais eficiente no controle do nematoide. Já P. lilacinum não apresentou diferença
significativa da testemunha, embora tenha mostrado densidade populacional e fator de
reprodução inferiores. Silva et al. (2017b), estudando o efeito de P. chlamydosporia e P.
lilacinum na supressão de M. enterolobii em tomateiro e bananeira, observaram que não houve
efeito positivo dos fungos sobre o fitonematoide, não ocorrendo diferença entre os tratamentos
e a testemunha. Os autores afirmam que esses resultados podem ter ocorrido devido à infestação
alta (5.000 ovos / planta) que eles utilizaram no estudo, indicando esse método apenas em
manejo integrado da doença em conjunto com outras formas de controle.
A eficiência de três isolados de Trichoderma spp. e de dois isolados de P. lilacinum para
controle de M. javanica na cultura do abacaxizeiro (Ananas comosus), em casa de vegetação
(KIRIGA et al., 2018). Os autores observaram que houve redução da produção de massas de
ovos, número de ovos e de galhas do nematoide, sendo que P. lilacinum foi responsável por
71,6, 73,9 e 82,6% de redução dessas variáveis analisadas.

2.4 Hospedabilidade de plantas daninhas aos nematoides parasitas do inhame
As plantas daninhas afetam a produção de diversas culturas de interesse econômico, pois
competem por luz, água, espaço e nutrientes, sendo que os prejuízos estão relacionados às
espécies presentes, à densidade e à distribuição das plantas daninhas no solo (SUNIL; SINGH;

27

KHURMA, 2010; BARBOSA et al., 2014). Além disso, podem atuar como hospedeiras
alternativas de diversos micro-organismos causadores de doença em plantas, dentre eles, os
nematoides fitoparasitas, contribuindo para o aumento das populações desses patógenos no solo
e prejudicando o rendimento dos cultivos agrícolas (MEDINA et al., 2013; BELLÉ et al., 2015).
Giraldeli et al. (2017) acrescentam que, na ausência de espécies cultivadas, as plantas
daninhas se transformam em um abrigo para nematoides, que se multiplicam livremente, sendo
necessária a realização de pesquisas sobre as principais espécies de plantas daninhas que
hospedam esses patógenos como forma de aumentar a eficiência das medidas de controle. Além
disso, as plantas daninhas podem se comportar de maneira distinta com relação à
hospedabilidade dos nematoides, podendo esta ser mensurada pelo cálculo do fator de
reprodução (FR).
As plantas daninhas podem se comportar como más hospedeiras dos fitonematoides,
contribuindo para a diminuição da densidade populacional, como foi comprovado por Mello;
Machado; Inomoto (2006) que, avaliando o efeito de erva-de-santa-maria (Chenopodium
ambrosioides) no controle de P. brachyurus, in vitro e em casa de vegetação, verificaram ação
nematicida da planta daninha sobre o nematoide, ocorrendo maior mortalidade de juvenis,
mesmo quando comparado com a aplicação de Aldicarb. Além disso, as plantas daninhas
podem contribuir para a redução da população dos nematoides em razão de causarem estresse
na cultura principal (MACEDO, 2012). Alston et al. (1993) verificaram que plantas de soja
estressadas por plantas daninhas hospedam menos nematoides do que aquelas livres da
competição com as invasoras.
O conhecimento sobre a gama de plantas hospedeiras de S. bradys ainda é escasso,
principalmente por plantas daninhas encontradas em áreas com cultivo de inhame. Manso et al.
(1994) relataram que plantas dos gêneros Eupatorium e Chromolaena, além de folha-defeiticeira (Synedrella Gaertn) são excelentes hospedeiras de S. bradys. Além disso, os autores
mencionaram outras plantas daninhas com capacidade hospedeira ao nematoide, como bucha
(Luffa

aegyptiaca),

melão-de-são-caetano

(Momordica

charantia),

crista-de-galo

(Heliotropium indicum) e melão-caroá (Sicana odorifera). Na Nigéria, Adesiyan (1976)
comprovou, em casa de vegetação, que algumas plantas espontâneas são hospedeiras de S.
bradys, dentre elas, a vassourinha (Synedrella nodiflora), malva-roxa (Urena lobata), kenaf
(Hibiscus cannabinus), kudzu-tropical (Pueraria phaseoloides) e juta-de-fruto-comprido
(Corchorus olitorius).
Carmo (2009), em trabalho realizado no Brasil, constatou, em casa de vegetação, que
algumas espécies de plantas daninhas comuns em áreas com inhame, como o mentrasto

28

(Agerantum conyzoides), maria-pretinha (Solanum americanum), guanxuma-branca (Sida
spinosa), bredo (Amaranthus retroflexus), picão-preto (Bidens pilosa), perpétua-roxa
(Centratherum punctatum), hortelã-do-campo (Marsypianthes chamaedrys), casadinha
(Eupatorium squalidum), caruru-da-bahia (Corchorus olitorius), beldroega (Portulaca
oleracea), carrapicho-rasteiro (Acanthospermum hispidum), erva-de-santa-luzia (Chamaesyce
hyssopifolia), vassourinha (Sida cordifolia), pega-pinto (Boerhavia difusa), pega-pega (Priva
bahiensis), marianinha (Commelina difusa), capim-tapete (Mollugo verticillata), poaia-branca
(Richardia brasiliensis), café-bravo (Croton lobatus) e perpétua-do-campo (Alternanthera
tenella) foram classificadas como não hospedeiras de S. bradys, enquanto que outras espécies
foram hospedeiras, tais como, bucha (Luffa algyptiaca), melão-de-são-caetano (Momordica
charantia), crista-de-galo (Heliotropium indicum) e melão-caroá (Sicana odorífera).
Pesquisas que envolvem a capacidade hospedeira de plantas daninhas aos nematoides
do gênero Pratylenchus são mais comuns. Manso et al. (1994) mencionaram espécies de plantas
daninhas que são hospedeiras de P. brachyurus, tais como: carrapicho-rasteiro
(Acanthospermum australe); picão-preto; capim-marmelada (Brachiaria plantaginea); capimcarrapicho (Cenchrus echinatus); corda-de-viola (Ipomoea triloba); capim-gordura (Melines
minutiflora) e beldroega. Queiróz et al. (2014) verificaram hospedabilidade de Brachiaria spp.
ao nematoide P. brachyurus. Amaranthus retroflexus foi capaz de hospedar os nematoides P.
neglectus e P. thornei (SMILEY; YAN; GOURLIE, 2014).
Bellé et al. (2015) avaliaram a capacidade hospedeira de plantas daninhas a P.
brachyurus em casa de vegetação e verificaram que várias espécies foram favoráveis ao
parasitismo, dentre elas, A. deflexus, A. spinosus, Brachiaria spp., Digitaria spp. e E. indica.
Braz et al. (2016), em casa de vegetação, constataram que P. oleracea, Sida rhombifolia, E.
indica e Amaranthus viridis foram boas hospedeiras de P. brachyurus. Porém, os mesmos
autores mostraram que C. benghalensis e Brachiaria spp. não foram capazes de hospedar o
nematoide.

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40

ARTIGO 1

Hipoclorito de sódio no tratamento de rizóforos-semente de inhame infectados por
Scutellonema bradys1

1

Trabalho elaborado conforme as normas da revista Horticultura Brasileira

41

Hipoclorito de sódio no tratamento de rizóforos-semente de inhame infectados por
Scutellonema bradys

Alison VDL Almeida1; Maria de Fátima S Muniz1; Marissônia A Noronha2; Sara P Farias1; Valdeir N
Carvalho1
1Universidade Federal de Alagoas (UFAL), Centro de Ciências Agrárias (CECA), Rio Largo-AL,

Brasil; alisonvander11@hotmail.com;mf.muniz@uol.com.br; sarapadilha.farias@outlook.com;
valdeirnunes4@gmail.com;

2Embrapa

Tabuleiros

Costeiros,

Rio

Largo-AL,

Brasil;

marissonia.noronha@embrapa.br

RESUMO
Dentre os problemas fitossanitários da cultura do inhame (Dioscorea spp.) no Brasil, a
casca-preta, causada pelos nematoides Scutellonema bradys, Pratylenchus coffeae e P.
brachyurus, destaca-se como o mais importante. O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito
do hipoclorito de sódio no tratamento de rizóforos-semente naturalmente infectados com
S. bradys. Os experimentos foram conduzidos em telado, em dois anos consecutivos. O
delineamento foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial (3 x 2 + 1), sendo duas
concentrações de hipoclorito de sódio (0,5 e 1,0%) e três tempos de imersão dos rizóforos (20,
40 e 60 minutos), com oito repetições, além da testemunha (sem uso do hipoclorito). Aos três
meses após o plantio, foi avaliado o percentual de emergência dos rizóforos-semente, e aos
seis meses foram avaliadas as seguintes variáveis: população final do nematoide no solo, na
raiz e na casca dos rizóforos, população final total e fator de reprodução. Nos dois ensaios, não
houve significância (P≤0,05) para a interação entre as concentrações de hipoclorito de sódio e
os tempos de imersão para as variáveis avaliadas. Entretanto, constatou-se diferença estatística
para os fatores analisados separadamente. De acordo com as análises de regressão, ajustadas
para os modelos linear ou quadrático, houve uma redução nas populações do nematoide com
o aumento da concentração do produto. O percentual de emergência não foi afetado pelas
concentrações ou tempos de exposição. Os resultados apresentados indicam que a
concentração de 1,0% de hipoclorito de sódio e o tempo de imersão de 20 minutos podem ser
empregados para o tratamento de rizóforos-semente de inhame infectados com S. bradys.
Palavras-chave: Dioscorea spp., casca-preta, controle alternativo, nematoide-do-inhame.

42

ABSTRACT

Sodium hypochlorite in the treatment of yam tubers infected by Scutellonema bradys

Among the constraints to yam crops (Dioscorea spp.) in Brazil, the dry rot disease, caused
by the plant-parasitic nematodes Scutellonema bradys, Pratylenchus coffeae and P. brachyurus,
is considered the most important. The aim of this work was to evaluate the effect of sodium
hypochlorite in the treatment of yam tubers naturally infected by S. bradys. Greenhouse
experiments were performed two times consecutively, in a completely randomized design and
factorial scheme, with sodium hypochlorite concentrations at 0.5 and 1.0 % and immersion
periods of 20, 40 and 60 minutes, plus the control, with eight replicates. Three months after
seeding, the percentage of emergence of the seed tubers was evaluated. The final nematode
population in the soil, roots and tubers peel, the total nematode population, and the
reproduction factor, were evaluated six months after seeding. In both assays, a significant
interaction (P≤0.05) between different concentrations of sodium hypochlorite and immersion
periods was not detected. However, when analyzing factors separately, differences were
observed for S. bradys populations. According to the regression analyses adjusted to linear or
quadratic models, there was a reduction in nematode’s population as the sodium hypochlorite
concentration increased. The percentage of emergence was not affected by the sodium
hypochlorite concentration or exposure period. The results observed demonstrate that sodium
hypochlorite at 1% concentration for an immersion period of 20 min could be useful for
disinfection of yam tubers infected with S. bradys.
Keywords: Dioscorea spp., dry rot disease, alternative control, yam nematode.

O inhame (Dioscorea spp.) é uma cultura de grande importância, pois se constitui em um
alimento básico das populações de muitos países, principalmente aqueles localizados no
continente africano. É uma hortaliça rica em carboidratos e vitaminas do complexo B. No Brasil,
o produto possui significativo valor comercial para o mercado interno e externo, com produção
de aproximadamente 250 mil toneladas em 25.889 hectares plantados (Faostat, 2017). Mais
de 90% da produção de inhame do País se concentra na região Nordeste, principalmente nos
estados da Bahia, Paraíba, Pernambuco e Alagoas (Moura, 2016).

43

Dentre os problemas fitossanitários encontrados na cultura do inhame e que resultam na
redução da produtividade, estão as doenças ocasionadas por fungos, vírus e nematoides,
destacando-se a casca-preta, cuja etiologia corresponde aos nematoides Scutellonema bradys,
Pratylenchus coffeae e P. brachyurus que incidem sobre os rizóforos, provocando necrose nos
tecidos e causando perdas significativas aos produtores. Scutellonema bradys é considerado o
mais importante, devido, principalmente, à sua ampla disseminação e às perdas provocadas à
cultura, que podem variar de 20 a 30% (Ferraz & Brown, 2016; Pinheiro, 2017).
O controle da doença se baseia fundamentalmente em técnicas de exclusão, com o plantio
de rizóforos-semente sadios, em solos livres de nematoides (Moura, 2016). Atualmente, não
existem nematicidas registrados para a cultura do inhame no Brasil (Agrofit, 2018). Assim, na
busca por medidas alternativas, produtos tais como o hipoclorito de sódio vêm sendo avaliados.
Em estudo realizado na Jamaica, constatou-se que o hipoclorito de sódio empregado no
tratamento de rizóforos de inhame minimizou o desenvolvimento da casca-preta causada por
P. coffeae (Hutton, 1998). No Brasil, alguns autores já testaram o referido produto no
tratamento de outros materiais propagativos, com resultados positivos em alguns
patossistemas (Lordello et al., 1994; Garcia & Tenente, 2001).
Considerando que rizóforos-semente infectados representam o principal veículo de
disseminação dos agentes causais da casca-preta, o tratamento desse material reduzirá a
introdução dos patógenos em novas áreas de cultivo. Neste contexto, o presente trabalho teve
como objetivo avaliar o efeito do hipoclorito de sódio na redução de populações de nematoides
causadores da casca-preta em rizóforos-semente naturalmente infectados.

MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi conduzido em telado, localizado no Centro de Ciências Agrárias da
Universidade Federal de Alagoas – CECA / UFAL (09°28’02’’ S; 35°49’43’’W, altitude 127 m), em
Rio Largo, AL. Foram realizados dois ensaios, o primeiro durante os meses de março e setembro
de 2016 e, o segundo, entre março e setembro de 2017.
Nos dois ensaios, foram utilizados rizóforos-semente de inhame naturalmente infectados,
com massa variando de 320,4 a 430,7 g, apresentando sintomas típicos de casca-preta,
provenientes dos municípios de Quebrangulo e Taquarana, AL. Para determinação da
população inicial dos nematoides, foi retirado 1 g de casca de cada rizóforo-semente e

44

processado em liquidificador, seguido de centrifugação em solução de sacarose e caulim
(Coolen & D’Herde, 1972). Após a extração, os nematoides foram mortos e fixados em
formaldeído a 4%, aquecido.
A identificação dos nematoides foi realizada em microscópio de luz com objetiva invertida,
baseada em caracteres morfológicos conforme as descrições de Mekete et al. (2012). A
estimativa populacional foi obtida por meio de duas contagens dos espécimes em 1 mL em
lâmina de Peters. As observações microscópicas confirmaram unicamente a presença, em
ambos os ensaios, de S. bradys.
Os rizóforos-semente naturalmente infectados com S. bradys e em início de brotação
foram colocados em redes de polietileno utilizadas para embalagem, separados conforme cada
tratamento e imersos em duas concentrações de hipoclorito de sódio (0,5 e 1,0%) em três
tempos distintos (20, 40 e 60 minutos). Em seguida, os rizóforos-semente foram plantados em
vasos com capacidade para oito litros, contendo solo previamente esterilizado em estufa
(100 °C / 24 h) e mantidos em casa de vegetação até o momento da avaliação. Os ensaios foram
instalados em delineamento inteiramente casualizado (DIC), em esquema fatorial (3 x 2 + 1)
com oito repetições, cada uma representada por um rizóforo-semente.
Aos três meses após o plantio do inhame, observou-se o percentual de brotação dos
rizóforos e, aos seis meses, foram avaliadas as populações finais de S. bradys. A parte aérea das
plantas foi eliminada e o sistema radicular e a casca dos rizóforos foram lavados em água
corrente, pesados e processados segundo Coolen & D’Herde (1972), enquanto as amostras de
solo (100 cm³) seguiram o procedimento de Jenkins (1964). Após a extração, os nematoides
foram mortos e fixados em formaldeído aquecido na concentração de 4%. A identificação e
quantificação da população final de S. bradys no solo, na casca dos rizóforos e nas raízes foram
realizadas conforme citado anteriormente. O cálculo do fator de reprodução (FR) do nematoide
[FR = População final (raízes + rizóforos + solo) / População inicial] foi efetuado para cada
repetição.
Os resultados obtidos foram submetidos à análise de variância (teste F), sendo que para as
populações dos nematoides os dados foram transformados para √x + 1. O efeito das doses de
hipoclorito de sódio e dos tempos de imersão foi avaliado por meio de análises de regressão e
o percentual de brotação pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade, com auxílio do programa
estatístico SISVAR, versão 5.6 (Ferreira, 2011).

45

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Em ambos os ensaios, a análise de variância não revelou significância (P≤0,05) na interação
entre as concentrações de hipoclorito de sódio e tempos de imersão, para as variáveis
avaliadas. No entanto, diferenças significativas foram constatadas quando os fatores foram
analisados separadamente.
Não ocorreu diferença significativa (P≤0,05) entre os tratamentos para a população inicial
de S. bradys, indicando a uniformidade da população no material propagativo testado, assim
como para a população final do nematoide no solo. Os tratamentos testados não interferiram
no percentual de emergência dos rizóforos-semente (Tabela 1). Entretanto, as análises de
regressão apresentaram significância (P≤0,05) para os efeitos das concentrações e tempos de
imersão do hipoclorito de sódio. Para a avaliação do efeito das concentrações do hipoclorito
de sódio sobre as variáveis população na raiz e na casca dos rizóforos, população final total e
fator de reprodução, demonstrado pelo modelo linear, houve uma redução na densidade
populacional do nematoide (Figuras 1A e 1B; 2A e 2B). O efeito dos tempos de imersão foi
explicado pelo modelo quadrático, onde se observa uma diminuição da população de S. bradys
apenas em relação à testemunha (Figuras 1C e 2C; 1D e 2D), ou seja, o aumento do tempo de
exposição do material propagativo ao hipoclorito de sódio não interferiu na reprodução do
nematoide.
O hipoclorito de sódio (NaClO) proporcionou uma diminuição da população final do
nematoide na raiz quando comparado à testemunha, sendo esta mais acentuada na
concentração de 0,5%, com reduções de 54,9 e 50,0%, nos dois ensaios, respectivamente. Já
na concentração de 1,0%, embora a redução tenha sido de 76,1% e 63,0%, respectivamente,
para ambos os ensaios, verifica-se que foi menor do que o efeito observado na concentração
de 0,5%. Essa resposta também foi constatada em relação às populações de S. bradys (final
total e na casca dos rizóforos), em que se observou uma redução de 49,2 e 63,8% na
concentração de 0,5% e de 72,0 e 84,0%, a 1,0% de NaClO, nos dois ensaios, respectivamente
(Figuras 1A e 2A). Para o fator de reprodução, o tratamento dos rizóforos com o referido
produto na concentração de 0,5% provocou uma redução de 60,8 e 58,2%, enquanto a 1,0%
esses valores atingiram 77,2 e 80,5%, nos ensaios (Figuras 1B e 2B).
Nos dois ensaios, o efeito dos tempos de imersão dos rizóforos no hipoclorito de sódio
sobre as populações e o fator de reprodução de S. bradys foi evidenciado a partir de 20 min

46

para as três variáveis avaliadas (PFR, PFC e PFT), com reduções de aproximadamente 60%
(Figuras 1C e 2C). Contudo, tempos de imersão acima de 20 min não influenciaram nas
densidades populacionais nem no fator de reprodução (Figuras 1D e 2D).
Hutton (1988) avaliou a eficiência do hipoclorito de sódio a 0,12%, durante 40 minutos, na
supressão de P. coffeae em rizóforos de inhame (D. cayenensis). Foi observado uma redução
significativa da população do nematoide na casca dos rizóforos, sem interferência em sua
brotação.
A eficácia do hipoclorito de sódio também foi comprovada em outros patossistemas, tais
como Globodera spp. em batata (Solanum tuberosum L.) (Wood & Foot, 1977); Radopholus
similis em bananeira (Lordello et al., 1994) e A. besseyi em capim-colonião (Garcia & Tenente,
2001). Nos dois últimos estudos, o produto não afetou a brotação dos rizomas nem a
germinação e o vigor das sementes. Por outro lado, Silva et al. (2003) obtiveram resultado
negativo ao testar o efeito do hipoclorito de sódio a 0,5% nos tempos de exposição de 15, 30 e
45 minutos sobre Meloidogyne sp. em propágulos de yacon.
O hipoclorito de sódio é um efetivo agente oxidante e seu modo de ação sobre
fitonematoides tem sido atribuído à destruição de estruturas de sobrevivência, como cistos
(Wood & Foot, 1977); interferência na atração do patógeno (Forrest et al., 1988) e redução da
eclosão, motilidade e infectividade dos juvenis (Stanton & O’Donnell, 1994).
O efeito supressor do hipoclorito de sódio sobre a população do nematoide nos rizóforos
de inhame é de fundamental importância, já que este material se constitui na principal forma
de disseminação do patógeno. Com base nos resultados obtidos, recomenda-se a concentração
de 1,0% de hipoclorito de sódio, no tempo de imersão de 20 minutos, para o tratamento do
material propagativo de inhame infectado com S. bradys.

AGRADECIMENTOS

O primeiro autor agradece pela concessão da bolsa de doutorado disponibilizada pela
CAPES.
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49

Tabela 1. Percentual de emergência de rizóforos-semente de inhame aos três meses do plantio,
tratados com diferentes concentrações de hipoclorito de sódio e tempos de imersão. Rio Largo,
UFAL/CECA, 2016/2017).

Tratamento

% de emergência
Ensaio I

Ensaio II

T0

Testemunha

100 a

100 a

T1

0,5%; 20 minutos

100 a

100 a

T2

0,5%; 40 minutos

90 a

100 a

T3

0,5%; 60 minutos

90 a

90 a

T4

1,0%; 20 minutos

80 a

80 a

T5

1,0%; 40 minutos

80 a

80 a

T6

1,0%; 60 minutos

60 a

70 a

Médias de oito repetições. Valores seguidos da mesma letra, na coluna, não diferem entre si,
pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade (average of eight replications. Average values
followed by the same letter do not differ by Tukey test at 5% probability).

50

PFR

Densidade populacional de S. bradys

PFC

250
PFT

ŷ = 91,639 - 73,833x
R² = 0,938
ŷ = 171,68 - 129,17x
R² = 0,957

A

0,80

Fator de reprodução de S. bradys

300

ŷ = 285,26 - 214,67x
R² = 0,952

200

150

100

50

0

B
ŷ = 0,6876 - 0,5729x
R² = 0,901

0,60

0,40

0,20

0,00
0

0,5

1

0

Concentração de NaClO (%)
PFR

ŷ = 94,597 - 3,2467x + 0,0373x2
R² = 0,958

PFC

ŷ = 173,34 - 6,1816x + 0,0787x2
R² = 0,912

250
PFT

1

0,80

C
Fator de reprodução de S. bradys

Densidade populacional de S. bradys

300

0,5

Concentração de NaClO (%)

ŷ = 289,6 - 9,9573x + 0,1228x2
R² = 0,925

200

150

100

50

0

D
ŷ = 0,7234 - 0,0261x + 0,0003x2
R² = 0,963

0,60

0,40

0,20

0,00
0

20

40

Tempo de imersão (min)

60

0

20

40

60

Tempo de imersão (min)

Figura 1. Efeito do hipoclorito de sódio (A) e do tempo de imersão (C) sobre a densidade
populacional e o fator de reprodução (B, D) de Scutellonema bradys, no ensaio I. PFR:
população final na raiz; PFC: população final na casca; PFT: população final total. Rio Largo,
UFAL, 2016.

500

PFR

450

ŷ = 82,813 - 55,625x
R² = 0,897

PFC

ŷ = 341,35 - 309,04x
R² = 0,917

PFT

ŷ = 450,72 - 386x
R² = 0,907

400
350

A

0,80

Fator de reprodução de S. bradys

Densidade populacional de S. bradys

51

300
250
200
150

B
ŷ = 0,6735 - 0,5767x
R² = 0,938

0,60

0,40

0,20

100
50
0

0,00
0

0,5

1

0

PFR

450

PFC

400

PFT

ŷ = 86,106 - 2,4588x + 0,0275x2
R² = 0,951
ŷ = 262,16 - 7,8748x + 0,0809x2
R² = 0,969
ŷ = 472,53 - 16,608x + 0,182x2
R² = 0,9565

C

1

0,80

Fator de reprodução de S. bradys

Densidade populacional de S. bradys

500

0,5

Concentrações de NaClO (%)

Concentração de NaClO (%)

350
300
250
200
150

100

D
ŷ = 0,6943 - 0,0253 + 0,0003x2
R² = 0,948

0,60

0,40

0,20

50
0,00

0
0

20

40

Tempo de imersão (min)

60

0

20

40

60

Tempo de imersão (min)

Figura 2. Efeito do hipoclorito de sódio (A) e do tempo de imersão (C) sobre a densidade
populacional e o fator de reprodução (B, D) de Scutellonema bradys, no ensaio II. PFR:
população final na raiz; PFC: população final na casca; PFT: população final total. Rio Largo,
UFAL, 2017.

52

ARTIGO 2

Biocontrole de Pratylenchus coffeae em inhame com produto à base de Purpureocillium
lilacinum1

1

Trabalho elaborado conforme as normas da revista Journal of Nematology

53

Biocontrole de Pratylenchus coffeae em inhame com produto à base de Purpureocillium
lilacinum
ALISON VAN DER LINDEN DE ALMEIDA1, MARIA DE FÁTIMA SILVA MUNIZ1,
MARISSÔNIA DE ARAÚJO NORONHA2, GILSON MOURA FILHO1, EVERTON
SEBASTIÃO DO NASCIMENTO1, SAMÁRIO LINO DOS SANTOS1
1

Universidade Federal de Alagoas (UFAL), Centro de Ciências Agrárias (CECA), Rio Largo-

AL, Brasil; alisonvander11@hotmail.com; mf.muniz@uol.com.br; gmf.ufal@yahoo.com.br;
evertohn@hotmail.com; samariolino@gmail.com
2

Embrapa Tabuleiros Costeiros, Rio Largo-AL, Brasil; marissonia.noronha@embrapa.br

RESUMO
O inhame (Dioscorea spp.) representa elevada importância socioeconômica para o
Brasil, particularmente para região Nordeste. No entanto, a casca-preta causada por
Scutellonema bradys, Pratylenchus coffeae e P. brachyurus contribui para as perdas de
rendimento. O uso de produtos biológicos no manejo da doença tem aumentado recentemente
como uma alternativa aos nematicidas químicos. O objetivo deste estudo foi avaliar o efeito do
Purpureocillium lilacinum (Lilacel®) no manejo da doença. Dois experimentos foram
conduzidos em casa de vegetação por duas vezes consecutivas, em que rizóforos saudáveis
foram plantados em vasos e após 30 dias foram infestados com 1.000 espécimes de P. coffeae.
Os tratamentos foram aplicados um mês após a infestação e cinco doses de Lilacel® (0,2; 0,4;
0,6; 0,8 e 1,0%), além dos controles (carbofurano e água) foram testados. Os experimentos
foram realizados em delineamento em blocos ao acaso, com sete tratamentos e cinco repetições,
sendo cada parcela formada por duas plantas. A população de nematoides no solo, na raiz e na
casca de rizóforo, população total e o fator de reprodução foram avaliados após seis meses. Em
ambos os experimentos, as densidades populacionais dos nematoides foram reduzidas com o
aumento das concentrações de Lilacel® tendo os melhores resultados sido observados em 0,8 e
1,0%. O bioproduto pode ser recomendado para o tratamento da casca-preta-do-inhame.
Palavras-chave: Casca-preta. Dioscorea spp. Controle biológico.

54

ABSTRACT

Yams (Dioscorea spp.) represent high social economic importance to Brazil,
particularly to Northeast region. However, the dry rot disease caused by Scutellonema bradys,
Pratylenchus coffeae and P. brachyurus contribute for the yield losses. The use of biological
products in the disease management have been increased recently as an alternative to chemical
nematicides. The objective of this study was to assess the effect of Purpureocillium lilacinum
(Lilacel®) in the disease management. Two experiments were carried out in greenhouse
conditions two times consecutively where healthy tubers were seeded in pots and after 30 days
were infested with 1,000 specimens of P. coffeae. The treatments were applied one month after
infestation, and five doses of Lilacel® (0.2; 0.4; 0.6; 0.8 and 1.0%), plus the controls
(carbofurano and water) were tested. The experiments were performed in a randomized block
design with seven treatments and five replicates, being each plot formed by two plants. The
nematode population in the soil, root and tubers peel, total population and the reproduction
factor were evaluated after six months. In both experiments, nematode population densities
were reduced with the increase of Lilacel® concentrations being the best results observed at 0.8
and 1.0%. The bioproduct could be recommended for the management of dry rot disease of
yam.
Key words: Dry rot disease. Dioscorea spp. Biological control.

O inhame (Dioscorea spp.) apresenta grande importância socioeconômica para o Brasil,
sendo cultivado predominantemente na região Nordeste, principalmente nos estados da Paraíba,
Pernambuco, Alagoas e Bahia, onde a principal espécie é D. cayenensis. É a quarta tuberosa
mais cultivada no mundo, constituindo-se um alimento rico em carboidratos e vitaminas do
complexo B, sendo considerado alimento básico de populações de diversos países,
principalmente nos localizados no continente africano (Moura, 2016; Coyne; Affokpon, 2018).
O maior produtor mundial é a Nigéria com uma produção de aproximadamente 48 milhões de
toneladas em 2017, mesmo ano em que o Brasil foi responsável por uma produção de 250.400
toneladas numa área de 25.800 hectares (Faostat, 2019).
Os problemas fitossanitários estão entre as principais causas de redução da
produtividade da cultura, destacando-se a casca-preta ou podridão-seca, causada pelos
nematoides Scutellonema bradys (Steiner & LeHew), Pratylenchus coffeae (Zimmermann)
Filipjev & Schuurmans Stekhoven e P. brachyurus (Godfrey) Filipjev & Schuurmans

55

Stekhoven. Estes nematoides causam necrose nos tecidos dos rizóforos, o que resulta em perdas
significativas na produção (Ferraz; Brown, 2016).
O manejo da doença se baseia, fundamentalmente, em técnicas de exclusão,
principalmente pela utilização de material propagativo e solo isentos do patógeno. Porém
métodos como a rotação de culturas, o pousio, a destruição de restos culturais, além do uso de
coberturas vegetais, também são indicados (Amusa et al., 2003; Baimey, 2005; Silva et al.,
2014; Moura, 2016; Ferraz; Brown, 2016). O controle químico não é recomendado, uma vez
que não existem nematicidas registrados, no Brasil, para a cultura do inhame (Agrofit, 2019).
Segundo Crawford e Clardy (2011), o controle biológico vem sendo muito estudado em
diversas pesquisas, utilizando principalmente fungos e bactérias que apresentam capacidade de
parasitar ovos, juvenis e até mesmo adultos de nematoides. Assim, esse método de controle
surge como alternativa ao controle químico em virtude de apresentar menor custo, fácil
aplicabilidade, baixo ou nenhum risco ambiental, pois não contamina e não deixa resíduos no
ambiente (Nunes et al., 2010).
Estudos com os fungos Pochonia chlamydosporia (Goddard) Zare & Gams e
Purpureocillium lilacinum (Thom) Luangsa-Ard têm apresentado resultados promissores no
manejo de fitonematoides (Atkins et al., 2003). Purpureocillium lilacinum é um parasita de
ovos e de fêmeas, com pouca especificidade de hospedeiros, que cresce em diversos tipos de
substratos, possuindo grande adaptabilidade quanto ao pH do solo, sendo um fungo bastante
competitivo (Goettel et al., 2001; Jacobs et al., 2003).
Estudos têm demonstrado a eficiência de P. lilacinum como agente de biocontrole de
fitonematoides nos patossistemas: feijão (Phaseolus vulgaris L.) – Meloidogyne incognita
(Kofoid & White) Chitwood (Santin, 2008); soja (Glycine max (L.) Merrill) – M. incognita;
(Nunes et al., 2010); alface (Lactuca sativa L.) e tomate (Solanum lycopersicum L.) – M.
incognita (Machado et al., 2011); tomate (Solanum lycopersicum L.) – M. incognita (Silva et.
al., 2017a); abacaxi (Ananas comosus L.) – Meloidogyne javanica (Treub) Chitwood (Kiriga et
al., 2018).
A eficiência de um produto comercial à base de P. lilacinum (Nemout®) foi verificada
pela redução do número de ovos de Pratylenchus spp. na cultura da cana-de-açúcar (Saccharum
officinarum L.) (Oliveira et al., 2011). Bortolini et al. (2013), utilizando um bionematicida
contendo P. lilacinum (Nemat®), no tratamento de sementes, verificaram o potencial do produto
na redução das populações de P. brachyurus em plantas de soja (Glycine max (L.) Merrill).

56

Objetivou-se, no presente estudo, avaliar o efeito de um produto comercial à base de P.
lilacinum (Lilacel®) no controle de P. coffeae, em rizóforos de inhame artificialmente
inoculados.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram realizados dois ensaios sob condições de telado, sendo o primeiro no período de
maio a novembro de 2016, na Unidade de Execução e Pesquisa da Embrapa Tabuleiros
Costeiros, Rio Largo, AL (09° 27’ 57’’ S; 35° 49’ 57’’ W: 127 m). O segundo foi conduzido
entre janeiro e julho de 2017, no Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal de
Alagoas – CECA/UFAL (09° 28’ 02’’ S; 35° 49’ 43’’ W: 127 m), em Rio Largo, AL.
Rizóforos-semente de inhame sadios, em início de brotação, com massa variando de
290,5 a 440,8 g, adquiridos do município de Quebrangulo-AL, foram plantados em vasos com
capacidade para oito litros, contendo solo previamente esterilizado em estufa (100 °C / 24 h).
Para a obtenção do inóculo, foram feitas extrações de nematoides em rizóforos de inhame com
sintomas de casca-preta, adquiridos na CEASA de Maceió-AL, empregando-se a metodologia
de Coolen; D’Herde (1972). Posteriormente, realizaram-se a identificação e a quantificação dos
nematoides em um microscópio de luz com objetiva invertida e com aumento de 100x,
utilizando-se alíquotas de 1 mL em lâminas de Peters.
Em seguida, foi feita a suspensão de inóculo, estimando-se a quantidade necessária para
aplicar 1.000 nematoides por planta. Trinta dias após o plantio, efetuou-se a inoculação de P.
coffeae em dois orifícios de aproximadamente 2 cm de profundidade, realizados próximos ao
caule de cada planta. Os tratamentos foram aplicados um mês após a infestação do solo e os
vasos foram mantidos em telado até o momento da avaliação.
Foram avaliadas cinco concentrações (0,2%; 0,4%; 0,6%, 0,8% e 1,0%) de um
bionematicida à base de P. lilacinum (Lilacel® - constituído por 1 x 108 UFC / mL do PC), além
do controle negativo (apenas água) e do controle positivo representado pelo nematicida químico
carbofurano (Furadan® - dosagem de 400 mL do PC / 100 L de água). Os experimentos foram
conduzidos em delineamento em blocos ao acaso (DBC) com sete tratamentos e cinco
repetições, sendo que cada parcela experimental foi constituída por dois vasos.
A avaliação dos experimentos foi realizada seis meses após o plantio dos rizóforos, pela
estimativa da população do nematoide no sistema radicular e nos rizóforos de cada planta, os
quais foram lavados, pesados e processados conforme Coolen; D’Herde (1972). Efetuou-se
também a extração dos nematoides presentes em 100 cm3 de solo utilizando-se a metodologia

57

proposta por Jenkins (1964). Posteriormente, os nematoides foram mortos e fixados em
formaldeído a 4% aquecido. A identificação e a quantificação da população final do nematoide
no solo, na casca e nas raízes foram realizadas conforme mencionado anteriormente. Também
foi determinado o fator de reprodução [FR = população final (raízes + rizóforos + solo) /
população inicial].
Para análise estatística, os dados foram transformados em √x + 1, submetidos à análise
de variância e, realizadas análises de regressão da população final do nematoide no solo, raízes
e cascas dos rizóforos, população final total e o fator de reprodução como variáveis dependentes
das doses do bionematicida, utilizando-se o programa estatístico SISVAR, versão 5.6 (Ferreira,
2011).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Em ambos os ensaios, as observações microscópicas, baseadas nas descrições de
Gonzaga et al. (2016), evidenciaram a presença apenas de P. coffeae. A análise de variância
dos dados, nos dois ensaios, apresentou significância pelo teste F a 1% de probabilidade para
as variáveis relacionadas às densidades populacionais de P. coffeae. Nos dois ensaios, pela
análise de regressão, verificou-se redução das populações finais do fitonematoide com o
aumento das concentrações do bionematicida Lilacel® (Figuras 1 e 2).
No primeiro e segundo ensaio, a testemunha apresentou uma população final de 70 e 85
nematoides / 100 cm³ de solo, respectivamente (Figuras 1A e 2A). Na concentração de 1,0% do
bionematicida, as populações atingiram, respectivamente, 11 e 12 nematoides / 100 cm³ de solo.
Já o nematicida químico (carbofurano) causou mortalidade em 100% dos nematoides presentes
nas amostras de solo, nos dois ensaios. Com relação ao efeito do bionematicida sobre a
população final do nematoide na raiz, verificou-se que também ocorreu redução, nos dois
ensaios, da população de P. coffeae, em que os números de nematoides nas concentrações de
0,6%, 0,8% e 1,0% foram bem inferiores aos observados na testemunha, nos dois ensaios
(Figuras 1B e 2B). Nas concentrações menores, 0,2% e 0,4%, também houve redução se
comparado à testemunha, porém com diferenças menores. Pôde-se observar também que o
efeito da concentração de 1,0% ficou muito próximo do observado no tratamento com o
nematicida químico, comprovando o efeito supressor do nematicida biológico sobre o número
de espécimes de P. coffeae presente nas raízes do inhame.

58

No primeiro ensaio, não houve formação de rizóforos, consequentemente não se têm
dados relacionados à população final na casca. Isso ocorreu, provavelmente, pelas altas
temperaturas registradas no período de condução do referido ensaio, podendo ter comprometido
o processo de tuberização do inhame. Segundo Kerbauy (2004), o processo de formação de
tubérculos ou órgãos de reserva pode sofrer interferência e ser controlado por fatores
ambientais, como a temperatura. Dessa forma, no ensaio I, a população final total foi obtida
apenas pela soma da população final do solo somada à população final na raiz.
Pela Figura 2C, nota-se que o Lilacel® também foi eficaz no manejo das populações do
fitonematoide presente na casca dos rizóforos. Observa-se que a população de P. coffeae na
testemunha foi de 641 nematoides / g de casca, enquanto nas concentrações do produto, a
população foi reduzindo, atingindo valores populacionais de 202 e 127 nematoides / g de casca
nas concentrações de 0,8% e 1,0%, respectivamente. Estes valores ficaram, novamente, muito
próximos àqueles verificados no tratamento com o nematicida químico (107 nematoides / g de
casca). Esses resultados são importantes, pois além de a casca do rizóforo ser o local onde os
fitonematoides se alimentam e ocasionam os sintomas de necrose, representam o principal
problema pela deterioração do inhame no transporte e armazenamento (Silva et al., 2014),
consequentemente, inviabilizando a comercialização dessa hortaliça.
Com relação ao efeito do nematicida biológico sobre a população final total de P.
coffeae, puderam-se observar tendências semelhantes nos dois ensaios (Figuras 1C e 2D). No
primeiro, ocorreu uma redução de mais da metade da população de P. coffeae já na concentração
de 0,6% (425 nematoides), se comparado à testemunha (902 nematoides). Este efeito foi ainda
maior nas concentrações de 0,8% e 1,0%, nas quais se observou uma redução para 247 e 173
nematoides, respectivamente. Importante salientar que mais uma vez o resultado encontrado na
concentração de 1,0% fica próximo do observado com o nematicida químico, que reduziu a
população de P. coffeae para 102 individuos. Já no segundo ensaio, corroborando os resultados
apresentados anteriormente, verifica-se que, na concentração de 0,4%, a população do
nematoide foi suprimida para aproximadamente a metade (631 nematoides), se comparada ao
nematicida químico (1.184 nematoides). A redução foi ainda maior nas concentrações de 0,6%,
0,8% e 1,0%, que apresentaram populações, respectivamente, de 478, 323 e 233 nematoides.
Nota-se, para a variável fator de reprodução, nos dois ensaios, que o produto à base de
P. lilacinum ocasionou redução no fator de reprodução do fitonematoide, mostrando, dessa
forma, eficiência no manejo de P. coffeae (Figuras 1D e 2E). No primeiro ensaio, o valor
encontrado na testemunha reduziu para a metade já na concentração de 0,6%. Essa redução é
ainda mais acentuada nas concentrações de 0,8% e 1,0%, nas quais os fatores de reprodução

59

foram de 0,25 e 0,17, respectivamente. Com nematicida químico, novamente, foi observado o
melhor resultado na supressão da população de P. coffeae, ficando novamente próximo da
maior concentração do bionematicida, com fator de reprodução de 0,10. Comportamento
semelhante foi obtido no ensaio II, em que a testemunha apresentou fator de reprodução
superior a 1, enquanto, sob todas as concentrações de Lilacel®, o fator de reprodução ficou
abaixo de 1, evidenciando a eficiência do produto biológico em reduzir a reprodução do
nematoide. Verifica-se que as maiores concentrações (0,8% e 1,0%) mostraram resultados
muito próximos dos encontrados com o nematicida químico. A eficiência do controle químico
com a utilização de carbofurano sobre o gênero Pratylenchus já foi comprovada em estudos
realizados por Oliveira et al. (2011) em cana-de-açúcar, que verificaram eficiência de controle
igual a 100%.
O efeito supressor de P. lilacinum sobre P. coffeae pode ser explicado pela ação que o
fungo promove ao entrar em contato com os nematoides, pois, segundo Anastasiadis et al.
(2008), trata-se de um fungo parasita de ovos que também pode liberar metabólitos tóxicos que
impedem a penetração e a multiplicação do nematoide. Mukhtar et al. (2013) salientam ainda
que o principal mecanismo de ação de P. lilacinum está na produção de proteases e quitinases,
enzimas que dissolvem a camada vitelina da casca do ovo, fazendo com que as hifas penetrem
nos ovos e destruam os estádios embrionários dos nematoides.
Estudando a eficiência de P. lilacinum na redução de populações de M. incognita na
cultura do tomateiro, Silva et al. (2017a) concluíram que o agente biológico não apresentou
diferença significativa da testemunha, embora tenha mostrado densidade populacional e fator
de reprodução inferiores. Kiriga et al. (2018), avaliando P. lilacinum no manejo de M. javanica
na cultura do abacaxizeiro, mostraram que o fungo foi eficiente no manejo do nematoide,
reduzindo o número de massas de ovos, de ovos e de galhas.
Contrastando com esses resultados, Silva et al. (2017b) mostraram que P. lilacinum não
apresentou resultados satisfatórios no controle de Meloidogyne enterolobii nas culturas da
bananeira e do tomateiro. Os autores justificam que tal fato pode estar relacionado ao nível de
inóculo que eles utilizaram (5.000 ovos / planta), recomendando o uso do P. lilacinum apenas
em locais com baixas infestações, em conjuntos com outros métodos de controle.
Corroborando os resultados encontrados no presente estudo, Oliveira et al. (2011)
constataram uma redução do número de ovos de Pratylenchus spp. e um fator de reprodução de
0,7 após a utilização do inoculante natural à base de P. lilacinum (Nemout®) na cultura da canade-açúcar. Bortolini et al. (2013) verificaram que o nematicida biológico Nemat® (P. lilacinum
+ Arthrobotry spp.), aplicado no tratamento de sementes de soja, demonstrou potencial de

60

controle de P. brachyurus, evidenciado pelo fator de reprodução que diferiu estatisticamente da
testemunha.
Além disso, outras pesquisas mostram a eficiência de P. lilacinum sobre outros
fitonematoides, principalmente Meloidogyne spp. Santin (2008) observou em seus estudos com
feijão que P. lilacinum reduziu o número de galhas e o fator de reprodução de M. incognita.
Nunes et al. (2010), avaliando o efeito de P. lilacinum no controle de M. incognita, verificaram
que o fungo ocasionou uma redução do número de ovos do nematoide na cultura da soja.
Machado et al. (2011), em estudo com alface e tomateiro, observaram que o número de ovos
de M. incognita foi reduzido em 85% após a incorporação, ao solo, de esterco bovino
combinado com grãos de arroz colonizados com P. lilacinum.
Com os resultados do presente estudo, fica evidente que o produto pode ser
recomendado aos produtores para o manejo da casca-preta-do-inhame, tendo os melhores
resultados sido encontrados nas concentrações de 0,8% e 1,0%.

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63

900
(70)

8

A
ŷ = 8,10 - 5,1809x
R² = 0,984

(49)

PFS de P. coffeae

7

(22)

5

(15)

4

(11)

3

2

600

(534)

500

(403)

400
(232)

300

(162)

200
(102)

100

1
(0)

0

0

0

0,2

0,4

0,6

0,8

0

1

0,2

0,4

0,6

0,8

1

Concentração de Lilacel® (%)

Concentração de Lilacel® (%)
1000

1,0
(902)

800

C

0,8

ŷ = 874,57 - 740,81x
R² = 0,999

(713)

700
(566)

600
500

(425)

400
(247)

300

(173)

200

D
ŷ = 0,88 - 0,7409x
R² = 0,990

(0,71)

0,7
(0,56)

0,6
0,5

(0,43)

0,4
(0,25)
(0,17)

0,3
0,2

(102)

100

(0,90)

0,9

FR de P. coffeae

900

PFT de P. coffeae

B
ŷ = 812,33 - 682,66x
R² = 0,992

(664)

700

(32)

6

(832)

800

PFR de P. coffeae

9

(0,10)

0,1

0

0,0
0

0,2

0,4

0,6

0,8

Concentração de Lilacel® (%)

1

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

Concentração de Lilacel® (%)

Figura 1. Efeito de diferentes concentrações de Lilacel® (Purpureocillium lilacinum) sobre as
densidades populacionais de Pratylenchus coffeae, no ensaio I.
PFS = População final no solo (A); PFR = População final na raiz (B); PFT = População final total (C); FR = Fator
de reprodução (D). Nematicida químico (Carbofurano). Análise de variância com dados transformados em
√x + 1 .

64

90

(85)

80

PFR de P. coffeae

(42)

50
40

(32)

30
(18)

20

ŷ = 414,14 - 356,1060x
R² = 0,940

400

(56)

60

B

(459)

450

ŷ = 85,02 - 57,2904√𝑥 - 16,7916x
R² = 0,998

70

PFS de P. coffeae

500

A

(303)

350
300

(263)

250

(195)

200
(103)

150

(94)

100

(12)

10

(76)

50
(0)

0
0

0
0,2

0,4

0,6

0,8

1

0

0,2

(641)
ŷ = 644,06 - 875,1200x + 368,4180x2
R² = 0,991
(503)

600

PFC de P. coffeae

C

(326)
(251)

300

(202)

200

0,6

0,8

(1184)

1

(127)
(107)

800
(631)

600

(478)
(323)

400

(233)
(184)

200

100
0

D
ŷ = 1172,01 - 15,86,4700x + 653,8030x2
(862)
R² = 0,998

1000

500
400

1200

PFT de P. coffeae

700

0,4

Concentração de Lilacel® (%)

Concentração de Lilacel® (%)

0
0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

0

0,2

Concentração de Lilacel® (%)

0,4

0,6

0,8

1

Concentração de Lilacel® (%)

1,4

FR de P. coffeae

1,2

ŷ = 1,17 - 1,5847x + 0,6536x2
R² = 0,998

(1,18)

1,0

E

(0,86)

0,8

(0,63)

0,6

(0,48)
(0,32)

0,4

(0,23)
(0,18)

0,2
0,0
0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

Concentração de Lilacel® (%)

Figura 2. Efeito de diferentes concentrações de Lilacel® (Purpureocillium lilacinum) sobre as
densidades populacionais de Pratylenchus coffeae, no ensaio II.
PFS = População final no solo (A); PFR = População final na raiz (B); PFC = População final na casca (C); PFT
= População final total (D); FR = Fator de reprodução (E). Nematicida químico (Carbofurano). Análise de
variância com dados transformados em √x + 1.

65

ARTIGO 3

Scutellonema bradys and Pratylenchus spp. associated with weeds in yam fields1

1

Trabalho elaborado conforme as normas da revista Nematology

66

Scutellonema bradys and Pratylenchus spp. associated with weeds in yam fields

Alison V.D.L. DE ALMEIDA1, Maria de Fatima S. MUNIZ1,*, Marissônia DE A.
NORONHA2, Renan C. DE SOUZA1, Gilson M. FILHO1 and Sara P. DE FARIAS1

1

Centro de Ciências Agrárias, Universidade Federal de Alagoas, 57100-000 Rio Largo,
AL, Brazil
2

Embrapa - Tabuleiros Costeiros, 57100-000 Rio Largo, AL, Brazil

*Corresponding author, e-mail: mf.muniz@uol.com.br

67

Summary – Dry root disease of yam (Dioscorea spp.), caused by Scutellonema bradys,
Pratylenchus coffeae and P. brachyurus has great prominence among the plant disease
problems of yam in Brazil. In order to evaluate the association of these nematode species with
weeds, field sampling was performed during 2016 and 2017 in yam-growing areas with history
of the disease within the major counties in the state of Alagoas, Brazil. The frequency of
occurrence of both, weeds and nematodes, was determined in addition to the estimated
nematode’s population in roots. Forty-three weed species were found, within these, 23 were
infected with at least one of the causal agents of the dry rot disease, being Pratylenchus spp.
the most prevalent in the fields. Ageratum conyzoides, Commelina benghalensis and Emilia
coccinea (in Zona da Mata) and C. benghalensis (Agreste region) were especially important
due to their high frequency of occurrence and also for supporting populations of S. bradys and
Pratylenchus spp. Cyperus flavus, E. coccinea and Spermacoce verticillata are now recorded
as new weed species associated with S. bradys.

Keywords - alternative hosts, Dioscorea spp., lesion nematodes, yam nematode.

68

Yams (Dioscorea spp.) are the fourth most important root and tuber crop (Coyne &
Affokpon, 2018). World production is estimated in around 73 million tons with Nigeria being
the largest producer with approximately 48 million tons. In South America, Brazil ranks second
with approximately 250,000 tons produced in an area of 26,000 hectares (FAOSTAT, 2017).
Dry rot is an important field and post-harvest disease of yams, and the causal agents are
the migratory endoparasitic nematodes Scutellonema bradys (Steiner & LeHew) Andrássy,
Pratylenchus coffeae (Zimmermann) Filipjev & Schuurmans Stekhoven and P. brachyurus
(Godfrey) Filipjev & Schuurmans Stekhoven. These nematode species damage yam tubers
causing dark necrotic lesions in the cortex and fissures of the tuber skin (Ferraz & Brown,
2016), resulting in heavy losses from 20 to 30% in Brazil (Pinheiro, 2017). In the state of
Alagoas, Brazil, these phytonematodes generally occur in mixed populations, mainly S. bradys
and P. coffeae (Muniz et al., 2012). According to Claudius-Cole & Aworetan (2007) and Braz
et al. (2016) populations of these pathogens survive in the absence of yams in the soil and other
plant hosts, including weeds, which can preserve or increase the level of inoculum in the soil.
Besides behaving as alternative hosts, certain weeds can protect nematodes from pesticides and
unfavorable environment, provide nematode suppression through antagonism, contribute to
changes in future nematode biotic potential, or exert indirect effects through competition with
crops or by the effects of weed control strategies on nematode populations. A prominent
similarity between most major weeds and plant-parasitic nematodes is that both are place-bound
organisms that are passively dispersed (Thomas et al., 2005). Otherwise, infected propagative
material provides the main source for nematodes’ dissemination (Moura, 2016; Coyne &
Affokpon, 2018).
A number of reports have been published on nematodes that are commonly associated
with weeds growing in the same fields as crops, such as Radopholus similis (Cobb) Thorne,
Helicotylenchus spp., Pratylenchus spp., Hoplolaimus seinhorsti Luc, Meloidogyne spp.,

69

Rotylenchulus reniformis Linford & Oliveira (Quénéhervé et al., 2006), P. speijeri Luca,
Troccoli, Duncan, Subbotin, Waeyenberge, Coyne, Brentu & Inserra (Brentu et al., 2013) in
infested banana (Musa spp.) fields and R. reniformis in cotton areas (Molin & Stetina, 2016).
However, there are few studies about weeds serving as reservoirs for the causal agents of the
dry rot disease of yams (Carmo et al., 2014). Therefore, the objective of the present study was
to survey the occurrence of S. bradys and Pratylenchus spp. in yam fields in the state of Alagoas
in order to evaluate their association with weeds.

Materials and methods

FIELD SURVEY AND IDENTIFICATION OF WEED SPECIES

The survey was performed between 2016 and 2017 in two climatically different regions,
involving 11 counties within the state of Alagoas, which are representative of the major yamgrowing areas. These counties included Paulo Jacinto, Chã Preta, Viçosa, Quebrangulo, Mar
Vermelho, Branquinha, Flexeiras and Murici (called Zona da Mata, with 28 areas); Taquarana,
Arapiraca and Limoeiro de Anadia (Agreste region, with 13 areas), with a total of 41 areas.
Weeds were sampled during yam cultivation, between five to nine months after planting,
in areas with history of dry rot disease incidence. Five plants of each weed species were
randomly selected from each area, based on highest frequency, and removed from the soil using
a hand trowel. Roots were separated from soil by gently tapping off, and the whole plants were
sealed in plastic bags, labeled, placed in cooler boxes, and taken to the Phytopathology
Laboratory at the Federal University of Alagoas, within 8 h after sampling. At the laboratory,
the aerial portions were removed for botanical classification using a scissor, and the root

70

systems, combined for each weed species, were then stored in a refrigerator at a temperature
between 5-7ºC for a maximum period of 24 hours before nematode extraction.
Identification of weed species was performed according to the classification system
APG III (The Angiosperm Phylogeny Group, 2009), based on morphological characteristics,
with the aid of specific literature (Kissman & Groth, 1997; 1999; 2000; Lorenzi, 2006; 2014).

EXTRACTION, QUANTIFICATION AND FREQUENCY OF NEMATODES ON WEEDS

Roots were washed under tap water, cut into 1-3 cm pieces and composite samples of 5
g roots were processed according Coolen & D’Herde (1972). After extraction, nematodes were
killed and fixed in hot 4% formaldehyde solution. The population densities of nematode
suspensions were assessed from 1 mL aliquots with the aid of Peters counting slides under an
inverted light microscope at 100x magnification. The identification of nematodes was based on
morphological characters of mature females according to Mai & Mullin (1996) and Castillo &
Vovlas (2007).
The frequency of occurrence of weeds and nematodes was calculated according to Ntidi
NLW

et al. (2012): FOW = ( NL ) x 100, where FOW is the frequency of occurrence of the weed;
NLW - number of localities where the weed species occurred; NL - number of localities
NN

sampled. FON = ( NL ) x 100, where: FON - frequency of occurrence of nematodes; NN number of times the nematode species occurred in roots of each weed species.

Results

FIELD SURVEY AND IDENTIFICATION OF WEED SPECIES

71

Forty-three different weed plants belonging to 19 families were found, with the
Asteraceae family being predominant (11 species), followed by Cyperaceae with six species
(Table 1). The most frequent weed species in Zona da Mata were Commelina benghalensis
(82%), followed by Gnaphalium sp. (79%), Ageratum conyzoides (71%), Hyptis pectinata
(64%) and Emilia coccinea (61.0%). In the Agreste region the prevalent weed species were C.
benghalensis and A. conyzoides with 100% and 31% respectively.

IDENTIFICATION, FREQUENCY, AND POPULATION DENSITIES OF NEMATODES
ON WEEDS

Pratylenchus spp. (P. coffeae and Pratylenchus sp.) were identified in the areas
surveyed, being P. coffeae the predominant species and accounting for up to 96% of the overall
Pratylenchus populations.
For both regions, Zona da Mata and Agreste, C. benghalensis, Gnaphalium sp., A.
conyzoides, H. pectinate, and E. coccinea were associated with at least one nematode species
(Tables 2 and 3). Seven of the 42 weed species found in Zona da Mata region were parasitised
by both nematode species while 15 were hosts only for Pratylenchus spp., and 20 weed species
showed no nematodes infecting their roots (Table 2). On the other hand, in Agreste region, 24
weed species were recorded, and among these species only C. benghalensis and Richardia
brasiliensis were hosts for both nematodes; 11 species were parasitised by only Pratylenchus
spp.;

whereas

11

species

were

not

infected

by

nematodes

(Table 3).
In the Zona da Mata region, the highest frequency of occurrence for S. bradys was
observed in roots of C. benghalensis (39%) and A. conyzoides (18%), whereas the highest
population density of this nematode was observed in roots of Phyllanthus sp., (8 individuals/g

72

of root). However, this weed species showed a low FOW (7%). Seven weed species showed
FOW ranging from 79% to 43%, concerning their association with Pratylenchus spp.,
particularly C. benghalensis, Gnaphalium sp., A. conyzoides, and E. coccinea. The highest
population densities for Pratylenchus spp. were observed in roots of Brachiaria sp., Cyperus
laxus, Mimosa pudica and Scoparia dulcis (14 to 16 individuals/g of root) (Table 2). In the
Agreste region, the highest frequency of occurrence for S. bradys and Pratylenchus spp. was
also observed in C. benghalensis with 54% and 77%, and mean population density ranging from
2 to 4 individuals/g of root, respectively (Table 3).

Discussion

Management methods recommended for dry rot disease of yams are based on the use of
healthy propagative material planted on areas free of the nematodes (Moura, 2016). Hence,
efforts to reduce wild plant hosts that support nematodes should be considered in order to
deprive the pathogens from alternative food sources during the yam cropping season. The
presence of alternative hosts reduces the efficacy of management techniques designed to lower
plant-parasitic nematode populations and thereby enhances crop injury that is proportional to
the size of the nematode population (Thomas et al., 2005).
There are few studies on the host range of weed plants for S. bradys. Under greenhouse
conditions, Adesiyan (1976) included Corchorus olitorius and Tridax procumbens as poor host
and non-host of this nematode species, respectively. However, in a different study, T.
procumbens was considered as non-host/poor host for this nematode species, depending of the
type of inoculum (naturally infested S. bradys soil or sterilized soil infested with the nematode)
(Kayode & Claudius-Cole, 2017). On the other hand, Claudius-Cole & Aworetan (2007)

73

verified that C. benghalensis supports the reproduction of this nematode. The findings of the
present study are in-line with reports by these authors.
The current study also showed an association between S. bradys and A. conyzoides,
Portulaca oleracea and R. brasiliensis, different from the findings previously reported by
Carmo et al. (2014) which classified these weed species as non-hosts for this nematode species.
These differences can be attributed to the genetic variability of the weed and nematode
populations and also to environmental factors. For the first time, S. bradys was observed in
association with C. flavus, E. coccinea and Spermacoce verticillata.
The higher prevalence of P. coffeae can be justified by its wide host range of over 250
plant species, covering almost all plant families (Burke et al., 2005). In terms of host status of
weeds to Pratylenchus spp. Quénéhervé et al. (1995; 2006) found that Amaranthus spinosus,
Emilia fosbergii, Eleusine indica and Solanum americanum were not parasitised by the
nematode, in accordance with the present study. Furthemore, M. pudica and P. oleraceae
referred as host for P. coffeae (Bendixen, 1988) were also infected by this nematode species in
the present study. Otherwise, the lowest nematode population densities observed in Agreste
region when compared to Zona da Mata, could be attributed to differences in environmental
factors and also to a lower number of samples collected.
Many weed species were not associated with the causal agents of dry rot disease of yam.
However, this result does not necessarily means that such association cannot occur; for instance,
S. bradys was associated with A. conyzoides, E. coccinea, Phyllanthus sp. and P. oleracea in
Zona da Mata, but the nematode was not detected in the Agreste region. In addition, association
between C. esculentus and Pratylenchus spp. was not observed in this region. Thus, greenhouse
tests are necessary in order to confirm the host status for these weeds.
Considering that some weed plant species were found to host causative agents of the dry
rot of yam, management practices which suppress populations of these plant species will

74

contribute to reduce nematode populations for the next cropping season. In addition, weed
plants that were non-hosts for phytonematodes, could be tested for the management of these
pathogens, through the test of their extracts, as observed by Ferreira et al. (2013) while using
the weed T. procumbens against Meloidogyne incognita (Kofoid & White) Chitwood.
In conclusion, C. benghalensis, A. conyzoides and E. coccinea were the most frequently
weed species found in yam growing areas in Alagoas, being associated with S. bradys and
Pratylenchus spp. Cyperus flavus, E. coccinea and S. verticillata are now recorded as new weed
species being associated with S. bradys in field conditions.

Acknowledgments

This study was financed in part by the Coordination for the Improvement of Higher
Education Personnel - Brazil (CAPES) - Finance Code 001. The authors also thank CNPq
(Project 446760/2014-5), and Fapeal (Project 60030001273/2017), for the financial support.

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78

Table 1. Family, scientific and common names of weed species collected in the major yamgrowing areas in the state of Alagoas, during 2016 and 2017.
Family
Amaranthaceae
Amaranthaceae
Amaranthaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Boraginaceae
Caryophyllaceae
Commmelinaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Euphorbiaceae
Fabaceae
Fabaceae
Lamiaceae
Malvaceae
Malvaceae
Malvaceae
Molluginaceae
Onagraceae
Phyllanthaceae
Piperaceae
Plantaginaceae
Poaceae
Poaceae
Poaceae
Portulacaceae
Rubiaceae
Rubiaceae
Rubiaceae
Solanaceae

Scientific name
Amaranthus deflexus
Amaranthus retroflexus
Amaranthus spinosus
Acanthospermum hispidum
Ageratum conyzoides
Centratherum punctatum
Conyza sp.
Eclipta alba
Emilia coccinea
Emilia fosbergii
Gnaphalium
Praxelis pauciflora
Spilanthes acmella
Tridax procumbens
Heliotropium indicum
Drymaria cordata
Commelina benghalensis
Cyperus distans
Cyperus esculentus
Cyperus flavus
Cyperus iria
Cyperus laxus
Cyperus surinamensis
Euphorbia hyssopifolia
Indigofera sp.
Mimosa pudica
Hyptis pectinata
Corchorus olitorius
Sida sp.
Waltheria sp.
Mollugo verticillata
Ludwigia leptocarpa
Phyllanthus sp.
Peperomia transparens
Scoparia dulcis
Brachiaria sp.
Digitaria sp.
Eleusine indica
Portulaca oleracea
Richardia brasiliensis
Richardia grandiflora
Spermacoce verticillata
Solanum americanum

Common name
Largefruit amaranth
Redroot amaranth
Spiny pigweed
Starbur
Billygoat weed
Brazilian button flower
Hairy fleabane
False Daisy
Scarlet tasselflower
Florida tasselflower
Cudweed
Common white snakeroot
Toothache
Tridax dayse
Indian heliotrope
Tropical chickweed
Wandering jew
Piedmont flatsedge
Yellow nutsedge
Denton´s flatsedge
Rice flatsedge
Sedge
Tropical flatsedge
Hyssop leaf sandmat
Indigo
Common sensitive plant
Comb hyptis
Jute
Fanpetals
Sleepy morning
Green carpetweed
Anglestem primrose-willow
Seed-under-leaf
Peperomia
Sweet broom weed
Signal grass
Crabgrass
Goosegrass
Little hogweed
White eye
Largeflower mexican clover
Shrubby false buttonwood
American black nightshade

79

Table 2. Frequency of occurrence of weed species, frequency and population densities of
Scutellonema bradys and Pratylenchus spp. per gram of root, in Zona da Mata Region.
Scutellonema bradys
Weeds – number of samples

FOW (%)

FON (%)

PD

Pratylenchus spp.
FON (%)

PD

Acanthospermum hispidum - 2
7.14
0
0
0
0
Ageratum conyzoides - 20
71.43
17.85
4 (0 - 6)*
64.29
8 (0 - 38)
Amaranthus deflexus - 3
10.71
0
0
0
0
Amaranthus retroflexus - 1
3.57
0
0
3.57
2
Amaranthus spinosus - 1
3.57
0
0
0
0
Brachiaria sp. - 3
10.71
0
0
10.71
14 (4 - 22)
Centratherum punctatum - 1
3.57
0
0
0
0
Commelina benghalensis - 23
82.14
39.29
3 (0 - 6)
78.57
9 (0 - 32)
Conyza sp. - 6
21.43
0
0
0
0
Corchorus olitorius - 1
3.57
0
0
0
0
Cyperus distans - 2
7.14
0
0
0
0
Cyperus esculentus - 8
28.57
0
0
28.57
6 (2 - 18)
Cyperus flavus - 2
7.14
3.57
4 (0 - 4)
7.14
2
Cyperus iria - 1
3.57
0
0
0
0
Cyperus laxus - 7
25.00
0
0
25.00
15 (2 - 42)
Cyperus surinamensis - 1
3.57
0
0
0
0
Digitaria sp. - 2
7.14
0
0
7.14
12 (2 - 22)
Drymaria cordata - 1
3.57
0
0
3.57
2
Eclipta alba - 1
3.57
0
0
0
0
Eleusine indica - 8
28.57
0
0
0
0
Emilia coccinea - 17
60.71
7.14
3 (0 - 4)
60.71
7 (2 - 30)
Emilia fosbergii - 1
3.57
0
0
0
0
Euphorbia hyssopifolia - 2
7.14
0
0
0
0
Gnaphalium sp. - 22
78.57
0
0
67.88
4 (0 - 22)
Heliotropium indicum - 1
3.57
0
0
0
0
Hyptis pectinata - 18
64.29
0
0
57.14
6 (0 - 18)
Indigofera sp. - 1
3.57
0
0
3.57
12
Ludwigia leptocarpa - 3
10.71
0
0
0
0
Mimosa pudica - 9
32.14
0
0
32.14
14 (2 - 30)
Mollugo verticillata - 7
25.00
0
0
25.00
4 (2 - 12)
Peperomia transparens - 2
7.14
0
0
0
0
Phyllanthus sp. - 8
28.57
7.14
8 (0 - 12)
25.00
9 (0 - 36)
Portulaca oleracea - 1
3.57
3.57
2
3.57
4
Praxelis pauciflora - 5
17.86
0
0
0
0
Richardia grandiflora - 2
7.14
0
0
7.14
4 (2 - 6)
Scoparia dulcis - 2
7.14
0
0
7.14
16 (14 - 18)
Sida sp. - 5
17.86
0
0
17.88
5 (2 - 16)
Solanum americanum - 2
7.14
0
0
0
0
Spermacoce verticillata - 13
46.43
3.57
2 (0 - 2)
42.88
5 (0 - 14)
Spilanthes acmella - 13
46.43
0
0
42.88
3 (0 - 8)
Tridax procumbens - 1
3.57
0
0
0
0
Waltheria sp. - 1
3.57
0
0
0
0
FOW = Frequency of occurrence of weed species. FON = Frequency of occurrence of nematodes on weed roots.
PD = nematode population densities. *Mean (range).

80

Table 3. Frequency of occurrence of weed species, frequency and population densities of
Scutellonema bradys and Pratylenchus spp., per gram of root, in Agreste Region.
Scutellonema bradys
Weeds – number of samples

FOW (%)

FON (%)

PD

Pratylenchus spp.
FON (%)

PD

Acanthospermum hispidum - 2
15.38
0
0
0
0
Ageratum conyzoides - 4
30.77
0
0
15.38
4 (0 - 4)
Amaranthus retroflexus - 2
15.38
0
0
7.69
6 (0 - 6)
Amaranthus spinosus - 2
15.38
0
0
0
0
Centratherum punctatum - 1
7.69
0
0
0
0
Commelina benghalensis - 13
100.00
53.85
2 (0 - 4)*
76.92
4 (0 - 8)
Conyza sp. - 1
7.69
0
0
0
0
Cyperus esculentus - 1
7.69
0
0
0
0
Digitaria sp. - 1
7.69
0
0
7.69
2
Drymaria cordata - 1
7.69
0
0
7.69
2
Eclipta alba - 1
15.38
0
0
0
0
Eleusine indica - 1
15.38
0
0
0
0
Emilia coccinea - 1
7.69
0
0
7.69
4
Gnaphalium sp. - 2
15.38
0
0
7.69
6 (0 - 4)
Heliotropium indicum - 1
7.69
0
0
0
0
Mimosa pudica - 1
7.69
0
0
7.69
2
Phyllanthus sp. - 2
7.69
0
0
7.69
4 (0 - 4)
Portulaca oleracea - 2
15.38
0
0
15.38
2 (2 - 4)
Praxelis pauciflora - 1
7.69
0
0
0
0
Richardia brasiliensis - 2
7.69
7.69
2 (0 - 2)
7.69
2 (0 - 4)
Richardia grandiflora - 2
15.38
0
0
7.69
4 (0 - 2)
Solanum americanum - 1
7.69
0
0
0
0
Spilanthes acmella - 2
15.38
0
0
15.38
2
Tridax procumbens - 1
7.69
0
0
0
0
FOW = Frequency of occurrence of weed species. FON = Frequency of occurrence of nematodes on weed roots.
PD = nematode population densities. *Mean (range).

81

APÊNDICES
APÊNCIDE A – Plantas de inhame cultivadas em vasos e mantidas sob condições de telado.
(A) Ensaio 1 (2016) e (B) Ensaio 2 (2017), referentes ao experimento do artigo 1.
A

a

B

F
i
g
a
u
r
a
a
3
.
Fonte: Autor, 2016.
Fonte:
Autor, 2017.
P
a
l
a
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
Autor, 2017
n
APÊNDICE
B - Macho (esquerda) e fêmea (direita)
de Scutellonema bradys extraídos de
a
t
amostras
da população
inicial do experimento do artigo
1.
Fonte: Autor,
2017
a
Fonte:
Autor, 2017
s
a
d
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
Autor, 2017
e
i
a
n
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
Autor, 2017
h
a
a
m
Fonte: Autor, 2017
Fonte: Autor, 2017
e
c
a
u
Fonte: Autor, 2017
Fonte: Autor, 2017
lt
i
a
v
Fonte: Autor, 2017
Fonte: Autor, 2017
a
d
a
a
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
Autor, 2017
s
e
Fonte: Autor, 2017.
a
m Autor, 2017
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
v
a
Figura 33.
a
Fonte: Autor, 2017
s
Autor, 2017
Rizóforos-semente Fonte:
o
de inhame
s
acondicionados
a
Fonte: Autor, 2017
Fonte:
Autor, 2017
e
em redes de
m
polietileno.Fonte:

82

APÊNDICE C – Práticas realizadas no experimento do artigo 2. (A) Vasos com rizóforossemente de inhame plantados; (B) Infestação de Pratylenchus coffeae; (C) Aplicação dos
tratamentos.
A

B

C

Fonte: Autor, 2017.

Fonte: Autor, 2017.

Fonte: Autor, 2017.

APÊNDICE D - (A) Fêmea (esquerda) e macho (direita) de Pratylenchus coffeae extraídos de
amostras da população inicial do experimento do artigo 2.

Fonte: Autor, 2017.

Fonte: Autor, 2017.

83

APÊNDICE E - Plantas de inhame submetidas a diferentes concentrações do bionematicida à
base de Purpureocillium lilacinum (Lilacel®). (A) Ensaio I, realizado em 2016; (B) Ensaio II,
conduzido em 2017, referentes ao experimento do artigo 2.
A

B

Fonte: Autor, 2016.

Fonte: Autor, 2017.

Fonte: Autor, 2016.

Fonte: Autor, 2017.

APÊNDICE F - Efeitos dos tratamentos sobre os rizóforos de inhame, no ensaio II. (A) Controle
negativo; Concentrações de Lilacel® (B) 0,2%; (C) 0,4%; (D) 0,6%; (E) 0,8%; (F) 1,0%;
(G) Nematicida químico (Carbofurano).

Fonte: Autor, 2017.

Fonte: Autor, 2017.

84

APÊNDICE G - Municípios alagoanos onde foram realizadas as coletas das plantas daninhas
do experimento do artigo 3, suas respectivas coordenadas geográficas e zonas climáticas.
Município

Arapiraca

Limoeiro de Anadia

Taquarana

Branquinha
Chã Preta

Flexeiras
Mar Vermelho
Murici

Paulo Jacinto

Quebrangulo

Viçosa

Código
da área
3
7
9
2
4
5
6
8
10
11
12
13
41
1
22
23
24
25
29
30
33
34
35
36
37
14
15
16
17
31
32
18
19
20
21
26
27
28
38
39
40

Coordenadas geográficas
S
09° 48.107'
09° 48.292'
09° 47.586'
09° 46.970'
09° 46.093'
09° 46.978'
09° 46.988'
09° 46.990'
09°39.273'
09°39.589'
09°39.706'
09°39.620'
09°39.670'
09° 14.440'
09° 15.562'
09° 14.978'
09° 14.925'
09° 15.179'
09° 18.271'
09°18.270'
09°27.318'
09°27.302'
09°27.021'
09°15.532'
09°15.351'
09° 20.358'
09° 20.257'
09° 20.451'
09° 20.983'
09°16.386'
09°16.423'
09° 18.881'
09° 19.167'
09° 19.123'
09° 19.990'
09° 26.008'
09° 25.456'
09° 26.671'
09°20.027'
09°19.249'
09°19.274'

W
36° 32.248'
36° 32.166'
36° 34.893'
36° 31.439'
36° 31.273'
36° 31.467'
36° 31.367'
36° 31.447'
36°27.572'
36°27.337'
36°26.669'
36°25.337'
36°28.068'
36° 00.550'
36° 17.691'
36° 19.596'
36° 19.499
36° 17.575'
35° 42.313'
35° 42.522'
36°23.359'
36°23.793'
36°23.566'
35°54.769'
35°54.448'
36° 22.784'
36° 22.544'
36° 22.314'
36° 22.370'
36°24.492'
36°24.620'
36° 20.069'
36° 20.190'
36° 20.032'
36° 19.022'
36° 21.357'
36° 21.113'
36° 19.993'
36°19.627'
36°19.526'
36°19.554'

Zona climática

Agreste

Agreste

Agreste

Zona da Mata
Zona da Mata

Zona da Mata
Zona da Mata
Zona da Mata

Zona da Mata

Zona da Mata

Zona da Mata