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UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PROTEÇÃO DE PLANTAS

Izabel Vieira de Souza

Registro, distribuição geográfica e hospedeiros do ácaro-vermelho-das-palmeiras,
Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae) em Alagoas, e sua flutuação
populacional em Sergipe.

Rio Largo, AL
2018

1

IZABEL VIEIRA DE SOUZA

Registro, distribuição geográfica e hospedeiros do ácaro-vermelho-das-palmeiras,
Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae) em Alagoas, e sua flutuação
populacional em Sergipe.

Tese apresentada ao Programa de Pós Graduação
em Proteção de Plantas, do Centro de Ciências
Agrárias, da Universidade Federal de Alagoas,
como parte dos requisitos para obtenção do título
de Doutor em Proteção de Plantas.
Orientador: Dr. Elio Cesar Guzzo

Rio Largo, AL
2018

2

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Bibliotecário: Marcelino de Carvalho
S729r

Souza, Izabel Vieira de.
Registro, distribuição geográfica e hospedeiros do ácaro-vermelho-daspalmeiras, Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae) em Alagoas, e sua
flutuação populacional em Sergipe / Izabel Vieira de Souza. – 2019.
88 f. : il.
Orientador: Elio Cesar Guzzo.
Tese (doutorado em Proteção de Plantas) – Universidade Federal de Alagoas.
Centro de Ciências Agrárias. Rio Largo, 2018.
Inclui bibliografias.
1. Pragas - controle. 2. Raoiella indica - Dispersão. 3. Palmeira - Brasil,
Nordeste. 4. Relação hospedeiro-parasito. 5. Controle da população. I. Título.

CDU: 632.9

3

4

Dedico à minha filha Beatriz e minha mãe Joselia, pelo
apoio incondicional em todos os momentos,
principalmente nos de incerteza, muito comuns para
quem tenta trilhar novos caminhos.

5

AGRADECIMENTOS

A Deus, pela vida, capacidade de realização deste trabalho, e por ter sempre preenchido meus
caminhos com muita paz.
À Universidade Federal de Alagoas, juntamente com o Programa de Pós-graduação em
Proteção de Plantas, pela oportunidade de realização do curso e do trabalho.
À Agência de Defesa e Inspeção Agropecuária de Alagoas – ADEAL, em especial à Maria
José Rufino Ferreira, pelo apoio nas visitas aos municípios.
À Superintendência Federal de Agricultura no Estado de Alagoas (SFA/AL), pelo apoio nas
inspeções dos municípios.
Ao Instituto de Meio Ambiente de Alagoas – IMA, principalmente aos funcionários do
Herbário, em especial à Dra. Rosângela Pereira de Lyra-Lemos, pela identificação das
plantas.
À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Alagoas (FAPEAL), pelo financiamento de
parte do trabalho desta tese (Processo 60030 000464/2017).
À Embrapa Tabuleiros Costeiros, Aracaju-SE, pela disponibilidade da área e plantas de
coqueiro, em especial ao Dr. Adenir Vieira Teodoro e às estagiárias Caroline Rabelo Coelho e
Maria Clezia dos Santos, pelo auxílio na avaliação da flutuação populacional, e à Dra. Marcia
Helena Galina Dompieri, pela espacialização dos dados de dispersão.
À Embrapa Tabuleiros Costeiros, UEP Rio Largo, pela permissão de uso da estrutura
laboratorial para execução dos experimentos, e em especial ao Dr. João Gomes da Costa, pela
colaboração na realização das análises estatísticas.
Ao INMET, pelo fornecimento dos dados climáticos utilizados nas análises deste trabalho.
Ao Instituto Federal de Alagoas – IFAL, pela liberação integral das minhas atividades
funcionais para participar do curso de Pós-Graduação.
Ao Parque Shopping Maceió, em especial à Sandra e ao Micael, pela presteza e fornecimento
de plantas indispensáveis à realização deste trabalho.
Aos produtores de coco, que cederam gentilmente seus cultivos para realização das coletas.
À Professora Dra. Sônia Maria Forti Broglio, pelas orientações iniciais, contribuições,
paciência e amizade durante todo o processo.
Ao meu orientador, Dr. Elio Cesar Guzzo, pela disponibilidade, atenção, paciência, dedicação
e profissionalismo.
A todos os professores do Programa de Pós-graduação em Proteção de Plantas.

6

Ao Professor Dr. Manoel Guedes Corrêa Gondim Júnior, pelo apoio e contribuições para
execução deste trabalho.
À minha mãe, Joselia Dias Vieira, e à minha filha Beatriz Vieira de Souza Chagas, pelo amor,
apoio, dedicação, conselhos e incentivo que, a cada dia, foram fundamentais na minha vida.
A todos do laboratório de Entomologia do Centro de Ciências Agrárias e do Laboratorio de
Entomologia da UEP, Rio Largo, que estiveram sempre presentes, pela boa convivência,
principalmente ao César G. dos Santos.
Aos meus colegas de doutorado, pelos momentos de entusiasmo partilhados em conjunto.
A todos que direta ou indiretamente me ajudaram para a realização deste trabalho.

7

RESUMO GERAL

O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica HIRST, 1924, (Acari: Tenuipalpidae), é
uma espécie invasora, tendo se tornado praga-chave do coqueiro em diversos países. A
espécie foi detectada pela primeira vez no Brasil em 2009, no estado de Roraima, e
posteriormente, em 2011, no Amazonas, permanecendo durante algum tempo restrita à região
Norte, mas sendo recentemente detectada também em Alagoas, Bahia, Ceará, Goiás, Minas
Gerais, Paraíba, Paraná, Pernambuco, Piauí, Rio Grande do Norte, São Paulo e Sergipe, e no
Distrito Federal. Todo o litoral do Nordeste brasileiro apresenta condições adequadas para o
desenvolvimento dessa praga. Tal fato é ainda mais preocupante quando se considera que
estas áreas são justamente aquelas em que há a maior abundância de hospedeiros da praga
com importância econômica. Após a sua chegada à região neotropical, R. indica ampliou
drasticamente sua gama de hospedeiros, que eram menos de dez e agora somam mais de uma
centena, sendo que seus hospedeiros no Nordeste brasileiro, bem como o seu impacto sobre as
palmeiras nativas da região ainda são desconhecidos. Portanto, é necessário estudar a
distribuição de R. indica, os seus hospedeiros reprodutivos, o potencial de espécies de
palmeiras nativas do Nordeste brasileiro como hospedeiras, e a sua flutuação populacional em
coqueiro. Assim, o presente estudo teve como objetivo registrar a ocorrência e conhecer a
distribuição e hospedeiros exóticos e nativos do ácaro-vermelho-das-palmeiras em Alagoas, e
sua flutuação populacional em Sergipe. Foi publicado o primeiro registro de R. indica para o
estado de Alagoas. Verificou-se que o ácaro-vermelho-das-palmeiras está presente em todos
os 102 municípios do estado de Alagoas, com maiores densidades nas principais regiões
produtoras de coco, incrementando a sua distribuição no Brasil. Foram registradas 28 espécies
de plantas hospedeiras reprodutivas de R. indica no estado de Alagoas, algumas delas
constituindo novos registros para o Brasil e/ou para a América, além de associações com
hospedeiros até então não registrados. Das 15 palmeiras nativas do Nordeste brasileiro
avaliadas, apenas uma mostrou ser hospedeira de R. indica. Não foi possível verificar
correlação entre a densidade populacional do ácaro-vermelho-das-palmeiras na região com
nenhuma das variáveis climáticas avaliadas. Todas as informações geradas no presente
trabalho podem contribuir para o estabelecimento do manejo do ácaro-vermelho-daspalmeiras na Região Nordeste e no Brasil.
Palavras-chave: Praga invasora. Dispersão. Palmeiras nativas. Hospedeiros. Flutuação
populacional.

8

RECORD, GEOGRAFIC DISTRIBUTION AND HOSTS OF THE RED PALM MITE,
Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI: TENUIPALPIDAE) IN ALAGOAS, AND ITS
POPULATION FLUCTUATION IN SERGIPE.

GENERAL ABSTRACT

The red palm mite Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae) is an invasive species
that has become a key coconut pest in several countries. This species was first detected in
Brazil in 2009, in the State of Roraima, and later, in 2011, in Amazonas, remaining for some
time restricted to the North region, but being recently detected also in the States of Alagoas,
Bahia, Ceará, Goiás, Minas Gerais, Paraíba, Paraná, Pernambuco, Piauí, Rio grande do Norte,
São Paulo and Sergipe, and in the Federal District. The entire Brazilian Northeast coast
present suitable conditions for the development of this pest. Such fact is concerning because
these areas are abundant in hosts with economic importance. After its entry to the neotropical
region, R. indica drastically increased its host range, which expanded from less than ten to
more than 100 species. Red palm mite hosts in the Brazilian Northeast, as well as its impact
on palms native to the region are still unknown. Thus, it is necessary to study the distribution
of R. indica, its reproductive hosts, the potential of palms native to the Brazilian Northeast as
hosts, and its population fluctuation on coconut palms. Thus, the present study aimed to
record the occurrence and to know the distribution, of R. indica, and its exotic and native
hosts in Alagoas, and its population fluctuation in Sergipe. The first record of R. indica in the
State of Alagoas was published. It was verified that the red palm mite is present in all the 102
municipalities of the State of Alagoas, with major densities in the main coconut-producing
areas, thus increasing its distribution in the Brazil. It were recorded 28 reproductive host
species for R. indica in the State of Alagoas, some of them constituting new records for Brazil
and/or for the Americas, besides new host associations. Among the 15 palms native to the
Brazilian Northeast evaluated, only one has shown to be host of R. indica. It was not possible
to establish a correlation between the population density of the red palm mite in the region
and any of the environmental traits evaluated. All information generated in the present work
can contribute to the establishment of the red palm mite management in the Northeast Region
and in Brazil.
Keywords: Invasive pest. Dispersion. Native palms. Hosts. Population fluctuation.

9

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1 - O ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica. A) Ovos; B) Forma jovem; C)
Adulto ....................................................................................................................................... 44
Figura 2 - Mapas da distribuição anual e acumulada de R. indica no estado de
Alagoas, segundo coleta de amostras realizadas entre 2016 e 2018 ........................................ 45
Figura 3 - Mapa de classes representando os registros de presença de R. indica a partir
das classes de ocorrência por município no estado de Alagoas ............................................... 46
Figura 4 - Mapa de classes representando a quantidade (toneladas) de coco produzida
por município no estado de Alagoas......................................................................................... 47
Figura 5 - Sobrevivência de indivíduos de Raoiella indica em coqueiro e em
diferentes espécies de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro .............................................. 66
Figura 6 - Oviposição de R. indica em diferentes espécies de palmeiras nativas do
Nordeste brasileiro e coqueiro, nos primeiros doze dias após a emergência das fêmeas ......... 66
Figura 7 - Preferência (%) de R. indica por C. nucifera e espécies de palmeiras
nativas do Nordeste brasileiro, em bioensaio de livre escolha ................................................. 68
Figura 8 - Marcação do folíolo de coqueiro para contagem das formas ativas e nãoativas de R. indica ..................................................................................................................... 79
Figura 9 - Flutuação populacional (média ± erro padrão) de R. indica (ativos, nãoativos e total) e de ácaros predadores (A), temperatura média e ponto de orvalho (B),
umidade relativa do ar e precipitação acumulada (C) quinzenal no município de
Aracaju - SE, no período de maio de 2016 a maio de 2018 ..................................................... 81

10

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Lista de espécies de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro coletadas para
realização de bioensaios em laboratório com Raoiella indica ................................................. 59
Tabela 2 - Espécies de plantas hospedeiras de R. indica no estado de Alagoas ...................... 63

11

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO ..................................................................................................................... 13
2 REVISÃO DE LITERATURA ............................................................................................. 16
2.1

Ácaro-Vermelho-das-Palmeiras Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari:
Tenuipalpidae) ............................................................................................................ 16

2.1.1 Dispersão de R. indica............................................................................................ 18
2.1.2 Flutuação populacional de R. indica ...................................................................... 19
2.1.3 Manejo de R. indica ............................................................................................... 21
2.1.3.1 Controle químico ............................................................................................ 21
2.1.3.2 Controle biológico .......................................................................................... 22
2.1.3.3 Resistência de plantas ..................................................................................... 23
2.2 Palmeiras Nativas do Nordeste Brasileiro ..................................................................... 25
2.3 Cocos nucifera L. ........................................................................................................... 26
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 28
3 PRIMEIRO REGISTRO DO ÁCARO-VERMELHO-DAS-PALMEIRAS Raoiella
indica HIRST, 1924 (ACARI: TENUIPALPIDAE), E SUA POSTERIOR
DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA NO ESTADO DE ALAGOAS, BRASIL .................... 38
RESUMO ................................................................................................................................. 38
ABSTRACT ............................................................................................................................. 39
3.1 Introdução ...................................................................................................................... 40
3.2 Material e Métodos ........................................................................................................ 41
3.2.1. Inspeções iniciais de R. indica .............................................................................. 41
3.2.2 Inspeções para detecção de R. indica no estado de Alagoas .................................. 42
3.2.3 Análise de dados .................................................................................................... 43
3.3 Resultados e Discussão .................................................................................................. 43
3.3.1 Inspeções iniciais de R. indica ............................................................................... 43
3.3.2 Inspeções para detecção de R. indica no estado de Alagoas .................................. 45
3.4 Conclusão....................................................................................................................... 48
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 49
ANEXO 1 ................................................................................................................................. 52
4 REGISTRO DE HOSPEDEIROS NO ESTADO DE ALAGOAS E AVALIAÇÃO
DO POTENCIAL DE PALMEIRAS NATIVAS DO NORDESTE BRASILEIRO
COMO HOSPEDEIRAS DE Raoiella indica HIRST (ACARI: TENUIPALPIDAE) ..... ..54
RESUMO ................................................................................................................................. 54
ABSTRACT ............................................................................................................................. 55
4.1 Introdução ...................................................................................................................... 56

12

4.2 Material e Métodos ........................................................................................................ 57
4.2.1 Inspeções de hospedeiros ....................................................................................... 57
4.2.2 Bioensaios com as palmeiras nativas ..................................................................... 59
4.2.2.1 Obtenção das palmeiras .................................................................................. 59
4.2.2.2 Obtenção dos ácaros ....................................................................................... 60
4.2.2.3 Bioensaio de confinamento ............................................................................ 60
4.2.2.4 Bioensaio de preferência com chance de escolha .......................................... 61
4.3 Resultados e Discussão .................................................................................................. 61
4.3.1 Inspeções de hospedeiros ....................................................................................... 61
4.3.2 Bioensaios com as palmeiras nativas ..................................................................... 65
4.3.2.1 Bioensaio de confinamento ............................................................................ 65
4.3.2.2 Bioensaio de preferência com chance de escolha .......................................... 67
4.4 Conclusão....................................................................................................................... 69
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 70
5 DINÂMICA POPULACIONAL DE Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI:
TENUIPALPIDAE)
E
ÁCAROS
PREDADORES
(PHYTOSEIIDAE)
ASSOCIADOS EM Cocos nucifera L. ............................................................................... 75
RESUMO ................................................................................................................................. 75
ABSTRACT ............................................................................................................................. 76
5.1 Introdução ...................................................................................................................... 77
5.2 Material e Métodos ........................................................................................................ 78
5.2.1 Amostragem ........................................................................................................... 78
5.2.2 Processamento das amostras .................................................................................. 79
5.2.3 Análise de dados .................................................................................................... 80
5.3 Resultados e Discussão .................................................................................................. 80
5.4 Conclusão....................................................................................................................... 84
REFERÊNCIAS ....................................................................................................................... 85

13

1 INTRODUÇÃO

O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae),
tem se tornado uma das principais pragas do coqueiro Cocos nucifera L. nas Américas devido
aos danos que causa e à sua capacidade invasiva (NAVIA et al., 2015). As colônias de R.
indica se desenvolvem na parte ventral das folhas e os indivíduos se alimentam por meio dos
estômatos, danificando as células do mesófilo foliar, e causando amarelecimento gradual das
folhas e folíolos, seguido de bronzeamento, e necrose (CARRILLO et al., 2012a). Coqueiros
novos sob altas infestações podem morrer ainda no viveiro ou no campo, sendo que a redução
na produtividade do coqueiro pode chegar a 90%. A bananeira Musa spp. também é
seriamente atacada por R. indica, e existem ainda os danos estéticos nas áreas turísticas, onde
o coqueiro e outras palmeiras são um importante componente da paisagem (NAVIA et al.,
2015).
A espécie foi descrita em 1924, na Índia, tendo sido posteriormente registrada em
diversos outros países da Ásia, Orientes Médio e Próximo, e África (NAVIA et al., 2015).
Oitenta anos se passaram até que a presença do ácaro-vermelho-das-palmeiras fosse
finalmente detectada na região neotropical, em 2004 (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004).
Entre 2005 e 2010, a praga se espalhou por diversas ilhas do Caribe (ETIENNE;
FLECHTMANN, 2006; RODRIGUES; OCHOA; KANE, 2007; CARRILLO et al., 2012a;
NAVIA et al., 2015), disseminando-se por toda a região, e atingindo também a América do
Sul, sendo detectada pela primeira vez no continente em 2007, na Venezuela (VÁSQUEZ et
al., 2008). Finalmente, em 2009, R. indica foi detectada em território brasileiro, no estado de
Roraima (NAVIA et al., 2011), e algumas medidas de contingenciamento foram adotadas
(MAPA, 2010). Em 2011, porém, o ácaro-vermelho-das-palmeiras foi detectado no estado do
Amazonas (RODRIGUES; ANTONY, 2011), permanecendo durante alguns anos restrito à
região Norte do Brasil. No entanto, a partir de 2015, a praga foi detectada nos estados de São
Paulo (OLIVEIRA et al., 2016), Paraná (HATA et al., 2017), Pará (Ériko Tadashi Sedoguchi,
informação pessoal), Alagoas, Bahia, Ceará, Goiás, Minas Gerais, Paraíba, Pernambuco,
Piauí, Rio Grande do Norte, Sergipe e no Distrito Federal (MELO et al., 2018).
O potencial de distribuição geográfica de R. indica na América do Sul foi estimado
utilizando o modelo de máxima entropia, e verificou-se que as áreas mais adequadas para o
estabelecimento de R. indica no Brasil, em função de suas características geoclimáticas, são o
estado de Roraima, o leste do Amazonas, nordeste do Pará, Amapá, e as zonas costeiras,
desde o Pará até o Rio de Janeiro, incluindo todo o litoral do Nordeste brasileiro. Tais

14

resultados são muito preocupantes, pois as áreas com condições ambientais mais favoráveis
são justamente aquelas em que há a maior abundância de hospedeiros da praga com
importância econômica, e havendo assim a perspectiva de impactos socioeconômicos
significativos para essas regiões e para o país como um todo (AMARO; MORAIS, 2013).
Antes de chegar ao Novo Mundo, R. indica possuía menos de dez hospedeiros
registrados (MENDONÇA; NAVIA; FLECHTMANN, 2005), todos pertencentes à família
Arecaceae. No entanto, na região Tropical, além de se disseminar muito rapidamente, R.
indica ampliou drasticamente seu número de hospedeiros. Em 2006, eram 59 espécies de
plantas hospedeiras (WELBOURN, 2006) e em 2009, este ácaro expandiu sua gama de
plantas hospedeiras, para 96 espécies: Arecaceae (75 espécies), Cannaceae (1), Heliconiaceae
(5), Musaceae (6), Pandanaceae (1), Strelitziaceae (2) e Zingiberaceae (6) (COCCO; HOY,
2009; GONDIM JR. et al., 2012). No momento, existem ao redor de uma centena de espécies
de plantas hospedeiras de R. indica, todas monocotiledôneas, pertencentes às famílias citadas
anteriormente (CARRILLO et al., 2012a; GONDIM JR. et al., 2012; NAVIA et al., 2015;
GÓMEZ-MOYA et al., 2017).
Como o ácaro-vermelho-das-palmeiras continua se dispersando através da região
neotropical, uma grande diversidade de plantas pode ser potencialmente afetada, sendo que
ainda não se sabe qual será o impacto da praga sobre as populações de arecáceas nativas.
Gómez-Moya et al. (2017) avaliaram treze espécies nativas da Amazônia brasileira e
concluíram que quatro dessas (Astrocaryum jauari, Bactris simplicifrons, Mauritia flexuosa e
Socratea exorrhiza), pertencentes à família Arecaceae, apresentaram potencial como
hospedeiros primários de R. indica. As arecáceas são componentes importantes na ecologia da
vegetação tropical e, na Amazônia, por exemplo, são consideradas como plantas sentinelas
para a conservação (GOULDING; SMITH, 2007). Lyra-Lemos (1987) catalogou 22 espécies
de palmeiras nativas em todas as regiões fitogeográficas no estado de Alagoas, muitas delas
com ocorrência em vários outros estados, e algumas com grande importância socioeconômica,
como o ouricuri (Syagrus coronata) e a pindoba (Attalea oleifera).
Uma das bases para se estabelecer um plano de manejo de ácaros-praga consiste na
realização de estudos sobre sua flutuação populacional, sendo uma informação de relevância
no estudo da ecologia dessa praga. Outro aspecto de vital interesse para o controle efetivo dos
ácaros é a determinação das condições climáticas que influenciam positivamente ou
negativamente seu crescimento populacional e a prevalência e abundância de ácaros
predadores. No entanto, ainda são poucas as informações referentes à influência desses
fatores, nas densidades populacionais de R. indica no Brasil. Estudos realizados sobre

15

Arecaceae têm demonstrado que a flutuação populacional de R. indica sofre grande influência
de fatores climáticos como temperatura, umidade relativa do ar, pluviosidade e fotofase
(MOUTIA, 1958; NAGESHACHANDRA; CHANNABASAVANNA, 1984; GONDIM JR.
et al., 2012; TAYLOR et al., 2012; PRABHEENA; RAMANI, 2014). Estas bases ecológicas
permitiriam que fossem desenvolvidas estratégias mais adequadas de controle, com menor
impacto ambiental, possibilitando o controle da praga nas épocas de maior ocorrência e nos
locais de maior concentração populacional, favorecendo o controle natural por inimigos
naturais (SOUZA et al., 2012).
O atual cenário impõe a necessidade urgente de medidas de controle para o ácarovermelho-das-palmeiras. No entanto, o controle desta praga tem sido um grande problema no
Brasil. Existem diversos produtos químicos que se mostraram eficientes contra R. indica em
outros países (RODRIGUES; PEÑA, 2012) e também no Brasil (ASSIS et al., 2013),
inclusive produtos naturais (PEREIRA et al., 2015). No entanto, não existe nenhum produto
registrado junto ao Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento para uso contra esta
praga no Brasil (AGROFIT, 2017).
Dado o exposto, acredita-se que o acompanhamento da dispersão e das áreas com
incidência de R. indica em Alagoas a partir dessas detecções iniciais se faz importante para
apoiar políticas públicas e o estabelecimento de medidas que visem facilitar o
desenvolvimento de estratégias para conter a disseminação da praga dentro dos seus próprios
territórios, bem como para os estados vizinhos. O conhecimento da gama de hospedeiros de R.
indica nas áreas infestadas de Alagoas é essencial para reconhecimento das plantas capazes de
disseminar e manter a colonização desse ácaro, aumentando as infestações dessa praga para
novas áreas, sendo igualmente importante conhecer a flutuação populacional da praga, e
avaliar o potencial das espécies de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro como hospedeiras
reprodutivas de R. indica. Portanto, este trabalho teve como objetivos, registrar a ocorrência e
estudar a distribuição e os hospedeiros exóticos e nativos do ácaro-vermelho-das-palmeiras
em Alagoas, e a sua flutuação populacional em Sergipe.

16

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 Ácaro-Vermelho-das-Palmeiras Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae)

O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica, tem causado sérios prejuízos na
região do Caribe, na Flórida (EUA) e no Norte da América do Sul. Dentre as características
deste ácaro, além de espécie invasora, tem alta capacidade reprodutiva, reprodução sexuada e
por partenogênese do tipo arrenótoca, rápida disseminação e adaptação a novos hospedeiros
(NAVIA et al., 2015).
A espécie R. indica pertence à ordem Prostigmata e à família Tenuipalpidae. O gênero
Raoiella se caracteriza por apresentar a margem do escudo prodorsal truncada, sem projeções
anteromedianas; palpo simples com dois segmentos, ambos com uma seta longa (solenídio).
O idiossoma, no dorso, apresenta 15 pares de setas. O corpo é estriado ventralmente e
apresenta apenas quatro pares de setas, incluindo o par de setas anais, que são de aspecto
plumoso (MENDONÇA; NAVIA; FLECHTMANN, 2005; BEARD et al., 2012).
Os adultos de R. indica apresentam setas dorsais longas, serreadas, esbranquiçadas,
com a base inserida em tubérculo e o ápice espatulado. Os ovos são oblongos (mais
compridos que largos) e lisos, de cor vermelha ou alaranjada; medem 90–120 μm de
comprimento e 80–90 μm de largura (SAYED, 1942; WELBOURN, 2006; KANE et al.,
2012). Os ovos possuem, em um dos extremos polares, um filamento de 140–170 μm de
comprimento (NAGESHACHANDRA; CHANNABASAVANNA, 1984; KANE et al.,
2012). As larvas medem 90–130 μm de comprimento e 80–100 μm de largura e têm três pares
de pernas. As protoninfas e deutoninfas apresentam quatro pares de pernas, assim como os
adultos. O opistossoma da protoninfa (comprimento de 170–190 μm e largura de 130–150
μm) e deutoninfa (comprimento de 220–240 μm e largura de 170–190 μm) do sexo feminino é
arredondado, enquanto a protoninfa (comprimento de 120–130 μm e largura de 80–90 μm) e a
deutoninfa (comprimento de 150–170 μm e largura de 90–110 μm) do sexo masculino
apresentam o opistossoma afilado. Os adultos têm coloração avermelhada e manchas pretas
no opistossoma (KANE et al., 2012).
A espécie R. indica foi originalmente descrita a partir de espécimes coletados em
folhas de coqueiro (Cocos nucifera L.) na Índia (HIRST, 1924) e encontrado muitos anos
depois em outras plantas pertencentes à família Arecaceae em países do Oriente Médio
(MESA et al., 2009; DOWLING et al., 2012). Este ácaro foi relatado pela primeira vez no
Novo Mundo, na ilha caribenha de Martinica (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004).

17

Posteriormente, expandiu rapidamente sua distribuição em todo o Caribe. Em dezembro de
2007, R. indica foi detectado na área de West Palm Beach, no sul da Flórida, posteriormente
também chegando à Venezuela, Brasil, Colômbia e México (ETIENNE; FLECHTMANN,
2006; RODRIGUES; OCHOA; KANE, 2007; VÁSQUEZ et al., 2008; NAPPO, 2009;
CARRILLO et al., 2011, 2012a; NAVIA et al., 2011; KANE et al., 2012).
Após os primeiros relatos do ácaro-vermelho-das-palmeiras em alguns países da
América do Sul, como a Venezuela, em 2007, os pesquisadores brasileiros foram alertados
para o risco que a praga representava para o Brasil, devido ao seu impacto potencial
(VÁSQUEZ et al., 2008). Uma pesquisa extensiva foi iniciada em 2007, em Roraima, por se
tratar de um estado brasileiro que faz fronteira com a Venezuela, mas R. indica não foi
encontrado. No entanto, em julho de 2009, o ácaro-vermelho-da-palmeiras foi registrado em
amostras de folhas de coqueiro e bananeira da área urbana de Boa Vista, capital de Roraima
(NAVIA et al., 2011) e algumas medidas de contingenciamento da praga foram adotadas
(MAPA, 2010). Em 2011, foi registrado em folhas de C. nucifera, Veitchia merrillii (Becc.)
H. E. Moore e Caryota mitis Lour. (Arecales: Arecaceae) no estado do Amazonas
(RODRIGUES; ANTONY, 2011). Por causa de sua ocorrência em Roraima e Amazonas, o
status do ácaro-vermelho-das-palmeiras foi alterado em 2013, de praga quarentenária ausente
para praga quarentenária presente, de distribuição restrita no Brasil, permitindo que outros
estados adotassem medidas para prevenir sua entrada (MAPA, 2013). Em maio de 2015, foi
encontrado em folhas de C. nucifera, Phoenix roebelenii O'Brien e Rhapis excelsa (Thunb.)
A. Henry (Arecales: Arecaceae) no município de Dracena, estado de São Paulo (OLIVEIRA
et al., 2016). Em setembro de 2015, foi registrado nos municípios de Bela Vista do Paraíso,
Londrina, Maringá, Marialva e Sarandi, no estado de Paraná, em folhas de C. nucifera, Musa
spp., Wodyetia bifurcata (Irvine) e Roystonea regia (Kunth) (HATA et al., 2017). Também
existem registros do ácaro-vermelho-das-palmeiras no Pará (Ériko Tadashi Sedoguchi,
informação pessoal), Alagoas, Bahia, Ceará, Goiás, Minas Gerais, Paraíba, Pernambuco,
Piauí, Rio Grande do Norte e Sergipe, e no Distrito Federal (TEODORO et al., 2016; MELO
et al., 2018), possivelmente já está disseminado por outros estados do país em função de seu
alto potencial como praga invasora.
No Hemisfério Oriental, R. indica foi relatado em plantas de apenas cinco espécies de
Arecaceae: C. nucifera, Phoenix dactylifera L., Dictyosperma album (Borg.), Areca sp. e
Areca catechu L. (NAVIA et al., 2015). Os hospedeiros de R. indica relatados até o momento
compreendem mais 100 espécies, distribuídas em 58 gêneros e 8 famílias (Arecaceae,
Cannaceae,

Cycadaceae,

Heliconiaceae,

Musaceae,

Pandanaceae,

Strelitziaceae

e

18

Zingiberaceae) (ETIENNE; FLECHTMANN, 2006; WELBOURN, 2006; COCCO; HOY,
2009; GONZÁLEZ-REUS; RAMOS, 2010; CARRILLO et al., 2012a; VÁSQUEZ;
MORAES, 2012; NAVIA et al., 2015). As espécies de plantas confirmadas como hospedeiras
de R. indica são todas monocotiledôneas, sendo que 81% pertencem à família Arecaceae e,
nas Américas, a maioria é exótica, originária do Hemisfério Oriental (CARRILLO et al.,
2012a). Apesar da expansão da gama de hospedeiros, o coqueiro é o preferencial desse ácaro
e altas populações também são encontradas em algumas variedades de bananeira (TEODORO
et al., 2016).
Os danos causados por esse ácaro podem ser observados principalmente em mudas de
coqueiros, em viveiros e plantas jovens no campo, principalmente durante as estações mais
quentes do ano, e sobretudo em plantas submetidas a estresse hídrico e nutricional (MOUTIA,
1958; SATHIAMMA, 1996). As plantas adultas de coqueiro resistem melhor ao ataque do
que plantas novas. As folhas dos hospedeiros infestadas por R. indica inicialmente tornam-se
amareladas e depois necróticas, o que por sua vez pode levar a grandes perdas de rendimento,
especialmente para o coqueiro. Quando as infestações são altas, podem causar morte das
plantas jovens (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004). Essas infestações severas de R. indica
causam diminuição na produção do coqueiro em mais de 50% (NAVIA et al., 2015; PEÑA;
BRUIN; SABELIS, 2012). Em Trinidad, um plantio de coqueiro muito infestado com R.
indica, após um ano, reduziu em 70% a produção (informações fornecidas por Philippe
Agostine, Presidente da Associação de Produtores de Trinidad e Tobago, relatado por RODA
et al., 2012).
A forma de alimentação de R. indica foi estudada em coqueiros e outras palmeiras,
verificando-se que ocorre pela introdução dos estiletes nos estômatos, entre as células-guarda
e o complexo estomático. Portanto, essa espécie é considerada a primeira que foi observada se
alimentando através de estômatos das suas plantas hospedeiras (PONS; BLISS, 2007;
OCHOA et al., 2011; BEARD et al., 2012).

2.1.1 Dispersão de R. indica

Para as invasões de pragas nos cultivos agrícolas é fundamental conhecer os fatores
determinantes da entrada de espécies exóticas nos mais diversos ambientes. Essas possíveis
entradas de organismos não nativos podem incluir tanto processos intermediados pela
atividade humana, quanto expansões naturais de distribuição geográfica de espécies (NAVIA,
2015). Os organismos envolvidos nos processos de invasão biológica são referidos como

19

Espécies Invasoras Exóticas, que são aqueles táxons que têm sido introduzidos fora de sua
área de ocorrência natural e que exercem impacto negativo substancial nos ambientes
naturais, nos sistemas produtivos ou na saúde humana (LODGE et al., 2006). As espécies
invasoras que afetam os cultivos agrícolas são chamadas de pragas invasoras (PEÑA, 2013).
Assim, pode ser uma ameaça à extinção dos organismos vivos afetados por essas pragas
invasoras, porque tais espécies apresentam alta capacidade de movimentação através de um
grande número de vias marítimas, terrestres e aéreas, sucesso no estabelecimento e domínio
de novos locais (LOWE et al., 2000; WORNER; GEVREY, 2006).
Nas Américas, a rápida dispersão de R. indica ocorreu provavelmente devido à
atividade humana e não a processos naturais. A dispersão por atividades humanas ocorre pela
circulação de pessoas em áreas turísticas (área de risco) onde as palmeiras são utilizadas para
ornamentação paisagística, pelo uso de implementos agrícolas no manejo das plantações de
hospedeiros, e pelo trânsito de frutos e outras partes da planta que podem estar infestados pelo
ácaro. Assim, por ocasião da colheita, os frutos destinados à comercialização, principalmente
quando a manipulação ocorre na propriedade, podem estar infestados e ser um risco de
dispersão de R. indica (MENDONÇA; NAVIA; FLECHTMANN, 2005). No entanto, a
dispersão também pode ocorrer pelo vento. A presença de ácaros em palmeiras velhas, nas
ilhas adjacentes a Martinica, por exemplo, é um indício de que esse tenha sido provavelmente
o processo primário de dispersão (HOY; PEÑA; NGUYEN, 2006). No Caribe, o processo
natural mais provável de dispersão teria sido através de correntes aéreas (furacões) e por meio
do transporte de material vegetal infestado (NAVIA et al., 2015). Outras fontes de dispersão
para novos locais desta espécie de ácaro podem ser arranjos de flores, plantas em vasos, cocos
semente, e mesmo sobre as roupas de turistas e pessoas (WELBOURN, 2006). Contudo,
pode-se considerar o ácaro-vermelho-das-palmeiras como uma espécie exótica com grande
capacidade de dispersão, visto que em apenas seis anos (2004 a 2010), ele se espalhou por
treze países das Américas, sendo verificada para este ácaro uma dispersão de cerca de 1000
km por ano. Um dos motivos para a rápida dispersão pode estar relacionado à sua grande
gama de hospedeiros. Nas Américas, são encontradas com frequência, tanto em áreas naturais
como cultivadas, inúmeras plantas hospedeiras (CARRILLO et al., 2011).

2.1.2 Flutuação populacional de R. indica

As distribuições de artrópodes são afetadas por múltiplos fatores, como os peculiares
aos hospedeiros, outros herbívoros atacando a mesma planta, pela presença de predadores, ou

20

também pelo período entre colonização e estabelecimento em uma nova área (TAYLOR,
1984; SOUTHWOOD, 1978; KITASHIMA; GOTOH, 2003). Ainda são poucas as
informações sobre os fatores que influenciam as flutuações populacionais do ácaro-vermelhodas-palmeiras. Estudos realizados na Ásia, sobre Arecaceae, têm demonstrado que a flutuação
populacional de R. indica sofre grande influência de fatores climáticos como temperatura,
umidade relativa do ar, pluviosidade e fotofase (MOUTIA, 1958; NAGESHACHANDRA;
CHANNABASAVANNA, 1984, TAYLOR et al., 2012). A população de R. indica é reduzida
nas estações de alta pluviosidade (MOUTIA, 1958; TAYLOR et al., 2012). No entanto, em
períodos de baixa umidade e de alta temperatura, são registradas altas densidades
populacionais (GONDIM JR. et al., 2012; TAYLOR et al., 2012). Os maiores níveis
populacionais desse ácaro foram registrados em um intervalo de temperatura entre 29 e 32°C
(SARKAR; SOMCHOUDHURY, 1989). As maiores densidades populacionais de R. indica
em uma planta foram observadas nas folhas do extrato mediano, sendo menor nas folhas
apicais e basais. Na observação individual de cada folíolo, os ácaros ficam mais concentrados
na parte mediana e basal (RODA et al., 2012). Os ovos normalmente são observados na face
abaxial da folha, podendo ser encontrados em grupos de 100 a 300 ovos, mas, em P.
dactylifera e P. roebelenii, também são colocados na face adaxial, raquis e caule (SAYED,
1942; WELBOURN, 2006) e também isolados, principalmente quando a planta não é
hospedeiro primário (FLORES-GALANO et al., 2010). Outros estudos conduzidos ao longo
de um período de quase dois anos em Trinidad e Porto Rico, no Caribe, mostraram que
heliconiáceas e zingiberáceas cultivadas próximas a coqueiros severamente infestados por R.
indica apresentavam menor frequência do ácaro e menos sintomas de danos (RODA et al.,
2008). Um estudo foi realizado para descrever o padrão de distribuição e o estado prejudicial
do ácaro na palmeira A. catechu em Kerala na Índia e da mesma forma, foi observado que a
alta temperatura e baixa umidade relativa do ambiente exerceram um papel importante na
determinação do tamanho populacional de R. indica (PRABHEENA; RAMANI, 2014).
Os estudos de flutuação populacional de espécies-praga, como por exemplo R. indica,
através da determinação do período de maior infestação, podem favorecer a realização de
práticas eficientes de manejo, como o desenvolvimento de um plano de amostragem (DAUD;
FERES, 2007; GOUVEA et al., 2006).

21

2.1.3 Manejo de R. indica

Após a entrada e estabelecimento de uma praga em um sistema de produção, mesmo
que medidas de controle sejam adotadas, pode haver o risco de continuarem atacando as
plantações, porque as espécies que atingem o status de praga se caracterizam por grande
capacidade de adaptação e alta taxa de crescimento. De um lado, o agricultor busca perder
cada vez menos para as pragas e, precipitadamente, aumenta a pressão de seleção, que leva ao
surgimento de linhagens de pragas adaptadas às novas práticas agrícolas. Contudo, o
propósito da defesa vegetal para essas pragas, é que os produtores convivam com elas através
do uso de tecnologias que assegurem que a população seja mantida abaixo do nível de dano
econômico (SILVA et al., 2015).
Em áreas onde R. indica foi introduzido, alguns métodos de controle como a
resistência das plantas (RODRIGUES; IRISH, 2012), controle químico (RODRIGUES;
PEÑA, 2012) e controle biológico (PEÑA et al., 2009; CARRILLO et al., 2010; CARRILLO;
PEÑA, 2012; HOY, 2012) têm sido estudados.

2.1.3.1 Controle químico

Os inseticidas sintéticos desenvolvidos a partir da década de 1940 proporcionaram
níveis de controle de pragas até então jamais vistos e, devido à sua eficiência e facilidade de
aplicação, foram rapidamente adotados (NORRIS; CASWELL-CHEN; KOGAN, 2003),
sendo que hoje em dia o uso de agrotóxicos é crucial nos programas de manejo integrado de
pragas em todo o mundo (VAN LEEUWEN et al., 2015).
Os agrotóxicos espiromesifeno, dicofol, acequinocil, etoxanole, abamectina,
piridabem, milbemectina e enxofre foram eficientes na redução de populações de R. indica em
Porto Rico e nos Estados Unidos em plantas jovens de coqueiro, em casa de vegetação
(RODRIGUES; PEÑA, 2012). Em Porto Rico e na Flórida (EUA), estudos de eficiência de
acaricidas para o controle do ácaro-vermelho-das-palmeiras têm sido realizados. Na Flórida, a
aplicação de enxofre, etoxazole, abamectina, pyridaben e milbemectina mostrou resultados
satisfatórios de controle. Os acaricidas acequinocyl e o espiromesifeno também foram
eficientes para controle deste ácaro em banana (RODRIGUES; PEÑA, 2012).
No Brasil, não existem acaricidas registrados para o controle do ácaro-vermelho-daspalmeiras (AGROFIT, 2017). No entanto, de 21 de setembro de 2009 a 21 de setembro de
2010, foi concedido no país o registro emergencial do acaricida espiromesifeno para controle

22

deste ácaro em arecáceas e musáceas. Em outros países, o controle químico levou ao aumento
nos custos de produção. (MORAIS; NAVIA; GONDIM JR., 2011). No entanto,
especificamente na cultura do coqueiro, o porte elevado das plantas dificulta esta prática. Em
muitas áreas cultivadas com a variedade gigante o controle químico de pragas, torna-se
economicamente inviável (ARAGÃO, 2002).
O tratamento químico é útil no controle de surtos populacionais ou na mitigação da
dispersão de pragas (ASSIS et al., 2013; FOUNTAIN; HARRIS; CROSS, 2010), no entanto,
o desafio é que o controle químico seja direcionado para o uso de acaricidas seguros ou pouco
prejudiciais para os ácaros benéficos e que tenha curta persistência ambiental (DEKEYSER,
2005; VAN LEEUWEN et al., 2015). Assis et al. (2013) avaliaram a toxicidade de dez
acaricidas a R. indica e a seletividade a Amblyseius largoensis (Muma) em condições de
laboratório, verificando que fenpiroximato, propargite e espirodiclofeno foram os mais
indicados para o manejo de R. indica porque são tóxicos para a praga e mostraram uma baixa
toxicidade para o predador. Os ácaros incluem espécies de pragas com potencial para
desenvolver alta resistência aos acaricidas que é favorecida por diversas de suas
características biológicas. Entre essas, os ácaros têm a fertilidade elevada e o seu ciclo de vida
é curto, o que leva a uma rápida seleção de indivíduos resistentes (VAN LEEUWEN et al.,
2015; MORAES; FLECHTMANN, 2008).

2.1.3.2 Controle biológico

O controle biológico dos ácaros-praga envolve principalmente o uso de ácaros
predadores, especialmente os da família Phytoseiidae. Um estudo relatou a espécie de
fitoseídeo Typhlodromus caudatus Chant (= Amblyseius caudatus Berlese), se alimentando de
ovos de R. indica em plantações de coqueiro, na Ilha de Mauritius (MOUTIA, 1958 citado por
MENDONÇA; NAVIA; FLECHTMANN, 2005). Carrillo et al. (2012b) listaram 28 espécies
de ácaros predadores e de insetos associados com R. indica nos países onde este ácaro foi
encontrado. Dessas, 16 espécies foram de ácaros predadores pertencentes a seis famílias de
duas ordens: Phytoseiidae, Ascidae (Mesostigmata), Bdellidae, Cheyletidae, Cunaxidae e
Xenocaligonellidae (Trombidiformes) (CARRILLO et al., 2012b). Investigações sobre o
potencial de inimigos naturais de R. indica também foram realizados, particularmente com
Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) (PEÑA et al., 2009; CARRILLO et al.,
2010, 2012a; CARRILLO; PEÑA, 2012; DOMINGOS et al., 2013).

23

O fitoseídeo A. largoensis foi encontrado como o predador mais abundante associado
a R. indica, sendo o mais amplamente estudado para seu controle, em regiões tropicais e ao
redor do mundo (RODRIGUES; OCHOA; KANE, 2007; LAWSON-BALAGBO et al., 2008;
RODA et al., 2008; CARRILLO et al., 2010, 2011, 2014; HASTIE; BENEGAS;
RODRIGUEZ, 2010; CARRILLO; PEÑA, 2012; GONDIM JR. et al., 2012; MORAES et al.,
2012; DOMINGOS et al., 2013; SILVA et al., 2014). Alguns levantamentos realizados antes
e depois da infestação do ácaro-vermelho-das-palmeiras na Flórida revelaram que as
populações de A. largoensis aumentaram após o estabelecimento de R. indica (PEÑA et al.,
2009).
As avaliações laboratoriais têm sugerido o papel significativo desta espécie como
agente de controle de R. indica (CARRILLO et al., 2010). No entanto, em avaliações
realizadas em campo a respeito do possível papel desses predadores e de fatores abióticos
sobre as densidades populacionais de R. indica, foi relatado que o efeito de inimigos naturais
nativos em algumas das áreas invadidas não foi suficiente para evitar danos causados pela
praga (PEÑA et al., 2009; RODA et al., 2012; TAYLOR et al., 2012).
Outras avaliações revelaram que A. largoensis apresentou altas taxas de sobrevivência,
tempo de desenvolvimento e taxas reprodutivas elevadas quando alimentados exclusivamente
com R. indica, em comparação com outras fontes de alimentos (CARRILLO et al., 2010).
Alguns estudos demonstraram que fungos entomopatogênicos, principalmente
Hirsutella thompsonii (Fischer) e Neozygites floridana (Weiser & Muma) Remaud. & S.
Keller, são específicos para ácaros (CHANDLER et al., 2000). Não existem muitos estudos
para os fungos entomopatogênicos associados ao ácaro-vermelho-das-palmeiras. Peña et al.
(2006) registraram R. indica infectado por um fungo, provavelmente do gênero Hirsutella.
Em outro estudo para se identificar fungos entomopatogênicos associados ao ácaro-vermelhodas-palmeiras, realizado em Trinidad, Antígua, São Cristóvão e Nevis e Dominica, foram
encontrados fungos pertencentes aos gêneros Cladosporium, Simplicillium, Penicillium,
Cochliobolus, Fusarium, Pestalotiopsis e Pithomyces, indicando a possibilidade do seu uso
para controle de R. indica (COLMENAREZ et al., 2014).

2.1.3.3 Resistência de plantas

A resistência de plantas é considerada uma técnica de controle de pragas alternativa ao
método químico, e o seu estudo tem tido incrementado por diversas vantagens que apresenta
em relação ao controle químico. A resistência é resultante da relação entre herbívoro e planta,

24

portanto, a identificação de uma planta ou variedade resistente pode ser feita por meio de
parâmetros que levam em consideração tanto a praga (diferença na população, oviposição,
consumo, duração do ciclo biológico, fecundidade, etc.) quanto a planta (diferença na
sobrevivência, destruição dos diferentes órgãos vegetais, produção, qualidade do produto,
etc.) (VENDRAMIM; GUZZO, 2009, 2011).
As plantas podem apresentar três tipos de resistência: não-preferência ou antixenose,
antibiose, e tolerância. Uma variedade apresenta resistência por não-preferência ou antixenose
quando é menos utilizada pela praga para alimentação, oviposição ou abrigo. A antibiose
ocorre quando a praga se alimenta normalmente da variedade, mas esta exerce um efeito
adverso sobre a sua biologia. Pode ser caracterizada por diversos parâmetros da praga, como
mortalidade na fase imatura (frequentemente no primeiro ínstar), alongamento do período de
desenvolvimento e redução do peso, da fecundidade, da fertilidade e do período de
oviposição. A tolerância é caracterizada quando uma variedade é menos danificada que as
demais, sob um mesmo nível de infestação da praga, sem que haja efeito no seu
comportamento ou biologia. Dentre as razões que tornam uma variedade tolerante, incluem-se
a sua maior capacidade e ou rapidez para regenerar as áreas destruídas pela praga e seu maior
vigor ou área foliar, que são características varietais intrínsecas (VENDRAMIM; GUZZO,
2009, 2011).
Com relação a R. indica, existem poucos estudos de resistência hospedeira em nível
mundial (NAVIA et al., 2015). As variedades comerciais de coqueiro mais utilizadas têm se
mostrado altamente suscetíveis a R. indica. Foram realizados estudos preliminares para
avaliação de resistência de alguns genótipos na Índia, baseados em características
morfológicas e bioquímicas, no entanto, não foi encontrada relação significativa dos
caracteres morfológicos dessas plantas com as populações do ácaro-vermelho-das-palmeiras.
Em relação aos caracteres bioquímicos, foi observada uma correlação positiva entre os teores
de proteínas e nitrogênio e o aumento das populações de R. indica (SARKAR;
SOMCHOUDHURY, 1989). Algumas avaliações realizadas com germoplasma de Musa spp.
mostraram populações significativamente mais baixas de R. indica, sendo indício para
potencial de uso em áreas com alta pressão populacional desse ácaro ou em programas de
melhoramento, onde os traços de resistência aos ácaros-praga podem ser incorporados a
genótipos de interesse comercial (RODRIGUES; IRISH, 2012).
De acordo com Navia et al. (2015), é necessário que as variedades comerciais de
coqueiro comumente cultivadas no Brasil sejam avaliadas, a fim de que se possa afirmar ou

25

não que a resistência genética apresenta potencial como estratégia no manejo do ácarovermelho-das-palmeiras.

2.2 Palmeiras Nativas do Nordeste Brasileiro

As palmeiras pertencem à família Arecaceae, anteriormente conhecida como Palmae
ou Palmaceae, a única família botânica da ordem Arecales, e constituem um componente
importante na ecologia da vegetação tropical mundial. A família, que abrange algumas plantas
muito conhecidas, como o coqueiro, a tamareira, o dendezeiro e o açaizeiro, possui cerca de
205 gêneros e 2.500 espécies, as quais estão mais concentradas nas regiões tropicais e
subtropicais. As palmeiras são plantas perenes, arborescentes, tipicamente com um caule
cilíndrico não ramificado do tipo estipe, atingindo grandes alturas, mas por vezes se
apresentando como acaule (caule subterrâneo). Não são consideradas árvores porque todas
estas apresentam crescimento do diâmetro do seu caule para a formação do tronco, que produz
a madeira, e que não acontece com as palmeiras (MEDEIROS-COSTA, 2002). Essas plantas
ocupam um lugar importante na composição da flora e da paisagem, tanto da faixa costeira
como do interior dos diferentes estados que compõem a Região Nordeste do Brasil. Em todas
as regiões onde representantes desta família estão presentes como espécies nativas, diversos
produtos são obtidos dos diferentes órgãos das palmeiras (GOULDING; SMITH, 2007).
As palmeiras são emblemáticas dos trópicos, abundantes, produtivas, foram muito
importantes na subsistência dos povos indígenas, algumas na subsistência de povos
tradicionais, e outras são economicamente de grande interesse no mercado mundial
(CLEMENT; LIERAS; VAN LEEUWEN, 2005). No Brasil, existem cerca de 35 gêneros e
286 espécies de palmeiras nativas e, embora a maioria das palmeiras ocorrentes no Brasil não
esteja incluída entre as espécies ameaçadas de extinção, o uso desordenado torna algumas
delas vulneráveis (SILVA et al., 2006; LORENZI et al., 2010).
No Nordeste do Brasil são registradas 22 espécies e duas subespécies endêmicas
(LEITMAN et al., 2015). Segundo Medeiros-Costa (2002), essas palmeiras nativas que
ocorrem no Nordeste do país têm importância econômica reconhecida, como Syagrus
coronata, conhecido como ouricuri ou licuri (BONDAR, 1938; MEDEIROS-COSTA, 2002),
Acrocomia intumescens Drude (macaúba), Attalea oleifera (pindoba), Bactris ferruginea
(coco-de-fuso), Copernicia prunifera (carnaúba), Syagrus cearensis (catolé) e seja como
frutíferas ou fornecedoras de óleo, cera e fibras. Gazzaneo et al. (2005) relataram o uso
medicinal, alimentício, tecnológico e comercial de algumas dessas palmeiras, como a

26

macaúba, o coqueiro, o coco-de-fuso e o coco catolé, bem como o maraial (Bactris sp.) e a
titara (Desmoncus sp.), em estudos realizados em comunidades do Litoral Norte de
Pernambuco. Lyra-Lemos (1987) catalogou 22 espécies de palmeiras nativas em todas as
regiões fitogeográficas no estado de Alagoas, muitas delas com ocorrência em vários outros
estados (REIS, 2006), e algumas com grande importância socioeconômica. Além disso, há no
estado também outras arecáceas introduzidas, como coqueiro, dendezeiro (Elaeis guineenses
Jacq.), açaizeiro (Euterpe oleracea), e várias outras palmeiras ornamentais (LORENZI et al.,
2004).

2.3 Cocos nucifera L.

O coqueiro pertence à família Arecaceae (Palmaceae), subfamília Cocoideae e tribo
Cocoeae, a qual inclui 27 gêneros e 600 espécies (ARAGÃO; RIBEIRO; MELO, 2009). Essa
cultura possui um importante papel em comunidades agrícolas tropicais (OHLER, 1999),
sendo encontrada em 100 países, com uma área de aproximadamente 12 milhões de hectares
(ha), localizados principalmente nas regiões tropicais e subtropicais da Ásia, América e
África, sendo que mais de 80% de sua produção estão no Sudeste Asiático (FAO, 2014;
GALVÃO, 2009). Estimativas apontam uma produção mundial de coco de aproximadamente
61,7 milhões de toneladas (FAO, 2014). Embora sua ampla distribuição dificulte a
determinação de seu centro de origem (BENASSI, 2007), acredita-se que o coqueiro seja
originário das bacias dos oceanos Pacífico e Índico (GUNN et al., 2011). Cocos nucifera é
considerada uma das mais importantes fruteiras perenes cultivadas no Brasil (IBRAF, 2017),
sendo este o quarto produtor mundial de coco, depois da Indonésia, Filipinas e Índia (FAO,
2014). Entre os países da América do Sul, o Brasil é o principal produtor, com
aproximadamente 75% da produção concentrada na região Nordeste (AGRIANUAL, 2017).
A área colhida de coco no Brasil, em 2016, foi de 226.920 ha, sendo que a Bahia (63.800 ha),
o Ceará (39.306 ha) e Sergipe (37.855 ha) foram os maiores produtores do país
(AGRIANUAL, 2017). O estado de Alagoas ocupa o quinto lugar em área colhida, com
17.906 ha (IBGE, 2017).
O coqueiro é uma das espécies vegetais oleaginosas importantes no contexto mundial
e, no Nordeste do Brasil, tem grande valor no estabelecimento das populações dessa região e
sob o ponto de vista agronômico, agroindustrial, socioeconômico, alimentar, e na
sustentabilidade de ecossistemas frágeis das regiões litorâneas tropicais, nas quais poucas
culturas são capazes de sobreviver (BARRETO et al., 2009). O potencial de produção de óleo

27

de coco de boa qualidade, dependendo da cultivar utilizada, é acima de 2.500 kg/ha. O Brasil,
apesar de estar entre os maiores produtores de coco, não aparece na lista dos principais
produtores de óleo, devido ao fato de destinar a quase totalidade da sua produção para o
consumo in natura e para as agroindústrias de água de coco e de albúmen sólido (polpa)
(FONTES; WANDERLEY, 2006; PASSOS; CARDOSO, 2011). Além disso, o coqueiro é
considerado uma planta paisagística, adornando espaços públicos e privados (COSTA et al.,
2005).
A destinação comercial do coco no Brasil está dividida em função das variedades
cultivadas. As variedades gigantes, assim como a maioria das híbridas, são destinadas ao
comércio de coco seco, enquanto que as variedades anãs são destinadas ao comércio de frutos
in natura para consumo da água de coco. Nos últimos anos, observa-se um incremento na
demanda do coco in natura, devido ao aumento de mercado de água de coco envasada, sendo
parte consumida no próprio Brasil, e o restante exportado (MARTINS; JESUS JR., 2011).
Observa-se, ainda, um considerável incremento na demanda nacional e internacional de
produtos como óleo de coco, conteúdos nutricionais específicos (vitaminas e minerais), e
fibras para a produção de substratos de uso agrícola e na indústria automobilística (FAO,
2014).

28

REFERÊNCIAS
AGRIANUAL. Anuário da agricultura Brasileira. São Paulo, FNP, 22ª ed., p. 254 – 261,
2017.
AGROFIT. Sistemas de Agrotóxicos Fitossanitários Ministério da Agricultura, Pecuária e
Abastecimento - Coordenação-Geral de Agrotóxicos e Afins/DFIA/SDA. 2003. Disponível
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38

3 PRIMEIRO REGISTRO DO ÁCARO-VERMELHO-DAS-PALMEIRAS Raoiella
indica HIRST, 1924 (ACARI: TENUIPALPIDAE), E SUA POSTERIOR
DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA NO ESTADO DE ALAGOAS, BRASIL

RESUMO

O ácaro-vermelho-das-palmeiras Raoiella indica Hirst, 1924 é uma espécie invasora, tendo se
tornado praga-chave do coqueiro em diversos países da América. O potencial de distribuição
geográfica estimado para R. indica na América do Sul mostra que as áreas mais adequadas
para o seu estabelecimento no Brasil são justamente aquelas em que há a maior abundância de
hospedeiros da praga com importância econômica, a exemplo do litoral do Nordeste
brasileiro. A espécie foi detectada pela primeira vez no Brasil em 2009, no estado de
Roraima, e posteriormente, em 2011, no Amazonas, permanecendo durante algum tempo
restrita à região Norte do Brasil. As recentes detecções da praga no Ceará e Sergipe, aliadas
ao fato de que o litoral nordestino apresenta condições extremamente favoráveis ao seu
desenvolvimento, motivaram as buscas por R. indica em Alagoas. Assim, o presente trabalho
teve o objetivo de relatar pela primeira vez a ocorrência do ácaro-vermelho-das-palmeiras R.
indica e monitorar a sua distribuição no estado de Alagoas. Foram inspecionados inicialmente
municípios produtores de coco e, posteriormente, os demais, durante o período de dezembro
de 2015 a julho de 2018. Em cada local, as plantas foram inspecionadas, com auxílio de uma
lupa de bolso (20×). Foram registradas plantas com pelo menos um indivíduo de R. indica e,
com auxílio de tesoura de poda, coletados cinco folhas/folíolo (dependendo do hospedeiro) de
cada planta amostrada e transportadas para o laboratório. Os ácaros encontrados foram
coletados com um pincel fino e armazenando em microtubos com álcool a 70%, para posterior
montagem e identificação. A partir do primeiro registro, a Agência de Defesa e Inspeção
Agropecuária de Alagoas (ADEAL) e a Superintendência Federal de Agricultura no Estado de
Alagoas (SFA/AL) foram notificadas sobre a presença da praga, para tomarem as medidas
pertinentes de contingência. Os dados coletados foram inseridos em um banco de dados
georreferenciado e analisados espaço-temporalmente. Raoiella indica foi registrado em todos
os municípios de Alagoas, pertencentes às três mesorregiões do estado (Leste, Agreste e
Sertão Alagoanos), com maiores densidades nas principais regiões produtoras de coco. Assim,
como o estado de Alagoas apresenta condições climáticas favoráveis para R. indica, a
tendência é o aumento da população e expansão da sua área de ocorrência. Os resultados
permitiram a inclusão de Alagoas na relação dos estados com a presença de R. indica no
Brasil, ampliando sua distribuição no país.
Palavras-chave: Arecaceae. Cocos nucifera. Coqueiro. Praga quarentenária.

39

3 FIRST RECORD OF THE RED PALM MITE Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI:
TENUIPALPIDAE) AND ITS FOLLOWING GEOGRAFIC DISTRIBUTION IN
THE STATE OF ALAGOAS, BRAZIL

ABSTRACT

The red palm mite (RPM) Raoiella indica Hirst, 1924 is an invasive species that has become a
key coconut key in several American countries. The potential geographic distribution
estimated for R. indica in South America shows that the most suitable areas for its
establishment in Brazil are those with abundance of the pest hosts with economic importance,
being possible to highlight the entire Brazilian Northeast coast. The species was first detected
in Brazil in 2009, in the State of Roraima, and afterwards in 2011, in Amazonas, remaining
restricted to Northern Brazil for some time. The recent RPM detections in the States of Ceará
and Sergipe, besides the fact that the Brazilian Northeastern coast presents highly favorable
environmental conditions to its development, instigated the search for the RPM in Alagoas.
Thus, the present work aimed at reporting for the first time the occurrence of R. indica, and
monitoring its distribution in the State of Alagoas The coconut-producing municipalities were
first inspected, being followed by others, during December/2015 to July/2018. In each site,
plants were inspected with a hand magnifier (20×). Plants with at least one individual of R.
indica were registered and, with a pruning shears, five leafs/leaflets (depending on the host)
were collected from each sampled plant and taken to the laboratory. The mites found were
collected with a fine brush and stored in microtubes with 70% ethanol for mounting and
identification. Following the first record, the Defense and Agricultural Inspection Agency of
Alagoas (ADEAL) and the Federal Superintendence of Agriculture in the State of Alagoas
(SFA/AL) were notified about RPM presence, in order to adopt the proper contingency
measures. Data collected were inserted in a georeferenced data bank and space-temporally
analyzed. Raoiella indica was registered in all municipalities of Alagoas, belonging to the
three State mesoregions of the (East, Agreste and Sertão), with greater densities in the main
coconut-producing regions. Thus, as the State of Alagoas presents favorable climatic
conditions for R. indica, the tendency is to increase the population and expand its area of
occurrence.Our results allow the inclusion of Alagoas among the Brazilian States with the
presence of R. indica, expanding its distribution within the country.
Keywords: Arecaceae. Cocos nucifera. Coconut palm. Quarantine pest.

40

3.1 Introdução

O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst, 1924 (Tenuipalpidae) foi
descrito em Coimbatore, na Índia, a partir de espécimes coletados em folhas de Cocos
nucifera L. (HIRST, 1924), e encontrado anos depois no nordeste da África (PRITCHARD;
BAKER, 1958), África do Sul (MOUTIA, 1958) e Oriente Médio (GERSON et al., 1983). No
entanto, tornou-se uma importante preocupação para as indústrias de coco e banana no Novo
Mundo, desde que foi relatado pela primeira vez na Martinica (FLECHTMANN; ETIENNE,
2004) e, apesar da quarentena e das medidas estabelecidas por alguns países, rapidamente se
dispersou para várias ilhas do Caribe (KANE; OCHOA; ERBE, 2005; ETIENNE;
FLETCHMANN, 2006), sul da Flórida (WELBOURN, 2006), México (NAPPO, 2009),
Venezuela (VÁSQUEZ et al., 2008), Colômbia (CARRILLO et al., 2011) e Brasil (NAVIA et
al., 2011; OLIVEIRA et al., 2016; SOUZA; GUZZO; GONDIM JR., 2016; TEODORO et al.,
2016; HATA et al., 2017).
Após a descoberta de R. indica no estado brasileiro de Roraima, em 2009, o Ministério
da Agricultura, Pecuária e Abastecimento estabeleceu medidas de quarentena que restringem
o trânsito de plantas hospedeiras e suas partes (frutas e folhas) para outros estados (MAPA,
2010). No entanto, dois anos depois, R. indica também foi encontrado infestando plantas
jovens de C. nucifera, além de Veitchia merrillii (Becc.) HE Moore e Caryota mitis Lour. no
estado de Amazonas (RODRIGUES; ANTONY, 2011). Desde o ano de 2015, o ácaro está se
disseminando por outros estados do país, em função de seu alto potencial invasivo, daí a
necessidade de estimar a distribuição potencial do ácaro nos locais onde foi detectado
(TEODORO et al., 2016; MELO et al., 2018).
Esse ácaro está sendo considerado uma das espécies invasoras de maior capacidade de
dispersão, visto que, apenas entre os anos de 2004 a 2010, foi registrado em 13 países das
Américas (AMARO; MORAIS, 2013). Nos últimos anos, vem se tornando uma das principais
pragas do coqueiro no continente Americano, devido aos danos que causa e à sua capacidade
de invasão. Neste continente, verifica-se que o ácaro tem se dispersado cerca de 1.000 km por
ano. Um dos motivos para a rápida dispersão pode estar relacionado à sua grande gama de
hospedeiros, podendo encontrar facilmente uma planta para ser atacada ao chegar a uma nova
área. Nas Américas, são encontradas com frequência, tanto em áreas naturais como
cultivadas, inúmeras plantas hospedeiras, como arecáceas, helicôniáceas, musáceas e
zingiberáceas (CARRILLO et al., 2011; MORAIS; NAVIA; GONDIM JR., 2011). A maioria
dessas plantas hospedeiras é usada para fins ornamentais, sendo comumente transportadas de

41

um local para outro, seja via comercialização formal ou pelo transporte informal. Por esse
motivo, é provável que a dispersão deste ácaro nas Américas tenha ocorrido devido a diversas
atividades humanas, principalmente o transporte de mudas infestadas (MORAIS; NAVIA;
GONDIM JR., 2011). No Caribe, a dispersão também pode ter ocorrido por meio de
transporte de produtos artesanais fabricados com folhas de palmeiras. Entretanto, além da
dispersão via transporte de mudas ou partes vegetais atacadas, o ácaro-vermelho-daspalmeiras pode se dispersar também pelo vento (CARRILLO et al., 2011).
O potencial de distribuição geográfica de R. indica na América do Sul foi estimado,
por meio do modelo de máxima entropia, verificando-se que as áreas mais adequadas para o
estabelecimento de R. indica no Brasil, em função de suas características geoclimáticas, são o
estado de Roraima, o leste do Amazonas, nordeste do Pará, Amapá, e as zonas costeiras,
desde o Pará até o Rio de Janeiro, incluindo todo o litoral nordestino. Tais resultados são
muito preocupantes, pois as áreas com condições ambientais mais favoráveis são justamente
aquelas em que há a maior abundância de hospedeiros da praga com importância econômica,
havendo assim a perspectiva de impactos socioeconômicos muito significativos para essas
regiões e para o país como um todo (AMARO; MORAIS, 2013).
A recente detecção do ácaro-vermelho-das-palmeiras nos estados do Ceará (SAA,
2016) e de Sergipe (SILVA et al., 2016) levantou a suspeita de que a praga já pudesse
também estar presente em Alagoas. Além disso, acredita-se que o monitoramento e
acompanhamento da dispersão de R. indica em Alagoas, principalmente, a partir da sua
possível detecção inicial, seria importante para apoiar políticas públicas e o estabelecimento
de medidas que visem facilitar o desenvolvimento de estratégias de manejo, e para conter a
disseminação da praga para os estados vizinhos. Diante disso, o presente estudo teve como
objetivo relatar pela primeira vez a ocorrência do ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica e
monitorar a sua distribuição no estado de Alagoas.

3.2 Material e Métodos
3.2.1 Inspeções iniciais de R. indica
Os levantamentos foram feitos em coqueiros localizados na orla urbana de Maceió –
AL (09°39'48,63"S; 35°42'11,76"O) e no Centro de Ciências Agrárias da Universidade
Federal de Alagoas (CECA/UFAL), em Rio Largo – AL (09°27'58,47"S; 35°49'37,44"O),
região metropolitana de Maceió, no dia 22 de dezembro de 2015.

42

Uma vez que o coqueiro é um hospedeiro preferencial de R. indica, e que o estado de
Alagoas apresenta extensas áreas de plantações, que também é amplamente utilizado em
ornamentação, a amostragem de R. indica foi concentrada nesta planta. Nas áreas amostradas,
folíolos de coqueiros foram inspecionados com lupa de bolso (20×) e, quando verificadas
formas biológicas suspeitas de serem R. indica, estes folíolos foram coletados,
acondicionados em sacos plásticos e conduzidos ao laboratório de Entomologia do Centro de
Ciências Agrárias da Universidade Federal de Alagoas (CECA/UFAL). Sob microscópio
estereoscópico, os ácaros foram então retirados dos folíolos e transferidos para frascos do tipo
Eppendorf com etanol a 70%. Posteriormente, exemplares foram montados em lâminas de
microscopia com meio de Hoyer e cobertos com lamínulas. Após a secagem do material, as
lâminas foram enviadas ao Prof. Dr. Manoel Guedes Correa Gondim Júnior, da Universidade
Federal Rural de Pernambuco, em Recife – PE, para a identificação da espécie do ácaro.

3.2.2 Inspeções para detecção de R. indica no estado de Alagoas

Foram visitados todos os municípios do estado de Alagoas, durante o período de
dezembro de 2015 a julho de 2018. Foram priorizadas as áreas de risco para a vigilância
fitossanitária e os locais com maior ocupação e circulação humana, ao longo de rodovias e
estradas, parques, praças, lojas e viveiros de mudas, etc. Nos municípios sem destaque na
produção de coco, ou na ausência de coqueiros em áreas de risco, outras plantas das famílias
dos hospedeiros registrados na literatura também foram vistoriadas. Os municípios onde não
eram registrados o ácaro-vermelho-das-palmeiras, foram visitados novamente em intervalos
de três meses após as últimas inspeções. As inspeções foram realizadas com o apoio da
Agência de Defesa e Inspeção Agropecuária de Alagoas – ADEAL.
Em cada local, as plantas foram inspecionadas, observando-se o lado inferior e
superior das folhas, com auxílio de uma lupa de bolso (20×). Foram registradas plantas com
pelo menos um indivíduo de R. indica e com auxílio de tesoura de poda, foram coletados
cinco folíolos (hospedeiro com folha composta) ou cinco folhas (hospedeiro com folha
simples) de cada planta amostrada.
Cada amostra foi colocada individualmente em um saco de polietileno e etiquetada
com o nome do hospedeiro, data e local de coleta, e coordenadas geográficas. As amostras
foram armazenadas em caixas térmicas e transportados até o laboratório de Entomologia do
Centro de Ciências Agrárias (CECA) da Universidade Federal de Alagoas (UFAL), em Rio
Largo - AL, onde foram conservadas em refrigerador (15°C) até serem inspecionadas, por um

43

período máximo de cinco dias. A inspeção de ácaros foi realizada na superfície abaxial,
principalmente próximo à nervura central (maior concentração da colonização) e depois a
superfície adaxial, coletando-se com um pincel os ácaros encontrados e armazenando em
microtubos com álcool 70%. Posteriormente, foi realizada a montagem de até vinte ácaros
(incluindo adultos e imaturos) de cada amostra em lâminas de microscopia com meio de
Hoyer (MORAES; FLECHTMANN, 2008) e a identificação sob microscópio estereoscópico,
com auxílio de chaves dicotômicas.

3.2.3 Análise de dados

Os dados das coletas compreenderam: os atributos de localização (latitude e longitude
- no sistema de coordenadas geodésicas - Datum WGS84); o local de referência da coleta; e,
sobretudo, a informação sobre a presença ou ausência do ácaro (registrada como 0 ou 1 na
planilha). Tal base foi inserida num sistema de informação geográfica (SIG) a partir das
coordenadas coletadas e posteriormente sobreposta à base vetorial correspondente à divisão
política do estado de Alagoas, disponibilizada pelo IBGE (2017).
As análises espaciais foram realizadas a partir do software ArcGis (versão 10.2). As
ocorrências com a informação sobre presença ou ausência do ácaro foram espacializadas em
três períodos distintos (2016/2017/2018) para observação da dispersão espacial e temporal do
ácaro, assim como o total das ocorrências positivas, foram plotadas em intervalos de classes
considerando-se a base municipal do estado.

3.3 Resultados e Discussão

3.3.1 Inspeções iniciais de R. indica

No município de Rio Largo, não foram observados ácaros suspeitos de serem o ácarovermelho-das-palmeiras. No entanto, em Maceió, foram encontradas colônias de ácaros
contendo todos os estágios de desenvolvimento semelhantes à descrição de R. indica
encontrada na literatura (Figura 1), os quais foram identificados como realmente pertencentes
à espécie Raoiella indica Hirst, 1924 (Acari: Tenuipalpidae).
Após a identificação, a Agência de Defesa e Inspeção Agropecuária de Alagoas
(ADEAL) e a Superintendência Federal de Agricultura no Estado de Alagoas (SFA/AL)
foram notificadas sobre a presença da praga, para tomarem as medidas pertinentes de

44

contingência. Como exigência do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento
(MAPA), novas amostras foram coletadas no mesmo local da primeira ocorrência, seguindo
os mesmos procedimentos descritos anteriormente, e encaminhadas a um laboratório oficial
credenciado. Novamente, confirmou-se a identificação da praga R. indica (Anexo 1).
Figura 1 – O ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica. A) Ovos; B) Forma jovem; C) Adulto.

A

B

C

Fonte: Autora (2018).

Após a detecção de R. indica em Alagoas, o ácaro foi ainda encontrado no Distrito
Federal e nos estados da Bahia, Goiás, Minas Gerais, Paraíba, Pernambuco, Piauí, Rio Grande
do Norte, sendo que todas estas ocorrências foram compiladas e publicadas em um único
artigo científico (MELO et al., 2018), ampliando a distribuição da praga para todas as regiões
do Brasil.
Amaro e Morais (2013) estimaram o potencial de distribuição geográfica de R. indica
na América do Sul utilizando o modelo de máxima entropia, e verificaram que as áreas mais
adequadas para o estabelecimento da espécie no Brasil, em função de suas características
geoclimáticas, são o estado de Roraima, o leste do Amazonas, nordeste do Pará, Amapá, e as
zonas costeiras, desde o Pará até o Rio de Janeiro, incluindo todo o litoral do Nordeste
brasileiro. Tais resultados despertaram grande preocupação, pois as áreas com condições
ambientais mais favoráveis são justamente aquelas em que há a maior abundância de
hospedeiros da praga com importância econômica, e havendo assim a perspectiva de impactos
socioeconômicos muito significativos para essas regiões e para o país como um todo.

45

3.3.2 Inspeções para detecção de R. indica no estado de Alagoas

Foi possível constatar a presença de R. indica em todos os municípios de Alagoas
(Figuras 2 e 3). A análise da distribuição temporal anual das inspeções mostra que a maioria
dos locais de ocorrência no primeiro ano (2016) das inspeções correspondeu aos municípios
do litoral de Alagoas, no entorno de Maceió, onde houve o primeiro registro da praga. No ano
seguinte (2017), a ocorrência do ácaro se expandiu para os municípios vizinhos à capital, em
direção ao interior do estado, bem como aumentou drasticamente no litoral, nas direções norte
e sul do estado. No terceiro ano de coleta (2018), houve registros para alguns municípios
pertencentes à zona da mata alagoana, agreste e sertão, chegando ao oeste do estado.

Figura 2 - Mapas da distribuição anual e acumulada de R. indica no estado de Alagoas, com
coletas de amostras realizadas entre 2016 e 2018.

Fonte: Autora (2018).
As primeiras inspeções em Alagoas se concentraram nos municípios produtores de
coco, os quais corresponderam aos primeiros registros do ácaro-vermelho-das-palmeiras no
estado. No entanto, atualmente, o ácaro já está presente em todos os 102 municípios de
Alagoas e, portanto, nas três mesorregiões do estado (Leste, Agreste e Sertão alagoanos).

46

Figura 3 - Mapa de classes representando os registros de presença de R. indica a partir
das classes de ocorrência por município no estado de Alagoas.

Fonte: Autora (2018)
Foi verificado que, desde dezembro de 2015, após o seu primeiro registro na orla
urbana de Maceió (MELO et al., 2018), R. indica se dispersou para todos os municípios,
confirmando seu potencial como praga invasora. Quando uma espécie não nativa apresenta
um rápido estabelecimento, com aumento numeroso da população e expande rapidamente a
sua área de ocorrência, é considerado uma séria praga invasora (NAVIA, 2015). Dentre as
características deste ácaro, como espécie invasora, destacam-se a alta capacidade reprodutiva,
a reprodução por partenogênese, a rápida disseminação e a adaptação a novos hospedeiros
(NAVIA et al., 2015).
No estado de Alagoas, além de existir extensas áreas de cultivos de coqueiros (Figura
4), são encontradas com frequência, tanto em áreas naturais como cultivadas, inúmeras outras
hospedeiras, como palmeiras, musáceas e heliconiáceas. A maioria de suas plantas
hospedeiras é usada para fins ornamentais, sendo comumente transportadas de um local para
outro. Há que se considerar também a dispersão do ácaro-vermelho-das-palmeiras dentro do
estado de Alagoas pelo vento (CARRILLO et al., 2011) e pelas roupas e veículos de pessoas
(MORAIS et al., 2016) que se movimentam pelas áreas infestadas, principalmente nos pontos
turísticos no estado.
As áreas com maiores densidades de R. indica corresponderam justamente às de maior
concentração de plantios de hospedeiras, principalmente do coqueiro, em Alagoas (Figura 4).

47

No entanto, pode-se inferir que o ácaro esteja estabelecido em todos os locais onde foi
detectado pois, geralmente, as populações das espécies invasoras apresentam crescimento
exponencial, inicialmente aumentando de forma lenta, mas podendo ocorrer explosões
populacionais a partir de um determinado momento (LOCKWOOD et al., 2007). Tais
explosões populacionais permitem que as espécies não nativas, que permaneciam ocultas,
sejam mais facilmente detectadas (NAVIA, 2015). Assim, como o estado de Alagoas
apresenta condições climáticas favoráveis para R. indica, a tendência é o aumento da
população e expansão da sua área de ocorrência.

Figura 4 - Mapa de classes representando a quantidade (toneladas) de coco produzida por
município no Estado de Alagoas.

Fonte: IBGE, modificado por Autora (2018).
Os resultados obtidos neste trabalho, constatando a rápida dispersão e distribuição de
R. indica em Alagoas, corroboram o estudo realizado por Amaro e Morais (2013), que
estimaram que as áreas mais adequadas para o estabelecimento de R. indica no Brasil, em
função de suas características geoclimáticas, seriam o estado de Roraima, o leste do
Amazonas, nordeste do Pará, Amapá, e as zonas costeiras, desde o Pará até o Rio de Janeiro,
incluindo todo o litoral do Nordeste brasileiro.

48

3.4 Conclusão

Conclui-se que o ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica está presente no estado de
Alagoas desde 2015, ocupando as três mesorregiões do estado, com maiores densidades nas
principais regiões produtoras de coco. A partir da capital, R. indica se dispersou mais pelo
litoral, nas direções norte e sul, no primeiro ano; pelos municípios ao redor da capital, em
direção ao interior, no segundo ano; e atingindo o extremo oeste do estado no terceiro ano,
estando atualmente presente em todos os 102 municípios do estado.

49

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52

ANEXO 1

53

54

4 REGISTRO DE HOSPEDEIROS NO ESTADO DE ALAGOAS E AVALIAÇÃO DO
POTENCIAL DE PALMEIRAS NATIVAS DO NORDESTE BRASILEIRO COMO
HOSPEDEIRAS DE Raoiella indica HIRST (ACARI: TENUIPALPIDAE)

RESUMO

O ácaro-vermelho-das-palmeiras Raoiella indica Hirst, 1924 (Tenuipalpidae) tem sido
registrado em diferentes espécies de plantas, especialmente da família Arecaceae, e a sua
expansão pode causar impacto negativo às palmeiras nativas. Desde a sua introdução nas
Américas, este ácaro expandiu sua gama de plantas hospedeiras, incrementando para mais de
100 espécies, de seis famílias, todas monocotiledôneas. O presente estudo teve como objetivo
realizar um levantamento dos hospedeiros de R. indica no estado de Alagoas e avaliar em
laboratório, o potencial de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro como hospedeiras de R.
indica. Foram inspecionados inicialmente os municípios produtores de coco, examinando-se
coqueiros e outras plantas nas proximidades e, posteriormente, os demais municípios, durante
o período de dezembro/2015 a julho/2018. Em cada local, as plantas foram inspecionadas,
com auxílio de uma lupa de bolso (20×). Cinco folhas/folíolos (dependendo do tipo de planta)
de cada planta amostrada foram coletados com tesoura de poda, transportados para o
laboratório e processados. Os ácaros encontrados nas amostras foram armazenados em
microtubos com álcool a 70%, para posterior montagem e identificação. Em laboratório,
foram realizados bioensaios de confinamento e com chance de escolha, infestando-se
fragmentos de folhas/folíolos das palmeiras nativas R. indica. As espécies estudadas foram
Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart., Syagrus coronata (Mart.) Becc., Attalea funifera
Mart., Bactris ferruginea (Burret), Desmoncus orthacanthos Mart., Desmoncus polyacanthos
Mart., Polyandrococos caudescens (Mart.), Attalea oleifera Barb. Rodr., Bactris
acanthocarpa (Mart.), Bactris hirta (Mart.), Bactris pickelii (Burret), Syagrus schizophylla
(Mart.) Glassman, Bactris glassmanii Med.-Costa & Noblick ex A.J.Hend., Acrocomia
intumescens Drude, Copernicia prunifera (Miller) H.E. Moore, todas sendo comparadas com
o hospedeiro preferencial, Cocos nuncifera L. (controle). No bioensaio de confinamento,
avaliou-se durante 18 dias o número de adultos vivos, número de ovos e número de
indivíduos em estágio pós-embrionário. No bioensaio de livre escolha, o número de
indivíduos presentes em cada secção foi avaliado durante oito dias. Raoiella indica foi
registrado em 28 espécies de plantas consideradas hospedeiras reprodutivas. Algumas das
plantas hospedeiras encontradas constituem novos registros para o Brasil e/ou para a América,
havendo também novas associações até então não registradas. Diferenças significativas entre
a sobrevivência de R. indica nas palmeiras nativas e da sua respectiva testemunha no
bioensaio de confinamento foram observadas a partir do segundo dia de avaliação. Após o
quinto dia, a sobrevivência em quase todas as espécies de palmeiras nativas foi sempre menor
que da testemunha C. nucifera, com exceção de C. prunifera. Nos bioensaios de livre escolha,
em todos os dias da avaliação, tanto machos quanto fêmeas de R. indica preferiram C.
nucifera em relação à palmeira nativa avaliada (P < 0,01). Potranto, dentre as palmeiras
nativas do Nordeste avaliadas no presente trabalho, apenas C. prunifera pode ser considerada
uma hospedeira de R. indica. Todos os resultados, em conjunto, incrementam a quantidade
das espécies de plantas hospedeiras de R. indica no mundo.
Palavras-chave: Arecaceae. Coqueiro. Ácaro-vermelho-das-palmeiras. Gama de hospedeiros.

55

4 RECORD OF HOST PLANTS IN THE STATE OF ALAGOAS AND EVALUATION
OF THE POTENTIAL OF PALMS NATIVE TO BRAZILIAN NORTHEAST AS
HOSTS OF Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI: TENUIPALPIDAE)

ABSTRACT

The red palm mite Raoiella indica Hirst, 1924 (Tenuipalpidae) has been registered on
different plant species, especiallly those belonging to the family Arecaceae, and its axpansion
in Brazil can cause negative impacts to native palms. Since its introduction into the Americas,
this mite expanded its host range, reaching more than 100 species, belonging to six families,
all monocotiledoneous. The present study aimed at carrying out a survey on the host plants of
R. indica in the State of Alagoas, as well as at evaluating, in laboratory, the potencial of palms
native to the Brazilian Northeast as hosts of R. indica. Coconut-producing municipalities were
initially inspected, with coconut palms and other surrounding plants being examined. Other
municipalities were later inspected, during the period of December/2015 to July/2018. In each
site, the plants were examined with a hand magnifier (20×). Five leafs/leaflets (depending on
the plant type) were collected from each sampled plant with pruning shears, taken to the
laboratory, and processed. The mites found in the samples were collected with a fine brush
and stored in microtubes with 70% ethanol, for posterior mounting and identification. In
laboratory, confinement, and free choice tests were carried out, in which pieces of palm
leaves/leaflets were infested with R. indica. Species studied were Acrocomia aculeata (Jacq.)
Lodd. ex Mart., Syagrus coronata (Mart.) Becc., Attalea funifera Mart., Bactris ferruginea
(Burret), Desmoncus orthacanthos Mart., Desmoncus polyacanthos Mart., Polyandrococos
caudescens (Mart.), Attalea oleifera Barb. Rodr., Bactris acanthocarpa (Mart.), Bactris hirta
(Mart.), Bactris pickelii (Burret), Syagrus schizophylla (Mart.) Glassman, Bactris glassmanii
Med.-Costa & Noblick ex A.J.Hend., Acrocomia intumescens Drude, Copernicia prunifera
(Miller) H.E. Moore, all of them compared with the preferential host Cocos nuncifera L.
(control). In the confinement test, the number of live adults, number of eggs and number of
individuals in the post embrionary stage were evaluated during 18 days. In the free choice
test, the number of individuals present on each species was evaluated during eight days.
Raoiella indica was recorded on 28 plant species considered as reproductive hosts. Some of
the host plants found here constitute new records for Brazil and/or for America, besides new
associations not recorded so far. Significant differences in the survivorship between the native
palms and its controls were observed after the second day, in the confinement test. From the
fifth day, survivorship on the native palms was almost always significantly smaller than on C.
nucifera, excepting for C. prunifera. In the free choice tests, both males and females of R.
indica preferred C. nucifera in relation the the native palms (P < 0.01), in all days of
evaluation. Thus, among all palms native to the Brazilian Northeast evaluated here, only C.
prunifera can be considered a host of R. indica. All our results taken together increase the
number of host species for R. indica in the World.
Keywords: Arecaceae. Coconut palm. Red palm mite. Host range.

56

4.1 Introdução

O ácaro-vermelho-das-palmeiras, Raoiella indica Hirst, 1924 (Tenuipalpidae), foi
descrito a partir de espécimes coletados em folhas de coqueiro provenientes de Coimbatore,
no sul da Índia (HIRST, 1924), sendo atualmente considerada uma das espécies de ácaros que
apresenta as mais altas populações e causa danos significativos a várias espécies vegetais
(CARRILLO et al., 2012).
Inicialmente, os hospedeiros relatados para R. indica foram limitados às plantas da
família Arecaceae, como Cocos nucifera L., Phoenix dactylifera L., Dictyosperma album
(Borg.) e Areca catechu L., que eram seus principais hospedeiros na África, Ásia e Oriente
Médio

(NAGESHACHANDRA;

CHANNABASAVANNA,

1984;

FLECHTMANN;

ETIENNE, 2004; NAVIA et al., 2015). Desde a sua introdução nas Américas, este ácaro
expandiu sua gama de plantas hospedeiras, incrementando para 96 espécies: Arecaceae (75
espécies), Cannaceae (1), Heliconiaceae (5), Musaceae (6), Pandanaceae (1), Strelitziaceae (2)
e Zingiberaceae (6) (COCCO; HOY, 2009; GONDIM JR. et al., 2012). No momento, existem
ao redor de uma centena de espécies de plantas hospedeiras de R. indica, todas
monocotiledôneas, pertencentes às famílias citadas anteriormente. Nas Américas, a maioria é
exótica originária do Hemisfério Oriental (CARRILLO et al., 2012; GONDIM JR. et al.,
2012; NAVIA et al., 2015; GÓMEZ-MOYA et al., 2017), sendo que 81% pertencem à família
Arecaceae.
O ácaro-vermelho-das-palmeiras é também o primeiro ácaro-praga que foi observado
alimentando-se por meio de estômatos das suas plantas hospedeiras (OCHOA et al., 2011). As
colônias de R. indica se desenvolvem na parte ventral das folhas, danificando as células do
mesófilo foliar, e causando um amarelecimento gradual das folhas, seguido de bronzeamento
e necrose (CARRILLO et al., 2012). Plantas jovens de coqueiros sob altas infestações podem
morrer ainda no viveiro ou no campo, sendo que a redução na produtividade do coqueiro pode
chegar a até 90% (NAVIA et al., 2015). A bananeira também é seriamente atacada por R.
indica, e existem ainda os danos estéticos nas áreas turísticas, onde o coqueiro e outras
palmeiras são um importante componente da paisagem (NAVIA et al., 2015). A maioria dos
estudos e relatórios sobre os efeitos potenciais deste ácaro se concentram em um dos seus
hospedeiros economicamente importantes, C. nucifera (SARKAR; SOMCHOUDRY, 1989;
PEÑA et al., 2009; CARRILLO et al., 2010; MORAIS; NAVIA; GONDIM JR., 2011).
Poucos estudos abordaram os efeitos potenciais de R. indica sobre outras plantas hospedeiras
no Novo Mundo. Entre os estudos abordando os efeitos potenciais de R. indica sobre outras

57

plantas hospedeiras no Novo Mundo, cerca de um quarto dos relatados são plantas nativas,
especialmente da América do Sul (CARRILLO et al., 2012). As seguintes espécies nativas da
Amazônia brasileira foram relatadas como hospedeiras: Heliconia bihai (L.), Heliconia
psittacorum Sassy, (Heliconiaceae), Attalea maripa (Aubl.) Mart., Bactris gasipaes Kunth,
Euterpe oleracea Mart., Euterpe precatoria Mart. e Mauritia flexuosa L. (Arecaceae)
(GONDIM JR. et al., 2012). Gómez-Moya et al. (2017) avaliaram treze espécies nativas da
Amazônia brasileira e concluíram que quatro pertencentes à família Arecaceae apresentaram
potencial como hospedeiros primários de R. indica.
O ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica pode ser um grande problema para a
agricultura comercial no Brasil, pois culturas como coqueiro e bananeira são de elevada
importância socioeconômica para diversas regiões do país (MARTINS; JESUS JR., 2011).
Além disso, ocorrem no Brasil diversas espécies de palmeiras, muitas delas com grande
potencial para exploração, tais como a pupunha, carnaúba, dendê, açaí e buriti. A maioria
destas palmeiras é explorada por populações de baixa renda do Norte e Nordeste brasileiro
(LORENZI et al., 2010), que poderão ser afetadas pelo ataque do ácaro-vermelho-daspalmeiras (MESA; GALEANO, 2013). Portanto, há necessidade de realização de estudos
mais aprofundados de biologia deste ácaro com as palmeiras nativas. Como esta espécie
invasora continua expandindo sua distribuição geográfica no Novo Mundo, estudos sobre a
gama de plantas hospedeiras de R. indica são necessários para opções de manejo para esta
praga. As informações relacionadas às palmeiras nativas do Nordeste brasileiro ainda são
muito incipientes e nada se tem registrado sobre possíveis hospedeiros no estado de Alagoas.
O presente estudo tem como objetivo, avaliar o potencial de palmeiras nativas do Nordeste
brasileiro como hospedeiras de R. indica e realizar levantamento dos seus hospedeiros no
estado de Alagoas.

4.2 Material e Métodos

4.2.1 Inspeções de hospedeiros

As inspeções ocorreram durante o período de dezembro/2015 a julho/2018.
Inicialmente, para o registro dos hospedeiros, foram visitados os municípios produtores de
coco, examinando-se coqueiros e outras plantas na sua proximidade. Posteriormente, os
demais municípios do estado e/ou áreas sem a presença de coqueiros também foram
inspecionados. Foram priorizadas as áreas de risco para a vigilância fitossanitária e os locais

58

com maior ocupação e circulação humana, ao longo de rodovias e estradas, parques, praças,
lojas e viveiros de mudas, onde havia plantas pertencentes às famílias dos hospedeiros
registrados na literatura. As inspeções foram realizadas com o apoio da Agência de Defesa e
Inspeção Agropecuária de Alagoas – ADEAL.
Em cada local, as plantas foram inspecionadas, observando-se ambos os lados das
folhas, com auxílio de uma lupa de bolso (20×). Em caso de haver colônias de indivíduos
suspeitos de sereo ácaro-vermelho-das-palmeiras, com auxílio de tesoura de poda, foram
coletados cinco folíolos (quando o hospedeiro tem folha composta) ou cinco folhas (quando o
hospedeiro tem folha simples) de cada planta amostrada (CARRILLO et al., 2012). Cada
amostra foi colocada individualmente em um saco de polietileno e etiquetada com o nome do
hospedeiro, data e local de coleta, e coordenadas geográficas. As amostras foram armazenadas
em caixas térmicas e transportadas até o laboratório de Entomologia do Centro de Ciências
Agrárias (CECA) da Universidade Federal de Alagoas (UFAL), em Rio Largo - AL, onde
foram conservadas em refrigerador (15°C) até serem inspecionadas, por um período máximo
de cinco dias. O exame das folhas/folíolos para constatação de ácaros foi realizado sob
microscópio estereoscópico (20×). Primeiramente, observou-se toda a superfície abaxial,
principalmente próximo à nervura central (maior concentração da colonização) e depois a
superfície adaxial, coletando-se com um pincel fino todos os espécimes de ácaro-vermelhodas-palmeiras encontrados, armazenando-os em microtubos com álcool 70%. Posteriormente,
foi realizada a montagem de até vinte ácaros (incluindo adultos e imaturos) de cada amostra
em lâminas de microscopia com meio de Hoyer (MORAES; FLECHTMANN, 2008) e a
identificação sob microscópio estereoscópico, com auxílio de chaves dicotômicas.
Das plantas com presença de R. indica, também foram coletados folhas, flores e frutos,
quando disponíveis, os quais foram acondicionados em sacos plásticos, etiquetados e
transportadas para o Herbário do Instituto do Meio Ambiente de Alagoas (IMA) para a
posterior confecção de exsicatas, identificação das espécies e depósito dos vouchers. A
identificação das espécies foi realizada pela Dra. Rosângela Pereira de Lyra-Lemos, curadora
do museu Herbário MAC do Instituto do Meio Ambiente do Estado de Alagoas (IMA/AL) e
especialista em taxonomia de Arecaceae.
Devido à possibilidade de que os ácaros possam cair sobre plantas não hospedeiras ou
ser dispersados pelo vento, foram consideradas hospedeiras reprodutivas somente as plantas
com colônias estabelecidas de R. indica, contendo todos os estádios de desenvolvimento (ovo,
larva, protoninfa, deutoninfa e adulto). Plantas com apenas indivíduos adultos de R. indica
não foram consideradas hospedeiras (CARRILLO et al., 2012).

59

4.2.2 Bioensaios com as palmeiras nativas

Os experimentos foram realizados no laboratório de Entomologia do Centro de
Ciências Agrárias (CECA) da Universidade Federal de Alagoas (UFAL), em Rio Largo - AL.

4.2.2.1 Obtenção das palmeiras

Foram obtidas quinze espécies de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro (Tabela 1).
O material vegetal (folhas/folíolos) das espécies de palmeiras nativas foi coletado em
diferentes cidades de Alagoas (Tabela 1).

Tabela 1 - Lista de espécies de palmeiras nativas do Nordeste brasileiro coletadas para
realização de bioensaios em laboratório com R. indica.
GRUPO
1
2

3

4
5
6
7

ESPÉCIES
Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart.
Syagrus coronata (Mart.) Becc.
Attalea funifera Mart.
Bactris ferruginea (Burret)
Desmoncus orthacanthos Mart.
Desmoncus polyacanthos Mart.
Polyandrococos caudescens (Mart.)
Attalea oleifera Barb. Rodr.
Bactris acanthocarpa (Mart.)
Bactris hirta (Mart.)
Bactris pickelii (Burret)
Syagrus schizophylla (Mart.) Glassman
Bactris glassmanii Med.-Costa & Noblick ex A.J.Hend.
Acrocomia intumescens Drude
Copernicia prunifera (Miller) H.E. Moore

MUNICÍPIOS
Rio Largo
Rio Largo
Barra de São Miguel
Barra de São Miguel
Marechal Deodoro
Marechal Deodoro
São Miguel dos Campos
Rio Largo
Rio Largo
Rio Largo
Rio Largo
Maceió
Marechal Deodoro
Maceió
Maceió

COORDENADAS
9°28’01,13”S, 35°50’00,18”W
9°28’00,05”S, 35°49’40,45”W
9°47’29,3”S, 35°51’49,86”W
9°47’17,65”S, 5°52’38,24”W
9°45’44,71”S, 5°50’44,86”W
9°45’44,71”S, 5°50’44,86”W
9°47’7,34”S, 36°7’50,75”W
9°27’51,44”S, 35°50’07,78”W
9°27’51,44”S, 35°50’07,78”W
9°27’51,44”S, 35°50’07,78”W
9°27’51,44”S, 35°50’07,78”W
9°38’27,32”S, 35°44’43,27”W
9°45’44,8”S, 35°50’45,52”W
9°40’12,05”S, 35°43’46,34”W
9°37’36,48”S, 35°41’51,76”W

Fonte: Autora (2018).

Folhas e/ou folíolos das palmeiras foram coletados com auxílio de tesoura de poda,
colocados em sacos plásticos, acondicionados em caixas térmicas e transportados até o
laboratório para a realização dos bioensaios no mesmo dia. As folhas foram mantidas com
suas bases imersas em um recipiente com água por aproximadamente duas horas para
reidratação, antes da infestação.
Adicionalmente, inflorescências e frutos das palmeiras também foram coletados,
conforme sua disponibilidade, e levados ao herbário do Instituto do Meio Ambiente de
Alagoas para a confecção de exsicatas e depósito dos vouchers. A identificação das espécies
foi realizada pela Dra. Rosângela Pereira de Lyra-Lemos, curadora do museu Herbário MAC

60

do Instituto do Meio Ambiente do Estado de Alagoas (IMA/AL) e especialista em taxonomia
de Arecaceae.

4.2.2.2 Obtenção dos ácaros
Os espécimes de R. indica utilizados nos bioensaios foram coletados em tamareira-dejardim (Phoenix roebelenii) naturalmente infestada, em um jardim residencial na cidade de
Maceió - AL (9°38’47,97”S, 35°42’29,52”W). Os folíolos infestados foram coletados
conforme descrito no item anterior e transportados até o laboratório para uso imediato.

4.2.2.3 Bioensaio de confinamento

Os folíolos de cada espécie foram seccionados em fragmentos de 5 cm de
comprimento e dispostos com a face abaxial para cima, numa unidade experimental composta
de uma placa de Petri (140 mm diâmetro), sobre discos de esponja de poliuretano umedecidos
para manter a turgidez do vegetal. Secções de folíolos de C. nucifera foram utilizadas como
controle, por ser um hospedeiro preferencial. Cada secção foi infestada com cinco casais
(machos segurando fêmeas recém-emergidas) de R. indica e, diariamente, sob microscópio
estereoscópico, foram avaliados durante 18 dias ou enquanto houvesse ácaros vivos, os
seguintes parâmetros: número de adultos vivos, número de ovos e número de indivíduos em
estágio pós-embrionário em cada secção de folíolo. Foram considerados mortos os indivíduos
não quiescentes que não se locomoveram quando tocados com um pincel de cerdas macias
(STARK et al., 1997). A cada 5 dias, as secções foram substituídas por novas, para manter
adequada a condição nutricional do substrato. Para cada espécie nativa, ou grupo de espécies
nativas avaliadas simultaneamente (Tabela 1), sempre houve uma testemunha constante de
secções de folíolos de coqueiro C. nucifera, infestada e mantida em igualdade de condições.
As placas com as secções dos folíolos infestados, foram colocados em bandejas plásticas (38
cm de comprimento, 25 cm de largura e 8 cm de altura) e mantidas em B.O.D. regulada a 25 ±
1°C, 70 ± 10% de umidade relativa e fotofase de 12h.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, com 16 tratamentos (15
espécies de palmeiras nativas + testemunha) e dez repetições, sendo que cada placa com uma
seção de folíolo foi considerada uma repetição. Os valores obtidos nas repetições de todas as
testemunhas foram considerados em conjunto, resultando em uma única testemunha, cujos
valores médios foram utilizados na análise estatística. As médias foram então submetidas à

61

análise de variância e comparadas entre si pelo teste de Scott-Knott a 5% significância,
utilizando-se o programa SASM – Agri (ALTHAUS; CANTERI; GIGLIOTI, 2001).

4.2.2.4 Bioensaio de preferência com chance de escolha

A unidade experimental foi composta por uma secção de folíolo (5 cm de
comprimento) de uma espécie nativa disposta perpendicularmente à testemunha (secção de
folíolo de coqueiro), ambas com a face abaxial voltada para cima, em uma placa de Petri (140
mm diâmetro), sobre disco de esponja de poliuretano umedecido para manter a turgidez do
vegetal. Os bioensaios foram separados para machos e fêmeas para não haver interferência
pela atração dos sexos. Cada secção foi infestada com cinco adultos de R. indica ativos e,
diariamente, sob microscópio estereoscópico, foram avaliados durante oito dias ou enquanto
houvesse ácaros vivos, o número de indivíduos presentes em cada secção. Foram
contabilizados apenas os indivíduos vivos, sendo considerados mortos os não quiescentes que
não se locomoveram quando tocados com um pincel de cerdas macias (STARK et al., 1997).
Para aferição do método, realizou-se também um bioensaio em branco, composto por duas
secções de foliolo de coqueiro, nas mesmas condições descrita anteriormente.
As placas foram colocadas em bandejas plásticas brancas (38 cm de comprimento, 25
cm de largura e 8 cm de altura) e mantidas em B.O.D. regulada a 25±1°C, 70±10% de
umidade relativa e fotofase de 12h. O delineamento experimental foi inteiramente
casualizado, com quinze tratamentos (espécies de palmeira) e dez repetições para cada
combinação de espécie nativa × coqueiro. Os dados de escolha foram submetidos à analise de
frequência e avaliados pelo teste qui-quadrado (χ2) a 1% de probabilidade, utilizando o
programa computacional GENES (CRUZ, 2013, 2016).

4.3 Resultados e Discussão

4.3.1 Inspeções de hospedeiros

O ácaro-vermelho-das-palmeiras R. indica foi registrado em 30 espécies de plantas no
estado de Alagoas (Tabela 2). Vinte e oito dessas espécies encontradas pertencem às famílias
registradas na literatura como hospedeiras de R. indica, que são Arecaceae, Heliconiaceae,
Musaceae, Strelitziaceae e Zingiberaceae (COCCO; HOY, 2009; GONDIM JR. et al., 2012;
NAVIA et al., 2015). As outras duas espécies pertencem às famílias Asparagaceae e

62

Costaceae, sendo este o primeiro registro do ácaro-vermelho-das-palmeiras nessas plantas no
mundo. Por se tratarem de famílias nunca antes registradas na literatura como hospedeiras de
R. indica, estudos de infestação forçada foram realizados em laboratório para a confirmação
do seu status de hospedeiras. Como não houve reprodução e colonização destas plantas, elas
não foram consideradas hospedeiras reprodutivas de R. indica. Aproximadamente 52% dos
hospedeiros encontrados em Alagoas pertencem à família Arecaceae, compreendendo 14
gêneros. Entre eles, Copernicia (1 sp.) e Cyrtostachys (1 sp.) ainda não tinham sido relatados
na literatura como hospedeiros de R. indica (CARRILLO et al., 2012; GONDIM JR. et al.,
2012; NAVIA et al., 2015; GÓMEZ-MOYA et al., 2017).
As espécies Copernicia prunifera, Cyrtostachys renda (Arecaceae), Canna denudata
(Cannaceae), Heliconia psittacorum × H. spathocircinata (Golden Torch), Heliconia ×
rauliniana, Heliconia sticta (Heliconiaceae) e Alpinia sanderae (Zingiberaceae) ainda não
haviam sido relatadas como hospedeiras do ácaro-vermelho-das-palmeiras no mundo.
Phoenix canariensis e Wodyetia bifurcata (Arecaceae) constituem os primeiros registros na
América Latina. As espécies Dypsis decaryi, Phoenix dactylifera, Ptychosperma elegans,
Syagrus romanzoffiana (Arecaceae), Ravenala madagascariensis (Strelitziaceae), Alpinia
purpurata, Alpinia speciosa e Etlingera elatior (Zingiberaceae) ainda não tinham sido
registradas na literatura como hospedeiras de R. indica no Brasil. Dentre as espécies sobre as
quais R. indica havia sido registrado no Brasil, Caryota urens, Dypsis lutescens, Elaeis
guineenses, Euterpe oleracea, Phoenix roebelenii, Pritchardia pacifica, Veitchia merrillii
(Arecaceae), Heliconia bihai, e Heliconia psittacorum (Heliconiaceae) constituem os
primeiros registros como hospedeiras na região Nordeste (RODRIGUES ANTONY, 2011;
GONDIM JR. et al., 2012; NAVIA et al., 2015; GÓMEZ-MOYA et al., 2017; MELO et al.,
2018).
O conhecimento da gama de hospedeiros reprodutivos de R. indica é importante para a
identificação de plantas que possam transportar e aumentar as infestações desta espécie
exótica em áreas de invasão no Novo Mundo. Os resultados obtidos no presente trabalho
incrementam a quantidade de espécies de hospedeiros registrados anteriormente na literatura
(CARRILLO et al., 2012; GONDIM JR. et al., 2012; NAVIA et al., 2015; GÓMEZ-MOYA et
al., 2017), o que reforça a elevada capacidade de adaptação de R. indica a novos ambientes e a
novos hospedeiros (CARRILLO et al., 2012).

63

Tabela 2 - Espécies de plantas hospedeiras de R. indica no estado de Alagoas.
FAMÍLIA
Arecaceae

Asparagaceae
Cannaceae
Costaceae
Musaceae
Heliconiaceae

Strelitziaceae
Zingiberaceae

ESPÉCIE
Caryota urens L.
Cocos nucifera L.
Copernicia prunifera (Miller) H.E. Moore
Cyrtostachys renda Blume
Dypsis decary (Jum.)Beentje & J.Dransf.
Dypsis lutescens (H. Wendl.) Beentje & J. Dransf.
Elaeis guineensis Jacq
Euterpe oleracea Mart.
Phoenix canariensis Wildpret
Phoenix roebelenii O’Brien
Pritchardia pacifica Seemann & H. Wendl.
Ptychosperma elegans (R. Brown) Blume
Rhapis excelsa (Thunberg) Henry ex. Rehder
Syagrus romanzoffiana (Mart.) Glass.
Veitchia merrillii (Becc.) H.E.Moore
Wodyetia bifurcata A. K. Irvine
Cordyline terminalis var. manners-suttoniae (F.
Muell.) Baker
Canna denudata Roscoe
Costus spiralis (Jacq.) Roscoe
Musa sp.
Heliconia bihai (L.) L.
Heliconia psittacorum L.
Heliconia psittacorum × H. spathocircinata
Heliconia × rauliniana Barreiros
Heliconia sticta Huber
Ravenala madagascariensis Sonn.
Alpinia purpurata K. Schum.

NOME POPULAR
Palmeira-rabo-de-peixe
Coqueiro
Carnaúba
Palmeira-laca-vermelha
Palmeira-triangular
Areca-bambu
Dendezeiro
Açaizeiro
Palmeira-das-canárias
Tamareira-de-jardim
Palmeira-leque
Palmeira solitária
Palmeira-ráfia
Palmeira-jerivá
Palmeira-de-manila
Palmeira rabo-de-raposa
Dracena-vermelha

MUNICÍPIO
Jequiá da Praia
Maceió
Maceió
Maceió
Atalaia
Jacaré dos Homens
Santana do Ipanema
Maceió
Mata Grande
Branquinha
Maceió
Maceió
Maceió
Maceió
Arapiraca
Major Isidoro
Maceió

COORDENADAS*
-9,96933333, -35,98151667
-9,66379444, -35,70400833
-9.626800, -35.6977111111
-9,595833, -35,72388889
-9,5068611, -36,02180556
-9,633669, -37,206491
-9,386132, -37,242653
-9.64110277778, -35.7452833
-9,12038333, -37,731444
-9,241525, -36,01238611
-9,61277778, -35,69000
-9,54952778, -35,63055556
-9,903427, -36,21864
-9,64359167, -36,21056111
-9,74784722, -36,63191111
-9,533461, -36,98827
-9.64110277778, -35.7452833

Cana-da-índia
Cana-de-macaco
Bananeira
Pássaro-de-fogo
Helicônia-papagaio
Tocha dourada

Maceió
Maceió
Marechal Deodoro
Japaratinga
Palmeira dos Índios
Maceió
Maceió
Maceió
Maceió
São Miguel dos Milagres

-9.64110277778, -35.745283333
-9.64110277778, -35.745283333
-9,740000, -35,83444444
-9,08263889, -35,25138889
-9,4045, -36,62866667
-9.64110277778, -35.745283333
-9.64110277778, -35.745283333
-9.64110277778, -35.745283333
-9,823074, -36,745647
-9,28227778, -35,38383333

Banana-do-mato
Árvore-do-viajante
Gengibre-vermelho

64

Alpinia sanderae Sander
Alpinia speciosa (Blume) D. Dietr.
Etlingera elatior (Jack) cf.

*Coordenadas geodésicas.
Fonte: Autora (2018).

Gengibre-variegado
Rosa-de-porcelana
Bastão-do-imperador

Maceió
Maceió
Maceió

-9.64110277778, -35.745283333
-9.64110277778, -35.745283333
-9.64110277778, -35.745283333

65

4.3.2 Bioensaios com as palmeiras nativas
4.3.2.1 Bioensaio de confinamento
Não houve mortalidade de R. indica em nenhuma das palmeiras no primeiro dia após a
infestação (Figura 5). Diferenças significativas (P = 5%) entre a sobrevivência nas palmeiras
nativas e a testemunha (100%) foram observadas a partir do segundo dia para A. aculeata
(91%); a partir do terceiro dia para B. ferruginea (93%), D. orthacanthos (90%), P.
caudescens (90%), A. funifera (90%), D. polyacanthos (87%), B. hirta (95%), B. pickelli
(91%) e A. oleifera (90%); a partir do quarto dia para S. coronata (93%) e B. acanthocarpa
(94%); a partir do quinto dia para S. schizophylla (91%), B. glassmanii (93%) e A.
intumescens (65%); e a partir do décimo dia para C. prunifera. A partir do quinto dia, a
sobrevivência em quase todas as espécies de palmeiras nativas foi sempre estatisticamente
menor que na testemunha C. nucifera, com exceção de C. prunifera. A mortalidade em C.
nucifera teve início no quinto dia, com 99,57% de sobrevivência e, em C. prunifera, teve
início no oitavo dia, com 95% de sobrevivência. Observou-se mortalidade total dos indivíduos
(0% de sobrevivência) em A. aculeata, B. ferruginea e D. polyacanthos no décimo dia; em A.
intumescens no 11o dia; em A. funifera, A. oleífera, B. acanthocarpa, B. hirta, B. pickelli, D.
orthacanthos, P. caudescens e S. coronata, no 12o dia; em B. glassmanii no 15o dia; e em C.
prunifera no 17o dia após a infestação, quando não houve mais sobrevivência em nenhuma
das palmeiras nativas. No 19o dia, também não houve mais sobreviventes na testemunha C.
nucifera.
No primeiro dia após a infestação, não houve oviposição de R. indica em nenhum dos
tratamentos. Durante todo o período de avaliação, a oviposição foi observada apenas em três
espécies nativas (C. prunifera, S. coronata e S. schizophylla) e na testemunha, sendo que em
S. coronata houve dois ovos no segundo dia, e em S. schizophylla um ovo no terceiro dia,
com 0% de viabilidade em ambas (dados não apresentados). A oviposição de R. indica foi
consistente em C. nucifera a partir do segundo dia, e em C. prunifera a partir do quarto dia
(Figura 6). Para C. prunifera, a oviposição variou de 0,22 a 0,42 ovos/fêmea/dia, com média
de 0,13 ovos/fêmea/dia e um total acumulado de 1,52 ovos/fêmea. A variação da oviposição
em C. nucifera foi de 0,44 a 0,92 ovos/fêmea/dia, com média de 0,64 ovos/fêmea/dia e um
total acumulado de 7,65 ovos/fêmea (dados não apresentados).

66

Figura 5 - Sobrevivência de indivíduos de R. indica em coqueiro e em diferentes espécies de
palmeiras nativas do Nordeste brasileiro.
Coqueiro

S. coronata

A. aculeata

B. ferruginea

D. polyacanthos

D. orthacanthos

P. caudescens

A. funifera

B. hirta

B. pickelii

B. acanthocarpa

A. oleifera

S. schizophylla

B. glassmanii

A. intumescens

C. prunifera

100
90

Sobrevivência (%)

80
70
60
50
40
30

20
10
0
1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

DAI

Fonte: Autora (2018).
Figura 6 - Oviposição de R. indica em diferentes espécies de palmeiras nativas do Nordeste
brasileiro e coqueiro, nos primeiros doze dias após a emergência das fêmeas*.
5

Ovos/fêmea/dia

4

Coqueiro

S. coronata

A. aculeata

B. ferruginea

D. polyacanthos

D. orthacanthos

P. caudescens

A. funifera

B. hirta

B. pickelii

B. acanthocarpa

A. oleifera

S. schizophylla

B. glassmanii

A. intumescens

C. prunifera

3

2

1

0
1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12

13

DAI

*Todas as fêmeas se desenvolveram sobre o hospedeiro Phoenix roebelenii.
Fonte: Autora (2018).
Esses resultados corroboram com observações anteriores realizadas em coqueiro em
condições de laboratório, onde a variação foi de 1 a 6 ovos/fêmea e de 2 ovos/fêmea/dia
(MENDONÇA; NAVIA; FLECHTMANN, 2005) e de 0,8 ovos/fêmea/dia (VÁSQUEZ;
MORAES, 2012) para R. indica. No entanto, em condições de casa de vegetação, GómezMoya et al. (2017) observaram 15,4 ovos/fêmea em coqueiro, com período de oviposição de
18,6 dias. Nageshachandra e Channabasavanna (1984) registraram 22 ovos/fêmea e um
período médio de oviposição de 46,9 dias para fêmeas fertilizadas e 40,07 dias, com
reprodução partenogenética.

67

De acordo com o bioensaio de confinamento, o ácaro-vermelho-das-palmeiras não
conseguiu incrementar a população nas palmeiras nativas avaliadas, o que indicaria a sua
inaptidão em tais espécies, com exceção de C. prunifera. Tais resultados corroboram
observações feitas em condições de campo, onde foram encontradas plantas de C. prunifera
colonizadas pelo ácaro-vermelho-das-palmeiras.
Similarmente, as palmeiras nativas Sabal palmetto e Serenoa repens não foram
hospedeiros adequados para R. indica na Flórida (CARRILLO et al., 2012). Estes resultados
também corroboram com os apresentados por Cocco e Hoy (2009), com as mesmas nativas
mais Sabal minor na Flórida, onde as fêmeas de R. indica não sobreviveram nos discos de
folhas. No Brasil, em estudos realizados em casa de vegetação por Gómez-Moya et al. (2017),
com doze espécies de Arecaceae nativas da Amazônia durante 28 dias, quatro destas espécies
(Astrocaryum jauari, Bactris simplicifrons, Mauritia flexuosa e Socratea exorrhiza), foram
consideradas hospedeiras primárias, podendo ser afetadas pela expansão de R. indica no
Brasil.

4.3.2.2 Bioensaio de preferência com chance de escolha

Machos e fêmeas de R. indica preferiram o coqueiro em relação à palmeira nativa em
todos os dias de avaliação (dados não apresentados). O mesmo padrão foi mantido quando se
consideraram todos os indivíduos, independente do sexo (Figura 7). A manifestação da
preferência pelo coqueiro foi gradativa ao longo dos dias após as infestações, sendo que, na
maioria das palmeiras nativas, entre o quarto e quinto dias de avaliação, quase 100% dos
espécimes de R. indica haviam manifestado sua preferência por C. nucifera (dados não
apresentados). Raoiella indica, apesar já ter sido observado sobre C. prunifera, neste
bioensaio, preferiu sempre o coqueiro. Algumas espécies de ácaros, mesmo sendo polífagas,
têm sua preferência fortemente influenciada pelo hospedeiro no qual se desenvolvem e estes
fitófagos já demonstram essa preferência pelo hospedeiro onde se desenvolvem, nos estágios
imaturos, fenômeno denominado “condicionamento pré-imaginal”, tratando-se do princípio
de Hopkins, conforme discutido por Barron (2001). Essas informações provavelmente
explicam os resultados encontrados nesse bioensaio, a preferência de R. indica pelo C.
nucifera, considerado o hospedeiro preferencial.
O fato de o ácaro-vermelho-das-palmeiras não ter conseguido se desenvolver nas
espécies de arecáceas nativas do Nordeste brasileiro, pode estar associado a fatores de defesa
da planta. Essas espécies podem ter algum tipo de barreira morfológica como por exemplo,

68

engrossamento da cutícula, rigidez da epiderme ou de algum outro tecido da planta, podem
produzir alguma substância deterrente de alimentação e/ou oviposição (terpenoides,
flavonoides, taninos, alcaloides, etc.). Ainda, pode-se citar como possível fator de
interferência a variabilidade da estrutura foliar, que envolve características mecânicas ou
fisiológicas distintas, tais como as escamas da face abaxial nas folhas, presença de cera
epicuticular, e presença de tricomas em diferentes densidades, dentre outras (WITTSTOCK;
GERSHENZON, 2002; VENDRAMIM; GUZZO, 2009, 2011; BEARD et al., 2012). Estes
fatores morfológicos, além de influenciar pragas, prejudicando a sua locomoção,
acasalamento e seleção hospedeira para alimentação e oviposição, podem ter uma grande
influência na fisiologia das mesmas, devido às suas características químicas, afetando a
ingestão e digestão dos alimentos, ou tendo por si só uma baixa qualidade nutricional
(VENDRAMIM; GUZZO, 2009, 2011). No caso específico de R. indica, a morfologia dos
estômatos é importante para a determinação dos hospedeiros (Ronald Ochoa, informação
pessoal), uma vez que este ácaro insere seus estiletes por estas aberturas para se alimentar.
Cortes anatômicos das espécies A. aculeata e S. coronata evidenciaram cutícula espessa e
epiderme unisseriada (OLIVEIRA, 2014), que podem constituir uma barreira para penetração
do estilete do ácaro nas células estomáticas.

Figura 7 - Preferência (%) de R. indica por C. nucifera e espécies de palmeiras nativas do
Nordeste brasileiro, em bioensaio de livre escolha.
Copernicia prunifera
Acrocomia intumescens
Bactris glassmanii
Syagrus schizophylla

Bactris acanthocarpa
Bactris pickelii

Coqueiro

Palmeiras nativas

Attalea oleifera

Bactris hirta
Attalea funifera
Polyandrococos caudescens
Desmoncus orthacanthos

Desmoncus polyacanthos
Bactris ferruginea

Acrocomia aculeata
Syagrus coronata
-90

-80

-70

-60

-50

-40

-30

-20

-10

Coqueiro

*χ² tabelado (P = 1%) = 6,635.
Fonte: Autora (2018).

0

10

20

Palmeiras Nativas

30

40

50

60

70

80

90

69

A mortalidade crônica, associada à baixa reprodução, normalmente são indicativos de
má nutrição (VENDRAMIM; GUZZO, 2009, 2011), que pode ter sido provocada pela não
alimentação dos ácaros sobre as espécies nativas avaliadas, com exceção de C. prunifera. Isto
indica a possibilidade de ocorrência de substâncias deterrentes nas palmeiras avaliadas, ao
invés de substâncias tóxicas.
Os resultados reforçam a importância de se conhecer as características das plantas
hospedeiras e de como as mesmas atuam sobre as pragas a elas associadas. Estas observações
sugerem que a evolução da distribuição de R. indica no Novo Mundo seja um processo
complexo que necessita de mais investigações para determinar as ameaças potenciais que esta
espécie exótica poderia causar às espécies de palmeiras nativas e culturas de importância
socioeconômica e ecológica.
Com base nos resultados obtidos até o momento, com exceção de C. prunifera, não há
indícios de que as palmeiras nativas do Nordeste brasileiro avaliadas no presente estudo,
tenham potencial para servirem de hospedeiros ao ácaro-vermelho-das-palmeiras, não estando
ameaçadas pela expansão da distribuição geográfica de R. indica no Brasil. No entanto, assim
como os insetos, os ácaros apresentam uma notável plasticidade fisiológica e comportamental
(UENO; FUJIYAMA; KATAKURA, 1997), sendo possível que R. indica venha a se adaptar
a esses e a outros novos hospedeiros.

4.4 Conclusão

Foram registradas 28 espécies de plantas hospedeiras reprodutivas de R. indica no
estado de Alagoas. Desse total, nove constituem novos registros para o mundo, duas para a
America Latina, sete para o Brasil e nove para a região nordeste brasileira.
As palmeiras nativas testadas do Nordeste brasileiro Acrocomia aculeata, A.
intumescens, Attalea funifera, A. oleifera, Bactris acanthocarpa, B. ferruginea, B. glassmanii
B. hirta, B. pickelli, Desmoncus orthacanthos, D. polyacanthos, Polyandrococos caudescens,
Syagrus coronata e S. schizophylla, em condições de laboratório, não têm potencial para
serem hospedeiras do ácaro-vermelho-das-palmeiras, R. indica.
A palmeira C. prunifera, também nativa do Nordeste brasileiro, pode ser considerada
uma hospedeira de R. indica, podendo estar ameaçada pelo avanço da dispersão desta praga.

70

REFERÊNCIAS
ALTHAUS, R.A.; CANTERI, M.G.; GIGLIOTI, E.A. Tecnologia da informação aplicada ao
agronegócio e ciências ambientais: sistema para análise e separação de médias pelos métodos
de Duncan, Tukey e Scott-Knott. Anais do X Encontro Anual de Iniciação Científica,
Ponta Grossa, p. 280 – 281, 2001.
BARRON, A.B. The life and death of Hopkins’ host selection principle. Journal of Insect
Behavior, v. 14, p. 725 – 737, 2001.
BEARD, J.J.; OCHOA, R.; BAUCHAN, G.R.; WELBOURN, W.C.; POOLEY, C.;
DOWLING, A.P.G. External mouthpart morphology in the Tenuipalpidae (Tetranychoidea)
Raoiella a case study. Experimental and Applied Acarology, v. 57, n. 3, p. 227 – 255, 2012.
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5 FLUTUAÇÃO POPULACIONAL DE Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI:
TENUIPALPIDAE) E ÁCAROS PREDADORES (PHYTOSEIIDAE) ASSOCIADOS
EM Cocos nucifera L.

RESUMO

O coqueiro, Cocos nucifera L., é a palmeira de maior importância econômica no mundo. A
cultura do coqueiro pode sofrer com a ação de pragas que limitam sua produção, ao exemplo
do ácaro-vermelho-das-palmeiras Raoiella indica. O objetivo do presente estudo foi avaliar a
flutuação populacional de R. indica e de ácaros predadores (Phytoseiidae) associados em
coqueiros híbridos do município de Aracaju - SE. Foram realizadas coletas quinzenais, de
amostras dos folíolos de oito coqueiros no período de maio/2016 a maio/2018. Em cada
amostragem, foram coletados dois folíolos de cada planta, acondicionados individualmente
em um saco de polietileno e etiquetados e transportadas ao laboratório, para processamento. O
número de ovos, larvas, ninfas (ativas e quiescentes) e adultos presentes em áreas demarcadas
nos folíolos foi contado. Os ácaros predadores encontrados nas amostras foram coletados e
armazenandos para posterior montagem e identificação. Realizou-se análise de correlação
entre a quantidade de ácaros (R. indica e predadores) e as variáveis climáticas. Raoiella indica
esteve presente durante todo o período estudado, sendo que o número médio de ácaros
ativos/cm2 variou de 0,78 a 7,84. Não foram observados, padrões bem definidos da
distribuição de R. indica no decorrer dos meses avaliados. Aparentemente, o padrão do
primeiro ano se repetiu no segundo ano, porém em níveis populacionais menores. A
temperatura média foi positivamente correlacionada com as populações de R. indica enquanto
o ponto de orvalho correlacionou-se negativamente. Porém, não houve correlação com a
umidade relativa do ar e precipitação acumulada. As causas que provocaram as variações da
população desse ácaro não puderam ser claramente determinadas.
Palavras-chave: Coqueiro. Fatores climáticos. Ácaro-vermelho-das-palmeiras.

76

5 POPULATION FLUCTUATION OF Raoiella indica HIRST, 1924 (ACARI:
TENUIPALPIDAE) AND ASSOCIATED PREDATOR MITES (PHYTOSEIIDAE)
IN Cocos nucifera L.

ABSTRACT

The coconut, Cocos nucifera L., is the most economically important palm in the world.
Coconut crop can suffer with the attack of pests that limit its production, among which we can
highlight the red palm mite Raoiella indica. The objective of the present study was to evaluate
the population fluctuation of R. indica and associated predator mites (Phytoseiidae) in hybrid
coconut palms in Aracaju-SE. Coconut leaflet samples were collected every 15 days in eight
plants during the period of May/2016 to May/2018. In each sampling, two leaflets were
collected from each plant, individualized in plastic bags, labeled and taken to the laboratory
for processing. The number of eggs, larvae, nymphs (active and quiescent) and adults was
counted on demarcated areas in the leaflets. Predator mites found in the samples were also
collected and stored for further mounting and identification. A correlation analysis between
the number of mites (R. indica and predators) and its corresponding climate variables in the
experimental area was performed. Raoiella indica was present throughout the studied period
and the main number of active mites/cm2 ranged from 0.78 to 7.84. Well defined R. indica
distribution patterns were not observed in the evaluated months. Apparently, the pattern of the
first year was repeated in the second year, but at lower population levels. The factors that
caused a direct effect on mean levels of R. indica were the mean temperature (positive) and
the dew point (negative). However, there was no correlation with relative humidity and
accumulated precipitation. The causes responsible for the variation of the population of this
mite could not be clearly determined.
Keywords: Occurrence pattern. Climate factors. Red palm mite.

77

5.1 Introdução

O coqueiro, Cocos nucifera L., é a palmeira de maior importância econômica no
mundo, tendo como maiores produtores mundiais a Indonésia, as Filipinas e a Índia. No
entanto, a cultura do coqueiro pode sofrer com a ação de pragas que limitam a produção, a
exemplo do ácaro-vermelho-das-palmeiras Raoiella indica Hirst, 1924 (Tenuipalpidae).
Desde o primeiro registro da praga no Caribe, em 2004 (FLECHTMANN; ETIENNE, 2004),
apesar de ter sido encontrado em uma ampla gama de hospedeiros, pertencentes a várias
famílias de monocotiledôneas, incluindo Arecaceae, Heliconiaceae, Musaceae, Pandanaceae,
Strelitziaceae e Zingiberaceae, o coqueiro tem sido o hospedeiro mais afetado (RODRIGUES;
OCHOA; KANE, 2007; COCCO; HOY, 2009; CARRILLO et al., 2011; MORAIS; NAVIA;
GONDIM JR., 2011; GONDIM JR. et al., 2012). As populações de R. indica podem atingir
níveis muito elevados, reduzindo a produção de coco e afetando também a estética da planta,
comprometendo o seu valor ornamental e paisagístico (RODRIGUES; OCHOA; KANE,
2007).
No coqueiro, o ácaro-vermelho-das-palmeiras é encontrado principalmente na face
inferior dos folíolos, formando colônias numerosas. Esse ácaro, para se alimentar, insere seu
estilete nos estômatos, através do ostíolo, presentes nos folíolos das folhas do coqueiro,
causando amarelecimento, manchas escuras e dessecamento das folhas (OCHOA et al., 2011;
BEARD et al., 2012).
Os danos parecem ser maiores em plantas jovens, principalmente durante as estações
mais quentes do ano e, sobretudo, em plantas submetidas a estresse hídrico e nutricional
(MOUTIA, 1958; SATHIAMMA, 1996; RODA et al., 2008). Tais danos podem ser intensos
nos locais onde a praga foi introduzida, quando observadas altas populações, podendo surgir
restrições às exportações, impostas por outros países (RODA et al., 2008; HOY, 2012;
NAVIA et al., 2015). Provavelmente, danos significativos causados por R. indica em coqueiro
possam ocorrer no Nordeste do Brasil, devido à semelhança climática dessa região com
lugares onde o ácaro é uma praga de importância econômica (MORAIS; NAVIA; GONDIM
JR. et al., 2011, 2012; AMARO; MORAIS, 2013).
O ácaro-vermelho-das-palmeiras pode estar presente em toda a folha do coqueiro, no
entanto, as maiores densidades populacionais foram observadas nas folhas medianas da
planta, sendo menor nas folhas apicais e basais. Em inspeções nos folíolos de uma mesma
folha, independentemente de sua localização, este ácaro fica mais concentrado nas partes
mediana e basal (RODA et al., 2012).

78

Vários ácaros predadores pertencentes à família Phytoseiidae tem sido estudados em
áreas onde R. indica foi introduzido (PEÑA et al., 2009; CARRILLO et al., 2010, 2012;
CARRILLO; PEÑA, 2012; HOY, 2012). O fitoseídeo Amblyseius largoensis (Muma) é o
predador mais amplamente estudado para o controle de R. indica, dada a alta frequência com
a qual é encontrado em coqueiros em regiões tropicais ao redor do mundo (RODRIGUES;
OCHOA; KANE, 2007; LAWSON-BALAGBO et al., 2008; RODA et al., 2008; CARRILLO
et al., 2010, 2011, 2014; HASTIE; BENEGAS; RODRIGUEZ, 2010; CARRILLO; PEÑA,
2012; GONDIM JR. et al., 2012; MORAES et al., 2012; DOMINGOS et al., 2013; SILVA et
al., 2014).
Outro aspecto de vital interesse para o desenvolvimento de estratégias de controle
efetivo desse ácaro é a determinação das condições climáticas que influenciam seu
crescimento populacional, sendo ainda poucas as informações referentes à influência desses
fatores. Estudos realizados sobre Arecaceae têm demonstrado que a população de R. indica é
favorecida por fatores climáticos como alta temperatura, baixa umidade relativa do ar, baixa
pluviosidade

e

fotoperíodos

longos

(MOUTIA,

1958;

NAGESHACHANDRA;

CHANNABASAVANNA, 1984; GONDIM JR. et al., 2012; TAYLOR et al., 2012;
PRABHEENA; RAMANI, 2014).
Embora o estudo da flutuação populacional de espécies-praga, através da determinação
do período de maior infestação, possa favorecer a realização de práticas eficientes de manejo
com menor impacto ambiental (GOUVEA et al., 2006; DAUD; FERES, 2007), apenas um
estudo foi conduzido no Brasil para se avaliar a densidade populacional do ácaro-vermelhodas-palmeiras em diferentes estações do ano, realizado durante doze meses em uma plantação
comercial de coco no município de Mucajaí, no estado de Roraima (GONDIM JR. et al.,
2012). Assim, o objetivo do presente estudo foi avaliar a flutuação populacional de R. indica,
em coqueiros híbridos, no município de Aracaju - SE.

5.2 Material e Métodos

5.2.1 Amostragem

As amostragens foram realizadas quinzenalmente, durante 24 meses, no período de
maio de 2016 a maio de 2018, em plantas de coqueiros híbridos com histórico de ataque por
R. indica, localizadas na Embrapa Tabuleiros Costeiros, em Aracaju - SE (10°57’01,46” S e
37°03’09,68” W). Os coqueiros estão plantados aleatoriamente, com três a quatro anos de

79

idade e têm entre 2 e 3 m de altura. As copas das plantas não foram tratadas com
inseticidas/acaricidas, para evitar interferência nas avaliações. Oito plantas foram
selecionadas de forma aleatória, especificamente para essas amostragens de folíolos,
independentemente da posição no campo ou da presença de danos aparentes provocados por
R. indica. Considerando-se que as maiores populações do ácaro normalmente ocorrem nas
folhas medianas (folha nº 14) da planta (RODA et al., 2012), os folíolos dessa região foram
considerados para amostragem. Com o auxílio de uma tesoura de poda, em cada amostragem,
foram coletados dois folíolos de cada planta selecionada.
Cada amostra de dois folíolos foi acondicionada individualmente em um saco de
polietileno. As amostras foram transportadas ao laboratório de Entomologia da Embrapa em
no máximo uma hora, onde foram imediatamente processadas.

5.2.2 Processamento das amostras

Em cada folíolo, foram selecionadas duas áreas com distância de 30 cm entre si, uma
próxima à ponta do folíolo (A1) e a outra próxima à base (A2). As áreas selecionadas foram
marcadas com o auxílio de um molde de 2 cm de diâmetro (Figura 8). Nessas áreas marcadas
nos folíolos, realizou-se a contagem do número de ovos, larvas, ninfas, quiescentes
(protocrisalida, deutocrisalida e teliocrisalida) e adultos (macho e fêmea) de R. indica.

Figura 8 - Marcação do folíolo de coqueiro para contagem das formas ativas e não-ativas de
R. indica.

Fonte: Autora (2018).
Adicionalmente, observou-se toda a superfície abaxial e adaxial do folíolo, coletandose com um pincel fino os ácaros predadores presentes, sendo os mesmos colocados em frascos
plásticos (8 × 2,5 cm de altura e diâmetro, respectivamente) com álcool a 70%, para posterior
montagem em lâminas com meio de Hoyer e identificação.

80

O número de indivíduos de R. indica/cm2 foi calculado pela seguinte fórmula: no de
ácaros encontrados/área da circunferência. Considerando-se que o raio do molde utilizado
para marcar a área no folíolo é de um centímetro, calculou-se a área de circunferência: π × 12
= 3,14 cm2. Como foram utilizadas duas áreas, esse valor foi 6,28. Assim, a quantidade de
ácaros por centímetro quadrado foi determinada pelo no de ácaros encontrados/6,28. Para os
predadores, foi utilizado o número total de indivíduos encontrados no folíolo.
Os dados meteorológicos da área experimental foram obtidos do INMET (Instituto
Nacional de Meteorologia), com base em dados da superfície automática de Aracaju (A409:
latitude -10,952413º; longitude -37,054330º; altitude 4,0 metros), localizada a uma distância
de aproximadamente 300 m da área experimental.

5.2.3 Análise de dados
O número médio de indivíduos de R. indica/cm2 e a quantidade de predadores
presentes nos folíolos em cada avaliação foram submetidos à análise de correlação de Pearson
com todos os parâmetros climáticos de cada quinzena disponíveis na estação meteorológica:
temperatura (média, máxima e mínima), umidade relativa do ar (média, máxima e mínima),
ponto de orvalho, velocidade do vento e precipitação acumulada quinzenalmente. A partir das
estimativas de correlações de Pearson entre as variáveis, foi realizada a análise de trilha entre
a flutuação do ácaro e as variáveis climáticas, fixando a flutuação como variável principal e as
demais como explicativas. As análises foram realizadas com o programa computacional
GENES (CRUZ, 2013; 2016).

5.3 Resultados e Discussão
O período com maior número de ácaros/cm2 foi de junho a novembro de 2016 e
junho/2017. O número médio de ácaros ativos/cm2 variou de 0,78 a 7,84, na segunda
quinzena de julho e primeira quinzena de junho de 2017, respectivamente (Figura 9A). Desde
a primeira avaliação, ocorreu pouca variação no incremento da população de ácaros ativos,
aumentando na primeira quinzena de outubro e segunda quinzena de novembro/2016. Os
maiores picos de ácaros ativos no primeiro ano de avaliação ocorreram nesses dois meses. O
número médio de ácaros ativos foi reduzindo e, a partir de fevereiro/2017, manteve-se
relativamente estável até maio/2017 (Figura 9A). Aparentemente, o padrão do período no ano
de 2016 se repetiu em 2017. No entanto, as médias de ácaros ativos foram menores no

81

segundo ano, apesar de o maior número médio de ácaros ter sido registrado na primeira
quinzena de junho/2017.

Figura 9 - Flutuação populacional (média ± erro padrão) de R. indica (ativos, não-ativos e
total) e de ácaros predadores (A), temperatura média e ponto de orvalho (B), umidade relativa
do ar e precipitação acumulada (C) quinzenal no município de Aracaju - SE, no período de
maio de 2016 a maio de 2018.
3,6

3,0

ácaros não ativos

2,7

Predador/foliolo

2,4

1,8
1,5
1,2
0,9
0,6
0,3
fev/18

mar/18

abr/18

abr/18

mai/18

mar/18

abr/18

abr/18

mai/18

jan/18

fev/18
fev/18

mar/18

jan/18

jan/18

fev/18

dez/17

jan/18

Temperatura °C

mar/18

dez/17

dez/17

nov/17
nov/17

dez/17

nov/17
nov/17

jul/17
jul/17

jul/17

jun/17
jun/17

out/17

jun/17
jun/17

out/17

mai/17
mai/17

jul/17

abr/17

mai/17

abr/17
abr/17

mai/17

mar/17
mar/17

abr/17

fev/17

mar/17

fev/17

mar/17

jan/17
jan/17

jan/17

dez/16
dez/16

fev/17

dez/16
dez/16

fev/17

nov/16
nov/16

jan/17

out/16

out/16

nov/16

set/16

out/16

set/16

out/16

set/16
set/16

nov/16

ago/16
ago/16

jul/16

ago/16

jun/16

jul/16

0,0
jun/16

30

3,3

ácaros ativos

2,1

mai/16

n° R. indica / cm²

26
24
22
20
18
16
14
12
10
8
6
4
2
0

Ácaros total/cm²

n° predador/foliolo

32

(A) 3028

Ponto de orvalho °C

(B) 2826

ago/16

jul/16

jul/16

jun/16

Precipitação

75

Umidade Relativa

260
240
220
200
180
160
140
120
100
80
60
40
20
0

Umidade (%)

70
65
60

55

mai/18

abr/18

abr/18

mar/18

fev/18

mar/18

fev/18

jan/18

jan/18

dez/17

dez/17

nov/17

nov/17

out/17

jul/17

jul/17

jun/17

jun/17

mai/17

mai/17

abr/17

abr/17

mar/17

fev/17

mar/17

fev/17

jan/17

jan/17

dez/16

dez/16

nov/16

nov/16

out/16

out/16

set/16

set/16

ago/16

ago/16

jul/16

jul/16

jun/16

jun/16

mai/16

50

Precipitação (mm)

(C)

jun/16

mai/16

24
22
20
18
16
14
12
10

Quinzenalmente

Fonte: Autora (2018).
Em relação às formas não-ativas (ovos e quiescentes), o número médio de ácaros
variou de 1,21 na segunda quinzena de abril/2017 a 7,18 na primeira quinzena de agosto/2016
(Figura 9A). Os maiores valores médios foram obtidos nas avaliações de agosto, setembro e
novembro/2016 (Figura 9A). Nas avaliações subsequentes, foi reduzindo e manteve-se
relativamente estável até maio/2017. Com exceção da avaliação de junho/2017, comparado
com o primeiro ano, o padrão de distribuição de ácaros se repetiu, porém com menor número
médio de ácaros não-ativos. Observou-se que, para ambas as formas do ácaro (ativa e nãoativa), os meses de fevereiro a maio, tanto de 2017 quanto de 2018, corresponderam ao
período de menores médias de ácaros.
A maior densidade de R. indica encontrada no presente estudo (7,84) foi maior que a
encontrada em coqueiros no município de Mucajaí, Roraima (2,0 ácaros/cm2) (GONDIM JR.
et al., 2012), em Porto Rico (1,0 ácaro/cm2) e Trindad e Tobago (2,0 ácaros/cm2) (RODA et

82

al., 2012) e em Kerala (0,15 ácaro/cm2), Sudoeste da Índia (TAYLOR et al., 2012). Outros
estudos registraram densidades maiores, de 23,7 ácaros/cm2 em coqueiros no estado de
Falcón, na Venezuela (VÁSQUEZ, 2012) e de 21,5 ácaros/cm2 em bananeira na cidade de
Santiago de Cuba, em Cuba (LIMA et al., 2011).
Todos os ácaros predadores encontrados associados a R. indica no presente estudo
pertencem à família Phytoseiidae. O número médio de ácaros predadores por foliolo variou de
0,13 em fevereiro/2017 a 2,38 em abril/2018 (Figura 9A). As maiores médias desses
predadores ocorreram nas avaliações do segundo ano. Estudo anterior realizado em Roraima,
registrou 2,0 predadores por folíolo (GONDIM JR. et al., 2012). Aparentemente, o padrão dos
predadores do primeiro ano se repetiu no segundo ano, porém em níveis populacionais
maiores. Houve correlações significativas (P = 0,029) entre densidades médias de predadores
e as formas não-ativas de R. indica.
Os padrões bem definidos da flutuação de R. indica não foram observados ao longo do
tempo. Esses resultados foram similares a outros estudos realizados anteriormente, (GONDIM
JR. et al., 2012; RODA et al., 2012; TAYLOR et al., 2012). Estudos realizados no norte de
Kerala (Índia), avaliando o padrão de distribuição de R. indica em Areca catechu L.,
revelaram uma sazonalidade na população do ácaro, iniciando o aumento durante o período de
março a abril, com posterior queda desde maio até agosto (PRABHEENA; RAMANI, 2014).
A caracterização climática do período no campo experimental é apresentada na Figura
9B-C. Não houve correlação significativa entre os valores médios de R. indica e as variáveis
climáticas temperatura (r= 0,1005108), ponto de orvalho (r= 0,2920577), umidade relativa do
ar (r= 0,1310943) e precipitação acumulada (r= 0,1517715), a 5% de probabilidade. Portanto,
foi necessária, para melhores avaliações das correlações dos fatores climáticos e dos efeitos
direto e indireto, a realização de análise de trilha. Com a análise de trilha, foi possível indicar,
entre as variáveis climáticas, aquelas que possuem maiores efeitos diretos sobre a variável
básica (no de indivíduos de R. indica e de predadores), no sentido desejado.
De acordo com a análise de trilha, os fatores que causaram um efeito direto nos níveis
médios de R. indica (ativos e não-ativos) foram a temperatura média (r= 0,5115881) e ponto
de orvalho (r= 0,7838146). Em relação à umidade relativa do ar (r= 0,2658125) e precipitação
acumulada (r= 0,2443132), não houve efeitos para o aumento ou diminuição do número
médio de ácaros. A temperatura média causou influência positiva e constante na flutuação de
R. indica, indicando que, quanto maior for a temperatura, haverá um acréscimo no tamanho
populacional do ácaro. O ponto de orvalho indicou um efeito direto negativo para a flutuação
de R. indica, porém, sendo mais pronunciado para as formas não ativas. O coeficiente de

83

determinação (R2) foi considerado baixo (0,33). Contudo, apesar desses resultados, as análises
mostraram que a temperatura média e o ponto de orvalho são as variáveis que estão mais
influenciando na flutuação populacional desse ácaro. Outro indício verificado nas análises é
que o ponto de orvalho está indiretamente interferindo na temperatura, que não se mostrou
significativa na correlação simples devido ao seu efeito sobre essa variável.
A velocidade do vento, apesar de ter sido considerada a partir de julho/2017, não
causou efeito direto na variável principal (número médio de ácaros), mas, quando presente nas
análises, o coeficiente de determinação foi mais alto, indicando que este fator pode interferir
nas outras variáveis climáticas. Provavelmente, a variável precipitação, pode ter sofrido
interferência de outros fatores, como a temperatura, por exemplo, que se manteve constante
durante todo o período avaliado, e pode ter contribuído para os níveis populacionais do ácaro
não terem diminuído, ou a quantidade de chuva não foi suficiente para remover os ácaros das
folhas e causar tal efeito.
Apesar de ter sido encontrada nesse estudo uma relação entre os níveis populacionais
de R. indica e a temperatura e ponto de orvalho, as causas que provocaram as variações da
população desse ácaro não puderam ser claramente determinadas. Embora altas temperaturas
e baixo ponto de orvalho possam influenciar positivamente as populações de R. indica, os
valores desses parâmetros climáticos observados no período não explicam completamente a
evolução da densidade populacional do ácaro.
Esses resultados foram diferentes dos obtidos na Venezuela, estado de Falcón, em
coqueiro (VÁSQUEZ; MORAES, 2012), e na Índia, no norte de Kerala em A. catechu
(PRABHEENA; RAMANI, 2014), onde os níveis populacionais de R. indica foram
negativamente correlacionados com a precipitação. Estudos realizados na Ásia sobre
Arecaceae têm demonstrado que a população de R. indica é reduzida em condições de baixa
temperatura, alta umidade relativa do ar, e nas estações de alta precipitação (MOUTIA, 1958;
NAGESHACHANDRA; CHANNABASAVANNA, 1984; TAYLOR et al., 2012). Contudo,
em ambiente de baixa umidade e de alta temperatura, são registradas altas densidades
populacionais (LIMA et al., 2011; GONDIM JR. et al., 2012; TAYLOR et al., 2012), sendo
que os resultados obtidos no presente estudo foram similares aos anteriormente citados,
quanto à variável temperatura.
Para os ácaros predadores, a análise de trilha mostrou que os fatores que causaram um
efeito direto nos níveis médios desses ácaros foram os mesmos que influenciaram R. indica, a
temperatura média (r= 0,5806226) e ponto de orvalho (r= 0,6128145). As análises mostraram
que não houve efeito direto da umidade relativa (r= 0,0873904) e precipitação acumulada (r=

84

0,1683380), indicando que tais variáveis não influenciam o acréscimo ou diminuição do
número médio de predadores.
Esses resultados foram diferentes dos estudos conduzidos por Gondim Jr. et al. (2012)
em Roraima, e por Taylor et al. (2012) no Sudoeste da Índia, que observaram uma diminuição
na população de ácaros predadores da família Phytoseiidae em coqueiro nos períodos de alta
precipitação pluviométrica.

5.4 Conclusão

Não foram observados padrões bem definidos da flutuação de R. indica ao longo do
tempo. A flutuação populacional do primeiro ano foi repetida no segundo ano nas condições
ambientais da área avaliada. A densidade populacional do ácaro-vermelho-das-palmeiras
sofre efeito direto positivo das altas temperaturas e baixo ponto de orvalho.

85

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